v. 6, n. 3
2013
Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 6 . N煤mero 3 . Setembro - Dezembro de 2013
Foto: Marcus Alvarenga Soares
Peri贸dico Online
EntomoBrasilis
ISSN 1983-0572 doi:10.12741
Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: © 2008-2013, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Imaturos de Saissetia oleae (Oliver) (Hemiptera: Coccidae) em oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae). Local: Diamantina, Minas Gerais, Brasil (18°15’S, 43°36’O). Foto: Marcus Alvarenga Soares (Sony Cyber-shot dsc.fSz8 8.0mp digital camera). Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 8 a 26pt, em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e clorocação preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/3.0/br
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Apoio
O
períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial.
Expediente Editor Chefe
William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil/ UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda / Methodos Consultoria Ambiental Ltda
Editores Adjuntos
Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ
Editores Científicos
Consultores Adhoc deste Número
Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Evaldo Martins Pires, Universidade Federal do Mato Grosso - Campus SINOP, Brasil Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso - Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil **********
Alexandre Ururahy Rodrigues, Bioforense Projetos Educacionais, RJ., Instituto Oswaldo Cruz-FIOCRUZ, RJ, Brasil Ana Paula Afonso, Embrapa, Brasil André Barbosa Vargas, Centro Universitário de Volta Redonda – UniFOA, Brasil André Rinaldo Senna Garraffoni, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Anete Pedro Lourenço, Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil Bruno Henrique Sardinha de Souza, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias /UNESP, Brasil Cristiane Vieira Assis-Pujol, Universidade Católica de Brasília, Brasil Edilberto Giannotti, Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências de Rio Claro, Brasil Edison Zefa, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Evaldo Martins Pires, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Fernando Cesar Vieira Zanella, Universidade Federal da Integração Latino-Americana, Brasil Francisco Fernandes Pereira, Universidade Federal de Rondônia, Brasil Ivana de Freitas Barbola, Universidade Estadual de Ponta Grossa, Brasil Jeronimo Augusto Fonseca Alencar, Instituto Oswaldo Cruz – FIOCRUZ, Brasil Leonardo H. Gil Azevedo, Universidade do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Margareth Maria de Carvalho Queiroz, Instituto Oswaldo Cruz IOC/FIOCRUZ, Brasil Maria Luiza Filippe Bauer, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil Michelle Manfrini Morais Vátimo, Universidade de São Paulo, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Paschoal Coelho Grossi, Universidade Federal do Paraná, Brasil Reinildes Silva-Filho, Ecosystems Jardins Ltda, Brasil Rodrigo Souza Santos, Embrapa Acre, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil - Governo do Estado de Sergipe, Brasil Victor Py-Daniel, Insituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Wesley Dáttilo, Universidad Veracruzana, México William Costa Rodrigues, Centro Universitário de Volta Redonda – UniFOA/Methodos Consultoria Ambiental, Brasil
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Sumário Ecologia Capões como Ilhas para Artrópodes no Pantanal. Capons as Island for Arthropods in Pantanal. Rodrigo Aranda. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.331.......................................................................................................................................................173-177 O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em Floresta de Transição CerradoAmazônia (Mato Grosso, Brasil). The effect of Fire on the Community of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in a Cerrado-Amazon Transitional Forest (Mato Grosso, Brazil. Nubia França da Silva Giehl, Marco Bruno Xavier Valadão, Leandro Schlemmer Brasil, Josias Oliveira dos Santos, Sara Miranda Almeida, Eddie Lenza & Evandson José dos Anjos-Silva. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.345...................................................................................................................................................... 178-183 Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera: Grylloidea) em um Fragmento de Floresta Pluvial Atlântica do Estado do Rio de Janeiro. Composition and Diversity of the Crickets Fauna (Orthoptera: Grylloidea) in a Fragment of Atlantic Rain Forest in the Rio de Janeiro State. Camila Santos Pantoja de Oliveira, Matheus Prem Mendes, Marcelo Netto Duarte & William Costa Rodrigues. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.374........................................................................................................... 184-192
Entomologia Geral Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar na Atividade de Forrageio de Abelhas em Flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). Influence in the Environmental Factors and the Amount of Nectar in the Foraging Activity of Bees on Flowers Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). Keila Nogueira da Silva, João Cloves Stanzani Dutra, Mateus Nucci & Leandro Pereira Polatto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.295......................... 193-201 Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de Euglossina (Hymenoptera: Apidae: Apini) e Preferências por Fragrâncias Artificiais em um Remanescente de Brejo de Altitude na Paraíba. Seasonality and Daily Activity Patterns of Euglossina males (Hymenoptera: Apidae: Apini) and Preferences for Artificial Fragrances in a Montane Atlantic Forest Remnant, Paraíba. Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Celso Feitosa Martins. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.312............................ 202-209 First Records of Mantodea (Insecta, Dictyoptera) from the Serra das Confusões National Park, Piauí State, Brazil. Primeiros Registros de Mantodea (Insecta, Dictyoptera) para o Parque Nacional da Serra das Confusões, Piauí, Brasil. Eliomar Cruz Menezes, Alberto Moreira Silva Neto & Freddy Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.315..................................................... 210-213 What is the Ideal Weather for Social Wasp Polistes versicolor (Olivier) go to Forage? Qual o Clima Ideal para Vespa Social Polistes versicolor (Olivier) Sair para Forragear? Thiago Elisei, Juliana Nunes, Cleber Ribeiro Junior, Aluisio Fernandes Junior & Fabio Prezoto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.342.............................................................................................................. 214-216 Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a Plantas Invasoras em Linhares, ES, Brasil. Dipterofauna in Coconut Palm Crop Associated with Invasive Plants in Linhares, ES, Brazil. Emerson Fraga Comério & Vera Lucia Rodrigues Machado Benassi. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.346....................................................................................................................... 217-226 Identificação e Catalogação de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) da Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande. Butterflies (Lepidoptera: Hesperioidea and Papilionoidea) Identification and Cataloging from the Entomological Collection of Universidade Federal do Rio Grande. Ana Paula dos Santos de Carvalho, Marco Silva Gottschalk & Ana Beatriz Barros de Morais. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.364............................................................................. 227-231
Saúde Pública Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in an Atlantic Forest Remanant of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) em Fragmento de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Marcos Paulo Gomes Pinheiro, José Hilário Tavares da Silva, Vanessa da Escóssia Pegado Silva, Maria Jaqueline Monte de Andrade & Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.314..................................................................................................................................... 232-238
Comunicação Científica Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Predando Sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, Brasil. Record of Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Preying Seeds of Licuri in Caetés, Pernambuco, Brazil. Marcelo Bezerra Andrade, Alberto Belo Esteves Filho, Izabelle Taynã Dourado de Siqueira & José Adriano Giorgi. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.262............................................................................................239-241 iv
Ocorrência da Cochonilha Negra Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) em Oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano em Diamantina, Minas Gerais, Brasil. Occurrence of Black Scale Saissetia oleae (Oliver) (Hemiptera: Coccidae) in Olive Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano in Diamantina, Minas Gerais State, Brazil. Marcus Alvarenga Soares, Maria do Céu Monteiro da Cruz, Larissa Madureira Martins, Raoni Pereira de Carvalho, Evaldo Martins Pires & Veríssimo Gibran Mendes de Sá. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.292............................................................................................................................ 242-244 First Record of Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) in Southeastern Brazil. Primeiro Registro de Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) no Sudeste do Brasil. Antonia de Castro Ribeiro, Debora Cardoso, Cláudia Soares dos Santos Lessa, Gonzalo Efrain Moya-Borja & Valéria Magalhães Aguiar. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.321......................................................................................................................................................245-247 Ecological Roles of Coleoptera Associated with Carcasses in Caatinga. Papel Ecológico de Coleoptera Associados a Carcaças em Área de Caatinga. Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves, Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Antonio José Creão-Duarte. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.325...................................................................................................... 248-250 New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) to Brazil. Novos Registros de Esperanças do Gênero Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) para o Brasil. Rafael Segtowick da Silva Sovano & Diego Matheus de Mello Mendes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.362.............................................................................. 251-254
Errata Dermestes haemorrhoidalis Küster (Coleoptera, Dermestidae): Primeiro Registro para o Nordeste do Brasil. Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves & Antonio José Creão-Duarte. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.389.......................................... 255
Volume 6, número 3 - Set. - Dez. 2013 *************
ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasilis.v6i3
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Artigos Publicados no Volume 6 Vol. 6, Núm. 1 As variações na Comunidade de Odonata (Insecta) em Córregos Podem ser Preditas pelo Paradoxo do Plâncton? Explicando a Riqueza de Espécies Pela Variabilidade Ambiental. Variations in Odonata (Insecta) Community in Streams may be Predicted by the Plankton Paradox? Explaining Species Richness by Environmental Variability. José Max Barbosa Oliveira-Junior, Helena Soares Ramos Cabette, Nelson Silva-Pinto & Leandro Juen. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.250............................................... 1-8 Temporal Distribution of Blowflies of Forensic Importance (Diptera: Calliphoridae), in Man-Size Domestic Pigs Carcasses, in the Forest Reserve Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas, Brazil. Distribuição Temporal de Moscas Varejeiras de Importância Forense (Diptera: Calliphoridae), em Porcos Domésticos, com Massa Corporal Comparável ao de um ser Humano Adulto, na Reserva Florestal Adolpho Ducke, Manaus, Amazonas, Brasil. Alexandre Ururahy-Rodrigues, José Albertino Rafael & José Roberto Pujol-Luz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.242.....................................................................................................9-22 Histomorphological Characteristics of Digestive Organs of Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae). Características Histomorfológicas de Órgãos da Digestão de Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae). Vanessa Escóssia Pegado Silva, Naissandra Bezerra da Silva, Marcos Paulo Gomes Pinheiro, Maria de Lourdes Freitas & Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.232.......................................................23-29 Incidência de Varroa destructor (Anderson & Trueman) em Criação de Abelhas com Ferrão na Região de Sinop, Mato Grosso, Brasil. The incidence of Varroa destructor (Anderson & Trueman) in the Breeding of Stinging Bees in Sinop and Surrounding Regions, Mato Grosso, Brazil. Rodrigo de Nazaré Santos Torres & Marliton Rocha Barreto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.254..........................................................................................................................................................30-33 Ação de Inseticidas Botânicos sobre a Preferência Alimentar e sobre Posturas de Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) em Milho. Action of Botanical Insecticides on the Preference of Food and on Postures of Spodoptera frugiperda (J.E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) in Maize. Fábio Mazzonetto, Flávia Coradini, Renato Zapparoli Corbani & Alexandre Barcellos Dalri. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.261...........................................................................................................34-38 Use of Leaves Treated with Hydrogen Peroxide in Case-Building by Phylloicus spp. (Trichoptera: Calamoceratidae). Uso de Folhas Tratadas com Peróxido de Hidrogênio na Construção de Abrigos por Phylloicus spp. (Trichoptera: Calamoceratidae). Thyago Augusto da Silva Vidovix, Renato Tavares Martins, Cleber Duarte & Ana Maria Oliveira Pes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.267 .............................................................................................................................................................................................................39-41 Entomofauna do Oeste do Estado de Santa Catarina, Sul do Brasil. Entomofauna from West of Santa Catarina State, South of Brazil. Mario Arthur Favretto, Emili Bortolon dos Santos & Cleiton José Geuster. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.271...............42-63 Estudo Comparativo das Sensilas Antenais de Operárias de Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae) de Diferentes Altitudes. A Comparative Study of the Antennal Sensilla of Melipona scutellaris Latreille (Hymenoptera: Apidae) Workers From Different Altitudes. Marcília Aparecida Nascimento, Tânia Maria Fernandes Salomão & Gustavo Ferreira Martins. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.252...........................................................................................................................................64-67 Triatoma mexicana Herrich-Schaeffer (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) Descripción de la Genitalia Externa del Macho y Morfología Externa de la Hembra. Triatoma mexicana Herrich-Schaeffer (Hemiptera: Reduviidae: Triatominae) Description of the External Male Genitalia and External Morphology of the Female. Paz María Salazar Schettino, Gloria Elena Rojas Wastavino, José Santiago Rosales Piña, Mauro Omar Vences Blanco & Margarita Cabrera Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.275..........................................................................................................................................................68-73 A List of Current Valid Blow Fly Names (Diptera: Calliphoridae) in the Americas South of Mexico with Key to the Brazilian Species. Lista Atualizada de Nomes Válidos de Moscas-Varejeiras (Diptera: Calliphoridae) das Américas ao Sul do México, com uma Chave para as Espécies que Ocorrem no Brasil. Cecília Kosmann, Rubens Pinto de Mello, Érica Sevilha HarterreitenSouza, José Roberto Pujol-Luz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.266......................................................................................................74-85 Primeiro Registro de Ectopsocus titschacki Jentsch (Psocodea: Psocoptera: Ectopsocidae) para o Estado da Bahia: Uma Prova da Falta de Estudos nessa Ordem de Insecta no Brasil. First Record of Ectopsocus titschacki Jentsch (Psocodea: Psocoptera: Ectopsocidae) in Bahia State: Proof of a Lack of Studies on this Order of Insecta in Brazil. Alberto Moreira Silva-Neto, Freddy Bravo, Alfonso N. García Aldrete. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.198..................................................................................... 86-88 New Report of Costalimaita ferruginea (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomelidae) on Eucalyptus sp. (Myrtaceae) in Sinop - Mato Grosso, Brazil. Novo Registro de Costalimaita ferruginea (Fabricius) (Coleoptera: Chrysomelidae) em plantas de Eucalyptus sp. (Myrtaceae) em Sinop - Mato Grosso, Brasil. Evaldo Martins Pires, Janaína de Nadai Corassa, Marliton Rocha Barreto & Marcus Alvarenga Soares. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.207.................................................................................. 89-90 vi
Occurrence of Temnocephala blanchad (Platyhelminthes: Temnocephalida) in Immatures of Kempnyia reticulata (Enderlein) (Insecta: Plecoptera: Perlidae). Primeiro Registro de Temnocephala (Platyhelminthes: Temnocephalida) em Imaturos de Kempnyia reticulata (Enderlein) (Plecoptera: Perlidae). Fernanda Avelino-Capistrano, Leandro Silva Barbosa & André Mallemont Cunha. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.226..........................................................................................................................91-93 Aspectos Ecológicos de Atta sexdens piriventris Santschi (Hymenoptera: Formicidae) no Município de Capinzal, Santa Catarina, Brasil. Ecological Aspects of Atta sexdens piriventris Santschi (Hymenoptera: Formicidae) in the Municipality of Capinzal, Santa Catarina, Brazil. Manuelly Sartori Spier, Edson Fernando Spier, Máira Aparecida Dalavéquia & Mario Arthur Favretto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.248..........................................................................................................................................94-96 Formigas (Hymenoptera, Formicidae) Associadas a Ninhos de Cornitermes cumulans (Kollar) (Isoptera, Termitidae) no Cerrado do Planalto Central do Brasil. Ants (Hymenoptera, Formicidae) Associated with Nests of Cornitermes cumulans (Kollar) (Isoptera, Termitidae) in the Cerrado of Central Brazil. María Cristina Gallego-Ropero, Rodrigo Machado Feitosa & Jose Roberto Pujol-Luz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.283.........................................................................................................................97-101 Dionisio Link (1943-2013). Editor-Chefe. doi:10.12741/ebrasilis.v6i1.338.................................................................................. 102-103
Vol. 6, Núm. 2 Efeito da Presença de Vizinhos sobre o Comportamento Territorial de Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Libellulidae). Effect of the Presence of Neighbors on the Behavior of Territorial Perithemis mooma (Kirby) (Anisoptera: Odonata) . Nelson Silva Pinto, José Hidasi Neto, Vivian Ribeiro, Amanda Rafaela Rodrigues, Bárbara Regina Brandão & Camila Oliveira Rocha. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.385........................................................................................................................................................104-17 Diversidade e Atividade de Voo de Himenópteros Parasitóides em Pomar de Macieira em Vacaria, RS. Diversity and Flight Activity of Parasitoids Hymenoptera in Apple Orchard in Vacaria, RS. Daniela Fernanda Klesener, Régis Sivori Silva dos Santos & Ayres de Oliveira Menezes Jr.. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.258....................................................................................................108-112 Potencial de Formigas (Hymenoptera: Formicidae) como Agentes Anti-herbívoros em Cultivo de Café (Coffea canephora Pierre) e Feijão Guandu [Cajanus cajans (L.) Millsp]. Potential of Ants (Hymenoptera: Formicidae) as Anti-herbivore Agents in Cultivation of the Coffee (Coffea canephora Pierre) and Pigeon Pea [Cajanus cajans (L.) Millsp]. Leandro Xavier Teixeira Chevalier, Diego Silva Gomes, Antonio José Mayhé-Nunes & Jarbas Marçal Queiroz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.291.......... .......................................................................................................................................................................................................... 113-118 Tamanho e Número Ideal de Amostras para Coleta de Gafanhotos na Depressão Central no Rio Grande do Sul. Ideal Size and Number of Samples to Collect Grasshoppers in the Central Depression in Rio Grande do Sul. Nathália Leal Carvalho, Ervandil Correa Costa, Danilo Boanerges Souza & Juliana Garlet. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.294........................................... 119-125 Riqueza e abundância de abelhas Euglossini (Hymenoptera, Apidae) em parques urbanos de Goiânia, Goiás. Richness and Abundance of Euglossini Bees (Hymenoptera, Apidae) in Urban Parks in Goiânia, Goiás. Vanessa Athayde Grandolfo, Ruy Chaves Bozza Junior, Carlos de Melo e Silva Neto, José Neiva Mesquita Neto & Bruno Bastos Gonçalves. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.296......................................................................................................................................................126-131 Distribuição de Heteroptera Aquáticos (Insecta) em Diferentes Tipos de Substratos de Córregos do Cerrado Matogrossense. Distribution of Aquatic Heteroptera (Insecta) From Different Types of Streams Substrates of Cerrado in Mato Grosso. Karina Dias-Silva, Helena Soares Ramos Cabette, Núbia França da Silva Giehl & Leandro Juen. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.302..................................................................................................................................................... 132-140 Variação na Infestação de Mosca-das-Frutas (Diptera: Tephritidae) e Parasitismo em Diferentes Fases de Frutificação em Mirtaceas Nativas no Rio Grande do Sul. Variation on Infestation on Fruit Flies (Diptera: Tephritidae) and Parasitism in Native Myrtaceae in Rio Grande do Sul. Diogo Ricardo Goulart Pereira-Rêgo, Simone Mundstock Jahnke, Luiza Rodrigues Redaelli & Naihana Schaffer. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.259........................................................................................................................141-145 Inventário Rápido de Vespas Sociais em Três Ambientes com Diferentes Vegetações. A Fast Inventory of Social Wasps in Three Environments with Different Vegetation. Newton José de Jesus Silva, Tatiana Aparecida de Morais, Helba Helena SantosPrezoto & Fabio Prezoto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.303............................................................................................................ 146-149 Cupins (Isoptera) Invasores da Rede Elétrica em Áreas Urbanas na Região do Alto Solimões, Amazônia Ocidental, Brasil. Termites (Isoptera) Invaders of Electrical Grid in Urban Areas of the Alto Solimões Region, Western Amazon, Brazi. Agno Nonato Serrão Acioli & Paulo Vitor Cassiano Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.332............................................................. 150-156 New Records of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae, Polistinae) in Amazonas State, Brazil. Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) no Estado do Amazonas, Brasil. Alexandre Somavilla & Marcio Luiz de Oliveira. vii
doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.276.......................................................................................................................................................157-159 First Record of Lepidoptera in Southern Brazilian Salt Marshes. Primeiro Registro de Lepidoptera em Marisma no Sul do Brasil. Marcel Lucas Gantes, Daiane Silveira Carrasco & Fernando D´Incao. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.241........................160-161 Natural Occurrence of Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) on Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) in the State of Mato Grosso do Sul. Ocorrência Natural de Beauveria bassiana (Balsamo) Vuillemin (Hypocreales: Clavicipitaceae) Sobre Anticarsia gemmatalis Hübner (Lepidoptera: Erebidae) no Estado de Mato Grosso do Sul. Camila Rossoni, Samir Oliveira Kassab, Rogério Hidalgo Barbosa, Antonio Souza Silva, Thiago Alexandre Mota & Elisângela de Souza Loureiro. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.256.................................................................................................... 162-164 Influência do Fotoperíodo no Parasitismo de Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) em Ovos de Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Influence of Photoperiod on Parasitism of Trichogramma galloi Zucchi (Hymenoptera: Trichogrammatidae) on Eggs of Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae). Danilo Renato Santiago Santana, Patricia Paula Bellon, Elmo Ponte de Melo & Harley Nonato de Oliveira. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.263. ..........................................................................................................................................................................................................165-167 Criação e Transporte de Ninfas de Ephemeroptera (Insecta) em Campo. Rearing and Transport of Mayfly Nymphs in the Field. Rafael Boldrini & Paulo Vilela Cruz. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.281............................................................................... 168-170 First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with Decaying Carcasses in the Neotropical Region. Primeiro Registro de Scirtidae (Coleoptera) Associado a Carcaças em Decomposição na Região Neotropical. Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias, Daniel Dal-Bó, Wellington Emanuel dos Santos, Antonio José Creão-Duarte & Patricia Jacqueline Thyssen. doi:10.12741/ebrasilis.v6i2.311....................................................................................................................................................... 171-172
Vol. 6, Núm. 3 Capões como Ilhas para Artrópodes no Pantanal. Capons as Island for Arthropods in Pantanal. Rodrigo Aranda. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.331.......................................................................................................................................................173-177 O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em Floresta de Transição CerradoAmazônia (Mato Grosso, Brasil). The effect of Fire on the Community of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in a Cerrado-Amazon Transitional Forest (Mato Grosso, Brazil. Nubia França da Silva Giehl, Marco Bruno Xavier Valadão, Leandro Schlemmer Brasil, Josias Oliveira dos Santos, Sara Miranda Almeida, Eddie Lenza & Evandson José dos Anjos-Silva. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.345...................................................................................................................................................... 178-183 Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera: Grylloidea) em um Fragmento de Floresta Pluvial Atlântica do Estado do Rio de Janeiro. Composition and Diversity of the Crickets Fauna (Orthoptera: Grylloidea) in a Fragment of Atlantic Rain Forest in the Rio de Janeiro State. Camila Santos Pantoja de Oliveira, Matheus Prem Mendes, Marcelo Netto Duarte & William Costa Rodrigues. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.374........................................................................................................... 184-192 Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar na Atividade de Forrageio de Abelhas em Flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). Influence in the Environmental Factors and the Amount of Nectar in the Foraging Activity of Bees on Flowers Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). Keila Nogueira da Silva, João Cloves Stanzani Dutra, Mateus Nucci & Leandro Pereira Polatto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.295......................... 193-201 Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de Euglossina (Hymenoptera: Apidae: Apini) e Preferências por Fragrâncias Artificiais em um Remanescente de Brejo de Altitude na Paraíba. Seasonality and Daily Activity Patterns of Euglossina males (Hymenoptera: Apidae: Apini) and Preferences for Artificial Fragrances in a Montane Atlantic Forest Remnant, Paraíba. Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Celso Feitosa Martins. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.312............................ 202-209 First Records of Mantodea (Insecta, Dictyoptera) from the Serra das Confusões National Park, Piauí State, Brazil. Primeiros Registros de Mantodea (Insecta, Dictyoptera) para o Parque Nacional da Serra das Confusões, Piauí, Brasil. Eliomar Cruz Menezes, Alberto Moreira Silva Neto & Freddy Bravo. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.315..................................................... 210-213 What is the Ideal Weather for Social Wasp Polistes versicolor (Olivier) go to Forage? Qual o Clima Ideal para Vespa Social Polistes versicolor (Olivier) Sair para Forragear? Thiago Elisei, Juliana Nunes, Cleber Ribeiro Junior, Aluisio Fernandes Junior & Fabio Prezoto. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.342.............................................................................................................. 214-216 Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a Plantas Invasoras em Linhares, ES, Brasil. Dipterofauna in Coconut Palm Crop Associated with Invasive Plants in Linhares, ES, Brazil. Emerson Fraga Comério & Vera Lucia Rodrigues Machado Benassi. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.346....................................................................................................................... 217-226 viii
Identificação e Catalogação de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) da Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande. Butterflies (Lepidoptera: Hesperioidea and Papilionoidea) Identification and Cataloging from the Entomological Collection of Universidade Federal do Rio Grande. Ana Paula dos Santos de Carvalho, Marco Silva Gottschalk & Ana Beatriz Barros de Morais. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.364............................................................................. 227-231 Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in an Atlantic Forest Remanant of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) em Fragmento de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil. Marcos Paulo Gomes Pinheiro, José Hilário Tavares da Silva, Vanessa da Escóssia Pegado Silva, Maria Jaqueline Monte de Andrade & Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.314..................................................................................................................................... 232-238 Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Predando Sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, Brasil. Record of Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Preying Seeds of Licuri in Caetés, Pernambuco, Brazil. Marcelo Bezerra Andrade, Alberto Belo Esteves Filho, Izabelle Taynã Dourado de Siqueira & José Adriano Giorgi. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.262............................................................................................239-241 Ocorrência da Cochonilha Negra Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) em Oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano em Diamantina, Minas Gerais, Brasil. Occurrence of Black Scale Saissetia oleae (Oliver) (Hemiptera: Coccidae) in Olive Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano in Diamantina, Minas Gerais State, Brazil. Marcus Alvarenga Soares, Maria do Céu Monteiro da Cruz, Larissa Madureira Martins, Raoni Pereira de Carvalho, Evaldo Martins Pires & Veríssimo Gibran Mendes de Sá. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.292............................................................................................................................ 242-244 First Record of Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) in Southeastern Brazil. Primeiro Registro de Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) no Sudeste do Brasil. Antonia de Castro Ribeiro, Debora Cardoso, Cláudia Soares dos Santos Lessa, Gonzalo Efrain Moya-Borja & Valéria Magalhães Aguiar. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.321.....................................................................................................................................................245-247. Ecological Roles of Coleoptera Associated with Carcasses in Caatinga. Papel Ecológico de Coleoptera Associados a Carcaças em Área de Caatinga. Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves, Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Antonio José Creão-Duarte. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.325...................................................................................................... 248-250 New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) to Brazil. Novos Registros de Esperanças do Gênero Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) para o Brasil. Rafael Segtowick da Silva Sovano & Diego Matheus de Mello Mendes. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.362.............................................................................. 251-254 Dermestes haemorrhoidalis Küster (Coleoptera, Dermestidae): Primeiro Registro para o Nordeste do Brasil. Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves & Antonio José Creão-Duarte. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.389.......................................... 255
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ix
Ecologia
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.331 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Capões como Ilhas para Artrópodes no Pantanal Rodrigo Aranda Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, e-mail: rodrigoaranda.biologo@gmail.com
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 173-177 (2013)
Resumo. A configuração do habitat é um dos fatores que pode influenciar a distribuição dos organismos. O pantanal por apresentar mosaico natural de formações se enquadra para testar tais afirmações. O presente estudo teve como objetivo avaliar se a distância e o tamanho de capões afetam a composição da comunidade de artrópodes testando a hipótese de que quanto maior e mais próximo o capão da mata ciliar, maior sua diversidade. Foram amostradas seis parcelas de 30 cm² em nove capões onde a serrapilheira e o solo foram coletados, acondicionados em sacos plásticos e posteriormente triados. Houve relação entre a composição da comunidade de artrópodes em relação à distância e o tamanho indicando que o pulso de inundação do último ano afetou de forma significativa a comunidade de artrópodes de solo em capões. O acompanhamento dos processos de recolonização dos capões é sugerido. Palavras-Chave: Artrópodes de solo; Fragmentação; Metacomunidade; Serrapilheira.
Capons as Island for Arthropods in Pantanal Abstract. The configuration of habitat is one of the factors that influence the distribution of organisms. The Pantanal by presenting mosaic natural formations fit to test such claims. The present study aimed to evaluate the distance and size of riparian capons affect the community composition of arthropods tested the hypothesis that the higher and closer to the capon of riparian vegetation, the greater its diversity. We sampled six plots of 30 cm² in nine capons where the leaf-litter and soil were collected, placed in plastic bags and later sorted. There was a relationship between the composition of arthropod community in relation to distance and size indicating that the flood pulse of the last year significantly affected the community of soil arthropods in geldings. The monitoring of the processes of recolonization of the capons is suggested. Key-words: Fragmentation; Leaf-litter; Metacommunity; Soil arthropods.
_____________________________________ relação entre espécie e área é bem conhecida em muitos grupos e as teorias de biogeografia de ilhas (MacArthur & Wilson 1967) e metapopulações (Levins 1969) podem ser aplicadas em ambientes continentais fragmentados com a mesma valia. A configuração do habitat (isolamento, distância, tamanho, arranjo espacial e nível de fragmentação) tem sido enfatizada para várias espécies, em escalas de tempo e de espaço, sendo a distribuição dos organismos influenciada diretamente pela configuração do habitat (Krawchuk & Taylor 2003). Artrópodes em regiões de ilhas parecem se enquadrar neste modelo (Strong Jr. & Rey 1982), mas em outros ambientes fragmentados essas relações são pouco estudadas (Debinski & Holt 2000).
alagadas, permanecendo como ilhas na planície inundada. Popularmente conhecidos como “capões”, esses fragmentos naturais se enquadram plenamente como modelo para testar relações de espécie-área de forma natural (Bordignon et al. 2007) e compreender como os padrões de distribuição das espécies é afetado em ambientes fragmentados e com efeitos de distúrbios sazonais bem definido. Mesmo sendo um ambiente propício para esses estudos, o Pantanal ainda é pouco estudado em relação ao comportamento da fauna edáfica (Corrêa et al. 2006; Battirola et al. 2010) sendo dado mais enfoque a fauna associada à árvores ou dossel (Battirola et al. 2004, 2007; Castilho et al. 2005; Marques et al. 2006).
Os efeitos da estrutura do habitat e fragmentação atuam de forma diferente em grupos funcionais distintos de insetos (Hunter 2002) e outros artrópodes (Illig et al. 2010), porém, ainda há pouca informação sobre a dinâmica das comunidades de solo, fazendo-se necessário maior esforço para compreensão dos processos que definem as comunidades (Correia 2002). A conservação de grupos, como os insetos, vem sendo uma das prioridades por ser um grupo com a maioria das espécies ainda não descritas e por serem bem representativo nos ecossistemas terrestre e aquático (Hughes et al. 2000) e demonstrar de forma razoável o efeito do impacto e da fragmentação, devido as diversas funções desempenhadas no ecossistema (McIntyre et al. 2001).
Este trabalho teve como objetivo avaliar o efeito do tamanho dos capões e a distância destes da mata ciliar sobre a comunidade de artrópodes de solo no Pantanal, testando a hipótese de que capões maiores e mais próximos da mata ciliar apresentaram maior riqueza e abundância, assim como maior similaridade na composição de artrópodes de solo.
O pantanal é um mosaico de ambientes, onde o pulso de inundação é a principal força estruturadora das comunidades (Junk et al. 1989). As enchentes anuais alagam uma vasta área da planície durante meses. Um pequeno gradiente altitudinal de poucos metros permite que áreas mais elevadas não sejam
Material e Métodos O estudo foi realizado no Pantanal na região do MirandaAbobral, próximo a Base de Estudos do Pantanal (19° 34’ 34,84” S e 57° 1’ 6,98” O), da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Corumbá, MS em outubro de 2011. Foram amostrados nove capões, e em cada um, foram coletadas seis parcelas de 30cm² de serrapilheira e parte do solo, distribuída ao acaso. O conjunto das seis parcelas foi considerado uma unidade amostral para cada capão. As amostras de serrapilheira e parte do solo de cada parcela foram acondicionadas em sacos plásticos e armazenadas
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Capões como Ilhas para Artrópodes no Pantanal
sob refrigeração para preservação do material até triagem. No laboratório, o material foi peneirado (malha 1,5 mm). Em uma bandeja plástica de 50x30x8cm, sendo os artrópodes triados, acondicionados em frascos contendo álcool 70% para posterior identificação, através da utilização de chaves dicotômicas especificas (Borror & DeLong 1988) até o nível de família para os insetos e Classe ou Ordem para demais grupos de artrópodes. Os dados de tamanho e distância dos capões em relação à mata ciliar foram obtidos com auxílio de imagens de satélites através de vetorização para cálculo da área (hectare) e distância linear (km) da mata ciliar (Zonummaps for Google Earth). Foi calculado para cada capão o índice de diversidade de Shanonn-Wiener (H’), regressão linear entre a abundância e a área, regressão cúbica entre a abundância de artrópodes contra a distância da mata ciliar e a riqueza de morfoespécies e área e regressão quadrática entre riqueza de morfoespécies contra distância até a mata ciliar. Foi realizado escalonamento multidimensional não métrico (NMDS) (similaridade de BrayCurtis) para verificar se o tamanho dos capões e a distância da mata ciliar influenciam a composição da comunidade de artrópodes de solo.
Resultados e Discussão Coletou-se 290 indivíduos distribuídos em 69 morfoespécies (Tabela 1). O menor capão apresentou área de 0,40 ha e o maior 1,54 há (média 0,73 ± DP 0,14) e a distância da mata ciliar variou de 0,51 km a 1,83 km (média 1,18 ± DP 0,16) (Tabela 2). O capão que apresentou maior diversidade foi o capão 5 (H=1,27) que possui uma das maiores áreas e menores distâncias da mata ciliar e o que apresentou menor diversidade foi o capão 4 (H=0,76), com uma das menores áreas, maior distância da mata ciliar e ainda intensa perturbação por pisoteio de gado. Avaliando a área dos capões e a distância da mata ciliar como preditores de abundância e riqueza, tivemos uma relação significativa entre as variáveis isoladamente (Figura 1A-1D). Quando avaliamos o NMDS da composição das morfoespécies, podemos observar o agrupamento de capões maiores e mais próximos e de menores e mais distantes (Figura 2A). Este padrão se torna mais claro quando se realiza o NMDS excluindo o capão 4 das análises (Figura 2B) por ser um capão altamente perturbado por pisoteio de gado. A diminuição relativa da abundância dos indivíduos em relação ao tamanho (Figura 1A) pode estar relacionada com o esforço amostral não equitativo em relação ao tamanho, uma vez que todos os capões tiveram o mesmo número de amostras. O aumento da abundância em relação à distância (Figura1B) está relacionado com o predomínio de Coleoptera nas amostras. Coleoptera foi o grupo mais abundante (60%), representado principalmente por larvas de Tenebrionidae (48,27%), assim como adultos de Chrysomelidae (2,75%) que são decompositores de matéria orgânica.
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As aranhas constituíram o segundo grupo mais representado (10,68%), principalmente nos capões maiores e mais próximos (capões 5, 8 e 9). Por serem um grupo trófico mais elevado, predadores, muitas vezes especializados, assim como Pseudoescorpiões (4,82%) e Chilopoda (1,37%) indicando que estes capões apresentam uma composição da comunidade mais estável para manter predadores. Grupos com as aranhas podem se deslocar verticalmente para áreas mais altas e a comunidade sustentar composições diferentes, contribuindo para a diversidade (Battirola et al. 2010). Os grupos com maior poder de dispersão e ampla representatividade funcional, como Coleoptera e Hymenoptera, foram capazes de chegar a capões mais distantes, enquanto grupos com baixa capacidade de dispersão, mas importantes decompositores, porém, com abundâncias representativas
Aranda
em fauna de solo (Gomes et al. 2007; Illig et al. 2010), como Collembola, Acari e Psocoptera, foram poucos frequentes (0,68%; 1,72% e 6,55%, respectivamente). Isso pode estar relacionado com o pulso de inundação do ano de 2010 para 2011 sendo o maior pulso de inundação dos últimos 16 anos com 5,33 m segundo a régua fluviométrica de Ladário, MS que possivelmente homogeneizou a comunidade, onde os processos de recolonização ainda ocorriam. Esse fator pode ser verificado com a presença de Proctotrupidae (Hymenoptera), pequena vespa (5-8 mm) parasitóide de Coleoptera, altamente especializada e com baixa capacidade de dispersão, que foi amostrada apenas no capão seis que é o mais próximo da mata ciliar. A composição dos grupos funcionais está diretamente relacionada com a formação da serrapilheira, quantidade, qualidade e umidade, sendo a fauna de solo um bom indicador da qualidade do solo e da estabilidade do ecossistema (Rubbo & Kiesecker 2004; Souza et al. 2008) assim como características da estrutura da paisagem (Krawchuk & Taylor 2003; Corrêa et al. 2006). Ribas et al. (2005) encontraram respostas diferentes em relação a composição da fauna edáfica em fragmentos de tamanhos diferentes, sendo favorecidos os grupos com maior capacidade de dispersão, enquanto grupos com menor capacidade de dispersão necessitam de áreas maiores e mais conectadas. Poucos estudos com enfoque de como as comunidades se distribuem em relação a fatores biogeográficos foram realizados no Pantanal, tendo ênfase nas comunidades vegetais (Bordignon et al. 2007; Frizon 2007; Pott & Pott 2009). Para formações vegetais em capões não apenas o tamanho, a forma e o isolamento são fatores que afetam sua estrutura, mas também a matriz e histórico de perturbação das áreas vizinhas parecem ser fatores importantes (Frizon 2007). Desta forma, a comunidade de artrópodes de solo e serrapilheira respondem ao tamanho e a distância dos capões em relação a sua composição de espécies, grupos funcionais e ao processo de recolonização após uma perturbação sazonal mais marcante (pulso de inundação). O conhecimento do perfil da fauna de solo de capões no Pantanal se mostra uma área de grande interesse para compreensão de processos de dispersão e recolonização em ambientes naturais, devendo levar-se em consideração outras características como conectividade, qualidade das manchas, efeito da matriz, tempo para colonização, entre outras variáveis como moduladoras das comunidades de artrópodes de solo no Pantanal.
Agradecimentos Ao Programa de Pós Graduação em Ecologia e Conservação da Universidade Federal de Mato Grosso do Sul e aos organizadores do Curso de Campo Ecologia do Pantanal edição 2011 pelo apoio logístico.
Referências Battirola, L.D., M.I. Marques, J. Adis & A.D. Brescovit, 2004. Aspectos ecológicos da comunidade de Araneae (Arthropoda, Arachnida) em copas de palmeira Attalea phalerata Mart. (Arecaceae), no Pantanal de Poconé, Mato Grosso, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, 48: 421-430. Battirola, L.D., J. Aids, M.I. Marques & F.H.O. Silva, 2007. Comunidade de artrópodes associada à copa de Attalea phalerata Mart. (Arecaceae) durante o período de cheia no Pantanal de Poconé, MT. Neotropical Entomology, 36: 640651. Battirola, L.D., M.I, Marques, A.D. Brescovit, G.H. RosadoNeto & K.C. Anjos, 2010. Community of ground Araneae (Arthropoda, Arachnida) in a seasonally flooded forest in the Northern region of Pantanal of Mato Grosso, Brazil. Biota Neotropica. 10): disponível em: http://www. e-ISSN 1983-0572
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EntomoBrasilis 6(3)
Tabela 1. Lista de morfoespécies amostradas em nove capões próximos a Base de Estudos do Pantanal (19° 34’ 34,84” S e 57° 1’ 6,98” O) Corumbá, MS, em outubro de 2011.
Classe
Ordem
Morfoespécie
Capão
Chrysomelidae sp6
7
Curcullionidae sp1
5
Classe
Ordem
Morfoespécie
Arachnida
Acarina
Acari sp1
2
Dermestidae sp1
2, 5, 6
Acari sp2
5, 8, 9
Dermestidae sp2
3, 8
Araneida
Pseudoescorpionida
Chilopoda Crustacea Insecta
Geophilomorpha Isopoda
Capão
Aranae sp1
1
Aranae sp2 Aranae sp3
Nitidulidae sp1
2
1, 2, 3
Scarabaeidae sp1
5
1, 8
Staphylinidae sp1
1
Aranae sp4
2, 5
Staphylinidae sp2
3
Aranae sp5
2, 3, 5
Staphylinidae sp3
3, 8, 9
Aranae sp6
3, 8
Staphylinidae sp4
4
Aranae sp7
3, 8, 9
Staphylinidae sp5
Aranae sp8
5
Tenebrionidae sp1
Aranae sp9
5
Tenebrionidae sp2
Aranae sp10
5
Tenebrionidae sp3
Aranae sp11
5
Tenebrionidae sp4
3, 4, 7
Aranae sp12
7, 9
Tenebrionidae sp5
3
Pseudoescorpionidae sp1
5
Tenebrionidae sp6
5
Pseudoescorpionidae sp2
5
Tenebrionidae sp7
5, 6
Pseudoescorpionidae sp3
5
Diptera sp1
1
Pseudoescorpionidae sp4
5, 6, 8, 9
Diptera sp2
2
Pseudoescorpionidae sp5
6, 7
Diptera sp3
2
Pseudoescorpionidae sp6
6, 9
Chilopoda sp1
1, 6
Chilopoda sp2
6, 7
Diptera
Hemiptera
Cicadellidae sp1
1,5,8
Tingidae sp1 Hymenoptera
4,5,6 1, 2, 3, 5, 6, 7, 8, 9 1, 2, 3, 5, 6, 7, 8 2, 3, 5, 6, 7, 8, 9
1
Formicidae sp1
3,6,7,8,9
Isopoda sp1
6
Formicidae sp2
4,5,6 3
Blatodea
Blatitdae sp1
6, 9
Formicidae sp3
Collembola
Entomobryidae sp1
6, 7
Formicidae sp4
2
Coleoptera
Carabidae sp1
1, 3, 7
Formicidae sp5
7,9
Coleoptera sp1
7,
Coleoptera sp2
7, 8
Coleoptera sp3
7
Chrysomelidae sp1
3
Chrysomelidae sp2
3
Chrysomelidae sp3
3
Chrysomelidae sp4
4, 8
Chrysomelidae sp5
5
Isoptera Lepidoptera Psocoptera
Thysanoptera
Proctotrupidae sp1
6
Termitidae sp1
2
Lepidoptera sp1
5
Lepidoptera sp2
6
Psylliosocidae sp1
1, 5, 6, 7, 8, 9
Psylliosocidae sp2
5
Phloeotripidae sp1
3, 4, 6
Continua...
Capão
Área (ha)
Distância (km)
Shannon
1
0,48
1,61
1,0
2
0,45
1,83
0,76
3
0,40
1,76
0,987
4
0,60
1,47
0,759
5
1,38
0,72
1,27
6
0,77
0,51
1,17
7
0,52
0,72
1,032
8
0,55
0,97
1,086
9
1,54
1,05
1,04
e-ISSN 1983-0572
175
Tabela 2. Valores de tamanho, Distância e índice de Diversidade de Shannon (H’) dos capões amostrados na região da Base de Estudos do Pantanal (19° 34’ 34,84” S e 57° 1’ 6,98” O), Corumbá, MS, em outubro de 2011.
Capões como Ilhas para Artrópodes no Pantanal
Aranda
176
Figura 1. Relação entre Abundância de indivíduos e área (A, R2=0,02, F=0,18, p=0,02), Distância (B, R2=0,46, F=2,58, p=0,02), Riqueza de espécies e área (C, R2=0,65, F= 3,21, p=0,05) e Distância (D, R2=0,55, F=2.09, p=0,21) de artrópodes de solo em capões próximos a Base de Estudos do Pantanal (19°34’34.84”S e 57°1’6.98”O), Corumbá, MS, em outubro de 2011.
Figura 2. (A) Ordenação (NMDS) da comunidade de artrópodes de solo e serrapilheira em nove capões em relação ao tamanho (hectare) e distância da mata ciliar (km) próximo a região da Base de Estudos do Pantanal (19° 34’ 34,84” S e 57° 1’ 6,98” O), Corumbá, MS, em outubro de 2011. (B) Ordenação (NMDS) da comunidade de artrópodes de solo e serrapilheira em oito capões (capão 4 intensamente perturbado por pisoteio excluído) em relação ao tamanho (hectare) e distância da mata ciliar (km) próximo a região da Base de Estudos do Pantanal (19° 34’ 34, 84”S e 57° 1’ 6,98”O), Corumbá, MS, em outubro de 2011. Elipses indicam capões mais próximos em distância ou em tamanho em relação à comunidade de artrópodes.
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Como citar este artigo:
177
Aranda, R., 2013. Capões Como Ilhas para Artrópodes no Pantanal. EntomoBrasilis, 6(3): 173-177 Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/331. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.331
e-ISSN 1983-0572
Ecologia
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.345 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em Floresta de Transição Cerrado-Amazônia (Mato Grosso, Brasil) Nubia França da Silva Giehl¹, Marco Bruno Xavier Valadão¹, Leandro Schlemmer Brasil¹, Josias Oliveira dos Santos¹, Sara Miranda Almeida¹, Eddie Lenza² & Evandson José dos Anjos-Silva³ 1. Universidade do Estado de Mato Grosso, Programa de Pós-Graduação em Ecologia e Conservação, e-mail: nubiagiehl@gmail.com (Autor para correspondência), marcobrunovaladao@gmail.com, brasil_biologia@hotmail.com, jhoessan@gmail.com, sara.mirandaalmeida67@gmail.com. 2. Universidade do Estado de Mato Grosso, Departamento de Biologia, Nova Xavantina, MT, e-mail: eddielenza@yahoo.com.br. 3. Universidade do Estado de Mato Grosso, Laboratório de Abelhas e Vespas Neotropicais, Cáceres, MT, e-mail: beevandson@uol.com.br
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 178-183 (2013)
Resumo. Os efeitos de queimadas induzidas sobre a comunidade de abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) foram avaliados em floresta de transição entre o Cerrado e a Floresta Amazônica, no leste do Estado de Mato Grosso, Brasil. A riqueza, a abundância e a composição de espécies de Euglossini foram determinadas em uma área controle não queimada (preservada), uma área queimada anualmente desde 2004 (degradação intermediária) e uma área queimada trienalmente desde 2004 (degradação elevada). Testamos a hipótese de que áreas com diferentes frequências de queimadas apresentam menor abundância de machos, menor riqueza e diferente composição de espécies de Euglossini em relação à área controle. As técnicas de coleta ativa e passiva de abelhas foram aplicadas usando seis substâncias puras para atração dos machos: β-ionona, benzoato de benzila, geraniol, fenil-etil-acetato, salicilato de metila e vanilina. Sete espécies foram catalogadas e não houve diferença nas abundâncias entre as três áreas amostradas (F (2, 12) = 0,150; p= 0,8). A riqueza estimada de espécies na área controle foi superior à área com fogo trienal (12 ± 3,8; 4 ± 2, respectivamente), enquanto a área com fogo anual apresentou riqueza intermediária (8 ± 4,35) e superior àquela da área com fogo trienal. A análise de UPGMA revelou diferença significativa quanto a composição de espécies da área de fogo trienal para as outras duas áreas. As queimadas anual e trienal reduziram a riqueza de espécies e alteraram a composição de espécies, com efeitos mais evidentes na área com fogo trienal, causando efeitos deletérios sobre a comunidade das abelhas das orquídeas. Palavras-Chave: Distúrbio; Eulaema cingulata; Polinizadores; Substâncias Puras
The effect of Fire on the Community of Euglossini (Hymenoptera: Apidae) in a Cerrado-Amazon Transitional Forest (Mato Grosso, Brazil) Abstract. We evaluated the effects of induced burned on Euglossini bee assemblages (Hymenoptera: Apidae) in a transitional area between Cerrado and Amazonia, eastern Mato Grosso, Brazil. We determinate abundances, richness and composition of Euglossini in three plots: control plot (unburned), plot burned each year since 2004 (intermediate degradation), plot burned each three years since 2004 (high degradation). We tested the hypothesis that two burned plots present lower male abundances, less species richness and different species composition in comparison with the control plot. We collected male bees actively and passively by using six pure fragrances: β-ionona, benzoato de benzila, geraniol, fenil-etil-acetato, salicilato de metila e vanilina. We collected seven species with no differences in male abundances among three plots (F (2, 12)= 0.150; p= 0.8). Estimated richness species in control the plot was higher than the plot burned each three years (12 ± 3.8; 4± 2, respectively), while plot burned each year showed intermediate richness (8 ± 4.35) and higher than plot burned each three years. Cluster Analysis (UPGMA) revealed significant differences in species composition of the triennial fire area to the other two areas. Our results suggest that fire occurring with different frequencies in transitional forest promote decreases in richness of species and modifications in species composition. These modifications were clearer in plot more degraded (burned each three years) and induce deleterious effects on orchid bee assemblage. Keywords: Disturbance; Eulaema cingulata; Pollinators; Pure Fragrances.
_____________________________________
a região de contato entre a Floresta Amazônica e o Cerrado ocorrem extensas florestas de transição, que formam zonas de tensão ecológica (Marimon et al. 2006). O avanço da fronteira agrícola sobre essas formações vegetacionais, principalmente no leste do estado de Mato Grosso, tem elevado os índices de desmatamento e as frequência das queimadas, fragmentando e degradando habitats naturais na região conhecida como arco do desmatamento (Nogueira et al. 2007, 2008; Brando et al. 2013). A queima de biomassa consome vastas áreas de vegetação e constitui um dos maiores modificadores dos ecossistemas terrestres (Pereira et al. 2012). Estudos conduzidos em matas de transição entre o Cerrado e a Floresta Amazônica evidenciaram que a ação do fogo altera a estrutura e a composição das comunidades de plantas lenhosas (Balch et al. 2008, 2011; Hoffmann et al. 2012). Mudanças estruturais e florísticas causadas por incêndios indiscriminados também afetam seriamente a
entomofauna (Fávero et al. 2010; Lepesqueur et al. 2012; Peres Filho et al. 2012). As abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae), ou abelhas das orquídeas, são boas indicadoras da qualidade ambiental (MiletPinheiro & Schlindwein 2005; Maia & Silva 2008) e por isso, adequadas para condução de estudos que avaliem os efeitos diretos e indiretos das alterações ambientais (Mendes et al. 2008). Reduções na oferta de recursos podem diminuir a riqueza de espécies, a abundância e a efetividade desses polinizadores no ambiente natural (Pemberton 2010; Andrade-Silva et al. 2012) e alterar a estrutura das comunidades das plantas polinizadas pelas abelhas Euglossini (Carvalho et al. 2006).
Agências de fomento: PROCAD UnB/UNEMAT (Proc. 109/2007), FAPEMAT (Proc. 737955/2008; Proc. 285060/2010) e CAPES
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O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini…
Os Euglossini são representados por abelhas solitárias distribuídas nos gêneros Euglossa, Eufriesea, Eulaema, Exaerete e Aglae. Os Euglossini ocorrem apenas na região Neotropical (Moure 1964; Ramírez et al. 2002) e são importantes polinizadores de orquídeas e de flores de plantas pertencentes a várias angiospermae (RochaFilho et al. 2012), incluindo aquelas de importância econômica (Brosi et al. 2008; Gallai et al. 2009). Os machos de Euglossini são os visitantes frequentes das inflorescências de orquídeas (Ackerman et al. 1982; Ackerman 1983, 1985), enquanto as fêmeas raramente visitam as flores (Rebêlo & Garófalo 1991). Durante as visitas às flores os machos coletam compostos aromáticos (Ramírez 2006) e os estocam na dilatação das tíbias do terceiro par de pernas (Ramires 2006; Singer et al. 2006). Alguns estudos indicam que esses compostos são utilizados como produto para síntese de feromônios sexuais, produzidos pelas glândulas mandibulares, com a função de atrair fêmeas e/ou machos e aumentar a longevidade dos machos (Ackerman et al. 1982). Diante da importância ecológica das abelhas Euglossini na polinização de angiospermas e na indicação de qualidade ambiental, os objetivos deste experimento foram (1) comparar a riqueza de espécies, a abundância de machos e a diversidade de espécies de Euglossini em um experimento em floresta de transição entre a Amazônia e o Cerrado, no qual uma área de 150 ha foi subdividida em uma área controle sem interferência do fogo, uma área com queimadas trienais e uma terceira área com queimadas anuais; (2) avaliar a preferência dos machos das espécies por diferentes iscas-odores nas três áreas do experimento. Testamos a hipótese de que a comunidade de Euglossini nas duas áreas queimadas apresenta menor riqueza de espécies, menor abundância de machos e maior alteração na composição específica.
MATERIAL E MÉTODOS
179
O presente estudo foi conduzido em uma floresta de transição entre o Cerrado e a Floresta Amazônia no município de Querência, leste de Mato Grosso, entre os dias 17 e 21 de setembro de 2012. A área de estudo possui 150 hectares e faz parte de um delineamento experimental do Instituto de Pesquisa Ambiental (IPAM), desde o ano de 2004, para avaliar os efeitos do fogo sobre estrutura da vegetação. Esse experimento é composto por
Giehl et al.
três áreas adjacentes de 50 hectares cada (500 m × 1000 m) sendo: uma área controle bem preservada e sem a ocorrência de queimadas (13º 04’ 67,6’’ S, 052º 22’ 76,4’’ W), uma área com queimadas anuais prescritas (13º 04’ 65,0’’ S, 052º 23’ 32,7’’ W) e uma área com queimadas trienais prescritas 13º 04’ 64,9’’ S, 052º 23’ 05,0’’ W). A área submetida a regime de fogo trienal apresenta maior nível de alteração na estrutura da vegetação devido à maior intensidade dos incêndios em razão do acúmulo de biomassa sobre os solos (gramíneas e serapilheira) (Balch et al. 2008). A área submetida ao regime de fogo anual apresenta estado intermediário de modificação na estrutura da vegetação em relação às áreas controle e trienal, uma vez que a elevada frequência das queimadas não permite o acúmulo de biomassa, reduzindo assim a intensidade do fogo e seu impacto sobre a estrutura da vegetação (Balch et al. 2008; Brando et al. 2011). Coletas passivas das abelhas foram realizadas usando armadilhas de garrafas pet de dois litros. Na parte interna de cada garrafa foi pendurado um chumaço de algodão que comportaram as iscas-odores, responsáveis pela atração dos machos (Powell & Powell 1987). Durante cinco dias consecutivos utilizamos 18 armadilhas divididas em três conjuntos de seis armadilhas por tratamento. Cada conjunto distava 50 m entre si e cada uma das armadilhas continha um tipo específico de substância pura: β-ionona, benzoato de benzila, geraniol, fenil-etil-acetato, salicilato de metila e vanilina. As armadilhas estavam distantes 470 m entre as áreas controle, anual e trienal, e em cada área o primeiro grid de armadilhas foi colocado a 350 m da borda dos fragmentos no intuito de minimizar a efeito de borda nas abelhas (Figura 1). As armadilhas foram instaladas às 08:00 h e vistoriadas diariamente às 17:00 h, durante cinco dias, quando os machos eram coletados, totalizando 135 horas de amostragem, ou 45 horas de amostragem em cada tratamento. Coletas ativas, com auxílio de rede entomológica (puçá), foram conduzidas um dia em cada área, utilizando o mesmo padrão de disposição das substâncias puras utilizadas nas coletas passivas, porém, distantes 200 m do último grid de armadilhas passivas (Figura 1). Para tal, chumaços de algodão envolto em gaze e embebidos pelas substâncias foram amarrados com barbante e dispostos a 1,5 m dos solos (cf. Anjos-Silva et al. 2006). As iscasodores foram vistoriadas no intervalo das 08:00 h às 13:00 h horas em cada tratamento, totalizando 5 horas de observação direta.
Figura 1. Desenho amostral apresentando a disposição das armadilhas de garrafas pet, das iscas-odores (SAM: salicilato de metila; FEA: fenil-etilacetato; BEN: benzoato de benzila; VAN: vanilina; GER: geraniol e βIO: β-ionona) e dos tratamentos experimentais numa área de 150 ha em floresta de transição Cerrado-Amazônia em Querência, leste de Mato Grosso em setembro de 2012. Área controle, sem evento de fogo (ACT), área com fogo trienal (AFT) e área com fogo anual (AFA).
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Os indivíduos coletados foram identificados e depositados na coleção de insetos do Laboratório de Abelhas e Vespas Neotropicais, da Universidade do Estado de Mato Grosso UNEMAT, Campus Cáceres, Mato Grosso. Todos os indivíduos coletados (coletas ativa-passiva) foram utilizados na análise de dados. Para comparar a abundância das abelhas entre as áreas foi efetuada análise de variância (ANOVA One Way), sendo testados os pressupostos de normalidade (Shapiro-Wilk) e homocedasticidade (teste de Levene) (Zar 2010). A riqueza de espécies por tratamento foi estimada a partir do estimador não paramétrico jackknife (StimateSWin 7 5.0) (Colwell 2005), e posteriormente comparadas através do método de inferência por médias e intervalos de confiança (Gotelli & Colwell 2001). Foi realizada análise de agrupamento hierárquica (Cluster Analysis) a partir de matrizes binárias e utilizando a medida de dissimilaridade de Jaccard e relacionando-a com as áreas controle, anual e trienal, aplicando o método de ligação UPGMA (Legendre & Legendre 2012). Para determinar a preferência dos machos das espécies de abelhas pelas iscas-odores e pelas áreas seguiu-se o método InDval (Indicator Species Analysis) (Dufrene & Legendre 1997). O cálculo desse índice é dado pela estimativa da especificidade e fidelidade das espécies em relação às iscas-odores e às áreas. Todas as análises e testes foram realizados pelas rotinas do programa R (R Development Core Team 2011).
Resultados Foram coletados 60 machos de Euglossini pertencentes a três gêneros e a sete espécies. Tanto na área trienal quanto na área anual foram coletados 21 machos, enquanto na área controle foram coletados 18 machos (Tabela 1). A espécie mais abundante foi Eulaema cingulata Fabricius (N= 40; 66,7%), seguida de Euglossa sp. 1 e Eulaema mocsaryi Friese, ambas com sete machos (11,7%). Exaerete smaragdina (Guérin-Mèneville) e Eulaema meriana Olivier foram representados por apenas um indivíduo, sendo coletadas apenas na área controle (Tabela 1). A abundância de machos não diferiu entre as três áreas (F (2, 12) =0,150; p=0,8). Foram registradas sete espécies na área controle, cinco espécies na área anual e três espécies na área trienal. A área trienal foi a que apresentou menor riqueza estimada de espécies (4± 2), embora essa tenha sido diferente da estimada na área controle (12 ± 3,8) que, por sua vez, foi semelhante à riqueza estimada na área anual (8± 4,35) (Figura 2). A composição de espécies na área trienal foi distinta em relação àquela observada na área controle e área anual (Figura 3). No entanto, nenhuma espécie apresentou preferência por uma das três áreas (análise de InDval; p> 0,05). A substância β-ionona atraiu o maior número de machos (n=42; 70%), dos quais 35 indivíduos (58%) são machos de E. cingulata. O salicilado de metila foi a segunda substância pura mais atrativa
Tabela 1. Abundância de machos de abelhas Euglossini atraídos por diferentes iscas odores em floresta de transição Cerrado-Amazônia em Querência, leste de Mato Grosso em setembro de 2012. Área com fogo anual (AFA), área controle, sem evento de fogo (ACT), e área com fogo trienal (AFT). Salicilato de metila (SAM), fenil-etilacetato (FEA), benzoato de benzila (BEM)*, vanilina (VAN), geraniol (GER) e β-ionona (βIO) [*substância excluída por não ter atraído nenhum indivíduo].
Morfoespécie
ACT
AFA
AFT
N
FEA
GER
SAM
VAN
ΒIO
FEA
GER
SAM
VAN
ΒIO
FEA
GER
SAM
VAN
ΒIO
Euglossa sp.1
0
0
0
0
3
0
0
2
0
1
0
0
0
0
1
7
Euglossa sp.2
0
0
1
0
0
0
0
0
1
0
0
0
1
0
0
2
Eulaema bombiformis (Packard)
0
0
0
0
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
2
Eulaema cingulata (Fabricius)
2
0
0
0
10
1
0
0
0
9
2
0
0
0
16
40
Eulaema meriana (Olivier)
0
0
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
1
Eulaema mocsaryi (Friese)
0
0
4
0
0
0
0
1
0
0
0
0
1
0
1
7
Exaerete smaragdina (Guérin-Mèneville)
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Subtotais
2
0
5
0
14
2
1
4
1
10
2
0
1
0
18
Totais
21
Figura 2. Riqueza de espécie de abelhas Euglossini estimada pelo método jackknife, numa área de 150 ha em floresta de transição CerradoAmazônia em Querência, leste de Mato Grosso em 2012. Área controle, sem evento de fogo (ACT), área com fogo anual (AFA) e área com fogo trienal (AFT).
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60
Figura 3. Dendrograma da ocorrência das espécies de abelhas Euglossini (UPGMA) numa área de 150 ha em floresta de transição CerradoAmazônia em Querência, leste de Mato Grosso em setembro de 2012. Área controle, sem evento de fogo (ACT), área com fogo anual (AFA) e área com fogo trienal (AFT). ccc=coeficiente de correlação cofenética.
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Espécie/
Giehl et al.
O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini…
aos machos (n=10, 17%). O geraniol e a vanilina foram pouco atrativos, atraindo um indivíduo cada, enquanto o benzoato de benzila não atraiu nenhum macho (Tabela 1). A análise de InDval indicou que apenas E. cingulata apresentou preferência por β-ionona (Valor de indicação 0,935, p=0,006) enquanto E. mocsaryi preferiu salicilato de metila (VI 0,926, p= 0,009), sem qualquer preferência das demais espécies por algum tipo de substância (P>0,05).
Discussão A igualdade nas abundâncias de machos de Euglossini entre as três áreas está possivelmente relacionada à proximidade entre essas áreas e à alta vagilidade dos machos dessas abelhas, que percorrem longas distâncias (Kroodsma 1975; Ackerman et al. 1982) e podem usar as áreas queimadas como locais para forrageamento. Trabalhos conduzidos com abelhas das orquídeas em florestas fragmentadas também constataram abundâncias semelhantes entre áreas com diferentes tamanhos de fragmento (Powell & Powell 1987; Souza et al. 2005). O comportamento generalista (Ramalho et al. 2009; Santos & Absy 2010) e as elevadas abundâncias de machos de E. cingulata, de Euglossa sp. 1 e de E. mocsaryi, que somadas representaram 90% do total de indivíduos coletados, podem explicar a semelhança na abundância entre as três áreas. Algumas espécies como Eulaema nigrita Lepeletier e Euglossa cordata (L.) possuem maior plasticidade (Aguiar & Gaglianone 2012), característica que as torna resistentes a diferentes condições de estresse ambiental e possibilitam seu estabelecimento em ambientes perturbados (Freitas 2009). Esse parece ser o caso das três espécies citadas acima que se mostraram capazes de forragear em ambientes com diferentes níveis de perturbação na estrutura da vegetação. Machos de E. cingulata foram mais abundantes em estudo que avaliou o impacto de diferentes níveis de degradação sobre a comunidade de Euglossini em fragmentos de Mata Atlântica (Tonhasca Jr et al. 2002), sendo esta espécie também registrada em lavouras de cana-de-açúcar no nordeste brasileiro (MiletPinheiro & Schlindwein 2005). Tais ocorrências confirmam a ampla plasticidade e capacidade adaptativa de E. cingulata em ambientes fragmentados e com vários níveis de perturbação. Outras espécies de Eulaema também foram mais abundantes em áreas reflorestadas com Acacia mangium Willd em comparação com fragmentos de floresta nativa no estudo realizado por Maia & Silva (2008). Estes autores sugerem a importância deste gênero na manutenção das populações de orquídeas em ambientes florestais fragmentados ou degradados.
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No presente estudo, a riqueza de espécies de abelhas Euglossini apresentou relação com o nível de conservação, uma vez que a maior riqueza estimada de espécies foi observada na área controle (mais preservada) e na área com queimada anual (com nível médio de degradação), ambas diferindo da área com queimada trienal (elevado nível de degradação) que obteve a menor riqueza estimada. Esses resultados corroboram estudos prévios realizados por Balch et al. (2011) e Brando et al. (2011), realizados nas mesmas áreas com comunidades de plantas lenhosas, demonstrando assim que o fogo diminuiu a diversidade de espécies de diferentes grupos taxonômicos. A redução na riqueza de espécies de Euglossini com o aumento nos níveis de degradação ambiental, e a maior riqueza de espécies na área controle em comparação com a área trienal, área mais atingida pelo fogo, provavelmente está relacionada à maior exigência na qualidade do ambiente por parte de espécies como E. smaragdina e E. meriana, consideradas mais vulneráveis a alterações nos sistemas ecológicos (Souza et al. 2005; Maia & Silva 2008). A perda de espécies de polinizadores detectada no presente estudo pode estar relacionada às alterações ambientais. Essas perdas também foram relatadas em plantações de A. mangium em Rondônia (Maia & Silva 2008) e em áreas de matas ciliares
fragmentadas em Pernambuco (Moura & Schlindwein 2009), evidenciando os impactos econômicos da redução desse serviço ecossistêmico em escala mais ampla (Gallai et al. 2009). Dessa forma, as queimadas em florestas de transição entre o Cerrado e a Floresta Amazônica reduziram a riqueza de espécies e os serviços de polinização realizados pelas abelhas das orquídeas e podem comprometer a reprodução de plantas polinizadas por essas abelhas. Esse fenômeno é potencializado pelo alto grau de especificidade de polinização dos Euglossini (Santos & Absy 2010). Os efeitos da degradação ambiental provocados pelas queimadas evidenciados pela diferença na riqueza e composição da área trienal das áreas controle e anual corroboram parcialmente nossa hipótese de que o fogo reduz a riqueza de espécies e altera a composição específica da fauna dessas abelhas. Os níveis de degradação ambientais mais intensos promoveram maiores alterações nas comunidades de Euglossini. Outros estudos realizados com os Euglossini (Maia & Silva 2008; Mendes et al. 2008) e outros polinizadores (Lepesqueur et al. 2012; Peres Filho et al. 2012, Quinteiro et al. 2012) indicaram que as alterações ambientais promoveram mudanças na composição de espécies, atestando assim o efeito negativo das queimadas na guilda de polinizadores. A substância pura com maior atratividade de machos foi a β-ionona e o salicilato de metila, que poderia ser explicado por serem tais substâncias encontradas em fragrâncias florais de uma ampla gama de plantas de diversas famílias de angiospermas (Knudsen et al. 2006). β-ionona também exerceu a maior atratividade aos machos na Floresta Atlântica (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005; Rocha-Filho 2011). No entanto, recomendase, o uso de várias substâncias puras que permitem a captura de machos de espécies raras e avaliar melhor o efeito dos distúrbios no ambiente sobre as comunidades de abelhas Euglossini, uma vez que as espécies raras são mais vulneráveis aos distúrbios. Considerando os recentes modelos de alterações climáticas, 2012) e, que indicam diminuição de chuvas (Aragão consequentemente, aumento de eventos de incêndios (Lewis et al. 2011), o presente estudo sugere que, caso as queimadas não sejam controladas, pode haver mudanças na composição de espécies e mesmo na perda de espécies de Euglossini, reduzindo assim a polinização e comprometendo a manutenção de populações estáveis de espécies vegetais polinizadas por essa tribo.
Agradecimentos Ao PPG em Ecologia e Conservação da UNEMAT, Campus Nova Xavantina. Ao PROCAD UnB/UNEMAT (Proc. 109/2007) pelo suporte financeiro nas coletas, e ao IPAM, pelo apoio logístico. À Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Mato Grosso (FAPEMAT, pela concessão da bolsa (MBXV) e apoio financeiro (EJAS) (Proc. 737955/2008; Proc. 285060/2010). À CAPES, pela concessão de bolsas de estudos de Demanda Social (NFSG; LSB; JOS; SMA).
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Como citar este artigo:
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Giehl, N.F.S., M.B.X. Valadão, L.S. Brasil, J.O. Santos, S.M. Almeida, E. Lenza & E.J. Anjos-Silva, 2013. O Efeito do Fogo sobre a Comunidade de Abelhas Euglossini (Hymenoptera: Apidae) em Floresta de Transição Cerrado-Amazônia (Mato Grosso, Brasil). EntomoBrasilis, 6(3): 178-183. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/345. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.345
e-ISSN 1983-0572
Ecologia
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.374 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera: Grylloidea) em um Fragmento de Floresta Pluvial Atlântica do Estado do Rio de Janeiro Camila Santos Pantoja de Oliveira¹, Matheus Prem Mendes², Marcelo Netto Duarte² & William Costa Rodrigues³ 1. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Programa de Mestrado em Ciências Veterinárias, e-mail: milapantoja88@yahoo.com.br. 2. Universidade Severino Sombra, e-mail: matheusprem@gmail.com, mnettoduarte@yahoo.com.br. 3. Methodos Consultoria Ambiental Ltda ME e Centro Universitário de Volta Redonda (UniFOA), e-mail: wcrodrigues@ebras.bio.br (Autor para correspondência).
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 184-192 (2013)
Resumo. O objetivo foi analisar a fauna de grilídeos, sua relação com diferentes composições vegetais, o nível de serapilheira e os efeitos da sazonalidade. Foram realizadas quatro coletas, nas quatro estações do ano, entre abril de 2008 e março de 2009. Foram coletados 503 grilídeos com armadilhas de solo, em oito pontos de coleta. Os insetos coletados foram identificados os seguintes gêneros Anurogryllus, Anurogryllus, Argizala, Hygronemobius, Nemobius, Odontogryllus e Pteronemobius. Os grilídeos não possuem afinidade com solos descampados, diminuindo consideravelmente no local mais impactado. O nível de serapilheira não interferiu na abundância e as mudanças sazonais mostraram importância na variação populacional, entretanto, a diversidade e dominância mostraram-se fiéis às alterações ambientais mesmo em menores valores de abundância. Esses resultados mostram que os grilídeos podem ser indicadores ambientais, pois respondem às modificações do meio. Palavras-chave: Composição Vegetal; Grilos; Insetos; Serapilheira; Sazonalidade.
Composition and Diversity of the Crickets Fauna (Orthoptera: Grylloidea) in a Fragment of Atlantic Rain Forest in the Rio de Janeiro State Abstract. This study aimed to analyze the fauna of cricket, its relation with different plant compositions, litter level and seasonality effects. Four collections were performed, in four season of the year, between April 2008 and March 2009. It was collected 503 crickets using soil traps, in eight sampling points. The insects collected were identified as the genera Anurogryllus, Argizala, Hygronemobius, Nemobius, Odontogryllus e Pteronemobius. The crickets have no affinity with uncovered soil, decreasing significantly in more impacted places. The litter level did not affect the abundance and the seasonal changes shown importance in the population variation, however, diversity and dominance showed fidelity to environmental changes even in lower abundance. These results show that crickets may be environmental indicators due to the answers the changes in environment. Keywords: Cricket; Insects; Litter; Plant Composition; Seasonality.
_____________________________________ fragmentação da vegetação provoca mudanças físicas e biológicas nos ambientes naturais como resultado da diminuição de ambientes e do aumento da incidência luminosa (Tabanez et al. 1997). Os interiores de fragmentos maiores são mais semelhantes entre si quanto à estrutura da vegetação, enquanto as bordas dos fragmentos menores é que se assemelham mais (Lima-Ribeiro 2008). Os insetos são adequados para uso em estudos de avaliação de impacto ambiental e de efeitos de fragmentação florestal, pois, além de ser o grupo de animais mais numeroso do globo terrestre, com elevadas densidades populacionais, apresentam grande diversidade, em termos de espécies e de habitats, e grande variedade de habilidades para dispersão e seleção de hospedeiros e de respostas à qualidade e quantidade de recursos disponíveis, além de sua dinâmica populacional ser altamente influenciada pela heterogeneidade dentro de um mesmo habitat (Thomazini & Thomazini 2000). Alguns grupos de insetos, dentre os quais ortopteróides, borboletas e formigas, são especialmente úteis no monitoramento ambiental, principalmente em pequenos fragmentos e áreas com longa história de influência antrópica (Silveira Neto et al. 1995; Matyot 1998; Freitas et al. 2004). Desta forma, o interesse pelas questões ambientais despertou a necessidade de se ampliar o conhecimento da biodiversidade, bem como, da biologia e da ecologia de cada espécie (Lutinski & Garcia 2005).
O conhecimento da ortopterofauna da América do Sul está muito aquém do que se tem relatado, especialmente em relação a alguns grupos como, por exemplo, aos Grylloidea e Tettigonioidea. Ainda, da maioria das espécies descritas não se conhecem as necessidades ecológicas, as características comportamentais ou a dinâmica populacional (Samways & Lockwood 1998). Relativamente poucas espécies vivem em regiões temperadas. Ao contrário, nas regiões tropicais são exatamente diversos e estão presentes do nível do solo até o dossel das árvores. Até agora, dados da biologia dos grilos nos seus ambientes naturais são focalizados em poucas espécies que vivem frequentemente na biota não florestal (Huber et al. 1989). De forma geral, as florestas tropicais são sazonais (Murphy & Lugo 1986) com períodos úmidos de alta produtividade primária e períodos secos menos produtivos (Sánchez-Azofeifa et al. 2005; Pezzini et al. 2008). Com isso, Wolda (1978) demonstrou a importância dessas flutuações para a dinâmica das populações e estrutura das comunidades de insetos tropicais. Para Sperber (1999), os grilos habitantes das florestas tropicais são pouco conhecidos. Estudos taxonômicos, sistemáticos e biológicos são escassos para a maioria dos grupos neotropicais (Mews 2006). Os grilos são um componente importante da macrofauna de serapilheira florestal (Greenberg & Forrest 2003), apresentando predominância de espécies ápteras ou micrópteras (Sperber et al.
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Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera:…
2003). Com relação às mudanças nas condições ambientais, os grilos têm limites de tolerância restritos (McCluney & Date 2008), de tal forma que ambientes em condições menos propícias prejudicam a sobrevivência de muitas espécies (Szinwelski 2009). Dessa forma, os mecanismos importantes para a manutenção dos insetos e os efeitos destes no restante da comunidade são aspectos fundamentais a serem considerados em estudos de ecologia (Basset et al. 2003)
Oliveira et al.
cuidadosamente, para não descaracterizar o local e permitir uma maior precisão. Não foram repetidos pontos de medição ao longo das quatro coletas.
Material e Métodos
Para a captura dos insetos foram estabelecidos oito pontos com distância entre si irregular, pois a seleção baseou-se nas características da composição vegetal, altitude, cobertura vegetal e nível de serrapilheira (Figura 2). Em cada ponto foram utilizadas seis armadilhas de solo tipo pitfall adaptadas de Majer (1978) e Castro et al. (1989), com altura de 15 cm, 12 cm de diâmetro, com capacidade de 500 mL de volume (Figura 3), distantes entre si 10 m em um transecto retangular com 200m² (Figura 4). Para fixação foi utilizada uma solução de 150 mL contendo água (90%), detergente neutro (10%) e formol (1%). Para evitar o transbordamento das armadilhas, devido às precipitações pluviométricas, foi utilizada uma proteção de arame e plástico como cobertura (Figura 5).
O local de estudo foi um fragmento de Mata Atlântica, com área de aproximadamente 19 ha, localizado no Instituto Zoobotânico de Morro Azul (IZMA), município de Engenheiro Paulo de Frontin, RJ, geograficamente situado na lat. 22º29’39.70”S e long. 43º34’04.46” O, com altitude variando entre 671 a 825 m. Neste local existe uma trilha ecológica denominada Trilha dos Quatis (2200 m), onde ao longo desta trilha foram estabelecidos os pontos para a coleta dos insetos (Figura 1).
Para calcular a área de cobertura do dossel, foram feitas fotografias do dossel, a partir do solo, em cinco pontos aleatórios dentro de áreas dos oito pontos de coleta, utilizando câmera fotográfica Nikon D3100 com Lente 18-55 mm, sendo fotografada em cinco pontos aleatórios. O cálculo da área do dossel foi feito através do software Gap Light Analyzer v2.0 (Frazer et al. 1999). Através dos valores da área, obtém a densidade do dossel, para a taxa média de entrada de luz solar por metro quadrado (Tabela 1).
Foram realizadas quatro coletas abrangendo as quatro períodos distintos ao longo do ano (abril 2008, agosto 2008, outubro 2008 e março 2009). As coletas ocorreram em oito pontos diferentes (I a VIII) com área de 200m² cada, ao longo da Trilha dos Quatis. Foram dispostos em seis altitudes distintas, levando em consideração a composição vegetal, o nível de serapilheira (NS) e a luminosidade (Figura 2) (Tabela 1).
Os insetos coletados foram levados ao Laboratório de Ciências Ambientais da Universidade Severino Sombra, onde foram triados, sendo identificados em nível de família e armazenados em microtubos tipo Eppendorf contendo álcool a 70%. Posteriormente, os indivíduos da família Gryllidae foram determinados em nível de gênero, baseando-se em chaves textuais de Strohecker (1953); Chopard (1938, 1956); Pereira (2012) e chaves pictórias v5.0/5.0 proposta por Eades et al. (2013).
O objetivo desse trabalho foi caracterizar e comparar a composição e a diversidade da fauna de grilos de serrapilheira em diferentes habitats de um fragmento de Floresta Pluvial Atlântica no Estado do Rio de Janeiro.
Os dados foram submetidas à análise estatística, através dos índices de diversidade de Shanon e Dominância e Diversidade de Simpson, além de estimar a Equitatividade J e Hill, para todas as coletas, por ponto e o total por ponto, utilizando o software DivEs - Diversidade de Espécies versão 2.0 (Rodrigues 2005).
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Os níveis de serrapilheira forma determinados adotando-se a metodologia do quadrado com 50 x 50 cm (0,25m²), seno aplicado três quadrados por ponto de forma aleatória, durante os levantamentos, sendo estimada uma média geral para todos os levantamentos, por ponto de coleta. A medição deu-se utilizando uma régua de alumínio, medindo deste a superfície até o final da serrapilheira, para a medição foi aberta uma pequena trincheira
Figura 1. A delimitação em azul indica a área total do IZMA, enquanto a delimitação em vermelho indica a área de estudo onde foram realizadas as coletas (Fonte: Google Earth 2012).
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EntomoBrasilis 6(3)
Figura 2. Pontos de coleta e variação da altitude e composição vegetal, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
186
Figura 3: Montagem da armadilha do tipo pitfal, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
Figura 4. Transecto com a distribuição das armadilhas em cada uma das oito áreas de coleta, com área de 200 m², em fragmento de floresta pluvial pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
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Figura 5. Armadilha de solo (tipo pitfall), adaptada de Majer (1978) e Castro et al. (1989). A – Armadilha de solo com garrafa Pet; B – Cobertura contra chuva a ser fixada acima da armadilha.
Oliveira et al.
Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera:…
Tabela 1. Características dos pontos de coleta: cobertura do dossel e altura de serrapilheira, em fragmento de mata atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul, entre abril de 2008 e março de 2009. Ponto
Composição Vegetal
Nível da Serapilheira
Altitude (m)
Luminosidade (%)*
I
Borda da mata, com vegetação intermediária.
I (0 a 5 cm)
648
11,55
II
Área de transição, com vegetação rasteira; aspecto descampado, predominância de gramínea Hypolitrum sp.
I (0 a 5 cm)
655
46,84
III
Área intermediária, com vegetação rasteira; presença de arbusto e árvores (inclusive grande concentração de bambus).
II (6 a 15 cm)
690
11,02
IV
Interior da mata (início da vegetação densa).
III (> 15 cm)
720
11,94
V
Interior da mata (área central); vegetação de sub-bosque dominante com árvores espaçadas.
I (0 a 5 cm)
667
6,82
VI
Interior da mata (área central)
III (> 15 cm)
676
4,38
VII
Área intermediária, com pouca vegetação rasteira; presença de árvores grandes.
II (6 a 15 cm)
654
8,51
VIII
Área de transição, próxima à borda da mata; presença de árvores e arbustos.
II (6 a 15 cm)
640
6,46
* Esta porcentagem refere-se a taxa de não cobertura vegetal, ou seja, a diferença entre a área coberta e área não coberta em cada ponto.
Resultados e Discussão
(35,29%) e ponto II (0%) e Pteronemobius no ponto III (28,13%) e no ponto II (0%) (Tabela 2).
Foram capturados 508 ortópteros durante as quatro coletas, sendo encontradas duas famílias, Gryllidae e Acrididae. A primeira, objeto deste estudo, representou 99,21% dos ortópteros.
As abundâncias podem ser explicadas pela mobilidade de alguns gêneros como, por exemplo, Anurogryllus que apesar de terem preferência por locais descampados e relativamente degradados, não foi encontrado no ponto II, em nenhuma coleta, entretanto a mobilidade deste insetos Samways & Lockwood (1998), podem permitir um deslocamento para locais com mais recurso dentro do fragmento.
Abundância. Os grilídeos encontrados pertencem aos gêneros Anurogryllus (4,37%), Argizala (3,98%), Hygronemobius (19,88%), Megalogryllus (15,11%), Nemobius (29,62%), Odontogryllus (6,76%) e Pteronemobius (6,36%). Destes insetos 70 indivíduos (13,92%) não foram determinados por estarem nos primeiros instares de desenvolvimento (Tabela 2).
Dentre as áreas avaliadas, o ponto II foi o que apresentou menor abundância relativa de grilos (4,77%), onde foi verificada a presença Megalogryllus, Hygronemobius, Nemobius e Argizala. Esta baixa abundância pode ser atribuída ao fato dessa ser uma área mais impactada, com menor cobertura vegetal no dossel, o que favorece o aumento da incidência solar e da umidade nesse micro habitat (McCluney & Date 2008). Assim as condições e recursos necessários para ocorrência de alguns gêneros, limitam a sua presença neste ponto. Segundo Townsend et al. (2006) os competidores podem se excluir mutuamente ou poderão coexistirem, caso ocorra diferenciações ecológicas significativas de seus nichos realizados.
O gênero mais abundante foi Nemobius com 149 indivíduos, o que equivale a 29,62% do total de indivíduos. O gênero Argizala destaca-se como o menos abundante, ou seja, 20 espécimes, equivalendo a 3,98% da composição da fauna de Gryllidae. Quanto a ocorrência por pontos de coleta, verificou que Anurogryllus obteve maior e menor ocorrência no ponto IV (31,82%) e ponto II (0%), Argizala no ponto V (20%) e no ponto II (5%), Hygronemobius no ponto III (18%) e ponto VIII (4%), Megalogryllus no ponto I (25%) e ponto V (3,95%), Nemobius no ponto I (24,16%) e ponto II (3,36%), Odontogryllus no ponto I
Tabela 2. Abundância de gêneros de grilídeos em fragmento de mata atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul, entre abril de 2008 e março de 2009.
187
Ponto
Anurogryllus
Argizala
Hygronemobius
Megalogryllus
Nemobius
Odontogryllus
NI
Pteronemobius
n
%
n
%
n
%
n
%
n
%
n
%
n
%
n
%
I
2
9,09
2
10,0
15
15,0
19
25,0
36
24,16
12
35,29
1
3,13
9
12,86
II
0
0,00
1
5,00
8
8,0
3
3,95
5
3,36
0
0,0
0
0,0
7
10,0
III
2
9,09
3
15,0
18
18,0
14
18,42
32
21,48
2
5,88
9
28,13
16
22,86
IV
7
31,82
2
10,0
22
22,0
7
9,21
21
14,09
8
23,53
6
18,75
12
17,14
V
4
18,18
4
20,0
14
14,0
3
3,95
12
8,05
3
8,82
1
3,13
8
11,43
VI
3
13,64
2
10,0
14
14,0
7
9,21
15
10,07
3
8,82
5
15,63
6
8,57
VII
1
4,55
3
15,0
5
5,0
10
13,16
18
12,08
2
5,88
5
15,63
7
10,0
VII
3
13,64
3
15,0
4
4,0
13
17,11
10
6,71
4
11,76
5
15,63
5
7,14
Total
22
15,11
20
4,37
100
19,88
76
15,11
149
29,62
34
6,76
32
6,36
70
13,92
NI= Não identificados
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Esse resultado, menor abundância, sugere que estes gêneros podem ocorrer em locais com maior luminosidade e pouca umidade e menor nível de serrapilheira. Devendo levar em conta também a pouca disponibilidade de abrigo (tronco das árvores e serapilheira) e alimentos para esses insetos, uma vez que a estrutura do habitat e a disponibilidade de recursos podem limitar a diversidade local (Ricklefs & Shuluter 1993). Desta forma e apesar da ocorrência nos demais pontos de coleta, os gêneros acima citados, possui certa adaptabilidade a condições adversas e em locais de baixa disponibilidade de recursos. Os pontos I e III foram os que apresentaram maior abundância relativa de grilos (19,09% cada ponto), seguido do ponto IV (16,90%). Apesar de serem três áreas distintas em relação à composição vegetal e nível de serrapilheira, estas se mostraram semelhantes em relação à fauna de grilos. Mesmo que a fauna de grilos seja afetada pela umidade (McCluney & Date 2008) e perturbação do habitat (Sperber et al. 2007). Segundo Warren & Zou (2002), a diversidade vegetal oferece diferentes recursos alimentares o que influencia na quantidade da serapilheira ingerida pela fauna do solo controlando assim o índice de abundância dos organismos em um local. A serrapilheira pode fornecer recurso alimentar para grilos, como folhas recém-caídas, flores, fungos e frutos (Gangwere 1961) e também representar abrigo e espaço livre dos inimigos (Szinwelski et al. 2009). Porém, neste estudo, o nível de serapilheira parece não interferiu na abundância absoluta de grilos, pois os dois pontos (IV e VI) com maior nível de serapilheira não foram os que mais apresentaram amostras desses insetos. Ainda em relação à quantidade de serapilheira, os três pontos que apresentaram maior abundância absoluta de grilos estão em três níveis distintos na quantidade de serapilheira (Figura 6).
sazonalidade de insetos depende em grande parte de variações climáticas (Wolda 1978), esses ortópteros possuem afinidade com climas mais quentes e úmidos. E o aumento do índice pluviométrico dessa estação quente parece favorecer a abundância desses insetos, uma vez que ciclos sazonais de insetos tropicais têm sido atribuídos à variação na disponibilidade de recursos, provocada pela alternância entre períodos secos e chuvosos (Neves et al. 2010). Os grilos possuem padrões de ciclo de vida controlados pelo fotoperiodismo e variações térmicas, que no caso das regiões tropicais, possuem dinâmica de reprodução e crescimento contínuo, tendo seus estágios de desenvolvimento presente em todas as estações do ano, diferente do que é observado em climas temperados (Zefa et al., 2006). Entretanto Masaki & Walker (1987) em seus estudos afirma que o controle do fotoperíodo combinado com a mudança sazonal da temperatura garantiria hibernação ninfas, em climas temperados. Similaridade. Os pontos V, VI, VII e VIII, foram os mais similares, segundo a análise de cluster (Figura 8). Apesar das diferentes altitudes, estes possuem estrutura vegetal similar em estrutura, com maior cobertura de dossel, pouca vegetação de sub-bosque e nível serrapilheira, maior que os demais pontos. Isso mostra um equilíbrio na composição da fauna de grilos, pois a variação do número de indivíduos foi menor nesses pontos. Esse equilíbrio pode estar relacionado à competição por nicho, predação, abrigo, etc., com outros insetos. Esses resultados também podem indicar que esses insetos são mais resistentes às pequenas variações de habitat quando comparados com algumas famílias de outras ordens (Fernandes et al. 2011a) em estudos com coleópteros no mesmo local. O dendograma de similiridade mostrou haver menor relação dos insetos capturados nas coletas I e II, respectivamente, quase não havendo diferença na abundância de grilos (Figura 9). Enquanto que nas coletas III e IV o número de insetos foi maior, visto que a sazonalidade é um fator que interfere diretamente relacionado à abundância de insetos (Wolda 1978).
188
O pico populacional foi observado na coleta IV (verão), período mais quente do ano, com 165 indivíduos coletados, em contrapartida, no inverno (coleta II) houve menor abundância absoluta, com 102 grilos coletados (Figura 7). Sabendo que a
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Figura 6. Abundância absoluta de grilos em relação ao nível de serapilheira somada todas as coletas, no período de abril de 2008 e março de 2009, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
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Figura 7. Abundância absoluta de grilos em relação às quatro estações do ano, no período de abril de 2008 e março de 2009, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
Figura 8. Diagrama de árvore da família Gryllidae entre os oito pontos de coleta, baseado na análise Cluster (Complete Linkage), no período de abril de 2008 e março de 2009, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
Figura 9. Diagrama de árvore da família Gryllidae nas quatro coletas, abrangendo as quatro estações do ano, baseado na análise Cluster (Complete Linkage), no período de abril de 2008 e março de 2009, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
Diversidade, Dominância e Equitabilidade de Gêneros. A primeira coleta (107 indivíduos coletados) apresentou índice de Diversidade de Shannon H’ = 0,860, enquanto a mais abundante, a coleta de verão (IV), apresentou o menor índice, com H’ = 0,6534 (n=165), sendo que ocorre dominância de Nemobius (n=38) (Figura 10). Segundo o índice de Simpson, apresentando Ds = 0,7370, diferente do que ocorre na coleta I (Ds = 0,8600). A coleta II (102 indivíduos) apresentou H’ = 0,7660 para Shanon e Ds = 0,7855 para Simpson. A coleta II verificou-se H’ = 0,7139 e Ds = 0,7723 (Figura 10).
nas estações chuvosas (Fernandes et al. 2011b). Sendo assim, a ausência de Anurogryllus na primavera e verão e Argizala apenas no verão sugerem que estes gêneros têm preferência por clima mais seco. A ausência destes gêneros interferiu nos valores dos índices de diversidade, tanto em Shanon quanto em Simpson.
Conforme se iniciam as estações mais chuvosas, apesar do aumento na abundância, ocorreram menores valores de diversidade. Embora ocorra a redução na abundância nas estações mais secas (Wolda 1977), alguns grupos podem reduzir sua abundância
Ao analisar os índices de diversidade por ponto, observamos que os valores aumentam conforme a complexidade do ambiente e nível de serrapilheira aumenta. Assim como no que diz respeito à sazonalidade, a abundância não foi um fator determinante para a diversidade nos pontos, tanto em Shannon quanto em Simpson. No ponto VIII obteve-se os maiores valores de Shannon (H’ = 0,8391) e Simpson (Ds = 0,8511), local onde ocorre menor abundância. Como ocorreu menor dominância de gêneros, este e-ISSN 1983-0572
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resultado pode sugerir que os grilos encontrados neste ponto tem preferência por áreas com maior incidência de luz, porém, com nível de serrapilheira maior (Figuras 6, 11). Entretanto, no ponto II, o nível de serrapilheira pode ter interferido na diversidade (H’=0,6274 e Ds=0,7754) assim como na abundância, corroborando que os grilos não possuem afinidade
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com locais descampados. A ocorrência de apenas quatro gêneros interferiu no valor da diversidade no local. A ausência dos gêneros Pteronemobius, Odontogryllus e Anurogryllus pode indicar que estes gêneros possuem mais sensibilidade a locais degradados, apesar da literatura afirmar que Anurogryllus é uma espécie de locais mais abertos (Samways & Lockwood 1998).
190
Figura 10. Diversidade de Shannon (H’) e Simpson (Ds), nas quatro coletas anuais, no período de abril de 2008 e março de 2009, em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
Figura 11. Diversidade de Shannon (H’) e Simpson (Ds) em relação aos pontos de coleta, em diferentes complexidades de ambiente, nas quatro coletas anuais, no período de abril de 2008 e março de 2009 em fragmento de floresta pluvial atlântica pertencente ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul.
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Em seus estudos Alexander & Thomas (1959) afirmaram que algumas espécies do gênero Nemobius apresentam preferência por locais mais secos e descampados, o que explica a maior dominância deste gênero nos pontos I (H’=0,7249 e Ds=0,7785) e III (H’=0,7604 e Ds=0,8024) (Figura 11). É de se esperar que a Equitabilidade J e H’ se comportam inversamente à dominância, uma vez que os valores altos destes dois índices indicam uma baixa concentração de dominância (Odum 2001), mas como visto, este fato ocorrerá caso exista apenas uma espécie dominante, pois os modelos matemáticos atuais não conseguem prever a co-dominância de espécie (Rodrigues et al. 2008). Como parte do componente de diversidade a equitabilidade e diretamente proporcional à diversidade e da mesma forma inversamente proporcional à dominância (Rodrigues et al. 2009). Desta forma, em populações onde há competição por nicho está regra poderá ser considerada como verdadeira, pois maior diversidade significa cadeias alimentares maiores e maior caos de simbiose (mutualismo, predatismo, etc.) (Odum 2001). Os dados evidenciam que as modificações na cobertura vegetal promovem alterações na abundância e diversidade de grilos, pois eles mostraram maior sensibilidade em áreas descampadas, diminuindo consideravelmente sua população no ponto mais impactado. Podem-se chamar os grilos de indicadores ambientais, uma vez que estes insetos responderam às perturbações do meio. O nível de serapilheira não interferiu na abundância de grilos. Esperava-se que eles obtivessem maior amostragem no maior nível, mas não foi o encontrado. Em relação à sazonalidade, esses insetos responderam positivamente na estação do verão, com período mais chuvoso e clima mais quente, entretanto, foi inversamente proporcional à diversidade, que caiu conforme as estações quentes se aproximavam, sugerindo que certos gêneros podem ter preferência por estações mais secas e frias. A diversidade respondeu positivamente em relação à cobertura do dossel, apresentando maiores valores conforme a complexidade do ambiente aumenta, embora com a abundância não tenhamos a mesma resposta. São escassos estudos no Brasil sobre a ordem Orthoptera, principalmente em áreas que não sejam agrícolas. Este estudo buscou agregar informações sobre os grilos, pois é um grupo que apresenta poucas pesquisas e contribuiu para o melhor conhecimento da biodiversidade presente na região, pois pouco se conhece a fauna desses insetos neste fragmento de Mata Atlântica no interior do estado do Rio de Janeiro.
Agradecimento Ao Instituto Zoobotânico de Morro Azul, na pessoas do seu diretor-presidente o prof. M.Sc. Hélio Freitas Santos, por conceder autorização para realização do presente estudo.
191
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Como citar este artigo:
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Oliveira, C.S.P., M.P. Mendes, M.N. Duarte & W.C. Rodrigues , 2013. Composição e Diversidade da Fauna de Grilos (Orthoptera: Grylloidea) em um Fragmento de Floresta Pluvial Atlântica do Estado do Rio de Janeiro. EntomoBrasilis, 6(3): 184-192. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/374. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.374
e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.295 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar na Atividade de Forrageio de Abelhas em Flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae) Keila Nogueira da Silva¹, João Cloves Stanzani Dutra¹, Mateus Nucci² & Leandro Pereira Polatto¹ 1. Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, Unidade Universitária de Ivinhema, Curso de Ciências Biológicas, e-mail: keylla.roscette@hotmail.com, jcstanzani@uol.com.br, lppolatto@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Faculdade de Ponta Porã, e-mail: bionucci@bol.com.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 193-201 (2013)
Resumo. Este trabalho teve como objetivo avaliar a influência diária dos fatores ambientais e da quantidade de néctar na frequência de forrageio de abelhas em flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. Para isso, foi demarcada uma área focal e registrada a atividade de forrageio das abelhas em um intervalo de 30 minutos para cada hora, das 6:00 às 17:30 h, nas flores da referida espécie vegetal durante quatro dias não consecutivos. Também foi avaliada a produção acumulativa de néctar e o seu consumo pelos visitantes no decorrer do dia. Dados referentes à temperatura, umidade relativa do ar, luminosidade e velocidade do vento foram anotados no início de cada hora. Para verificar se as frequências de forrageios das espécies de abelhas estavam correlacionadas com os fatores abióticos, foram realizados testes de correlação de Pearson. Dentre as espécies registradas, Oxaea flavescens Klug apresentou o maior número de forrageios. O número de forrageio no decorrer do dia não se manteve uniforme, o que faz acreditar que a atividade de forrageio das abelhas sofreu interferência dos fatores ambientais e da quantidade de néctar presente nas flores de A. bracteatum. Os polinizadores efetivos foram responsáveis por 51,6% do total de visitas por flor em A. bracteatum, enquanto os pilhadores de recursos perfizeram 33,1% e os furtadores de recursos realizaram somente 15,3% do total de visitas por flor. Houve ainda, forrageios de formigas e moscas. As formigas sugavam néctar extrafloral, possivelmente conferindo proteção contra pilhagem de néctar. Já as moscas pousavam na corola, mas não extraíram néctar nem pólen. Palavras-chave: Abelha; Furto/Pilhagem de néctar; Mamangavas; Polinizadores.
Influence in the Environmental Factors and the Amount of Nectar in the Foraging Activity of Bees on Flowers Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae) Abstract. This study aimed to evaluate the daily influence of environmental factors and the amount of nectar in the foraging frequency of bees on flowers Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. For this, a focal area was demarcated and registered foraging activity of bees in a 30-minute break for every hour from 6:00 a.m. to 5:30 p.m., in the flowers of this plant species during four non-consecutive days. Also was analyzed the nectar production and its consumption by visitors throughout the day. Data relating to temperature, relative humidity, luminosity, and wind speed were recorded at the beginning of each hour. To check if the frequencies of foraging the bee species were correlated with abiotic factors, tests of Pearson correlation were performed. Among the species recorded, Oxaea flavescens Klug had the highest number of foraging. The number of foraging during the day did not remain uniform, which makes to believe that foraging activity of bees suffered interference from environmental factors and the amount of nectar present in flowers of A. bracteatum. The effective pollinators were responsible for 51.6% of total visits per flower in A. bracteatum, while the robber’s resources totaled 33.1%, and only 15.3% of all visits were made by thieves’ resource. There was also foraging of ants and flies. Nectar present around the flower was sucked by ants, possibly conferring protection against robbery nectar. There were flies landing on the corolla of the flowers, but nectar and pollen were not collected. Keywords: Bumblebees; Bee; Pollinators; Theft/Robbery nectar.
_____________________________________ flexibilidade comportamental apresentada pelas abelhas, a qual determina o sucesso ou não em forragear e a intensidade de visitas às flores, é dependente de fatores intrínsecos e extrínsecos (Roubik 1989). Alguns dos fatores intrínsecos incluem a informação sensorial recebida durante o forrageio, a memória, o conhecimento prévio e a necessidade fisiológica (Waddington 1983). Por sua vez, os fatores extrínsecos incluem os parâmetros físicos (especialmente as condições dos fatores ambientais) e os bióticos (cor, formato e densidade floral; distribuição dos recursos no ambiente; e competição por recursos florais) (Roubik 1989). A competição e as condições dos fatores ambientais são as variáveis preponderantes na regulação da intensidade de forrageios realizados pelas abelhas, enquanto os outros fatores exercem
especialmente função atrativa em forragear ou não as flores. A competição e as condições dos fatores ambientais são apoiadas na teoria do forrageio ótimo (Cody 1974; Pyke et al. 1977), a qual prediz que um animal forrageará utilizando estratégias para maximizar sua eficiência em obter recursos. O forrageio ótimo será aquele em que as abelhas obtêm seus recursos em elevada quantidade e qualidade, com baixo custo energético (Eickwort & Ginsberg 1980). Quanto à competição, de acordo com a teoria de MacArthur & Levins (1967), a regulação da diversidade e abundância de abelhas, em forrageamento, seria estabelecida pela diversidade e abundância de plantas que oferecem pólen, néctar e/ou óleo. Além disso, há a tendência que a atividade máxima de forrageio situe no período da manhã em flores melitófila (isto é, polinizadas
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Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar…
por abelhas) (Roubik 1989; Fidalgo & Kleinert 2007), devido à maior quantidade de recursos (pólen, néctar e/ou óleo) estocados nas flores no referido período. Adicionalmente, a abundância, intensidade e duração da floração de cada espécie vegetal também moldam a atividade de forrageio das abelhas (Lima 2003). Contudo, em ambiente naturalmente estável, as interações entre as espécies de abelhas tendem a estar em equilíbrio, ou seja, as abelhas utilizariam os recursos florais de forma equitativa (Wilms et al. 1996). As abelhas também são capazes de se ajustarem para a coleta de recursos em resposta às condições climáticas (Hofstede & Sommeijer 2006). A maioria das espécies de abelhas aumenta a atividade de forrageio nos períodos em que a temperatura e a intensidade luminosa estejam elevadas, e tanto a umidade relativa do ar, quanto a velocidade do vento estejam baixas (Sommeijer et al. 1983; Hilário et al. 2000; Kasper et al. 2008). Contudo, cada espécie está adaptada a condições climáticas específicas (Corbet et al. 1993), que muitas vezes resulta no uso dos mesmos recursos florais de forma partilhada (Wilms et al. 1996). Este trabalho teve como objetivo avaliar a influência diária dos fatores ambientais e da quantidade de néctar na frequência de forrageio de abelhas em flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). A espécie vegetal em estudo se enquadra na síndrome de melitofilia, cujas flores estão adaptadas à polinização por abelhas de grande porte corporal, comumente denominadas por mamangavas (Almeida-Soares et al. 2010). Ainda de acordo com esses autores, as flores também apresentam nectários extraflorais atrativos às formigas.
MATERIAL E MÉTODOS Área de estudo. A pesquisa foi desenvolvida dentro de um fragmento de floresta secundária, localizado às margens da rodovia MS-395, aproximadamente a dois quilômetros do perímetro urbano do Município de Ivinhema, Mato Grosso do Sul. Na região ocupada pelo fragmento florestal, havia algumas partes ocupadas por atividade agropecuária, mas a maior área era constituída por manchas de Cerradão ou Mata Atlântica, ambos em diversas fases de desenvolvimento (Polatto 2012). A área limitada para o estudo situava-se a 22°16’21,24’’ de latitude sul e 53°48’21,40’’ de longitude oeste. De acordo com a classificação de Zavattini (1992), a região apresenta clima subtropical, variando de úmido a subúmido. As normais climatológicas (médias do período de 1973 a 1990) obtidas para a região de Ivinhema indicam precipitação média anual de 1.612,5 mm, umidade relativa do ar anual em torno de 80,5% e temperatura média de 22°C (INMET, 2011).
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Espécie vegetal estudada. A floração de A. bracteatum ocorre comumente entre março e julho, em época de transição entre os períodos chuvosos e de seca (Yanagizawa & Maimoni-Rodella 2007; Almeida-Soares et al. 2010). As flores apresentam formato floral do tipo goela (Figura 1) (Faegri & van der Pijl 1979) e disponibilizam pólen e principalmente néctar às abelhas (Almeida-Soares et al. 2010). A disposição espacial das anteras e estigma, ambos localizados na região interna e superior da corola, otimiza a polinização por abelhas grandes (Almeida-Soares et al. 2010) (Figura 1). Ainda segundo estes autores, durante os forrageios às flores, as abelhas de grande tamanho corporal promovem a polinização nototríbica. Esse tipo de polinização é caracterizado pela fixação do pólen na região dorsal do tórax e do abdome das abelhas durante a coleta de néctar por visita legítima, e em visitas subsequentes essa mesma região corporal frequentemente contata o estigma das flores (Figura 1). Amostragem da atividade das abelhas. A atividade de forrageio das abelhas nas flores de A. bracteatum foi registrada em
Silva et al.
uma área de 25 m² (5 m x 5 m), denominada por área focal. Nessa área focal tinham três indivíduos da espécie vegetal estudada, que se encontravam floridos durante o desenvolvimento do estudo. Embora as flores dessa espécie vegetal durem apenas um dia, os indivíduos comumente permanecem em floração por um longo período (Almeida-Soares et al. 2010). As abelhas foram registradas nas flores por quatro dias não consecutivos, abrangendo-se os meses de maio a agosto de 2012. Em cada dia de registro das abelhas na área focal anotou-se a quantidade de flores no início e no meio do dia, bem como, o número de forrageios em um intervalo de 30 minutos para cada hora, das 6:00 às 17:30 h. Cada forrageio foi definido pela presença da abelha dentro da área focal, independentemente do número de flores visitadas antes dela deixar o local. Simultaneamente, foi registrado o número de flores visitadas dentro da área focal em cada forrageio. Dados referentes à temperatura, umidade relativa do ar, luminosidade e velocidade do vento foram anotados no início de cada hora. Alguns exemplares de cada espécie de abelha foram coletados ou registrados por meio de fotografias e filmes. Os espécimes coletados foram sacrificados em câmara mortífera contendo acetato de etila e armazenados em frascos de 30 mL. Posteriormente eles foram identificados por auxílio de literatura especializada (Silveira et al. 2002; Michener 2007) ou por comparação com outros espécimes. A classificação das abelhas foi baseada no catálogo de Moure et al. (2012). Para estimar o número de visitas por flor que cada espécie de abelha realizou no decorrer do dia (Nº de visitas da abelha por flor) foi utilizada a equação proposta por Polatto & Alves Jr. (2008), apresentada a seguir:
Onde: Nº de forrageios representou o número de forrageios ocorridos na área focal, pela mesma espécie de abelha (nº de registros de forrageios no intervalo de 30 minutos, multiplicado por 2, ampliando o período para uma hora e abrangendo, assim, todo o período forrageador do dia); Nº de visitas foi o número médio de flores visitadas em cada forrageio realizado pela mesma abelha; Nº de flores correspondeu o número de flores que estavam atrativas às abelhas na área focal (contagem das flores na área focal, realizada no início e no meio do dia). Ao aplicar a equação a todas as espécies de abelhas visitantes, foi obtido o número médio de visitas ocorrido por flor em cada dia de registro. O comportamento de forrageio das abelhas, e também de outros visitantes florais, foi descrito resumidamente, com base na terminologia de Inouye (1980). Neste caso, procurou-se apenas agrupar os visitantes quanto ao tipo de visita, se legítima ou ilegítima, e dentre as espécies que realizaram a visita legítima quais mostraram aptidão para polinizar efetivamente as flores. Visitantes florais que realizaram perfurações na fase externa da corola da flor na altura do nectário foram classificados como pilhadores, por realizaram a visita ilegítima (não adentrando pela abertura principal da flor para coletar o recurso). Por outro lado, os visitantes que coletaram recursos florais utilizando a abertura natural das flores, ou seja, por visita legítima, foram classificados como furtadores de recursos (aqueles que coletavam os recursos florais, mas não contatavam o estigma e/ou as anteras) ou polinizadores efetivos (os que tocavam simultaneamente em ambos os órgãos reprodutivos: anteras e estigma). Quantidade de néctar. Além dos fatores ambientais, a atividade das abelhas no decorrer do dia pode ser influenciada pelo volume de néctar nas flores de A. bracteatum. Para determinar isso, foi avaliada a produção acumulativa de néctar e o seu consumo pelos visitantes por meio da extração do néctar de flores protegidas dos e-ISSN 1983-0572
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Figura 1. Flores de A. bracteatum e seu polinizador efetivo. A – Os órgãos reprodutivos, constituídos por 4 anteras (seta estreita) e 1 estigma (seta larga), localizam-se na porção interna superior da corola, próximo aos lobos e sem separação espacial e diferença temporal entre ambos. B – As setas indicam as localizações de diversas glândulas secretoras de néctar na região externa da flor (grânulos de coloração mais escura que o restante das sépalas), denominadas de nectários extraflorais. C – Inflorescência; percebe-se o formato tipo goela de suas flores, com uma grande abertura natural na região apical que se afunila até tornar-se estreita em sua base. D – Bombus sp., uma mamangava, repleta de pólen em sua região dorsal após visitar algumas flores.
A intensidade de floração de A. bracteatum também foi avaliada, determinando se o dia de registro das abelhas foi realizado em época de floração intensa (elevada quantidade de flores produzidas pelas plantas de A. bracteatum dentro do fragmento florestal estudado) ou em época de floração esparsa (pequena quantidade de flores). Análise estatística. Para verificar se as frequências de forrageios das abelhas estavam distribuídas homogeneamente entre os dias e durante o decorrer do dia, foi aplicado o teste do Qui-Quadrado (χ²), com nível de significância de 0,05. Para isso, aplicou o referido teste entre os números médios de visitas ocorridos por flor para os quatro dias de registros dos forrageios das abelhas. O mesmo teste foi aplicado entre os números de forrageios ocorridos em cada hora de registro das abelhas. Também foi aplicado o teste de correlação de Pearson (r), com e-ISSN 1983-0572
nível de significância de 0,05; para verificar se as frequências de forrageios das espécies de abelhas estavam correlacionadas com os fatores abióticos (temperatura, luminosidade, umidade relativa do ar e velocidade do vento). Kaps & Lamberson (2004) afirmam que o teste de correlação é utilizado para avaliar a magnitude e a direção (positiva ou negativa) da associação entre duas variáveis. Para a aplicação do teste, obtiveram-se os números médios de forrageio de cada espécie de abelha e dos fatores ambientais, ambos em cada hora de registro, dentre as quatro repetições. O programa BioEstat 5.0 foi utilizado para calcular os testes do Qui-Quadrado e de correlação de Pearson, em conformidade com o manual de Ayres et al. (2007).
RESULTADOS E DISCUSSÃO Diversidade e comportamento dos visitantes florais. Foram registrados 301 forrageios às flores de A. bracteatum durante os quatro dias de pesquisa em campo, representando uma média (± desvio-padrão) de 75,25 ± 45,13 forrageios por dia. As abelhas foram os únicos visitantes florais a coletarem pólen e néctar presente no nectário principal. Apinae foi a subfamília predominante, com 55,8% do total de forrageios registrados, seguida por Andreninae (39,8%) e Halictinae (4,3%). Dentre as espécies registradas, Oxaea flavescens Klug apresentou o maior
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visitantes e de flores livres, respectivamente. As flores protegidas foram envolvidas com sacos de papel impermeável para impedir a sucção do néctar pelos visitantes florais. O volume de néctar foi medido com auxílio de micropipetas calibradas introduzidas na corola das flores selecionadas até atingir a região do nectário, em três períodos do dia: no início da manhã, ao meio-dia e no final da tarde (n ≈ 10 flores para cada período/ tratamento).
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número de forrageios (Tabela 1). O resultado da aplicação da equação de Polatto & Alves Jr. (2008), mostrou uma média de 7 ± 6,9 visitas por flor, dentre todas as abelhas visitantes. Porém, é nítido que o número de visitas por flor foi diferente entre os dias de observação (χ² = 19,78; p = 0,0002) (Figura 2). Quanto à distribuição dos forrageios no decorrer do dia, dentre todas as abelhas (Tabela 1), o teste do Qui-Quadrado novamente indicou diferença significativa entre os horários (χ² = 84,73; p < 0,0001). Assim, dois fatores primordiais podem estar relacionados com as diferenças encontradas entre os dias de registro e também entre os horários das atividades de forrageios das abelhas, como segue: (1) influência dos fatores ambientais, propiciando o aumento da atividade de voo das abelhas em determinados dias e em horários específicos; (2) quantidade e qualidade do néctar, que poderia estar variando entre os dias de observação, e também entre os horários do dia. Ambos os fatores são discutidos adiante.
Em relação ao comportamento desenvolvido pelas abelhas, os polinizadores efetivos, representados por Bombus spp. (Figura 3A), foram responsáveis por 51,6% do total de visitas por flor em A. bracteatum. Os furtadores de recursos realizaram somente 15,3% do total de visitas por flor. Enquanto isso, os pilhadores de recursos (Figura 3B) foram responsáveis por 33,1% do total das visitas por flor. A Figura 4 mostra a taxa de visitas por flor para cada abelha visitante. Também foram avistadas formigas e moscas nas flores de A. bracteatum (Figura 5), mas não foi quantificado o número de forrageios desenvolvido por elas. As moscas pousavam nos lobos da corola e entravam apenas parcialmente na abertura natural das flores. Porém, não foram constatadas moscas adentrando profundamente na abertura natural da flor para coletar néctar. Elas também não coletaram pólen. As moscas se afugentavam, levantando voo e deixando a flor, quando havia aproximação de abelhas.
Tabela 1. Número de forrageios dos visitantes florais observados no decorrer do dia em uma área de 25 m2, contendo entre 9 e 36 flores de A. bracteatum. Classificação taxonômica baseada em Moure et al. (2012). Visitantes florais
Horário do registro* 7
8
9
10
11
12
13
14
15
16
17
Total
APINAE Apis mellifera L.
2
3
6
3
1
1
-
3
-
-
-
19
Trigona spinipes (Fabricius)
1
3
14
9
7
6
8
3
-
-
-
51
Bombus spp.
7
2
4
3
2
13
13
17
11
6
-
78
Xylocopa sp.
2
-
1
10
1
1
1
3
1
-
-
20
6
12
3
19
16
10
18
20
14
2
-
120
ANDRENINAE Oxaea flavescens Klug HALICTINAE Morfotipos Total
1
1
1
3
-
2
4
1
-
-
-
13
19
21
29
47
27
33
44
47
26
8
-
301
196
*O número de forrageios indicado para cada hora representa a soma dos quatros dias de observação. Em cada dia de observação, os forrageios correspondem apenas os primeiros 30 minutos de cada hora correspondente.
Figura 2. Número médio de visitas por flor de A. bracteatum, dentre todas as abelhas visitantes, registrado em cada dia de observação.
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A
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Figura 3. Bombus sp., um polinizador efetivo (A), e O. flavescens, um pilhador de néctar (B), em flores de A. bracteatum. Na ilustração A, a seta indica a região em que há pólen aderido ao corpo de Bombus sp. Em B, observa-se o visitante sugando néctar sem adentrar na abertura natural da flor; para isso, ele efetua uma perfuração na base da corola (a seta indica a língua da abelha através da corola).
Figura 4. Número médio de visitas ocorridas por flor de A. bracteatum, para cada espécie ou táxon de abelhas e por comportamento de forrageio.
No entanto, também já foi comprovada a importância benéfica e-ISSN 1983-0572
das formigas às flores, ao fornecer proteção contra a herbivoria (Jansen 1966; Rosumek et al. 2009). Esse tipo de proteção evita danos ocasionados especialmente por outros insetos, como lagartas e percevejos. Neste estudo é aventado um terceiro tipo de interação entre as formigas e flores: proteção contra a pilhagem de néctar, haja vista que em algumas visitas as abelhas pilhadoras foram impossibilitadas de coletar o néctar por perfuração da face externa da corola. Neste trabalho, constatou-se que as formigas ficaram estressadas e manifestaram postura defensiva quando as abelhas aproximavam para realizar a pilhagem de néctar (Figura 5). Assim, a defesa pelas formigas, embora não ocorresse
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Por sua vez, as formigas coletavam néctar apenas de nectários extraflorais da referida espécie vegetal. Segundo Dattilo et al. (2012), a maioria das pesquisas desenvolvidas sobre as interações entre formigas e flores mostrou haver um prejuízo potencial às plantas por alguns motivos, como: (1) a ausência de asas em formigas limita o transporte de pólen entre as plantas da mesma espécie, produzindo uma grande desvantagem para as plantas manterem um elevado fluxo gênico; (2) presença da glândula metapleural na maioria das formigas, a qual está relacionada à produção de substâncias antifungicidas que afeta a capacidade de germinação do pólen quando em contato com a mesma.
Silva et al.
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comumente, evitava que algumas pilhagens de O. flavescens fossem consumadas. A redução da pilhagem de néctar pode ser benéfica para a planta, uma vez que, a baixa quantidade de néctar poderia desestimular visitas subsequentes dos polinizadores efetivos, conforme observado por Carbonari et al. (2009) em flores de Pyorstegia venusta (Ker Gawl.) Miers (Bignoniaceae).
outras pesquisas (e.g. Antonini et al. 2005; Almeida-Soares et al. 2010; Polatto et al. 2012) também seria esperado que as demais espécies de abelhas apresentassem correlação significativamente positiva com este fator abiótico. Contudo, a intensidade luminosa parece ser uma variável limitante ao forrageio das abelhas especialmente no início e no final do dia (Kleinert et al. 2009).
Não foi registrado comportamento defensivo das formigas quando as abelhas aproximavam para coletar recursos utilizando a abertura natural das flores. Por outro lado, para realizar a pilhagem o visitante utilizou a mesma região floral em que as formigas estavam forrageando.
A temperatura, outro fator comumente importante na regulação da atividade de voo, não apresentou correlação significativa com as atividades de forrageamento das abelhas registradas neste trabalho (Tabela 3). Pesquisas de Antonini et al. (2005); AlmeidaSoares et al. 2010 e Polatto et al. (2012) relataram a interferência da temperatura sobre a atividade de algumas espécies de abelhas. Quando houver correlação significativa entre a temperatura e as atividades de forrageios das abelhas, a tendência é que haja uma associação positiva, isto é, os forrageios desenvolvidos pela maioria das espécies de abelhas são favorecidos pelo aumento da temperatura.
Influência dos fatores ambientais sobre a atividade de forrageio das abelhas. Quando se observa os valores médios dos fatores ambientais para cada dia de registro das atividades de forrageio das abelhas, percebe-se que houve dispersão dos dados (Tabela 2). Pequenas alterações dos fatores ambientais, especialmente da temperatura e da luminosidade, possivelmente já seriam suficientes para modificar a frequência de forrageio das abelhas. Portanto, parecem que as variáveis ambientais foram responsáveis, pelo menos em parte, pela oscilação do número de visitas por flor entre os quatro dias de coleta. O maior número de visitas por flor no terceiro dia de registro, por exemplo, pode ser devido à necessidade fisiológica das abelhas por mais alimento, pois em dias anteriores a temperatura e a luminosidade estavam baixas.
Constatou-se a ocorrência de correlação significativa negativa entre a atividade de coleta de Bombus spp. e a umidade relativa do ar (Tabela 3). As demais espécies não correlacionam significativamente com esta variável. Os valores ótimos de umidade relativa do ar para o forrageio situam-se entre 30 % e 70 % na maioria das espécies (Hilário et al. 2001). No presente estudo, a umidade relativa do ar manteve-se dentro dos valores ideais de forrageio, embora entre 7:00 e 8:00 h fosse comumente mais elevado.
Com relação à influência dos fatores ambientais sobre a atividade de forrageio das abelhas no decorrer do dia, percebe-se que apenas Trigona spinipes (Fabricius) apresentou correlação significativa com a luminosidade, cujo valor obtido correspondeu a uma associação positiva (Tabela 3). Conforme observado em
T. spinipes apresentou correlação significativa positiva com a velocidade do vento (Tabela 3). É interessante destacar que ventos fortes, geralmente superiores a 2 m/s, prejudicam a atividade de voo das abelhas (Kleinert-Giovannini 1982). A tendência esperada seria registrar correlação negativa entre as duas variáveis. Kaps
Figura 5. Visitantes que não coletaram néctar presente no nectário principal das flores de A. bracteatum. Ao fundo, observa-se uma formiga com postura defensiva, posicionada próximo à região utilizada pelos pilhadores para realizarem a perfuração corolar. À frente, visualiza-se uma mosca pousada sobre uma bráctea. Tabela 2. Valores médios dos fatores ambientais em cada dia de registro das atividades de forrageio das abelhas em A. bracteatum.
30/05/2012
Luminosidade (Lux) 20.627
25,72
Umidade rel. do ar (%) 61,18
08/06/2012
18.567
18,02
56,82
0,26
198
Dias de registro
Temperatura (°C)
Veloc. do vento (m/s) 0,26
12/06/2012
21.250
24,03
61,09
0,12
07/08/2012
37.125
26,54
40,18
0,31
CV* (%)
35,12
16,33
18,18
34,44
*Coeficiente de variação (medida de dispersão; comumente usada para comparar variáveis diferentes porque apresenta os desvios-padrões como porcentagens da média).
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& Lamberson (2004) esclareceram que a correlação entre duas variáveis pode comportar-se de maneira inversa ao padrão teórico esperado. Os referidos autores citam que as correlações registradas de maneira inversa podem ser decorrentes do efeito da atuação mais intensa de outras variáveis, como por exemplo, a luminosidade e/ou a temperatura. Em outras palavras, nos horários que a velocidade do vento estava mais elevada, outras
variáveis estariam estimulando as abelhas para efetuarem mais forrageios de coleta de recursos. Assim, a velocidade do vento possivelmente não apresentou valores elevados que prejudicassem a atividade de forrageio de T. spinipes. Por fim, exceto Bombus spp., as demais espécies de abelhas apresentaram correlação negativa com as horas subsequentes do
Tabela 3. Valores do teste de correlação de Pearson entre os fatores ambientais e as atividades de forrageio das abelhas em flores de A. bracteatum. Espécies de abelhas
Luminosidade
Temperatura
Umidade rel. do ar
Velocidade do vento
Horas do dia
Apis mellifera L.
0,101
-0,288
0,582
0,141
-0,650*
Xylocopa sp.
0,222
0,221
0,064
0,448
-0,253
Oxaea flavescens Klug
0,571
0,529
-0,362
0,491
-0,138
Trigona spinipes (Fabricius)
0,613*
0,309
0,218
0,737**
-0,462
Halictidae (morfoespécies)
0,458
0,303
-0,114
0,529
-0,272
Bombus spp.
0,427
0,427
-0,719**
-0,068
0,514
199
*significativo em nível de 0,05; **significativo em nível de 0,01
Figura 6. Volume médio de néctar em flores livres de A. bracteatum (flores que recebiam forrageios das abelhas) e em flores protegidas dos visitantes (flores ensacadas), em três fases de desenvolvimento: (1) no início da antese, durante o período da manhã (horário em que ainda não iniciou a atividade de forrageio das abelhas); (2) floridas, ao meio-dia; e (3) em senescência, no final da tarde.
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Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar…
dia, embora a maioria das correlações não tenha sido significativa (Tabela 3). Os recursos florais gradativamente vão se tornando limitados com o decorrer do dia, conforme são coletados pelos visitantes florais (Roubik 1989; Schuster et al. 1993). Levandose em conta essa importante relação, mesmo que os fatores abióticos sejam ideais no período da tarde, as abelhas não são estimuladas a manter uma elevada frequência de forrageios após nesse período, devido à escassez de recursos florais. Quantidade de néctar. A quantidade de néctar presente nas flores de A. bracteatum manteve-se baixa durante todo o dia nas flores livres, isto é, naquelas que recebiam visitas das abelhas. Por outro lado, nas flores protegidas das visitas, a quantidade de néctar atingiu patamar muito mais elevado no final da tarde (Figura 6). A pouca interferência das variáveis ambientais (temperatura, luminosidade, umidade relativa do ar e velocidade do vento) sobre as atividades de forrageio das abelhas no decorrer do dia pode ter sido influenciada pela quantidade de néctar disponível durante o dia. Como há secreção de néctar durante todo o dia (Figura 6), mesmo que as condições ambientais não estivessem perfeitamente ideais em determinados horários, as atividades de forrageio puderam persistir ao longo do dia, embora menos intensamente no final da tarde. Essa hipótese se torna válida porque parecia haver uma limitação de recursos florais no ambiente: durante os dias de registro das abelhas, poucas espécies vegetais estavam floridas no fragmento florestal. Além das oscilações dos fatores ambientais, a quantidade de visitas ocorridas por flor entre os quatro dias de registro das abelhas também pode ter sido influenciada pela quantidade de flores de A. bracteatum no fragmento florestal. Nos três primeiros dias de registro, A. bracteatum apresentava floração intensa, enquanto no quarto dia a floração estava esparsa e em seu período final de floração. Portanto, o baixo número de visitas ocorridas por flor no quarto dia de registro pode ter sido consequência da pouca quantidade de flores disponíveis, desestimulando as visitas das abelhas. Neste trabalho, parece que vários fatores influenciaram a frequência de forrageio das abelhas nos dias de registro e no decorrer do dia. A oscilação dos valores médios dos fatores ambientais e da quantidade de flores produzidas por A. bracteatum no fragmento florestal parece terem sido importantes na regulação da intensidade de forrageios realizados entre os quatro dias de registro. Por sua vez, as oscilações dos fatores ambientais e o volume de néctar disponível nas flores, ambos no decorrer do dia, possivelmente foram as variáveis interferentes na intensidade de forrageios realizados com o passar do dia.
200
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Recebido em: 21/11/2012 Aceito em: 15/07/2013 **********
Como citar este artigo:
201
Silva, K.N., J.C.S. Dutra, M. & L.P. Polatto, 2013. Influência dos Fatores Ambientais e da Quantidade de Néctar na Atividade de Forrageio de Abelhas em Flores de Adenocalymma bracteatum (Cham.) DC. (Bignoniaceae). EntomoBrasilis, 6(3): 193-201. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/295. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.295
e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.312 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de Euglossina (Hymenoptera: Apidae: Apini) e Preferências por Fragrâncias Artificiais em um Remanescente de Brejo de Altitude na Paraíba Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Celso Feitosa Martins Universidade Federal da Paraíba, e-mail: rodrigoento@gmail.com (Autor para correspondência), cmartins@dse.ufpb.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 202-209 (2013)
Resumo. As abelhas Euglossina ocorrem exclusivamente na região neotropical, com cerca de 200 espécies descritas. Utilizando-se fragrâncias artificiais como iscas, é possível realizar levantamentos faunísticos e estudar diversos aspectos ecológicos do grupo. Com o intuito de contribuir ao conhecimento da biodiversidade dos brejos de altitude, no tocante às abelhas Euglossina, sete fragrâncias artificiais foram utilizadas como iscas em um remanescente na cidade de Areia, Paraíba, em distintos períodos climáticos. Foram coletados 2.981 machos pertencentes a 14 espécies de Euglossina. A abundância e a riqueza foram maiores no período de estiagem, havendo variação no horário de atividade de um período para o outro. De modo geral, no período chuvoso os machos foram mais ativos após as 11h e, no de estiagem, entre 8h e 11h. Euglossa carolina (Nemésio), Eulaema nigrita (Lepeletier) e Eulaema cingulata (Fabricius) foram as espécies mais abundantes nos dois períodos. Beta ionona foi a fragrância que atraiu o maior número de espécies e indivíduos. Palavras-chave: Abelhas das orquídeas; Euglossa; Eulaema; Exaerete; Mata do Pau-Ferro.
Seasonality and Daily Activity Patterns of Euglossina males (Hymenoptera: Apidae: Apini) and Preferences for Artificial Fragrances in a Montane Atlantic Forest Remnant, Paraíba Abstract. Euglossina bees are distributed exclusively in the Neotropical Region, with around 200 species described. By the usage of artificial fragrances as baits, it is possible to accomplish faunistic inventories and study several ecological aspects of the group. To contribute to the knowledge of the biodiversity of a Montane Atlantic Forest remnant, concerning to Euglossina, seven fragrances were used as baits in different climatic periods. A total of 2,981 males belonging to 14 species of Euglossina were collected. Abundance and richness were higher in the dry period. Changes in the daily activity patterns were observed from a period to the other. Generally, in the rainy season the males were more active after 11am and in the dry season between 8am and 11am. Euglossa carolina (Nemésio), Eulaema nigrita (Lepeletier) and Eulaema cingulata (Fabricius) were the most abundant species on both periods. Ionone beta was the fragrance which attracted more species and specimens. Keywords: Euglossa; Eulaema; Exaerete; Mata do Pau-Ferro; Orchid bees.
_____________________________________ s abelhas da subtribo Euglossina (sensu Silveira et al. 2002) formam um grupo de insetos geralmente de coloração metálica, amplamente distribuídos na região neotropical, apresentando comportamento que varia do nível solitário até social (Dodson et al. 1969; Dressler 1982; Michener 2000; Garófalo 2006), com cerca de 200 espécies descritas (Moure et al. 2007). São encontrados na faixa compreendida entre 30° de latitude norte e 32° de latitude sul, mas algumas espécies ocorrem além dos trópicos (Rebêlo 2001). A diversidade é maior em florestas úmidas, com poucas espécies ocorrendo em savanas e florestas de galeria (Dressler 1982; Roubik & Hanson 2004). As Euglossina compreendem cerca de 25% de todas as espécies de abelhas que residem em qualquer floresta de baixa a média elevação nos trópicos úmidos americanos (Roubik & Hanson 2004). Os machos das espécies de Euglossina apresentam comportamento característico de coletar substâncias aromáticas em plantas, dentre as quais as orquídeas se destacam com centenas de espécies visitadas, mas também visitam espécies de Araceae, Gesneriaceae, Solanaceae e Euphorbiaceae, entre outras (Ackerman 1983b; Williams & Whitten 1983).
O maior passo para o conhecimento mais detalhado das Euglossina ocorreu quando se descobriu que os machos eram atraídos por substâncias aromáticas, análogas àquelas presentes nas fragrâncias das orquídeas. A utilização de iscas odoríferas para atrair machos de Euglossina, por ser um método prático e eficiente que permite realizar rapidamente uma amostragem da comunidade dessas abelhas numa determinada área, possibilita a coleta de dados básicos referentes a sua biologia, como riqueza de espécies, abundância, horário de atividade e preferência por fragrâncias. Há dezenas de estudos sobre a composição de Euglossina em fragmentos de mata atlântica no Brasil (Mattozo et al. 2011; Aguiar & Gaglianone 2012), mas este é o primeiro realizado em um remanescente de Brejo de Altitude, ambiente peculiar da mata atlântica nordestina, considerando os padrões diários de atividade dos machos atraídos às iscas odoríferas em distintos períodos climáticos.
Agência de financiamento: Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) - bolsa do primeiro autor
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Material e Métodos Área de estudo. O CONAMA (1993) definiu brejo de altitude como “mancha de floresta que ocorre no nordeste do país, em elevações e platôs onde ventos úmidos condensam o excesso de vapor e criam um ambiente de maior umidade”. Os brejos de altitude são reconhecidos como ecossistemas associados à mata atlântica (Floresta Estacional Semidecidual Montana), cuja característica principal é a presença da mata úmida, além de apresentar clima úmido e com temperaturas amenas, altitude que pode ultrapassar 700 m e maior diversidade de vegetação, caracterizada por florestas semidecíduas e ombrófilas abertas. Essas características fazem com que os animais da região semiárida, no entorno dos brejos, procurem refúgio nas serras durante os grandes períodos de estiagem (Pôrto et al. 2004). De acordo com Vasconcelos-Sobrinho (1971) existem 43 brejos na floresta atlântica nordestina, distribuídos nos estados do Ceará, Rio Grande do Norte, Paraíba e Pernambuco. Deste total, 31 estão localizados em Pernambuco e na Paraíba. Atualmente, restam 2.626,68 Km² (14,2%) da vegetação original dos brejos. O valor da vegetação remanescente torna os brejos o setor mais ameaçado da floresta atlântica brasileira (Tabarelli & Santos 2004). Na avaliação e identificação de áreas e ações prioritárias para conservação, utilização sustentável e repartição de benefícios da biodiversidade brasileira, o MMA (2002) chamou a atenção para os brejos do nordeste, tendo em vista o grande potencial para ocorrência de endemismos e espécies ainda desconhecidas.
a área é tratada como “insuficientemente conhecida, mas de provável importância biológica”. Amostragem. Foram utilizadas sete fragrâncias artificiais para atrair os machos de Euglossina: acetato de benzila, beta ionona, escatol, eucaliptol, eugenol, salicilato de metila e vanilina. O modelo de iscas e os procedimentos de captura das abelhas foram os mesmos descritos por Farias et al. (2007, 2008). Foram realizadas 12 atividades diárias de campo, sendo seis no período chuvoso (de 26 de julho a 1° de agosto de 2005) e seis no período de estiagem (de 17 a 22 de janeiro de 2006), sempre das 07h00min às 15h00min. Os períodos climáticos selecionados foram baseados nas médias históricas de climatologia para a cidade de Areia (Figura 1). As atividades do dia 30 de julho de 2005 foram canceladas devido à chuva que perdurou o dia inteiro. Com base em um estudo piloto realizado em março de 2005, seis pontos de coleta foram definidos na mata ao longo de um transecto de cerca de 1.500 m, o qual se iniciava a 500 m da borda, seguindo a trilha principal que corta a mata. Cada ponto distava aproximadamente 250 m entre si e em cada dia era sorteado o ponto de coleta. As iscas eram reabastecidas a cada quatro horas. Em laboratório, as abelhas capturadas foram montadas, colocadas em estufa por 24 horas e etiquetadas, conforme método padrão de preparação de coleções entomológicas (Almeida et al. 2012) e depositados na Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba. Análises dos dados. Para cada espécime, as informações sobre o nome da espécie, local de coleta, fragrância em que foi amostrado, horário, data, temperatura e umidade foram incluídas em um banco de dados do programa Microsoft Excel 2007®. Para análise de variância na distribuição dos dados de abundância dos machos coletados por horário foi calculada a ANOVA. As análises de correlação entre o número de indivíduos e os valores médios de temperatura e umidade, bem como a relação entre temperatura e umidade, foram feitas empregando-se o coeficiente de correlação paramétrico de Pearson (r). Estas análises foram feitas através do programa estatístico BioEstat versão 5.0®.
203
A Reserva Ecológica da Mata do Pau-Ferro está localizada a 5 km da sede do município de Areia, PB (6°58’12” S e 35°42’15” W), e, devido ao seu tamanho e estado de conservação, é a mata de brejo mais representativa no estado da Paraíba (Barbosa et al. 2004). A altitude da região varia entre 400 e 600 m, com temperatura média anual de 22°C, umidade relativa em torno de 85% e os totais pluviométricos anuais em torno de 1.400 mm. A Mata do Pau-Ferro foi classificada como Floresta Estacional Subperenifólia de Altitude (Mayo & Fevereiro 1982). A área da reserva compreende 600 ha de mata, com córregos, trilhas e uma barragem. Segundo o MMA (2002), é uma das áreas prioritárias para conservação da flora, anfíbios, répteis e aves representativos dos brejos de altitude. Entretanto, no tocante a invertebrados,
Farias & Martins
Figura 1. Valores totais de precipitação mensal de fevereiro de 2005 a janeiro de 2006 na cidade de Areia, PB, associados aos valores históricos (Fonte: AESA - Agência Executiva de Gestão das Águas do Estado da Paraíba). e-ISSN 1983-0572
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EntomoBrasilis 6(3)
Resultados Foram capturados 2.981 machos pertencentes a 14 espécies de Euglossina (Tabela 1). Euglossa carolina (Nemésio) foi a espécie que apresentou maior abundância: 1.888, correspondendo a 63,4% de todos os indivíduos, seguida por Eulaema nigrita (Lepeletier), Eulaema cingulata (Fabricius), Euglossa nanomelanotricha (Nemésio), Euglossa fimbriata (Rebêlo & Moure) e Euglossa perpulchra (Moure & Schlindwein) (Tabela 1). Em conjunto, essas espécies representaram 99,6% dos indivíduos amostrados. Do número total de indivíduos, 325 foram registrados no período chuvoso e 2.656 no período de estiagem. Das espécies amostradas, oito estiveram presentes nas duas estações e seis só ocorreram no período de estiagem. As espécies coletadas somente no período de estiagem foram representadas por um ou dois indivíduos. Euglossa violaceifrons Rebêlo & Moure teve um indivíduo coletado em cada período. As espécies E. carolina, E. cingulata e E. nigrita foram mais abundantes em ambos os períodos (Tabela 1). Houve variação nos horários de maior atividade dos machos entre os períodos chuvosos (F=3,01; p=0,012; N=48) e de estiagem (F=7,50; p=0,0001; N=48) (Tabela 2 e Tabela 3). No período chuvoso, de modo geral, os machos foram mais ativos após as 11h e, no de estiagem, entre 8h e 11h. O teste de Pearson mostrou forte correlação positiva (r=0,87; p=0,004) entre o número de indivíduos e a temperatura no período chuvoso, mostrando que nesse período quanto maior a
temperatura, maior é o número de indivíduos nas iscas. Também no mesmo período, houve uma forte correlação negativa (r=-0,91; p=0,001) entre o número de indivíduos e a umidade relativa. Assim sendo, altos valores de umidade relativa influenciaram negativamente o número de indivíduos coletados. No período de estiagem, não houve correlações entre o número de indivíduos e os valores médios de temperatura e umidade. Todas as fragrâncias utilizadas foram atrativas nos dois períodos. Beta ionona e eucaliptol foram as que atraíram o maior número de espécies (Tabela 4). As espécies com mais de um indivíduo amostrado na Mata do PauFerro foram coletadas em mais de uma fragrância. Entretanto, algumas demonstraram preferência por uma ou duas fragrâncias em particular. Entre as espécies mais abundantes, os machos de E. carolina foram capturados em todas as fragrâncias, porém 74,6% na beta ionona; E. cingulata em todas as fragrâncias, sendo 43% no acetato de benzila; e E. nigrita em cinco fragrâncias, sendo 82,8% no escatol (Tabela 4). Observando-se o número de indivíduos atraídos às fragrâncias nos dois períodos, percebe-se que a beta ionona, o escatol e o eucaliptol foram sempre mais atrativos, o que foi determinado pela atratividade às espécies mais abundantes. Não foram observadas diferenças no número proporcional de visitas às iscas entre ambos os períodos de estudo, evidenciando que as fragrâncias utilizadas exerceram o mesmo poder relativo de atração.
Tabela 1. Abundância total (N), abundância (n) e frequência (%) relativas e número de espécies de Euglossina (S) registradas na Reserva Ecológica da Mata do Pau-Ferro, Areia, PB, nos períodos chuvoso (26/07 a 01/08/05) e de estiagem (17 a 22/01/06). N Período
Espécies chuvoso
Total
%
estiagem
Euglossa carolina (Nemésio)
190
1.698
1.888
63,4
Eulaema nigrita (Lepeletier)
89
603
692
23,3
Eulaema cingulata (Fabricius)
30
200
230
7,7
Euglossa nanomelanotricha (Nemésio)
5
75
80
2,7
Euglossa fimbriata (Rebêlo & Moure)
1
42
43
1,4
Euglossa perpulchra Moure & Schlindwein
8
24
32
1,1
Eulaema bombiformis (Packard)
1
6
7
0,2
Euglossa securigera Dressler
0
2
2
0,1
Euglossa violaceifrons Rebêlo & Moure
1
1
2
0,1
Euglossa townsendi Cockerell
0
1
1
0,0
Euglossa sp.
0
1
1
0,0
Eulaema atleticana Nemésio
0
1
1
0,0
Exaerete frontalis (Guérin)
0
1
1
0,0
Exaerete smaragdina (Guérin)
0
1
1
0,0
n
325
2.656
2.981
100
S
8
14
14
―
Horário
n
%
7:00 – 8:00 8:00 – 9:00 9:00 – 10:00 10:00 – 11:00 11:00 – 12:00 12:00 – 13:00 13:00 – 14:00 14:00 – 15:00
8 29 43 37 45 61 55 47
2,46 8,92 13,23 11,38 13,85 18,77 16,92 14,46
e-ISSN 1983-0572
Valores médios T (°C) UR (%) 20,4 88,4 20,9 84,4 21,9 79,2 23,3 72,9 23,8 72,9 24 70,1 23,7 70,2 23,3 73,7
Tabela 3. Abundância (n) e frequência (%) relativas de machos de Euglossina atraídos às iscas odoríferas, relacionados às médias de temperatura (T) e umidade relativa (UR) nos diferentes intervalos de horas na Mata do Pau-Ferro, Areia, PB, no período de estiagem (17 a 22/01/06). Horário
n
%
7:00 – 8:00 8:00 – 9:00 9:00 – 10:00 10:00 – 11:00 11:00 – 12:00 12:00 – 13:00 13:00 – 14:00 14:00 – 15:00
254 407 472 479 339 275 238 193
9,56 15,32 17,76 18,03 12,76 10,35 8,96 7,26
Valores médios T (°C) UR (%) 24,4 77,8 25,9 68,3 27,7 60,6 29,3 52,4 30,8 45,5 31,5 41,9 31,3 41,7 30,8 44,3
204
Tabela 2. Abundância (n) e frequência (%) relativas de machos de Euglossina atraídos às iscas odoríferas, relacionados às médias de temperatura (T) e umidade relativa (UR) nos diferentes intervalos de horas na Mata do Pau-Ferro, Areia, PB, no período chuvoso (26/07 a 01/08/05).
Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de…
Farias & Martins
Tabela 4. Abundância (n) e frequência (%) relativas e número de espécies (S) de Euglossina, em relação às fragrâncias utilizadas, na Reserva Ecológica da Mata do Pau-Ferro, Areia, PB, nos períodos chuvoso (26/07 a 01/08/05) e de estiagem (17 a 22/01/06). ACB
Espécie Euglossa carolina (Nemésio)
BIO
%
n
%
8
0,4
7
0,4
17
53,1
39
17
63
9,1
n
%
n
3
0,2
1.408
74,5
26
1,4
435
23
1
0,1
7
16,3
1
2,3
28
65,1
7
16,3
3
3,8
1
3,1
2
2,5
75
93,7
12
37,5
2
6,3
Euglossa fimbriata (Rebêlo & Moure)
1
50
Euglossa perpulchra Moure & Schlindwein
1
100
Eulaema bombiformis (Packard)
1
50 1
Euglossa securigera Dressler
5
50
99
43
1
100
Eulaema atleticana Nemésio
7
1
1
50
116
3,9
59
25,7
5
2,2
21
9,1
12
1,7
573
82,8
35
5,1
2
0,3
1
100
661
22,2
6
48,6
1.450
9
6
SLM
VAN
50
2,6
Exaerete smaragdina (Guérin) S
50
6
Exaerete frontalis (Guérin)
n
1
1
71,4
Euglossa sp.
Euglossa townsendi Cockerell
n
%
Eulaema cingulata (Fabricius)
Euglossa violaceifrons Rebêlo & Moure
Fragrâncias* visitadas EUC EUG % n % n %
n Eulaema nigrita (Lepeletier)
Euglossa nanomelanotricha (Nemésio)
ESC
1
100
582
19,5 8
36
1,2 7
2
28,6
1
0,4
11
0,4
126
3
4,2 4
*ACB=acetato de benzila; BIO=beta ionona; ESC=escatol; EUC=eucaliptol; EUG=eugenol; SMT=salicilato de metila; VAN=vanilina.
Discussão Segundo Roubik (2001) e (Ackerman 1983a), é de se esperar que haja variação sazonal na abundância de Euglossina, pois as populações de algumas espécies podem permanecer ativas, porém reduzidas em tamanho durante certos períodos do ano. Até mesmo nos trópicos as comunidades de Euglossina se modificam durante o ano. Enquanto a maioria está presente como adulto ao longo do ano, elas são dinâmicas e têm picos distintos e baixas estações (Roubik & Hanson 2004). Por esta razão que, mesmo no norte e nordeste do Brasil, onde não há quatro estações definidas ao longo do ano, mas períodos de chuva e de estiagem, tem-se observado variação sazonal na riqueza e abundância das abelhas Euglossina.
205
Diversos autores (Becker et al. 1991; Rebêlo & Garófalo 1991; Silva & Rebêlo 1999; Brito & Rêgo 2001; Silva & Rebêlo 2002; Viana et al. 2002) verificaram que as espécies e os indivíduos foram mais abundantes no período mais úmido. Rebêlo & Cabral (1997) obtiveram dados semelhantes e ainda observaram que no mesmo período foram registradas as menores médias de temperatura. Neves & Viana (1997) registraram maior atividade nos meses mais quentes e com as médias de temperatura em torno dos 30ºC. Na área estudada por Neves & Viana (1999), os machos foram mais abundantes nos meses mais secos do ano. Bezerra & Martins (2001), por sua vez, observaram que os machos foram mais abundantes do meio do período de estiagem ao início do chuvoso, e Oliveira (1999) obteve maior abundância e riqueza do fim do período de estiagem para o início do período chuvoso. Alguns autores têm sugerido que flutuações sazonais nas abundâncias das espécies são resultantes das atividades de nidificação e padrões de emergências das abelhas na área e não da imigração a partir de outros hábitats (Ackerman 1983a; Roubik & Ackerman 1987; Rebêlo & Garófalo 1991), como sugerido por Janzen et al. (1982). Viana et al. (2002), por sua vez, sugeriram que os dois fatores possam estar envolvidos, pois a área onde esses autores realizaram seu estudo é um mosaico de ecossistemas como matas, dunas cobertas por vegetação de restinga e brejos, onde a distribuição de recursos não é homogênea nem mesmo ao longo do dia. Com relação à Mata do Pau-Ferro, é necessário que se façam levantamentos nas áreas de caatinga adjacentes para verificar se a maior abundância de Euglossina no período seco é um reflexo da dispersão dos machos vindos da caatinga
como consequência da escassez de recursos nesse período [pois é sabido que os animais da região semiárida no entorno dos brejos procuram refúgio nas serras durante os grandes períodos de estiagem (Cavalcanti 2004)]. Por outro lado, pode ser simplesmente que as atividades de nidificação e padrões de emergência locais sejam os responsáveis por tal variação, como Ackerman (1983a) argumentou. O horário de atividade dos machos de Euglossina tem se mostrado bastante similar nos diversos estudos realizados, com o pico de atividade geralmente entre 7h e 12h. Neves & Viana (1999); Bezerra & Martins (2001); Silva & Rebêlo (2002) e Viana et al. (2002) observaram maior atividade entre 8h e 10h. Braga (1976) observou maior atividade entre 8h e 11h. Brito & Rêgo (2001) observaram maior atividade dos machos entre 9h e 10h. Powell & Powell (1987) e Silva & Rebêlo (1999) observaram maior abundância entre 9h e 12h. Carvalho et al. (2006) registraram alta atividade dos machos em todos os horários entre 8h e 12h, com notável diminuição após o meio-dia. No Panamá, Dodson et al. (1969) observaram que os machos são mais ativos entre 7h e 13h. Por outro lado, Oliveira (1999) observou picos de atividade dos machos entre 12h e 14h. Segundo Roubik & Hanson (2004), a maioria das espécies voa quando condições gerais são boas, normalmente quando o tempo está quente e relativamente úmido. Dressler (1982) explicou que a atividade de coleta de fragrâncias é bem maior pela manhã, mas esporadicamente pode se estender pela tarde. Braga (1976) argumentou que a diferença de temperatura influencia na atividade das Euglossina. Ambruster & Berg (1994), numa floresta de terra firme na Venezuela, fizeram intensas observações sobre a relação da atividade dos machos e a temperatura do ambiente. Os autores constataram que a atividade dos machos de Euglossina nas iscas reflete seus padrões naturais de atividade. O efeito térmico do ambiente tem muito mais influência na atividade das abelhas do que os efeitos da dispersão e volatilização das fragrâncias, os quais podem ser positivamente influenciados pela velocidade do vento e por temperaturas mais elevadas, que ocasionam o aumento do tamanho das plumas de odor. Todavia, segundo os autores, tais efeitos não são tão importantes quanto os efeitos do clima sobre as abelhas. Ackerman (1983a) mostrou claramente que a atividade das abelhas independe do vento, sendo a dinâmica e-ISSN 1983-0572
das plumas de odor, portanto, menos importante do que outros fatores. Ambruster & Berg (1994) ainda constataram que as fragrâncias mais visitadas (eucaliptol e salicilato de metila) são extremamente voláteis mesmo sob baixas temperaturas e isso não interferiu no horário de visitas às iscas. Santos & Sofia (2002) estudaram o horário de atividade dos machos de Euglossina no Paraná e verificaram que no período quente e chuvoso a atividade foi maior entre 10h e 11h (com temperaturas médias variando entre 22,2° a 26,5° C), enquanto que período seco e frio os machos foram mais ativos entre 11h e 14h (com temperaturas médias variando entre 21,2° e 23,3° C). Na Mata do Pau-Ferro, durante o período chuvoso, as temperaturas médias variaram entre 19,7° e 25,5°C ao longo dia e entre 21,5° e 25,3°C nos horários de maior atividade. No período de estiagem, as médias de temperatura variaram entre 22,5° e 32,6°C ao longo do dia e entre 24,5° e 29,8° nos horários de maior atividade. Tonhasca et al. (2002a) não obtiveram correlação entre a abundância dos machos e a temperatura ou umidade relativa, mas observaram que a abundância das abelhas foi sempre menor quando a temperatura estava em torno de 22°C. Porém, é certo que a maior atividade dos machos sob temperaturas mais elevadas atinge um ápice e depois começa a decair, caso contrário os machos podem sofrer superaquecimento (Ambruster & Berg 1994). Braga (1976) verificou que quando se aproxima o meiodia ocorre uma queda brusca nas atrações e que os machos só visitam as áreas mais abertas nas horas menos quentes do dia. Tonhasca et al. (2002b) relataram que a atividade de voo das euglossinas reduz acentuadamente quando a temperatura atinge 30°C. Segundo Ambruster & Berg (1994), a temperatura é crucial para determinar o início da atividade dos machos num determinado dia, o que pode coincidir com os diversos picos de atividade observados nos trabalhos, considerando que a grande parte dos machos estará ativa naquelas horas. Os autores ainda argumentam que nas primeiras horas da manhã os machos de Euglossina tendem a permanecer inativos até que a temperatura do ambiente atinja certo grau (aproximadamente 23°C). A partir daí, durante o resto do dia, o forrageio em busca de fragrâncias parece ser pouco influenciado pela temperatura do ambiente e os machos são ativos segundo seus ritmos circadianos. Inouye (1975) também postulou que a temperatura é um fator determinante na atividade dos machos. O autor estudou as temperaturas corpóreas de machos de nove espécies de Euglossa durante o voo e observou médias de temperatura variando de 37,4° a 40,2°C. Como as euglossinas não possuem um mecanismo tão eficaz de manutenção da temperatura corpórea, acredita-se, que quando a atividade nas iscas odoríferas diminui, os machos não cessam o forrageio por néctar. Segundo o autor, as fragrâncias não são uma recompensa calórica, portanto a manutenção de altas temperaturas corpóreas em relação à temperatura do ambiente pode não ser compatível com os gastos energéticos das abelhas, diferentemente do forrageio por néctar, que é uma tarefa metabolicamente recompensadora. Esta seria a razão pela qual os machos visitam muito pouco as iscas nas horas mais quentes. Se a observação dos machos em flores durante a coleta de néctar fosse uma situação comum, seria fácil comprovar ou não a hipótese do autor. Segundo Oliveira (1999), ainda não são claros os fatores que poderiam estar determinando a atividade das Euglossina, mas após discutir as várias explicações apresentadas em outros estudos, o autor está certo de que não apenas um, mas vários fatores abióticos e bióticos têm influência no comportamento sazonal e diário das abelhas Euglossina. Na Mata do Pau-Ferro, a mudança no horário de atividade entre os períodos chuvosos e de estiagem pode ser devido às alterações na temperatura ambiental e umidade relativa observadas no período chuvoso, tendo em vista que o horário de atividade verificado no período de estiagem está de acordo com o normalmente observado para machos de Euglossina. A localização da mata, associada às variações sazonais na umidade, favorece e-ISSN 1983-0572
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as alterações na temperatura. As correlações significativas entre o número de indivíduos e a temperatura e umidade relativa observados no período chuvoso mostram que os valores de temperatura e umidade relativa situam-se próximos dos limiares necessários para o voo das abelhas. No período de estiagem, as condições climáticas estão acima dos valores limiares, não sendo, portanto, fatores limitantes. As fragrâncias utilizadas neste estudo compõem a lista dos fortes atrativos para machos de Euglossina, conforme Dressler (1982). Em estudos realizados nas áreas de floresta atlântica do Brasil, eucaliptol (= cineol), eugenol e vanilina (= baunilha) foram utilizados em todos eles (Rebêlo & Garófalo 1991, 1997; Garófalo et al. 1998; Peruquetti et al. 1999; Jesus & Garófalo 2000; Bezerra & Martins 2001; Brito & Rêgo 2001; Silva & Rebêlo 2002; Tonhasca et al. 2002b; Nemésio 2003; Sofia & Suzuki 2004; Sofia et al. 2004; Millet-Pinheiro & Schlindwein 2005; Souza et al. 2005; Nemésio & Silveira 2006; Farias et al. 2007, 2008; Nemésio 2008; Nemésio 2010; Mattozo et al. 2011; Nemésio 2011). Bezerra & Martins (2001) também utilizaram acetato de benzila, Souza et al. (2005) utilizaram as mesmas fragrâncias usadas neste estudo, excetuando o salicilato de metila, e Milet-Pinheiro & Schlindwein (2005) utilizaram exatamente as mesmas fragrâncias expostas na Mata do Pau-Ferro. Eucaliptol tem sido a fragrância que atrai o maior número de espécies e indivíduos na maioria dos estudos realizados em áreas de floresta atlântica no Brasil (Rebêlo & Garófalo 1991, 1997; Brito & Rêgo 2001; Silva & Rebêlo 2002; Sofia & Suzuki 2004; Sofia et al. 2004), excetuando Peruquetti et al. (1999), no qual o eugenol atraiu o maior número de espécies e vanilina o maior número de indivíduos, e Tonhasca et al. (2002b), Nemésio (2003), Souza et al. (2005), Milet-Pinheiro & Schlindwein (2005) e Farias et al. (2007), onde a beta ionona atraiu mais indivíduos. Nos três últimos casos isso provavelmente se deve, da mesma forma que neste estudo, ao fato de que a espécie mais abundante, E. carolina (= E. cordata), demonstrou preferência pela beta ionona. Caso essa fragrância não tivesse sido empregada, o eucaliptol provavelmente também teria sido responsável pela atração da maior parte dos indivíduos, já que o eucaliptol foi a segunda fragrância mais atrativa para E. carolina. Na Bahia, em todos os ecossistemas estudados eucaliptol foi a fragrância mais atrativa para espécies e indivíduos (Neves & Viana 2003). O eugenol, o salicilato de metila e a vanilina também têm sido bons atrativos em várias áreas estudadas (Rebêlo & Garófalo 1991, 1997; Peruquetti et al. 1999; Brito & Rêgo 2001; Silva & Rebêlo 2002; Farias et al. 2007). O acetato de benzila tem sido pouco atrativo quanto à abundância, mas foi responsável pela maioria das espécies atraídas nas áreas estudadas por Bezerra & Martins (2001) e Farias et al. (2007). O escatol tem sido pouco utilizado nos levantamentos feitos nas áreas de floresta atlântica no Brasil. Dentre aqueles autores que o utilizaram, somente Nemésio (2003) e Farias et al. (2007, 2008) relataram as espécies atraídas. No primeiro caso, a fragrância atraiu três das sete espécies amostradas e, nos demais, quatro. Além disso, neste estudo, essa fragrância atraiu grande número de indivíduos de E. nigrita, espécie importante nos estudos de marcação e recaptura com fins a estimativas do tamanho populacional e determinação das distâncias de voo dessas abelhas. Ao se analisarem as fragrâncias visitadas pelas espécies amostradas nas diversas áreas de floresta atlântica no Brasil, constata-se que apenas para algumas espécies é possível estabelecer aquelas que são as preferidas, devido ao baixo número de indivíduos coletados. Euglossa carolina (=E. cordata) tem mostrado preferência por beta ionona e eucaliptol (cineol) (Rebêlo & Garófalo 1991; Bezerra & Martins 2001; Silva & Rebêlo 2002; Farias et al. 2007), E. fimbriata tem preferido quase exclusivamente eucaliptol (Rebêlo & Garófalo 1997; Peruquetti et al. 1999; Sofia et al. 2004), E. cingulata tem sido coletada na sua grande maioria no acetato de benzila, escatol e eugenol (Peruquetti et al. 1999; Bezerra &
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Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de…
Martins 2001; Brito & Rêgo 2001; Nemésio 2003; Farias et al. 2007) e E. nigrita tem preferido escatol, eucaliptol e vanilina (Rebêlo & Garófalo 1991, 1997; Peruquetti et al. 1999; Bezerra & Martins 2001; Silva & Rebêlo 2002; Nemésio 2003; Sofia et al. 2004; Farias et al. 2007). Segundo Oliveira & Campos (1996), é muito difícil explicar a razão das preferências dos machos por determinadas fragrâncias. De acordo com Oliveira & Campos (1995), apesar de muitas iscas terem sido utilizadas em diversos estudos na Amazônia, as abelhas parecem preferir um número reduzido delas, visitando pouco ou nada as demais. Das 16 fragrâncias utilizadas por Peruquetti et al. (1999) em Minas Gerais, nove não foram atrativas. Por outro lado, embora as fragrâncias sejam a melhor ferramenta para se utilizar nos levantamentos faunísticos de Euglossina, alguns autores registraram que algumas espécies coletadas em flores não visitaram as iscas, como, por exemplo, Eufriesea auriceps Friese e Euglossa townsendi Cockerell (Rebêlo & Garófalo 1991). Euglossa mandibularis Friese também não tem sido atraída por fragrâncias nos locais de sua ocorrência (Peruquetti et al. 1999). Conquanto haja muitos trabalhos mostrando as fragrâncias preferidas pelas diversas espécies de Euglossina, ainda não há uma padronização com relação àquelas que trariam melhores resultados caso fossem empregadas. A variação nas fragrâncias que são utilizadas pode concorrer para resultados inverossímeis quanto às espécies que realmente são as mais abundantes. Outro fenômeno comumente observado com relação às fragrâncias é a variação geográfica na preferência por essas substâncias (Ackerman 1989). Rebêlo & Garófalo (2001) citam o exemplo da espécie E. nigrita. Nas presenças de escatol e eucaliptol, machos dessa espécie têm mostrado preferência pela primeira no Panamá, em Ribeirão Preto e Santa Rosa do Viterbo, São Paulo; e pela segunda em Salvador, Bahia, como observado no presente estudo. O mesmo pode ser constatado para E. carolina quando comparadas as atratividades da beta ionona e do eucaliptol. Em oito coletas mensais no Parque Estadual do Rio Doce, Minas Gerais, Peruquetti et al. (1999) utilizaram tanto a beta ionona quanto o eucaliptol e não coletaram nenhum indivíduo de E. carolina. Por outro lado, em dez coletas quinzenais realizadas em Viçosa os autores coletaram 132 machos de E. carolina no eucaliptol, mas não usaram a beta ionona. Nas áreas do nordeste onde a beta ionona e o eucaliptol foram utilizados, a espécie tem mostrado preferência pela primeira (Milet-Pinheiro & Schlindwein 2005; Farias et al. 2007). O objetivo do uso das fragrâncias é estimar as densidades populacionais relativas das numerosas espécies que ocorrem numa determinada localidade (Powell & Powell 1987). Roubik (2004) ressaltou a importância de se entender a preferência dos machos de Euglossina por determinadas fragrâncias. O autor lembra que o número de espécies conhecidas só foi possível graças à utilização das fragrâncias artificiais. Mesmo assim, com o advento das fragrâncias na década de 1960, os estudos de levantamento só se intensificaram na década de 1990. Portanto, quanto mais estudos forem feitos, comparando o poder de atratividade das fragrâncias nas diferentes regiões do Brasil e também dos outros países no neotrópico, mais eficazes serão os levantamentos faunísticos de Euglossina e maior será o entendimento da relação dessas abelhas com as substâncias aromáticas.
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Agradecimentos Os autores são gratos a Antonio e Helena pelo acolhimento durante os períodos de coleta, aos amigos Maria Helena Peixoto e Paulo Ferreira pela ajuda nas coletas, à Empresa Viação Bela Vista pela concessão de passagens intermunicipais e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) pela bolsa concedida ao primeiro autor.
Farias & Martins
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Como citar este artigo:
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Farias, R.C.A.P. & C.F. Martins, 2013. Sazonalidade e Padrões Diários de Atividade de Machos de Euglossina (Hymenoptera: Apidae: Apini) e Preferências por Fragrâncias Artificiais em um Remanescente de Brejo de Altitude na Paraíba. EntomoBrasilis, 6(3): 202-209. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/312. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.312
e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.315 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
First Records of Mantodea (Insecta, Dictyoptera) from the Serra das Confusões National Park, Piauí State, Brazil Eliomar Cruz Menezes, Alberto Moreira Silva Neto & Freddy Bravo Universidade Estadual de Feira de Santana, e-mail: mazinhomenezes@hotmail.com (Autor para correspondência), bio.alberto@gmail.com, freddy11bravo@yahoo.com.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 210-213 (2013)
Abstract. We present the first inventory of species of the order Mantodea in the Serra das Confusões National Park, in the semiarid state of Piauí, Brazil. The specimens were collected on 11 consecutive days using light traps and active collecting. Two hundred specimens were collected, distributed among five families, 15 genera, and 17 species (of which nine were identified). These results are all first records for the Serra das Confusões National Park, 14 new records for Caatinga vegetation areas, and one new record for Brazil. Keywords: Biodiversity; Caatinga; Checklist; Inventory; Semi-arid.
Primeiros Registros de Mantodea (Insecta, Dictyoptera) para o Parque Nacional da Serra das Confusões, Piauí, Brasil Resumo. Neste trabalho são apresentados os resultados do primeiro inventário para espécies da ordem Mantodea no Parque Nacional da Serra das Confusões, uma unidade de conservação inserida no semiárido brasileiro no estado do Piauí. Os espécimes foram coletados durante 11 dias consecutivos utilizando-se armadilha luminosa e coleta ativa. Foram capturados 200 espécimes distribuídos em cinco famílias, 15 gêneros e 17 espécies, das quais nove foram identificadas. Além dos registros inéditos de Mantodea para o Parque Nacional da Serra das Confusões, estes são também inéditos para o estado do Piauí, assim como 14 novos registros para a Caatinga e um novo registro para o Brasil. Palavras-chave: Biodiversidade; Caatinga; Inventário; Lista de Checagem; Semiárido.
_____________________________________ antodea is a small insect order with global distribution (except in the Antarctic) (Rivera 2010). Praying mantises (Mantodea) are predators that can often be recognized by their raptorial anterior legs that are kept bent against the prothorax when at rest (Essig 1942). Another remarkable feature of this taxon is their natural camouflage, with species imitating the colors and shapes of leaves, twigs, grass, and flowers (Grimaldi & Engel 2005). Approximately 2,400 species are recognized in this order, with 496 from the Neotropical region, and 273 from Brazil (Ehrmann 2002; Ehrmann & Koçak 2009; Terra & Agudelo 2012). The species richness of the Neotropical region is considered low, mainly due to the scarce sampling efforts, low population densities, and few studies that have focused on Mantodea fauna (especially in the semiarid region of Brazil) (Agudelo et al. 2007; Dantas et al. 2008). The semiarid region of northeastern Brazil (including northern Minas Gerais State) is defined and delimited by average annual precipitation rates lower than 800 mm, and aridity indices below 0.5 (calculated as the relationship between precipitation and evaporation) and includes several plant formations such as caatinga and open rocky field vegetations, moist forests, seasonal forests, and Cerrado (Neotropical savannas) (Queiroz et al. 2006). The Serra das Confusões National Park (SCNP) is located in southeastern Piauí State, in the municipalities of Alvorada da Gurgéia, Bom Jesus, Brejo do Piauí, Canto do Buriti, Caracol, Cristino Castro, Curimatá, Guaribas, Jurema, Redenção de Gurgéia Santa Luz, and Tamboril do Piauí, covering 823,435 ha
[Brasil (1998) - DOU nº 190/02 October 1998; Brasil (2010) DOU nº 250-A/30 December 2010]. The SCNP comprises a hard sandstone plateau (Chapadões do Alto Médio Parnaíba) and adjacent Parnaíba River basin depressions, with a small area of the Médio São Francisco peripheral depression (Zaher 2002; Moura 2004). The plateaus there above 400 m a.s.l. are covered by Caatinga/Cerrado transition vegetation (known as “Carrasco”), while the lowlands hold several Caatinga physiognomies (Zaher 2002; Bour & Zaher 2005). The SCNP has been indicated as one of the 27 areas with the greatest biodiversity importance in Brazil in terms of conservation in the Caatinga biome, as it occupies a transition zone between Caatinga, Cerrado, and dry forest formations, and has great biological importance for several Metazoa taxa (Silva et al. 2003). The present work presents the first records of Mantodea for the SCNP and for Paiuí State.
Material and Methods Collections were undertaken by two collectors between 12/07/2010 and 12/17/2010 in the southeastern region of the SCNP, approximately 20 km northeast of the municipality of Caracol, Piauí State, Brazil (09º13’13’’ S, 43º29’23’’ W), using a Luiz de Queiroz light trap, an entomological umbrella, entomological Financial Support: Program for Research in the Semi-arid Biodiversity (PPBio / Semi-arid) process number 558317/2009-0
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Menezes et al.
Mantodea (Insecta, Dictyoptera) of the Parque Nacional da…
sweep nets, and manual capturing. Collected nymphs were fed in the laboratory until completing their development, for more precise identifications. The species were identified based on the specialized literature (Giglio-Tos 1927; Heitzmann-Fontenelle 1969; Piza 1982; La Greca & Lombardo 1989; Jantsch 1995; Terra 1995; Ehrmann 2002; Roy & Erhmann 2009; Menezes & Bravo 2013). All of the collected specimens were deposited in the Professor Johann Becker Entomological Collection at the Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS), Bahia State, Brazil. The collections were authorized by license number 25528-1 (SISBIO/IBAMA).
Results and Discussion Two hundred specimens of Mantodea representing five families were collected. Terra & Agudelo (2012) recognized six families in the Neotropical region, all of which have been recorded in Brazil. Only Liturgusidae was not found in the SCNP, probably because it is associated with moist forests, such as the Atlantic Forest and the Amazon rainforest (Agudelo et al. 2007). The family Mantidae had the highest abundance (94 specimens), followed by Mantoididae (78), Thespidae (23), Acanthopidae (4), and Chaeteessidae (1 specimen). Of the total number of specimens, 188 were captured in the light trap (all adults), and 12 were collected actively. Of the specimens collected actively, seven were adults: three males Margaromantis margaritaria (Rehn); one male Mantoida argentinae La Greca & Lombardo; one male Mantoida tenuis (Perty); one male Cardioptera parva Beier; and one male Musoniella sp. The other five specimens (collected actively) were in nymphal stages: one male and one female Eumiopteryx sp.; three females Musoniella sp. We identified 15 genera and 17 species, eight of the latter were identified as morphospecies. Mantidae had the highest species richness with seven species; following by Thespidae with four species; Mantoididade with three species; Acanthopidae with two species; and Chaeteessidae with one species. All of these species represented first records for the SCNP and Piauí State.
Comments: Recorded for the first time in the Caatinga province. This species is known to occur in various ecosystems, with records principally from the Amazon, Paraná (Brazilian Atlantic Forest and Paraná provinces), and Chacho (Pampa province) subregions. There are also records from the Andean region (Ecuador) and from the Caribbean neotropical subregion (Figure 1). Mantoida tenuis (Perty) – 7 males Distribuição: ARGENTINA; BRAZIL: Amazonas state: Manaus municipality. Rio Grande do Sul state: Barra do Ribeiro municipality; Uruguaiana municipality. São Paulo state: Ribeirão Preto municipality (Terra 1995; Jantsch 1999; Ehrmann 2002). Comments: Recorded here for the first time in the Caatinga province. Was previously recorded in the Chaco subregion only in the Cerrado province; in the Amazon subregion in the Roraima province; and in the Paraná subregion in the Pampa province (Figure 1). Acanthopidae Acanthopinae Metilia sp. – 1 male Acontistinae Acontista sp. – 3 males
Chaeteessidae
Mantidae
Chaeteessa nana Jantsch – 1 male
Photinainae
Distribution: BRAZIL, Mato Grosso do Sul state, Dourados municipality (Jantsch 1995).
Cardioptera parva Beier – 10 males
Comments: This new record in the SCNP also corresponds to the first collection for the Chaco subregion and Caatinga province. This species had only been recorded in one locality of the Paranaense subregion in the Paranaense Forest province (Figure 1). The biogeographical regions mentioned in this study are from Morrone (2001). Mantoididae Mantoida argentinae La Greca & Lombardo – 8 males Distribution: ARGENTINA: Santiago del Estero province. San Luiz province, La Capital department. Chaco province, Doce de Octubre department, Gancedo municipality. Catamarca province (La Greca & Lombardo 1989). Comments: Recorded here for the first time for Brazil and the Caatinga province. This species was previously recorded in the Chaco and Monte provinces (Figure 1). Mantoida brunneriana (Saussure) – 63 males 211
Alegre municipality; Portão municipality. Santa Catarina state: Itapiranga municipality; Seara municipality; Nova Teutônia district. São Paulo state: Campos do Jordão municipality; COLOMBIA: Arauca department; Vichada department; ECUADOR, Tungurahua province, Baños canton; FRENCH GUYANA overseas department: Saut-Maripa locality; Oyapock locatity; PANAMA, Panamá province, Isla Barro Colorado; PARAGUAY; VENEZUELA (La Greca & Lombardo 1989; Terra 1995; Jantsch 1999; Ehrmann 2002; Agudelo 2004; Rivera 2004; Dantas et al. 2008).
Distribution: BOLIVIA; BRAZIL: Amazonas state: Manaus municipality. Espírito Santo state: Linhares municipality. Pará state: Faro municipality; Monte Branco locality. Rio de Janeiro state: Niterói municipality. Rio Grande do Sul state: Porto
Distribution: BRAZIL: Ceará state, Viçosa do Ceará municipality. Paraíba state: Areia municipality, Mamanguape municipality. Bahia state, Vila Nova locality not specified, Minas Gerais state, Medina municipality. Rio Grande do Sul state: Bagé municipality; Porto Alegre municipality; São Gabriel municipality; Uruguaiana municipality; Xangri-Lá municipality (Heitzmann-Fontenelle 1969; Jantsch 1999; Ehrmann 2002). Comments: This species has principally been recorded in the Pampa province, but with records from the Brazilian Atlantic Forest province and the northern region of the Caatinga province (Ceará State). This species is recorded here for the first time in the western region of the Caatinga province and for Piauí State (Figure 1). Margaromantis margaritaria Piza – 59 males Distribution: BRAZIL, Pernambuco state, Petrolina municipality (Piza 1982). Comments. This species was previously recorded only in the northern Caatinga province (Figure 1). It is reported here for the first time for Piauí State, increasing its distribution to the western portion of the Caatinga province. Orthoderella caatingaensis Menezes & Bravo – 2 males e-ISSN 1983-0572
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Distribution: BRAZIL, Bahia state, Pilão Arcado municipality. Piauí state, Caracol municipality, Parque Nacional da Serra das Confusões locality (Menezes & Bravo 2013).
Thespidae
Comments: This species was previously recorded only in the Chaco subregion of the Caatinga province (Figure 1), and is probably endemic to the semiarid region.
Miobantia sp. – 1 male
Photina amplipennis Stål – 4 males Distribution: BOLIVIA; BRAZIL, Bahia state, Ilhéus municipality. Espírito Santo state, João Neiva municipality. FRENCH GUIANA; VENEZUELA. (Terra 1995, 1996; Ehrmann 2002). Comments: This species is reported here for the first time in the Chaco subregion and Caatinga province. It was previously recorded only from the Amazon and Paranaense subregions (Brazilian Atlantic Forest province) (Figure 1). Stagmatopterinaes Parastagmatoptera sp. – 16 males Pseudoxyops sp. – 1 male Vatinae Zoolea descampsi Roy & Ehrmann – 2 males Distribution: BRAZIL, Bahia state (Roy & Erhmann 2009).
Pseudomiopteriginae Anamiopteryx sp. – 8 males Eumiopteryx sp. – 1 male and 1 female Thespinae Musoniella sp. – 9 males and 3 females The genera Anamiopteryx, Metillia, Miobantia, Musoniella, Parastagmatoptera, Pseudoxyopsis are first recorded in the Caatinga province (Jantsch 1991, 1999; Terra 1995; Ehrmann 2002; Battiston & Picciau 2008; Dantas et al. 2008; Lombardo & Umbriaco 2011). These results demonstrate the importance of faunal surveys to increasing our knowledge of species distributions and for generating information that can be used in future actions designed to define and/or maintain biodiversity conservation areas.
Acknowledgement The authors thank the Program for Research in the Semi-arid Biodiversity (PPBio / Semi-arid) process number 558317/2009-0, for the financial support to research and collections. To Master of Science in Zoology Maíra Xavier Araújo for assisting and disposal in the collections.
212
Comments: This species was reported for the state of Bahia, although without a known locality (Roy & Ehrmann 2009). This is the first report of its presence in the Caatinga province (Figure 1).
Miopteryginae
Figure 1. Distribution of species of Mantodea recorded in Serra das Confusões National Park, according to biogeographical regions of Morrone (2001).
e-ISSN 1983-0572
Menezes et al.
Mantodea (Insecta, Dictyoptera) of the Parque Nacional da…
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Como citar este artigo:
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Menezes. E.C., A.M. Silva Neto & F. Bravo, 2013. First Records of Mantodea (Insecta, Dictyoptera) from the Serra das Confusões National Park, Piauí State, Brazil. EntomoBrasilis, 6(3): 210-213. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/315. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.315
e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.342 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
What is the Ideal Weather for Social Wasp Polistes versicolor (Olivier) go to Forage? Thiago Elisei¹, Juliana Nunes², Cleber Ribeiro Junior³, Aluisio Fernandes Junior4 & Fabio Prezoto4 1. Universidade Federal da Paraíba, e-mail: thiagoelisei@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade do Estado do Amazonas, e-mail: juvazenunes@yahoo.com.br. 3. Centro Universitário do Leste de Minas Gerais, e-mail: cleber@unilestemg.br. 4. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: ajfernandesjunior@gmail.com, fabio.prezoto@ufjf.edu.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 214-216 (2013)
Abstract. The objective of this work was to describe the pattern forage of Polistes versicolor (Olivier) waps, verifying the influence of environmental variables on foraging activity. From January to December of 2007, 24 observations of P. versicolor foraging activity in a eucalypt plantation were accomplished. During 10 hours, the intensity of light, wind speed, air humidity and temperature were registered close to the colony. The P. versicolor foraging activity began at 7:30 a.m. and extended to 6:00 p.m. The average departure of workers per hour was 9.62 ±16.67 (0-84), and arrivals per hour were 9.76 ±18.14 (0-87). The most intense activities of the colonies occurred in the period between 10:00 a.m. and 3:00 p.m. The Spearman´s correlation test revealed that the workers’ departures of P. versicolor were stimulated by the increase of light intensity (p< 0.0001) and air temperature p< 0.0001) and the decrease of the humidity (p< 0.0004). The wind speed, however, did not present representative index correlation with the daily activity of the species (p= 0.54). The multivariate linear regression analysis showed that air temperature is the most influential on the P. versicolor foraging activity (p< 0.0001). This study demonstrated that the best weather for P. versicolor departure to forage is a sunshine day, hot temperature and low humidity. In tropical areas these days are common in the summer. Keywords: Behavior; Biological Control; Environmental.
Qual o Clima Ideal para Vespa Social Polistes versicolor (Olivier) Sair para Forragear? Resumo. O objetivo deste trabalho foi descrever o padrão de forrageio de Polistes versicolor (Olivier), analisando a influência das variáveis ambientais no forrageio diário. Entre janeiro a dezembro de 2007, foram realizadas 24 observações de colônias de P. versicolor no município de Juiz de Fora, MG, totalizando 240 horas. Durante 10 horas foram registradas, a cada 30 minutos, a intensidade de luz, velocidade do vento, umidade do ar e a temperatura nas proximidades da colônia. A atividade forrageadora de P. versicolor começou às 7h e se estendeu até às 18h. A média de saída para o forrageio por hora foi de 9,62 ± 16,67 (0-84), e a chegada/hora foi de 9,76± 18,14 (0-87). A atividade foi mais intensa no período compreendido entre 10 e 15h. O teste de correlação de Spearman revelou que as trabalhadoras de P. versicolor foram estimuladas a sair pelo aumento da intensidade da luz (p <0,0001), da temperatura do ar (p < 0,0001) e a diminuição da umidade (p <0,0004). Já a velocidade do vento não apresentou índice significativo com a atividade diária da espécie (p = 0,54). A análise de regressão linear múltipla mostrou que a temperatura do ar é a mais influente sobre a atividade forrageadora de P. versicolor (p < 0,0001). O presente estudo revelou que o melhor clima para as operárias de P. versicolor saírem para forragear é com forte intensidade de luz do sol, temperatura elevada e baixa umidade. Palavras-chave: Comportamento; Controle Biológico; Meio ambiente.
_____________________________________ tudies about foraging pattern by social wasps revealed that it begins around 7:00 a.m. and finishes approximately at 6:00 p.m. with high intensity between 10:00 a.m. and 3:00 p.m. These environmental factors such as light intensity, air temperature, colony temperature, air humidity, wind speed, year season, development phase and the colony population (number of adult and immature), can influence this forage pattern (Prezoto et al. 1994; Giannotti et al. 1995; Andrade & Prezoto 2001; Resende et al. 2001; Lima & Prezoto 2003; Paula et al. 2003; Elisei et al. 2005; Ribeiro Jr. et al. 2006). Another interesting aspect of the social wasps is the material used for feeding, as proteins (coming from the capture of insects and other arthropods), carbohydrates (nectar, fruit sugar and homopterous honeydew), cellular contents and water (Sakagami & Fukushima 1957a, Sakagami & Fukushima 1957b; Jeanne 1972; Gobbi & Machado 1985; Raveret-Richter 2000). These hymenopterans present predatory habit on a wide number of insects, providing animal protein used to feed the offspring. About 90 to 95% of the preys captured by social wasps are caterpillars (Prezoto et al. 1994; Giannotti et al. 1995; Prezoto et al. 2006; Raveret-Richter
2000; Elisei et al. 2010). Due to this behavior, the social wasps play an important role on the population control of species in the ecosystems, reducing the chances to appear great populations of preys, being as one potential biological controller of agricultural plagues. The objective of this work was to analyze the influence of the environmental variables on Polistes versicolor (Oliver) foraging activity.
MATERIAL AND METHODS The experiment was accomplished in an area of eucalyptus reforestation on the farm “Água Santa”, in the city of Juiz de Fora (21º46’S 43º21’W, altitude of 800m), district of Valadares, state of Minas Gerais - Brazil, during the period between January and December, 2007. The analyzed colonies were in the post-emergency development stage, period understood between the first daughter’s and the start of the decline. This phase is characterized by the intense
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What is the Ideal Weather for Social Wasp Polistes versicolor…
search of resources by workers in the environment (Jeanne 1972). During the photophase (between 8:00 a.m. and 6:00 p.m.), through continuous manual counting every 30 minutes, the number of individuals that left and came back of the forage was registered, following usual methodology for observation of the social wasps forage behavior (Elisei et al. 2005; Ribeiro Jr. et al. 2006). One digital termohighmeter was used to register the variation of the air-relative humidity and air temperature along the day of observation. The wind speed and the luminous intensity were registered through digital anemometer and digital luximeter, respectively. The notes of the environmental variables lasted for 30 minutes of observation, methodology adopted in several works (Andrade & Prezoto 2001; Lima & Prezoto 2003, Paula et al. 2003; Elisei et al. 2005; Ribeiro Jr. et al. 2006). The Spearman’s correlation test was used to verify the correlation between the number of departures and the environmental variables (5% of significance). The multiple lineal regression test was applied to verify the influence of the environmental factors (Software Biostat 5.0, p < 0,05) on the number of departures, being this the dependent variable (Y); and wind speed (X1), luminous intensity (X2), relative air humidity (X3), air temperature (X4) the independent variables (5% of significance).
RESULTS AND DISCUSSION The species P. versicolor foraging activity began at 7:30 a.m. and extended until 6 p.m., a result similar to the one found by Gobbi (1978) to the same species. This activity varied according to the climatic seasons, occurring a decrease in the cold-dry season, when the workers began their departures at about 9:30 a.m. and finished at about 5:00 p.m. The smallest temperature for the individuals to forage were approximately 16 °C, closer to the medium temperature of 19°C in the experimental area (Climatology and Environmental Analysis Laboratory Geosciences Department / Universidade Federal de Juiz de Fora). This work verified a variation in the foraging pattern of the P. versicolor along the year, occurring 1.724 departures and 1.741 arrivals in the hot/humid season and 68 departures and 68 arrivals in the cold/dry season. From May until September, a long period of drought and low temperatures occurred, resulting in a small number of P. versicolor individuals leaving, which showed a significant difference among the departures in the different seasons (p < 0.0001).
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Giannotti et al. (1995) to Polistes lanio (Fabricius); Lima & Prezoto (2003), to Polybia platicephala (Richards); Ribeiro Jr. et al. (2006) to Protopolybia exigua (Saussure) verified that in the hot/humid season a larger number of individuals leaving to forage occurred, as well as the one registered for P. versicolor in the present study. Factors, as metabolic products originating from plants (nectar) and the presence of preys in the environment, can also have influenced this pattern. This is due to a reduction of nutrients in the food chain of the ecosystem during the drought period. The average of wasps’departures was 9.62 ± 16.67 (0-84) during the whole experiment. The activity of the colonies was more intense in the period between 10:30 a.m. and 3:30 p.m. Studies accomplished with different species of social wasps presented similar results to the ones found in the present work (Gobbi 1977; Prezoto et al. 1994; Giannotti et al. 1995; Silva & Noda 2000; Andrade & Prezoto 2001). The knowledge of foraging pattern in social wasps is an important tool to rationalize the use of phytochemicals, that when applied on higher activity of the natural enemies of the species-plague, can decrease the control of population in the environment (Resende et al. 2001).
Elisei et al.
The test of multiple lineal regression revealed that the variables influenced in the workers departures to foraging (p < 0.0001). The lineal model to the prediction of the departures is represented by the equation:
[wind speed (X1), luminous intensity (X2), humidity (X3), air temperature (X4)] The global warming can disturb the foraging behavior of P. versicolor because the elevation of temperature will excite the workers to forage, but the other variables are not ideal to find resources. Thus, the wasps will spend time and energy in the failure research, what can cause a reduction in the reproduction (O’Donnell & Joyce 2001). The luminous intensity presented an average of 187.71 Lux ± 232.16 (18 - 930) and was verified a positive correlation with the number of individuals that left the nest to forage (p < 0.0001). This was also evidenced by the test of multiple lineal regression (p < 0.0001), demonstrating that on the days with high luminous intensity, the foraging activity of P. versicolor is more intense, according to other studies (Giannotti et al. 1995; Elisei et al. 2005). The period of wide activity coincides with the period of elevated temperature. This environmental variable presented a positive correlation with departures to forage (p < 0.0001). The result of multiple lineal regression test revealed that this variable was the most influential in the activity of P. versicolor (p < 0.0001). The positive correlation of the temperature with foraging activity of social wasps was also found by several authors (Andrade & Prezoto 2001; Resende et al. 2001; Lima & Prezoto 2003; Paula et al. 2003; Elisei et al. 2005; Ribeiro Jr. et al. 2006). The air humidity influenced the foraging activity of P. versicolor, but there is a negative correlation with the numbers of individuals that left for forage (p < 0.0004). During periods of smaller values of the variable was verified an increase of the number of departures to colony. In other works this correlation of the humidity and the foraging activity of these hymenopterans was evidenced (Andrade & Prezoto 2001; Höfling 1982; Resende et al. 2001; Lima & Prezoto 2003; Paula et al. 2003; Elisei et al. 2005; Ribeiro Jr. et al. 2006). The variable wind speed did not present values that demonstrated its influences on P. versicolor forage activity (p = 0.54). This also was confirmed when analyzed in each season. Elisei et al. (2005) studying the foraging activity of Synoeca cyanea (Fabricius) verified that in strong wind periods, the departures were reduced due to flight difficulty for the wasps. This behavior was also verified in the present work for P. versicolor foragers. The specie P. versicolor presented differences on the foraging activity due to variation of the environmental factors. Thus, the ideal weather for P. versicolor to forage is a sunshine day, hot temperature and low humidity. In tropical areas these days are common in the summer.
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Como citar este artigo:
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e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.346 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a Plantas Invasoras em Linhares, ES, Brasil Emerson Fraga Comério¹ & Vera Lucia Rodrigues Machado Benassi² 1. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal, e-mail: emersoncomerio@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural, e-mail: vbenassi@incaper.es.gov.br
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 217-226 (2013)
Resumo. O objetivo deste estudo foi realizar um levantamento da fauna de Diptera (Insecta) em um cultivo de Cocos nucifera L. e analisar a influência de plantas invasoras sobre a sua ocorrência. As amostragens foram realizadas semanalmente durante o período de março de 2008 a fevereiro de 2009, utilizando armadilhas Moericke em uma área mantida roçada e outra com a presença de plantas invasoras. Foram obtidos 27.466 exemplares de dípteros, sendo que 73,6% ocorreram na área com plantas invasoras e 26,4% na área mantida roçada. Dolichopodidae, Tachinidae e Drosophilidae representaram mais de 85% do total de exemplares coletados nas duas áreas. Palavras-chave: Cocos nucifera; Controle Biológico Conservativo; Diptera; Inimigos Naturais.
Dipterofauna in Coconut Palm Crop Associated with Invasive Plants in Linhares, ES, Brazil Abstract. This study aimed to survey the Diptera (Insecta) fauna in coconut palm crop and analyze the influence of invasive plants on this fauna. From February 2008 to March 2009 weekly samples were performed using Moericke traps in areas with and without invasive plants. A total of 27,466 exemplars were collected, and 73.6% occurred in area whit invasive plants and 26.4% in the area maintained mowing. Dolichopodidae, Tachinidae and Drosophilidae families represented more than 85% of the specimens collected in both areas. Keywords: Cocos nucifera; Conservative Biological Control; Diptera; Natural Enemies.
_____________________________________ as últimas décadas, ocorreu uma intensificação do uso de insumos agrícolas para atender à demanda proveniente da adoção de Sistemas Convencionais de produção no Brasil, com o objetivo de maximizar a produção, não levando em consideração, a qualidade do produto final e a preservação ambiental (Marangoni et al. 1995; Campanhola et al. 1997). A preocupação crescente da sociedade com a preservação e a conservação ambiental tem resultado na busca pelo setor produtivo, de tecnologias para a implantação de sistemas de produção agrícola com enfoques ecológicos, rentáveis e socialmente justos. Esta busca de estratégias que reduzam a dependência da produção agrícola dos agroquímicos e consequentemente, dos impactos negativos ao meio ambiente, passa por plantios com novos arranjos vegetais que substituam os tradicionais monocultivos extensivos. Uma estratégia chave é restaurar a diversidade da paisagem agrícola dentro e no entorno da propriedade rural, onde a diversidade deve ser melhorada no tempo (Aguiar-Menezes 2004). Estudos recentes vêm mostrando que uma maior diversidade florística, por exemplo, causaria um impacto direto na comunidade de um determinado agroecossistema, por fornecer ambientes adequados a um maior número de espécies animais, aumentando consequentemente, a sua riqueza e diversidade (Fadini et al. 2001; Altieri et al. 2003; Barbosa et al. 2003). Nesse contexto, as plantas invasoras representam um importante componente da diversidade florística nos agroecossistemas. Em culturas de manejo convencional elas podem exercer estresse biótico direto sobre as culturas competindo por luz, umidade e alguns nutrientes, reduzindo a produção; além disso, são
prejudiciais por serem hospedeiras de artrópodes pragas (Altieri et al. 2003). Por outro lado, no contexto do controle biológico conservativo, as plantas invasoras são consideradas benéficas, uma vez que fornecem recursos para os inimigos naturais, como alimentos suplementares (presas e hospedeiros alternativos), alimentos complementares (néctar, pólen, honeydew), modificação do microclima, refúgio após práticas agrícolas e hábitats para hibernação. Com a presença de plantas invasoras em cultivos agrícolas, há um incremento nas populações de inimigos naturais que por sua vez impõe maior mortalidade às pragas (Dyer & Landis 1997; Cottrell & Yeargan 1998; Sengonca et al. 2002; Altieri et al. 2003; Rebek et al. 2005). Todavia, para que haja o sucesso deste tipo de manejo faz-se necessário conhecer a composição da fauna de insetos e das plantas invasoras que ocorrem em determinado cultivo. Os Diptera constituem uma das maiores ordens de insetos, com cerca de 152.000 espécies descritas (Wiegmann et al. 2011), podendo ser encontrados nos mais variados ecossistemas, alimentando-se de diferentes substratos. Em ecossistemas naturais e agroecossistemas, muitas espécies desempenham significativo papel ecológico, podendo atuar como detritívoros, polinizadores e inimigos naturais de pragas agrícolas (Borror & DeLong 1988; Gallo et al. 2002). Considerando a escassez de estudos que envolvem a comunidade de plantas invasoras e a sua fauna associada, este trabalho propôs estudar a influência da presença de plantas invasoras na dipterofauna em uma cultura de coqueiro anão verde.
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Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a…
Material e Métodos O experimento foi conduzido em uma área de cinco hectares, cultivada com Cocos nucifera L. cv. Anã Verde, de nove anos de idade, plantados a espaçamentos de 7,5 m entre plantas em um arranjo triangular, localizada na Fazenda Experimental do Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural (INCAPER) (19º 25’6,959” S / 40º4’30,026” W / altitude: 50 m) em Linhares, ES (Figura 1). A classificação climática da região segundo Köeppen é Aw, tratando-se de clima tropical úmido, com inverno seco é verão quente e chuvoso (Nóbrega et al. 2012). As amostragens foram realizadas semanalmente no período de março de 2008 a fevereiro de 2009 (totalizando 52 coletas), com a utilização de doze armadilhas tipo Moericke, das quais seis instaladas em área com presença de plantas invasoras (450 m²) e igual número em área mantida roçada (450 m²); o restante da área cultivada foi mantido no limpo. As armadilhas foram confeccionadas com bandejas plásticas medindo 39 cm de comprimento x 29 cm de largura x 6 cm de altura, forradas com papel do tipo “Contact” de cor amarela, colocadas ao nível do solo, sob a copa das plantas e distanciadas a 22,5 m entre si; a distância entre as áreas correspondeu a 37,5 m. Cada armadilha foi preenchida com 1,5 L de água, 15 mL de solução de formalina a 37% e gotas e detergente neutro (Figura 2 e 3). As armadilhas permaneceram ativas durante todo período de amostragem com retirada do material biológico semanal e, substituição da solução conservante.
onde os exemplares de dípteros foram separados dos demais grupos de insetos e fixados e conservados em álcool a 70%. A identificação das famílias de Diptera foi realizada utilizando-se a chave taxonômica de Borror & DeLong (1988). Os exemplares encontram-se preservados em via úmida na coleção entomológica do INCAPER de Linhares. As amostragens de plantas invasoras foram realizadas quinzenalmente através de observações “in loco”, as quais foram posteriormente identificadas de acordo com Lorenzi (2008). A análise de correlação de Pearson foi utilizada para avaliar a influência de variáveis climáticas na abundância de dípteros nas duas áreas estudadas. Os dados de temperatura, umidade e precipitação média dos meses em que as armadilhas ficaram expostas foram fornecidos pelo Centro de Meteorologia e Recursos Hídricos do INCAPER (Tabela 1). Os dados do total de dípteros coletados entre os tratamentos foram submetidos à análise de variância, sendo as médias comparadas pelo teste de Tukey a 5% de probabilidade. As análises foram feitas utilizando o programa estatístico BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007). Para a análise faunística foram utilizados os índices de Diversidade de Shannon-Wiener (H’), Equitabilidade (J), Frequência Relativa, Constância, Abundância e Dominância, de acordo com Silveira-Neto et al. (1976). Para os cálculos dos índices de Diversidade e Equitabilidade utilizou-se o programa DivEs – Diversidade de Espécies v2.0 (Rodrigues 2005); para os demais índices utilizou-se o Microsoft Excel®.
218
O material coletado foi triado sob microscópio estereoscópio,
Comério & Benassi
Figura 1. Vista aérea da Fazenda Experimental do Instituto Capixaba de Pesquisa, Assistência Técnica e Extensão Rural (INCAPER) (19º 25’6,959” S / 40º4’30,026” W / altitude: 50 m) e, em destaque de vermelho a lavoura experimental de coqueiro anão verde, onde foi realizado o experimento, em Linhares, ES, Brasil.
e-ISSN 1983-0572
Setembro - Dezembro 2013 - www.periodico.ebras.bio.br
EntomoBrasilis 6(3)
6 cm
39 cm
29 cm
A
B
Figura 2. A) Armadilha Moericke utilizada na coleta dos insetos neste levantamento; B) Disposição da armadilha de Moericke na área de estudo, em destaque de vermelho.
Período de coleta
Temperatura média (°C)
Precipitação (mm)
Umidade relativa (%)
mar/08
25,9
98,4
80,6
abr/08
26,1
101,4
79,5
mai/08
22,8
12,6
78,5
jun/08
21,9
25,2
79,2
jul/08
20,8
30,8
77
ago/08
22,3
27
77,1
set/08
22,6
25,4
72,3
out/08
24,6
86,2
75
nov/08
24
449,2
82,3
dez/08
24,8
291,8
80,7
jan/09
26
378
79,5
fev/09
26,8
97,8
74,9
Resultados e Discussão
As médias do total de dípteros capturados entre os ambientes diferiram estatisticamente entre si (Tabela 4).
Ravazzi (2006) ao afirmarem que, geralmente observa-se que na estação chuvosa e quente, maior número de indivíduos é coletado, ao contrário da estação seca e fria. A ocorrência de chuvas favoreceu o florescimento das plantas invasoras, uma vez que a maioria das plantas observadas ocorreram floridas no período da estação chuvosa; isso consequentemente pode ter favorecido maior quantidade recursos alimentares e habitats, favorecendo na maior abundância de dípteros na estação chuvosa.
Embora o número de famílias tenha sido maior na área com plantas invasoras (n = 23) do que na área mantida roçada (n = 19), o número de exemplares das famílias presentes somente na área com plantas (Sarcophagidae, Agromyzidae, Chloropidae e Cuterebridae) foi baixo. Um fator que pode ter contribuído para a semelhança entre o número de famílias nos dois tratamentos pode ser consequência da proximidade entre as áreas (37,5 m).
De acordo com Wolda (1980), o início das chuvas no final da estação seca funciona como gatilho para retorno da atividade dos insetos e, estudos desenvolvidos por Matthews & Matthews (2010) mostraram que a atividade dos insetos diminui com baixas temperaturas, como nos meses de junho e julho, provocando queda do metabolismo, desaceleração do desenvolvimento dos insetos e consequentemente diminui seu forrageamento.
Ao longo dos meses de coleta a abundância de famílias e o número de exemplares coletados variaram, entretanto, notouse que as famílias que apresentaram os maiores valores de frequência relativa na área com plantas invasoras e na área mantida roçada respectivamente foram Dolichopodidae (70,0% e 66,8%), Tachinidae (11,2% e 13,0%) e Drosophilidae (4,2% e 7,7%); as demais apresentaram frequências relativas inferiores a 3% em ambas as áreas.
As análises de correlação de Pearson mostraram que somente foi observada correlação significativa e negativa entre abundância de dípteros e a variável umidade relativa em ambas às áreas (p < 0,05%); as demais variáveis, não foram observadas correlação significativa (p > 0,05%): área com plantas invasoras [temperatura média (r = -0,0127), umidade relativa (r = -0,7143) e precipitação (r = 0,4287)] e, na área mantida roçada [temperatura média (r = 0,1034), umidade relativa (r = -0,5976) e precipitação (r = 0,4287)].
Foram coletados 27.466 exemplares de dípteros, pertencentes a 23 famílias, dos quais 73,6% ocorreram na área com plantas invasoras e 26,4% na área mantida roçada (Tabela 2 e 3).
A flutuação populacional dos dípteros ao longo do estudo mostrou que, os meses de maior captura foram agosto, setembro e outubro (final da estação seca e início da estação chuvosa na região) e, o mês de menor captura foi julho (estação seca), em ambas as áreas (Figura 4 e 5). Esses resultados corroboram com Torres & Madie-ISSN 1983-0572
É preciso salientar que, como este estudo foi realizado em um cultivo agrícola, não somente as variáveis climáticas influenciaram na captura dos indivíduos, mas também outros fatores como aplicação de defensivos agrícolas, roçagem,
219
Tabela 1. Dados de temperatura, umidade relativa e precipitação mensal, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a…
Comério & Benassi
mar/08
abr/08
mai/08
jun/08
jul/08
ago/08
set/08
out/08
nov/08
dez/08
jan/09
fev/09
Total
Tabela 2. Número de dípteros coletados com armadilhas Moericke, em área com plantas invasoras, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
256
341
298
655
93
2947
2736
2765
804
530
1101
1621
14147
Tachinidae
91
457
156
306
90
319
244
136
30
61
126
244
2260
Drosophilidae
81
33
28
22
0
109
140
58
22
119
129
114
855
Família Dolichopodidae
Micropezidae
27
80
54
55
63
96
41
59
25
20
10
31
561
Mycetophilidae
2
16
0
0
0
0
89
166
28
60
52
60
473
Pipunculidae
5
5
16
12
0
37
48
104
11
32
70
46
386
Sciaridae
30
49
5
9
0
11
12
32
14
51
33
47
293
Syrphidae
11
64
46
68
7
15
19
21
4
11
13
23
302
Tephritidae
11
28
31
61
16
13
5
13
5
30
3
15
230
Lonchaeidae
24
5
0
11
0
10
45
63
15
7
19
53
252
Stratiomyidae
6
15
18
5
0
9
15
28
9
15
3
12
135
Asilidae
0
0
2
11
2
18
13
8
17
9
10
19
109
Muscidae
2
1
1
2
0
2
7
4
4
7
17
13
60
Anisopodidae
0
2
0
0
0
11
15
16
1
3
0
0
48
Otitidae
3
4
1
0
0
5
3
2
0
6
2
8
34
Bombyliidae
0
3
5
6
1
8
5
0
0
0
6
0
34
Calliphoridae
5
3
5
3
3
1
1
0
0
0
0
1
22
Tabanidae
3
0
0
0
0
6
0
0
0
0
0
0
9
Phoridae
6
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
6
Sarcophagidae
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
2
4
Chloropidae
0
0
0
0
0
0
2
0
0
0
0
0
2
Cuterebridae
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
Agromyzidae
0
0
0
0
0
1
0
0
0
0
0
0
1
563
1106
666
1226
275
3618
3440
3475
989
963
1594
2309
20224
Total
220
Total
512
fev/09
1169
jan/09
26
dez/08
152
nov/08
239
out/08
jul/08
175
set/08
jun/08
151
ago/08
mai/08
Dolichopodidae
abr/08
Família
mar/08
Tabela 3. Número de dípteros coletados com armadilhas Moericke, em área mantida roçada, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
1087
258
321
205
540
4835
Tachinidae
45
179
67
70
37
114
50
45
13
29
106
185
940
Drosophilidae
56
14
3
6
1
38
200
61
20
78
6
73
556
Micropezidae
17
32
21
12
28
35
19
19
4
10
1
10
208
Mycetophilidae
6
9
0
0
0
8
26
87
3
14
1
12
166
Pipunculidae
0
1
2
0
0
18
8
10
0
2
3
10
54
Sciaridae
20
25
1
5
1
14
8
8
3
6
2
33
126
Syrphidae
2
18
11
14
1
1
1
1
0
1
2
2
54
Tephritidae
1
11
11
1
0
3
0
13
4
11
7
56
118
Lonchaeidae
11
0
0
1
0
1
2
13
10
0
6
24
68
Stratiomyidae
4
8
8
1
0
11
1
5
2
5
1
1
47
Muscidae
0
0
0
1
0
2
4
8
2
2
6
10
35
Otitidae
2
4
0
0
0
0
1
0
0
2
0
2
11
Anisopodidae
0
1
0
0
0
0
3
5
0
0
0
0
9
Tabanidae
1
0
0
0
0
1
0
0
2
0
0
0
4
Bombyliidae
2
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
1
3
Continua... e-ISSN 1983-0572
Setembro - Dezembro 2013 - www.periodico.ebras.bio.br
EntomoBrasilis 6(3)
jul/08
ago/08
set/08
out/08
nov/08
dez/08
jan/09
fev/09
Total
Total
jun/08
Asilidae Calliphoridae
mai/08
Phoridae
abr/08
Família
mar/08
Tabela 3. Continuação...
3
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
3
0
0
0
0
0
0
0
0
2
0
0
1
3
1
0
1
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2
322
477
364
263
94
1415
835
1362
323
481
346
960
7242
Tabela 4. Médias de dípteros coletados com armadilhas Moericke, em área com plantas invasoras e mantida roçada, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
Tratamento Área com plantas invasoras Área mantida roçada CV (%)
Média 1.685,3a 603,5b 79,8
*Médias seguidas pela mestra letra na coluna, não diferem estatisticamente entre si pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade.
A elevada quantidade de Dolichopodidae capturada neste estudo pode ser creditada pelo fato desses insetos serem comumente capturados com uso de armadilhas de bandeja amarela, dispostas em lugares sombreados (Hoback et al. 1999), como na área estudada e, por apresentarem o hábito predatório, principalmente de coleópteros das famílias Scolytidae, Elateridae e Scarabaeidae (Smith & Empson 1955), e larvas de Diptera, Collembola, pulgões, tripes, ácaros e pequenas lagartas (Ulrich 2005), insetos observados durante as amostragens. A família Tachinidae, a segunda mais abundante neste estudo, é a segunda em diversidade e importância ecológica como parasitoides (Toma & Nihei 2006) e, para o coqueiro anão verde, várias espécies são citadas como importantes agentes de controle de pragas, a exemplo de Paratheresia menezesi Townsend e Billaea rhynchophorae (Blanchard) no controle das coleobrocas Rhynchophorus palmarum Linnaeus e Metamazius hemipterus (Linnaeus) (Coleoptera: Curculionidae); Winthemia analis (Macquart) parasitoide de lagartas de Brassolis sophorae Stichel (Lepidoptera: Nymphalidae) e, espécies de Plagiotachina Townsend e Sturmia Robineau-Desvoidy que parasitam lagartas de Automeris cinctistriga Felder (Lepidoptera: Saturniidae) (Ferreira et al. 1997). A presença de plantas invasoras na cultura pode ter favorecido um ambiente adequado para a manutenção de populações de taquinídeos, uma vez que, o maior número de exemplares foi observado nessa área. Adultos desses insetos necessitam diariamente de alimento açucarado fornecido por flores, conforme observado por Topham & Beardsley Júnior (1975) para Lixophaga sphenophori (Villeneuve), parasitoide da “broca-dacana-de-açúcar”, que se alimenta de Euphorbia hirta L. Além disso, a heterogeneidade do ambiente oferecida pela vegetação invasora no cultivo amplia os locais de refúgio para esses insetos (Altieri et al 2003). e-ISSN 1983-0572
Os dípteros pertencentes à Drosophilidae alimentam-se de grande variedade de substratos orgânicos, como frutos em decomposição, flores, fungos, raízes, entre outros (Triplehorn & Johnson 2005). A presença das plantas invasoras e de frutos de coqueiro em decomposição, que eram observados no solo, pode ter servido como local para alimentação e oviposição desses dípteros, corroborando com Araújo & Valente (1981) que relataram que algumas espécies desses insetos alimentam-se de frutos de palmeiras em decomposição e flores de Asteraceae e Convolvulaceae, também observadas na área de estudo. Embora as demais famílias tenham apresentado valores de frequência relativa mais baixos, algumas delas são importantes do ponto de vista do controle biológico, a exemplo dos representantes de Micropezidae que, de acordo com Merrit & James (1973), possuem hábito predatório; Pipunculidae, cujas larvas são endoparasitóides de várias famílias de HemipteraAuchenorryncha (Huq 1984); Asilidae, que são predadoras generalistas e, Syrphidae que no estágio imaturo podem ser predadores de pulgões (Gallo et al. 2002); neste estudo, foram observados frequentemente durante as amostragens adultos de sirfídeos visitando flores e larvas se alimentando de pulgões que infestavam as plantas invasoras e, também larvas se alimentando de Cerataphis brasilisensis (Hempel) “pulgão-preto-docoqueiro” nos folíolos do coqueiro, o que é importante, pois este afídeo constitui-se praga para esta cultura (Ferreira et al. 1997). Mesmo nas famílias menos frequentes, sua maior abundância foi constatada na área com vegetação invasora, o que reforça a observação de que manutenção da diversidade vegetal favorece o incremento e a manutenção desses insetos, o que é importante para o cultivo para representantes das famílias de dípteros que agregam inimigos naturais. Os resultados das análises faunísticas encontram-se na Tabela 5. Observou-se que os índices de Diversidade e Equitabilidade não foram tão elevados e foram semelhantes em ambos os ambientes (área com plantas invasoras: H’ = 0,544; J = 0,3995) e (área mantida roçada: H’ = 0,5502; J = 0,4305). A baixa diversidade encontrada pode ser refletiva pela alta dominância exercida pelas famílias Dolichopodidae, Tachinidae e Drosophilidade, corroborando com Odum (2001), ao afirmar que a Equitabilidade J e H’ se comportam inversamente à dominância, uma vez que os valores altos destes dois índices indicam uma baixa concentração de dominância. Além disso, essas famílias dominantes foram consideradas muito frequentes, muito abundantes e constantes, as demais foram frequentes ou pouco frequentes, acessórias ou raras, raras, dispersas, comuns ou abundantes.
221
adubação/calagem e colheita, que foram realizados ao longo do experimento; esses fatores podem ter afetado a disponibilidade de recursos alimentares, habitas e refúgios para os dípteros capturados ao longo das semanas, além da presença de plantas invasoras, que fornecem maiores recursos e nichos ecológicos aos dípteros coletados. Brombal (2001) afirmou que práticas culturais influenciam na heterogeneidade do ambiente, bem como na disponibilidade de nutrientes das plantas e abrigo aos insetos fitófagos e seus inimigos naturais, e, ambientes mais heterogêneos atraem um maior número de artrópodes, de uma área menos diversificada para uma mais diversificada.
Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a…
Comério & Benassi
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Figura 3. Croqui da disposição geral do experimento na lavoura experimental de coqueiro anão verde em Linhares, ES, Brasil.
Figura 4. Influência da temperatura média (°C) no número de dípteros coletados, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
e-ISSN 1983-0572
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EntomoBrasilis 6(3)
Figura 5. Influência da precipitação (mm) no número de dípteros coletados, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009. Tabela 5. Frequência, constância, abundância e dominância das famílias de Diptera (Insecta) coletados com armadilhas Moericke, em área com plantas invasoras e mantida roçada, em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre março de 2008 e fevereiro de 2009.
Abundância
Dominância
Frequência
Constância
Abundância
Dominância
Dolichopodidae
MF
W
ma
D
MF
W
ma
D
Tachinidae
MF
W
ma
D
MF
W
ma
D
Drosophilidae
MF
W
ma
D
MF
W
ma
D
Micropezidae
F
W
c
ND
F
W
c
ND
Mycetophilidae
F
W
c
ND
F
Y
c
ND
Família
Pipunculidae
F
W
c
ND
PF
Z
d
ND
Sciaridae
F
W
c
ND
F
W
c
ND
Syrphidae
F
W
c
ND
PF
Y
d
ND
Tephritidae
F
W
c
ND
F
W
c
ND
Lonchaeidae
F
W
c
ND
F
Y
c
ND
F
W
c
ND
F
Y
c
ND
Asilidae
Stratiomyidae
PF
Y
d
ND
PF
Z
d
ND
Muscidae
PF
Y
d
ND
F
Y
c
ND
Anisopodidae
PF
Y
d
ND
PF
Z
d
ND
Otitidae
PF
Y
d
ND
PF
Z
d
ND
Bombyliidae
PF
Y
d
ND
PF
Z
d
ND
Calliphoridae
PF
Y
d
ND
PF
Z
d
ND
Tabanidae
PF
Z
d
ND
PF
Z
d
ND
Phoridae
PF
Z
d
ND
PF
Z
d
ND
Sarcophagidae
PF
Z
d
ND
-
-
-
-
Continua... e-ISSN 1983-0572
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Constância
Área mantida roçada
Frequência
Área com plantas invasoras
Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a…
Comério & Benassi
Tabela 5. Continuação...
Constância
Abundância
Dominância
Frequência
Constância
Abundância
Dominância
Área mantida roçada
Frequência
Área com plantas invasoras
Chloropidae
PF
Z
d
ND
-
-
-
-
Cuterebridae
PF
Z
d
ND
-
-
-
-
Agromyzidae
PF
Z
d
ND
-
-
-
-
Família
Frequência: MF= muito frequente; F= frequente; PF= pouco frequente. Constância: W= constante; Y= acessória; Z= acidental. Abundância: ma= muito abundante; a= abundante; c= comum; d= disperso. Dominância: D= dominante; ND= não dominante.
De acordo com Silveira-Neto (1976) a presença de organismos dominantes, indica que estes provocam certo impacto na comunidade do ambiente, de forma que eles podem estar estabelecidos no habitat, reproduzindo-se e alimentando-se com êxito. Dessa maneira, este estudo fornece subsídios para que as espécies de taquinídeos e dolicopodídeos sejam mais detalhadamente investigadas do ponto de vista taxonômico e ecológico, visando conhecer seu papel no agroecossistema coqueiro anão verde estudado, uma vez que, estes grupos de dípteros podem atuar como inimigos naturais de pragas associadas ao coqueiro, como mencionado anteriormente e, dessa maneira este estudo demonstra a importância da aplicação de métodos de controle menos agressivos, que permitam a sua preservação.
do cultivo, o que pode ter possibilitado elevado número de dípteros nas amostras; Brombal (2001) afirmou que asteráceas e outras dicotiledôneas são comuns em levantamentos florísticos em agroecossistemas e, se caracterizam por terem uma floração extensa ao longo do ano, apresentando uma arquitetura floral mais complexa, características essas que permitem fácil acesso ao néctar por grande número de dípteros e outros artrópodes.
As plantas invasoras observadas na área de estudo encontram-se listadas na Tabela 6.
Mexzón & Chinchilla (1998) constataram que a presença de plantas invasoras nas entrelinhas do cultivo de dendezeiro Elaeis guineensis Jacq. na Costa Rica, favoreceu um incremento da fauna de dípteros predadores. Trabalhos de Altieri & Schmidt (1987), Altieri & Whitcomb (1980), Altieri et al. (2003) mostraram que, várias espécies de Asteraceae e Fabaceae têm desempenhado papel ecológico relevante por hospedarem um complexo de inimigos naturais, incluindo moscas predadoras e parasitoides, que atuam na supressão de populações de pragas.
As espécies da família Asteraceae foram observadas floridas durante quase todo o ano e em grande quantidade nas entrelinhas
Através do presente levantamento pode-se constatar que, de todas as famílias de dípteros coletadas, o maior número de
Tabela 6. Plantas invasoras registradas em cultura de coqueiro anão verde em Linhares, ES, entre de março de 2008 e fevereiro de 2009. Família/espécie
Nome vulgar
Ocorrência
Asteraceae Ageratum conyzoides L.
picão-roxo
Bidens pilosa L.
picão-preto
Emilia sanchifolia (L.) DC. Sonchus oleraceus L
mar a jul - set,out mar a jun - set, out, dez
falsa-serralha
mar a ago
serralha
mar a ago
apaga-fogo
maio a out
trapoeraba
mar, jun, jul, set, out
Amaranthaceae Alternanthera tenella Colla Commelinacea Commelina benghalensis L. Convolvulaceae Ipomoea sp.
corda-de-viola
maio
Euphorbiaceae Euphorbia hirta L.
erva-de-santa-luzia
out
Fabaceae Cassia hirsuta L. Desmodium barbatum (L.) Indigofera hirsuta L.
fedegoso-peludo barbadinho amores-do-campo
mar, jun, jul, set, out mar, jul Jun
Malvaceae
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Sida sp.
guanxuma
fev, abr, jul, dez
Rubiaceae Borreria verticillata (L.) Lantana camara L. Stachytarphetta cayenensis (Rich.) M.
vassourinha erva-chumbinho gervão
maio jun fev a abr, - jun a dez
e-ISSN 1983-0572
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exemplares foi representado por aquelas que incluem inimigos naturais. Embora este estudo não tenha sido conclusivo em relação ao impacto das plantas invasoras sobre a sua fauna, um número significativamente maior de famílias e de espécimes foi constatado na área com presença de plantas invasoras, o que sugerem que esses dípteros utilizam recursos provenientes dessa vegetação, favorecendo um incremento de suas populações no cultivo.
EntomoBrasilis 6(3)
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EntomoBrasilis 6(3)
Como citar este artigo:
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Comério, E.C. & V.L.R.M. Benassi, 2013. Dipterofauna em Cultura de Coqueiro Anão Verde Associada a Plantas Invasoras em Linhares, ES, Brasil EntomoBrasilis, 6(3): 217-226. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/346. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.346
e-ISSN 1983-0572
Entomologia Geral
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.XXX e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Identificação e Catalogação de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) da Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande Ana Paula dos Santos de Carvalho¹, Marco Silva Gottschalk² & Ana Beatriz Barros de Morais¹ 1. Universidade Federal de Santa Maria, Pós-Graduação em Biodiversidade Animal, Centro de Ciências Naturais e Exatas, e-mail: apsdecarvalho@gmail.com (Autor para correspondência), amorais@ccne.ufsm.br. 2. Universidade Federal de Pelotas, Departamento de Ecologia, Zoologia e Genética, Instituto de Biologia, e-mail: gotts007@yahoo.com.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 227-231 (2013)
Resumo. Apesar de o Rio Grande do Sul ser considerado um dos estados mais bem inventariados em relação a borboletas, ainda existem lacunas sobre o conhecimento da distribuição de suas espécies. Uma dessas lacunas se encontra na região do extremo sul do estado, onde a maioria dos inventários não especifica a localidade exata da coleta dos exemplares. Nesse sentido, foram identificadas e catalogadas as espécies de borboletas depositadas na Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande - FURG. Os 146 exemplares de borboletas depositados na Coleção Entomológica da FURG estão distribuídos em 36 espécies pertencentes às famílias Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae e Nymphalidae. Nymphalidae foi a família mais rica e que apresentou o maior número de indivíduos, enquanto Lycaenidae apresentou a menor riqueza e menor número de exemplares. As espécies mais representadas na Coleção foram Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan), Agraulis vanillae maculosa (Stichel) e Danaus erippus (Cramer). Palavras Chave: Conservação; Inventário; Taxonomia.
Butterflies (Lepidoptera: Hesperioidea and Papilionoidea) Identification and Cataloging from the Entomological Collection of Universidade Federal do Rio Grande Abstract. Although Rio Grande do Sul State is considered one of the best inventoried States in relation to the butterflies, there are still gaps in the knowledge of their species distribution. One of these gaps is in the southern extreme of the State, where the majority of the inventories does not specify the exact location where the specimens were collected. Thus, the species of the butterflies deposited in the Entomological Collection of the Universidade Federal do Rio Grande - FURG were identified and cataloged. The 146 butterfly specimens deposited in the Entomological Collection are distributed in 36 species belonging to the families Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae and Nymphalidae. Nymphalidae was the richest family and had the highest number of individuals, while Lycaenidae had the lowest richness and number of specimens. The most representative species in the Collection were Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan), Agraulis vanillae maculosa (Stichel) and Danaus erippus (Cramer). Keywords: Conservation; Inventory; Taxonomy.
_____________________________________ realização de inventários de fauna é muito importante para a caracterização da composição de espécies de uma região (Motta 2002; Uehara-Prado et al. 2004). Os dados obtidos podem subsidiar estudos ambientais, biogeográficos e macroecológicos na busca de padrões de ocorrência de distribuição das espécies, podendo ainda subsidiar decisões de manejo para a conservação desse grupo frente a distúrbios ambientais, como alterações de paisagem e mudanças climáticas (Remsen 1994; Balmer 2002; Bonebrake et al. 2010). Além dos estudos de inventário, existem também as coleções entomológicas que podem abrigar informações importantes a respeito da fauna local. Exemplares são coletados e depositados nas coleções e, geralmente, os dados de ocorrência não são publicados, e por isso tais informações ficam desconhecidas pela comunidade científica. Com cerca de 20.000 espécies descritas, as borboletas correspondem a 13% do total de espécies da ordem Lepidoptera, a qual também é composta pelas mariposas (Heppner 1991; Lamas 2008). As espécies deste grupo dividem-se nas superfamílias Hesperioidea e Papilionoidea, as quais abrangem as famílias Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae, Riodinidae e Nymphalidae (Brown & Freitas 1999; Wahlberg et al. 2005).
As borboletas possuem uma estreita associação com o ambiente em que vivem, principalmente com relação à flora local, mas também com as condições climáticas. Além disso, elas desempenham papéis importantes em seu ecossistema, podendo ser sensíveis a perturbações ambientais. Muitas espécies são geralmente de fácil amostragem e identificação no campo, tendo sua biologia relativamente bem conhecida. Devido a essas e outras características, alguns grupos de borboletas podem ser utilizados para avaliar o nível de conservação de um determinado local (Brown & Freitas 2000; Bonebrake et al. 2010). Apesar de o Rio Grande do Sul ser considerado um dos estados mais bem inventariado em relação a borboletas (Santos et al. 2008), ainda existem lacunas sobre o conhecimento da distribuição das espécies. No extremo sul do Rio Grande do Sul, os primeiros inventários de borboletas foram realizados por Biezanko (1958, 1959, 1960a, 1960b, 1963), caracterizando a biologia das espécies encontradas, mas sem a especificação da localidade exata das coletas. Mais tarde Biezanko & Mielke (1973) e Biezanko et al. (1978) ampliaram as informações com novas listas de espécies para a região. Posteriormente, Krüger & Silva (2003) retomaram as amostragens na região de Pelotas e adicionaram à sua lista, dados obtidos anteriormente por Biezanko e colaboradores. Mais recentemente, Siewert et al. (2010) revisaram o acervo
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Carvalho et al.
Identificação e Catalogação de Borboletas (Lepidoptera…
de Papilionoidea depositado no Museu de História Natural da Universidade Católica de Pelotas, cuja maior parte derivou-se dos estudos de Ceslau Maria Biezanko.
7. Urbanus teleus (Hübner)
A Coleção Entomológica do Instituto de Ciências Biológicas (ICB) da Universidade Federal do Rio Grande (FURG) apresenta diversos exemplares de borboletas provenientes de coletas de professores e seus alunos desta Instituição. Esse material foi coletado principalmente no município de Rio Grande, localizado no litoral sul do Brasil, mas também em outras cidades do Rio Grande do Sul, ou até mesmo de outros estados. Dessa forma, os objetivos do presente estudo foram identificar e catalogar as espécies de borboletas depositadas na Coleção Entomológica da FURG a fim de enriquecer o conhecimento a respeito da ocorrência e distribuição das espécies deste grupo de insetos.
Material e Métodos Os exemplares de borboletas depositados na Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande estavam identificados apenas em nível de Família, e com etiquetas contendo dados de local, data e coletor. A identificação das espécies foi realizada com a utilização de bibliografia especializada (Canals 2000, 2003; Bustos 2010), consulta a especialistas e também pela comparação com exemplares da coleção de referência do Laboratório de Interações Inseto-Planta da Universidade Federal de Santa Maria, em Santa Maria, Rio Grande do Sul. A nomenclatura foi revisada de acordo com Lamas (2004). Após a identificação, as borboletas receberam etiquetas novas com o nome da espécie, autor e ano da descrição, as quais foram adicionadas junto com as etiquetas de dados de coleta e do número do livro tombo da Coleção.
Resultados e Discussão Os 146 exemplares depositados na Coleção Entomológica da FURG estão distribuídos em 36 espécies pertencentes às famílias Hesperiidae, Papilionidae, Pieridae, Lycaenidae e Nymphalidae.
Hesperiinae
8. Hylephila phyleus phyleus (Drury) Rio Grande RS 11/III/1985; 21/IV/1985; 22/III/1989; 18/ V/1989 Papilionoidea
Papilionidae
Papilioninae
Troidini
9. Battus polydamas polydamas (Linnaeus) Rio Grande RS 20/IV/1985; 20/V/1987; 24/V/1987; 18/I/1989; 27/I/1989; 01/III/1989; 20/III/1990
Papilionini
10. Heraclides anchisiades capys (Hübner) São Paulo SP 05/V/1983 Rio Grande RS 28/IV/1987 11. Heraclides thoas brasiliensis (Rothschild & Jordan) Pelotas RS 27/III/1988; 28/III/1988 Rio Grande RS 06/IV/1985; 11/IV/1985 (dois exemplares); 20/ IV/1985; 02/I/1989; 09/I/1989; 18/I/1989; 15/II/1989; 25/ V/1989; 07/IV/2000 12. Pterourus scamander scamander (Boisduval)
Hesperioidea
Rio Grande RS 01/VI/1985; 24/V/1987; 19/I/1989; 13/III/1989; 16/V/1989; 20/III/1990
Pieridae
Hesperiidae
Pyrrhopyginae
Coliadinae
1. Pyrrhopyge charybdis charybdis Westwood
13. Colias lesbia lesbia (Fabricius)
Rio Grande RS 28/I/1988; 15/I/1989; 16/I/1989; 27/I/1989 (dois exemplares); 31/I/1989; 14/III/1989; 06/V/1989
Rio Grande RS 17/III/1985; 28/IV/1985; 15/V/1985; 03/ VII/1985; 21/I/1989; 10/II/1989; 13/III/1989; 21/III/19890; 6/I/1990
Pyrginae
2. Phocides polybius phanias (Burmeister) Rio Grande RS 05/IV/1985; 20/IV/1985; 16/V/1988; 15/V/1989; 22/IV/1990
14. Eurema deva deva (Doubleday) Rio Grande RS 10/IV/1989 15. Phoebis philea philea (Linnaeus)
3. Pyrgus orcus (Stoll)
Rio Grande RS 06/VI/1997
Rio Grande RS 03/III/1990
São José do Norte RS 01/IV/1985
4. Pyrgus orcynoides (Giacomelli)
16. Phoebis sennae marcellina (Cramer)
Rio Grande RS 11/IV/1985; 05/II/1989; 20/III/1989; 22/ III/1989; 26/III/1989
Pelotas RS 26/III/1988
5. Urbanus procne (Plötz) Rio Grande RS 28/IV/1985 228
Rio Grande RS 09/IX/1999
6. Urbanus simplicius (Stoll) Rio Grande RS 25/IV/1987; 16/V/1990 Santo Antônio da Patrulha RS 18/III/1989
17. Rhabdodryas trite banksi (Breyer) Rio Grande RS 15/IV/1988
Pierinae
18. Tatochila autodice (Hübner) Pelotas RS 27/V/1988; 25/III/1989 e-ISSN 1983-0572
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Lycaenidae
Theclinae
Eumaeini
19. Strymon eurytulus (Hübner) Rio Grande RS 18/IV/1985; 04/IV/1989 Nymphalidae
Danainae
Danaini
20. Danaus erippus (Cramer) Pelotas RS 27/III/1988 Rio Grande RS 06/V/1982; 10/III/1985; 14/III/1987; 24/ IV/1987; 30/I/1989; 13/V/1989; 25/III/1989; 27/V/1989; 10/ V/1990 (dois exemplares) São José do Norte RS 10/III/1989
Ithominae
Mechanitini
21. Metrona themisto (Hübner) Rio Grande RS 20/V/1987
Satyrinae
Brassolini
22. Brassolis astyra Godart Rio Grande RS 30XII/1987 23. Opsiphanes invirae amplificatus Stichel Rio Grande RS 09/V/1987; 19/II/ 1989; 27/II/1989; 13/V/1989; 21/XII/1989
São José do Norte RS 28/III/1983 28. Siproeta stelenes meridionalis (Fruhstorfer) Rio Grande RS 22/IX/1986
Melitaeini
29. Ortilia ithra (W.F. Kirby) Rio Grande RS 16/V/1985
Nymphalini
30. Vanessa braziliensis (Moore) Rio Grande RS 10/V/1989 31. Vanessa carye (Hübner) Rio Grande RS 16/II/1989; 08/V/1989; 13/V/1989
Heliconiinae
Acraeini
32. Actinote melanisans Oberthür Pelotas RS 27/III/1988 (dois exemplares); 28/III/1988
Heliconiini
33. Agraulis vanillae maculosa (Stichel) Pelotas RS 23/III/1988; 12/I/1989 Rio Grande RS 06/I/1989; 09/I/1989; 30/I/1989 (dois exemplares); 02/II/1989; 07/II/1989; 09/II/1989; 14/II/1989; 21/III/1989; 26/III/1989 34. Dione juno juno (Cramer) Dois Irmãos RS 25/I/1990 Pelotas RS 27/III/1988 (dois exemplares) Rio Grande RS 05/V/1988 35. Dryas iulia alcionea (Cramer)
São José do Norte RS 12/V/1984
Rio Grande RS 28/IV/1984
36. Heliconius erato phyllis (Fabricius)
Satyrini
24. Moneuptychia soter (Butler)
Caxias do Sul RS 25/III/1989
Rio Grande RS 21/IV/1985
Pelotas RS 26/III/1988; 27/III/1988 (dois exemplares)
Rio Grande RS 14/III/1984 (dois exemplares)
Apaturinae
25. Doxocopa laurentia laurentia (Godart) Pelotas RS 27/III/1988
Nymphalinae
Kallimini
26. Anartia amathea roeselia (Eschscholtz) Pelotas RS 27/III/1988 Rio Grande RS 25/IV/1984 (dois exemplares) 27. Junonia evarete (Cramer) Rio Grande RS _/IV/1983; 15/III/1984; 28/IV/1985; 06/I/1989; 21/I/1989; 10/III/1989; 07/V/1989
A maioria dos exemplares da coleção tem procedência do próprio município de Rio Grande. Contudo, poucos exemplares são provenientes de outras cidades do Rio Grande do Sul, como Pelotas e São José do Norte, ou até de outros estados, tais como São Paulo. Com relação à representatividade das famílias de borboletas na coleção, Nymphalidae foi a mais rica e apresentou o maior número de exemplares, enquanto Lycaenidae apresentou a menor riqueza e número de exemplares (Figura 1). Não existem exemplares de Riodinidae na coleção. Enquanto Nymphalidae apresenta a maior riqueza de espécies, incluindo muitas com tamanho relativamente grande, vistosas e de fácil coleta, os representantes das famílias Lycaenidae e Riodinidae na sua maioria possuem tamanho pequeno, cores crípticas, e com maior dificuldade para sua amostragem (Brown & Freitas 1999), e talvez esse seja um dos motivos do baixo ou nulo número de espécimes, respectivamente. As espécies com o maior número de exemplares depositados
e-ISSN 1983-0572
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Rio Grande RS 25/VI/1983; 24/II/1987; 13/I/1989; 20/I/1989; 12/V/1989; 16/V/1989; 21/V/1989; 3/I/1990
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na Coleção foram H. thoas brasiliensis, A. vanillae maculosa e D. erippus, com 12 indivíduos cada, sendo esta última espécie considerada comum na região (Biezanko 1960a). Vale destacar a presença de algumas espécies presentes na lista como, por exemplo, C. lesbia lesbia, espécie migratória com grande variação no padrão da coloração das asas, praga de alfafa, e bastante comum na região (Biezanko 1958; Beccaloni et al. 2008). Ambas as espécies da tribo Brassolini também são conhecidas para região, apresentando voos crepusculares (Biezanko 1960b). B. astyra é citada ainda para a região sudeste por ser praga de palmeiras (Beccaloni et al. 2008). A única espécie da subfamília Pyrrhopyginae presente na coleção, P. charybdis charybdis, voa em clareiras e é descrita como escassa no estudo de Biezanko (1962), assim como a espécie da família Pieridae R. trite banksi (Biezanko 1958). Também é importante destacar a presença de algumas espécies presentes na coleção que não puderam ser incluídas na lista, porque seus exemplares não possuíam dados de coleta, sendo assim impossível confirmar sua procedência ou data de coleta. Essas espécies foram o Lycaenidae Chlorostrymon simaethis (Drury), o Nymphalidae Danaus gilippus gilippus (Cramer) e Riodina lysisca lysistratus Burmeister, sendo o último o único exemplar da família Riodinidae da coleção. Pode-se concluir que a publicação de listas das espécies depositadas em coleções ajuda consideravelmente trabalhos de distribuição de espécies que necessitam de dados de presença. Para isso, no entanto, é necessário que todas as informações estejam completas em relação à data e localidade da coleta, bem como do nome do coletor. Desta forma, o conhecimento acumulado poderá servir de subsídio para futuros trabalhos de ecologia e conservação da biodiversidade.
Agradecimentos À Elis Regina Lopes Leitzke, por permitir e auxiliar o acesso à Coleção Entomológica do Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal do Rio Grande, e à Geisa Piovesan, pela ajuda na identificação de algumas espécies.
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Figura 1. Números de exemplares e de espécies por família das borboletas depositadas na Coleção Entomológica do Instituto de Ciências Biológicas ICB, da Universidade Federal do Rio Grande - FURG.
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Como citar este artigo:
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Carvalho, A.P.S., M.S. Gottschalk & A.B.B. Morais, 2013. Identificação e Catalogação de Borboletas (Lepidoptera: Hesperioidea e Papilionoidea) da Coleção Entomológica da Universidade Federal do Rio Grande. EntomoBrasilis, 6(3): 227-231. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/364. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.364
e-ISSN 1983-0572
Saúde Pública
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.314 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in an Atlantic Forest Remanant of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil Marcos Paulo Gomes Pinheiro, José Hilário Tavares da Silva, Vanessa da Escóssia Pegado Silva, Maria Jaqueline Monte de Andrade & Maria de Fátima Freire de Melo Ximenes Universidade Federal do Rio Grande do Norte, e-mail: marcospinheiro.pinheiro@bol.com.br, jhilariotavares@yahoo.com.br, vescossia@yahoo.com.br, jaqandrade@gmail.com, ximenes@cb.ufrn.br (Autor para correspondência).
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 232-238 (2013)
Abstract. Leishmaniasis can affect humans and animals in visceral or cutaneous forms. The cutaneous form has been associated, among other species, with Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson, initially found in the Amazon region. The present study is based on monthly collections from January to December in an Atlantic Forest remnant and a peridomestic environment, using CDC light traps. This is the first systematized study of the specie in Rio Grande do Norte State. The insects were metalized under carbon tape, visualized and photographed with a scanning electron microscope. The most abundant species in the forest area was Lutzomyia walkeri Newstead followed by L. wellcomei. Of the total captured in the forest and the peridomestic environment, around 8% were L. wellcomei, the predominant species in the forest environment in the rainy season. L. wellcomei sandflies were not captured in the peridomestic environment. In the forest this species was found along with Lutzomyia whitmani Antunes & Coutinho and Lutzomyia intermedia Lutz & Neiva. Male and female Lutzomyia longipalpis Lutz & Neiva were predominant in the peridomestic environment. Microscopic analysis of the external morphology of L. wellcomei reveals details of male and female heads. Keywords: Leishmaniasis; Sandflies; Vector.
Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) em Fragmento de Mata Atlântica do Rio Grande do Norte, Nordeste do Brasil Resumo. As leishmanioses podem afetar seres humanos e animais nas formas visceral e tegumentar. A forma tegumentar tem sido associada, entre outras espécies, a Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson, inicialmente encontrado na região amazônica. O estudo se baseou em coletas mensais de janeiro a dezembro em um fragmento de Mata Atlântica e em um ambiente peridomiciliar, com armadilhas luminosas CDC. Esse é o primeiro estudo sistematizado sobre essa espécie no Rio Grande do Norte. Os insetos foram identificados e analisados em relação às chuvas no local. Alguns espécimes de L. wellcomei foram metalizados sob fita de carbono, visualizados e fotografados em microscópio eletrônico de varredura. A espécie mais abundante na área de mata foi Lutzomyia walkeri Newstead seguida por L. wellcomei. Do total capturado no ambiente de mata e no peridomicílio, cerca de 8% corresponde a L. wellcomei, sendo esta a espécie predominante no ambiente de mata no período chuvoso. Flebotomíneos L. wellcomei não foram capturados em ambiente peridomiciliar. Na mata essa espécie foi encontrada juntamente às espécies Lutzomyia whitmani Antunes & Coutinho e Lutzomyia intermedia Lutz & Neiva. Machos e fêmeas Lutzomyia longipalpis Lutz & Neiva foram predominantes no ambiente peridomiciliar. A análise microscópica da morfologia externa de L. wellcomei revela detalhes da cabeça de machos e fêmeas. Palavras-Chave: Leishmanioses; Flebotomíneos; Vetor.
_____________________________________ eishmaniases are widely distributed diseases caused by protozoa of the genus Leishmania. Depending on the species, it can present itself in the visceral or cutaneous form, affecting humans and animals. Cutaneous Leishmaniasis (CL), as well as Visceral Leishmaniasis (VL), generally occur in areas with precarious socioeconomic conditions, reflecting a serious public health problem that requires increasing understanding of the various socio-environmental aspects involved in disseminating the disease in Old and New World countries. International organizations are currently analyzing the recent epidemic outbreak of CL, caused by Leishmania tropica Wright and transmitted by Phlebotomus papatasi Scopoli, in a war-torn area of Syria (Marzochi &Marzochi 1994; Scott 2005; Alasaad 2013). The most frequent clinical manifestation is the cutaneous form, caused primarily by Leishmania major Yakimoff & Schokhor and L. tropica in the Old World, and by Leishmania braziliensis Vianna and Leishmania mexicana Biagi in the New World (Berman 1997; Reithinger et al. 2007), with 90% of cases in
Afghanistan, Algeria, Iran, Saudi Arabia, Syria, Brazil, Colombia, Peru and Bolivia (Desjeux 2004; Modabber et al. 2007). Studies indicate that climatic changes are important in the geographic expansion of vectors and, consequently, in the transmission of several forms of the disease and that deforestation contributes to the increased number of cases in periurban and urban areas. Isolated cases or epidemic outbreaks have been reported when humans occupy forest environments for economic or military reasons, or when their dwellings are constructed near forest areas (Patz et al. 2000;Campbell-Lendrum et al. 2001; Bern et al. 2008). In the Americas, cases of cutaneous leishmaniasis occur from the United States to Argentina, with Brazil exhibiting the highest incidence on the continent (Rabello et al. 2003; Reithinger et al. 2007; Llanos-Cuentas et al. 2008; Negrão & Ferreira 2009). Amazonia has the greatest diversity of disease-causing parasites, Financial Support: CNPq and CAPES
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Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera…
the primary species being Leishmania amazonensis Lainson & Shaw, L. braziliensis and Leishmania guyanensis Floch (Coutinho et al. 1987). The main vector species of the different forms of ACL in Brazil are Lutzomyia intermedia Lutz & Neiva (Rangel et al. 1986, 1990, 1992), Lutzomyia migonei França (Pessôa & Coutinho 1941; Queiroz et al. 1994), Lutzomyia whitmani Antunes & Coutinho (Azevedo et al. 1990; Alessi et al. 2009), Lutzomyia umbratilis Ward & Fraiha (Cabanillas & Castellón 1999), Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Ready et al. 1983) and Lutzomyia complexa Mangabeira (Lainson & Shaw 1998). These species account for the transmission of L. braziliensis in different regions of Brazil (Lainson et al. 1973; Rangel et al. 1992; Queiroz et al. 1994; Lainson & Shaw 1998), except L. whitmani, which also transmit Leishmania shawi Lainson, Braga, de Souza, Póvoa, Ishikawa & Silveira (Shaw et al. 1991), and L. umbratilis, incriminated as vetors of L. guyanensis (Lainson 1983), both in Amazonia. Despite the variety of Lutzomyia species possibly involved in transmission, there is a clear dependency on interactions between vectors, host animals and the species of Leishmania, that is, the natural infection of these species by the parasite, degree of anthropophilism of the vectors, occurrence of cases of the disease and interaction with local abiotic factors. L. wellcomei, a vector of L. braziliensis, especially in mountainous regions (Ready et al. 1983), was initially described only in the Amazon region (Lainson et al. 1973; Lainson & Shaw 1979), and later in forest environments of Ceará state (Ready et al. 1983), in forest and peridomestic areas on São Luis Island in Maranhão state (Rebêlo et al. 1999) and more recently, in a wooded area of a metropolitan region of Pernambuco (Silva & Vasconcelos 2005) and in Rio Grande do Norte (Cortez 2006; Pinheiro 2010). Despite the crepuscular and nocturnal habits of most sandflies, L. wellcomei was collected while biting a man during the daytime. A high degree of anthropophilism was also recorded (Fraiha et al.
Pinheiro et al.
1971; Ward et al. 1973). The description of the morphological characteristics of sandflies has contributed to understanding the taxonomy and distribution of new species of the genus Lutzomyia (Bejarano et al. 2004). The incidence of ACL has been increasing in almost all the Brazilian states, with outbreaks in the Southeast, Midwest and Northeast. In Rio Grande do Norte, cases of the disease occur primarily in the Apodi region. An earlier study demonstrated that the disease is caused by L. braziliensis (Oliveira et al. 2004). Despite the occurrence of the disease and the recent increase in the number of cases, infection caused by L. braziliensis has yet to be identified, a fact that justifies this and other studies.
MATERIAL AND METHODS Study Site. The study was conducted in an Atlantic Forest fragment, and a peridomestic setting, located in the Rommel Mesquita de Faria Experimental Station (05º 56’ S and 35º 11’ W), belonging to the Agricultural Research Corporation of Rio Grande do Norte (EMPARN), in the township of Parnamirim, in the metropolitan region of Natal (Figure 1). The preserved Atlantic Forest remnant, known as Mata do Jiqui, encompasses 79 ha, with central coordinates 5º56’ S and 35º11’ W. Vegetation has a density of 1526 live trees per hectare. The 59 arboreal species found in the area are distributed among 31 families, the Leguminosae and Myrtaceae being the most representative with 11 and 10 species, respectively, followed by Bignoniaceae and Rubiaceae, with three species each (Cestaro & Soares 2008). The peridomestic environment consists of a set of dwellings occupied by station employees. In this area plant mass is composed primarily of herbaceous vegetation and fruit trees such as the jackfruit (Artocarpus heterophyllus Lam.), guava (Psidium guajava L.), mango (Mangifera indica L.), orange (Citrus sinensis L.) and acerola (Malpighia glabra L.). Sheep
Natal
Parnamirim
B
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A
Figure 1. Collection area indicating the forest (A) and peridomestic environment (B).
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(Ovis aries L.), dogs (Canis familiaris L.) and chickens (Gallus domesticus L.) also inhabit the area. Capture and sandly identification. Collections took place between January and December, with CDC light traps installed 1 meter from the ground at 5 pm and removed at 7 am the following day, on 3 consecutive days each month. Rainfall data were obtained at the collection site. The trap in the forest remnant was installed in a tree, approximately 100 meters from the edge. In the peridomestic environment, it was placed between a chicken coop and the bedroom of one of the employees. The traps were removed in the morning and the cages containing the insects were taken to the Entomology Laboratory (LabEnt) of the Federal University of Rio Grande do Norte. The insects were killed by freezing at -20ºC for 20 minutes, sandflies were sorted from the others, clarified in a solution of 10% potassium hydroxide (KOH), mounted and identified using Young & Duncan’s (1994) taxonomic key. Some specimens of L. wellcomei were metalized under carbon tape (BalTec SCD-005 metalizer), visualized and photographed with a scanning electron microscope (Phillips XL-30ESEM). Scanning electron microscopy micrographs were taken at the Scanning Electron Microscopy Laboratory of the Federal University of Rio Grande do Norte. Statistical analysis. The analysis of diversity between the environments was obtained using the Shannon-Wiener Diversity Index (H’) (Magurran 1988). To calculate this index, the Ecological Methodology software version 5.2 (Kenney & Krebs 2000) was used. The Index of Species Abundance (ISA) and Standardized Index of Species Abundance (SISA) (Roberts & His 1979) were used to analyze the data obtained in Atlantic Forest and peridomestic environments. The ISA values were determined and converted in SISA to values between 0-1, using Microsoft Office Excel 2007.
RESULTS AND DISCUSSION A total of 929 sandflies were collected, 92.7% in the Atlantic Forest remnant and the remainder in the peridomestic environnment (Table 1). The most abundant species was Lutzomyia walkeri Newstead, with 75% of individuals, followed by L. wellcomei, with7.8% and Lutzomyia longipalpis Lutz & Neiva with 7.1%. In the forest area 555 males and 307 females from 8 species were collected, as follows: L. walkeri, L. wellcomei, L. evandroi,
L. whitmani, L. sordellii, L. longipalpis, L. intermedia and L. shannoni. L. walkeri was the most abundant species, with 699 individuals, followed by L. wellcomei with 73 and L. evandroi with 52. L. wellcomei occurred only in the forest area during the rainy season, from April to September (Figure 2). L. wellcomei, L whitmani and L. intermedia, the three species involved in transmitting the etiologic agent of cutaneous leishmaniasis, were captured only in the forest environment, while L. longipalpis, a vector of Leishmania chagasi Chagas & Cunha, was predominant in the peridomestic (Table 1). The Atlantic Forest area exhibited greater species diversity (H’=1.02) in this site, where all eight species were collected (Table 1). The species that occurred only in the forest area were L. wellcomei, L. whitmani, L. sordellii, L. intermedia and L. shannoni. Only 3 species were captured in the peridomestic environment (H’=0,55), 51 males and 16 females. L. longipalpis was the most abundant species in this environment, followed by L. evandroi and L. walkeri, all with a decreasing tendency in the rainy season. The most abundant species were L. walkeri with a SISA of 0.75, L. evandroi with 0.70 and L. longipalpis with 0.64, followed by L. wellcomei (0.25) and the others (Figure 3). Analysis of the emergence of vector species in the two environments throughout the year (Figure 4), shows that L. longipalpis and L. whitmani exhibit peak occurrence in February, while for L. wellcomei it occurs in July. Microscopic analysis (Figure 5) of the external morphology of L. wellcomei reveals details of male and female heads. The head (Figure 5B) shows large compound eyes of similar size and appearance; corneas clearly visualized; antennae long, palpi with five segments and piercing mouthparts. Females have a mandible and maxilla with pointed structures (Figures 5E and 5G). Figure 5F illustrates three of the five palpus segments and the lips. The hypopharynx contains teeth and a long food canal in the central part (Figure 5H). Three trichoid sensilla are found on the thoracic segment and in close proximity to the spiraculum, in addition to many small bristles (Figure 5D). Comparative studies, using electronic microscopy, analyze morphological differences between populations of a same species and their role as vectors in different areas. Morphological characteristics and genetic diversity were analyzed in L. longipalpis, vector of visceral leishmaniasis in Venezuela (Arrivilaga et al. 2000). Both males and females of L. migonei have mandibles, which are smaller in the former. Lateral teeth are reduced or absent. Only
Specie
Forest
Peridomestic
Total
%
0
700
75.3%
0
0
73
7.8%
7
46
13
66
7.1%
5
47
4
2
58
6.2%
Lutzomyia whitmani
12
0
0
0
12
1.3%
Lutzomyia sordellii
1
8
0
0
9
1%
Lutzomyia intermedia
1
0
0
0
1
0.1%
Lutzomyia shannoni
0
1
0
0
1
0.1%
Lutzomyia sp.
0
8
0
1
9
1%
307
51
929
100%
♂
♀
♂
♀
525
174
1
Lutzomyia wellcomei
11
62
Lutzomyia longipalpis
0
Lutzomyia evandroi
Lutzomyia walkeri
Total
e-ISSN 1983-0572
555 862
16 67
234
Table 1. Sandflies collected in a peridomestic and forest environment, located in the Parnamirim, in the metropolitan region of Natal, between January and December.
Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Dipteraâ&#x20AC;Ś
Pinheiro et al.
Figure 2. Annual distribution of L. wellcomei and rainfall.
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Figure 3. Results of Standardized Index of Species Abundance (SISA).
Figure 4: Annual distribution of potential vectors in Forest and Peridomestic environments.
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A
at
B
sp pp
C
D
E
F
G
H
Figure 5. Scanning electron microscope micrographs of L. wellcomei: entire female – A; female head – B; male mouth, antennae (at) and palpi (pp) – C; female respiratory spiraculum (sp) – D; female maxilla (mx) – E, female palpi (pp) and lip (lp) – F; female mandible– G; female hypopharynx, in the center of the food canal – H.
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236
lb
Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera…
females have teeth at the tip of the hypopharyx, while in males they are substituted by spicules (Silva & Grunewald 2000). Earlier studies have analyzed species diversity in Rio Grande do Norte, (Ximenes et al. 1999; Ximenes et al. 2000; Ximenes et al. 2007), but this is the first systematic investigation regarding the occurrence of L. wellcomei for the state. This species is a proven vector of L. braziliensis, the agent responsible for American cutaneous leishmaniasis (Lainson & Shaw 1979; Ryan et al. 1987). In this study, L. wellcomei was not captured in the peridomestic environment, the site of the greatest occurrence of other species in the dry season, particularly L. longipalpis, the vector of visceral leishmaniasis, followed by L. evandroi (Table 1). There is therefore a clear tendency towards the occurrence of L. wellcomei in the rainy season, as well as its behavior typical of a wild species, as shown by Lainson & Shaw (1998) in Amazonia. According to Fraiha et al. (1971), L. wellcomei exhibits intense anthrophilism, even during the day, a fact that justifies new analyses. Individuals in the study area work in close proximity to the forest. Moreover, the growing urban expansion has resulted in several housing developments in areas bordering the forest, which may favor the occurrence of cases in this region, as observed in other parts of Brazil and in other countries (Bern et al. 2008). The occurrence of these insects in forest areas of the Northeast (Ready et al. 1983; Rebêlo et al. 1999; Silva & Vasconcelos 2005) may indicate their geographic expansion, or even their likely preexistence, as part of Atlantic Forest fauna, yet only recently discovered. Climatic changes and anthropic action, in the form of deforestation and construction in or near forest areas, may be related to the geographic expansion of sandfly species such as L. wellcomei and L. whitmani and consequently notification of cases in periurban areas. Thus, the results obtained here widen the knowledge base of the distribution and occurrence of cutaneous leishmaniasis vectors in Northeastern Brazil.
ACKNOWLEDGEMENTS To EMPARN for allowing the study. To professor Djalma Dantas, Artejose Revoredo and Kleison José for scanning electron micrographs from the Center of Petroleum and Gas at UFRN.
237
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Como citar este artigo:
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Pinheiro, M.P.G., J.H.T. Silva, V.E.P. Silva, M.J.M. Andrade & M.F.F.M. Ximenes, 2013. Lutzomyia wellcomei Fraiha, Shaw & Lainson (Diptera, Psychodidae, Phlebotominae) in an Atlantic Forest remanant of Rio Grande do Norte, Northeastern Brazil. EntomoBrasilis, 6(3): 232-238. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/314. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.314
e-ISSN 1983-0572
Comunicação Científica
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.262 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Predando Sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, Brasil Marcelo Bezerra Andrade¹, Alberto Belo Esteves Filho², Izabelle Taynã Dourado de Siqueira¹ & José Adriano Giorgi³ 1. Centro de Tecnologias Estratégica do Nordeste, e-mail: marcelo@cetene.gov.br (Autor para correspondência), izabelle_dourado@hotmail.com. 2. Universidade Federal Rural de Pernambuco, e-mail: betobelo@gmail.com. 3. Universidade Federal do Pará, e-mail: coccinellid@gmail.com.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 239-241 (2013)
Resumo. O objetivo deste trabalho foi registrar a predação de sementes de Syagrus coronata (Martius) (Arecaceae) por larvas de Pachymerus nucleorum (Fabricius), no município de Caetés, Pernambuco nordeste do Brasil. Os frutos foram coletadas de 10 plantas adultas de Syagrus coronata (Arecaceae) no entorno da usina experimental de biodiesel de Caetés-PE, após a definição de um raio de 1,5 m ao redor da copa, esta foi dividida em quatro quadrantes, e através de sorteio, foi colocado um coletor no quadrante vencedor a 1m da estipe. Na análise os frutos com orifício de saída e/ou pela presença da larva no processo de liberação da amêndoa, o nível de infestação alcançou 80% dos frutos analisados. Em outra situação amêndoas aparentemente sadias, ou seja, sem danos superficiais foram observadas diariamente por 60 dias as quais, ocorreram 18% de emergência de larvas até os 41dias, atingindo o pico da predação entre o décimo e o décimo oitavo dia, com 48% de toda predação. Palavras-chave: Bicho coco; Palmeira; Predação; Syagrus coronata.
Record of Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) Preying Seeds of Licuri in Caetés, Pernambuco, Brazil Abstract. The aim of the present study was to observe seed predation by larvae of Pachymerus nucleorum (Fabricius) on seeds of Syagrus coronata (Martius) (Arecaceae) in Caetés, Pernambuco, northeastern Brazil. Fruits of 10 adult plants of S. coronata were collected in the surroundings of the experimental biodiesel plant of Caetés. The projection of the crown within 1.5 m from the stipe was devided into four quadrants, one of which was randomly selected for sampling. In the first analysis of the larvae presence or their holes of emergence, the infestation level reached 80% of the analyzed fruits. In an another situation, apparently uninfested fruits (without superficial damage) were daily observed for 60 days, occurring 18% of larvae emergence within 41 days, with the peak of predation between the tenth and the eighteenth day, period in which 48% of total predation was observed. Keywords: Coconut bug; Palm; Predation; Syagrus coronata.
_____________________________________ icuri (Syagrus coronata) (Martius) Beccari, pertence à família Arecaceae (Noblick 1991). Palmeira típica do semiárido nordestino, a espécie tem uma boa adaptação às regiões secas da caatinga, abrangendo o norte de Minas Gerais, ocupando toda a porção oriental e central da Bahia, até o sul de Pernambuco, incluindo também os Estados de Sergipe e Alagoas (Noblick 1991), sendo conhecida ainda por aricuri, nicuri, alicuri e ouricuri. A frutificação de S. coronata começa seis anos após o plantio. A produção média anual em um hectare nativo de licuri é de 2.000 Kg de frutos. Nos anos de pluviosidade abaixo da média, a produção diminui, porém sempre ocorre de maneira satisfatória. No entanto, em um licurizal bem plantado e bem cultivado, a produção não deverá ser inferior a 4.000 Kg.ha-1 (Santos & Santos 2002 citado por Drumond 2007). A propagação de S. coronata é feita exclusivamente de forma sexuada. Como a maioria das espécies de palmeiras, o licuri apresenta dificuldades para germinar, mesmo sob condições adequadas (Cunha & Jardim 1995). Além de (Rufino et al. 2008) que aplicaram um questionário em comunidades da Bahia e descobriram 32 utilizações do licuri, destacando-se o óleo, leite de coco, farinha, cocada e aplicações em artesanato, o (Cefet-BA 2006), através do projeto interdisciplinar
licuri, iniciou uma pesquisa sobre o uso alimentício do produto como enriquecimento da merenda escolar. Ainda, espera-se a promoção do trabalhador rural, melhoria da qualidade de vida no campo, conscientização sobre o planejamento rural e incentivo ao agronegócio do biodiesel. O licuri vem desta forma despertando grande interesse por parte dos produtores rurais do sertão nordestino em manejar seus povoamentos naturais e até mesmo em estabelecer novos plantios para fins de produção de biodiesel (Drumond 2007). A predação de sementes pode limitar o recrutamento de plantas, reduzindo o número de sementes viáveis disponíveis (Janzen 1971). Segundo (Johnson et al. 1995), são frequentes as citações da relação da predação de frutos de palmeiras com besouros da subfamília Bruchinae. Segundo os mesmos autores, para a larva do bruquíneo, a semente representa um alimento rico e bem protegido do ambiente e de predadores, enquanto que os adultos se alimentam apenas de pólen e néctar. Pachymerus nucleorum (Fabricius), é conhecido popularmente como bicho-do-coco e suas larvas são consumidas por algumas populações humanas, que coletam os cocos e consomem os insetos crus ou fritos (Costa-Neto 2004). Entre as palmeiras que Agência de Financiamento: FINEP
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Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera…
Andrade et al.
P. nucleorum utiliza, encontram-se espécies economicamente importantes tais como carnaúba (Copernicia cerifera Mart.), coco da Bahia (Cocos nucifera L.) e babaçu (Orbignya phalerata Mart) (Garcia et al. 1980). Assim, o objetivo deste trabalho foi registrar a predação de sementes de S. coronata por larvas de P. nucleorum, no município de Caetés, Pernambuco. Foram coletados frutos de S. coronata, na área experimental de oleaginosas do Centro de Tecnologias Estratégicas do Nordeste (CETENE) entre os meses de fevereiro e abril de 2011, estes foram avaliados no laboratório da usina experimental de biodiesel do CETENE, localizada no município de Caetés (08º47’0,7’’S; 36º36’47,3’’W). Os frutos foram coletados de 10 plantas adultas no entorno da usina experimental de biodiesel de Caetés-PE, após a definição de um raio de 1,5m ao redor da copa, esta foi dividida em quatro quadrantes, e através de sorteio, foi colocado um recipiente coletor no quadrante vencedor a 1 m da estipe. Após 45 dias, todos os frutos contidos nos 10 coletores foram coletados, misturados em um recipiente de 10 L e levados ao laboratório para selecionar os frutos maduros (coloração amarela) para as avaliações. Selecionaram-se cem frutos ao acaso, despolpados, submetidos à liberação das amêndoas, e estes foram avaliados como predado ou não pela presença da larva de P. nucleorum. Em outra situação, cem amêndoas oriundas da amostra selecionada de frutos maduros de S. coronata, isentas de sintomas externos de predação por larvas de P. nucleorum,
foram distribuídas em uma bandeja plástica telada de 5 x 40 x 30 cm e observadas diariamente para verificar a ocorrência de predação das amêndoas, identificada pela presença das larvas. Na análise dos frutos com orifício de saída e/ou pela presença da larva no processo de liberação da amêndoa, o nível de infestação alcançou 80% dos frutos analisados. Resultado muito semelhante ao encontrado por (Garcia et al. 1980) que estudando a predação de frutos da espécie S. oleracea, por P. nucleorum em vários municípios de Goiás, encontrou uma variação na predação entre 42,03% e 84,5%. (Grenha et al. 2008), trabalhando com Allagoptera arenaria (Gomes) (Arecaceae), registrou taxas de predação de P. nucleorum que variou de 14 a 46% nas áreas coletadas. Os altos percentuais de infestação podem ser explicados pela dificuldade na ação de inimigos naturais, devido o comportamento e ecologia do inseto. Em outra situação amêndoas aparentemente sadias e sem danos superficiais foram observadas diariamente por 60 dias, das quais, ocorreu 18% de emergência de larvas até os 41 dias, em intervalos que variaram entre três e 12 dias atingindo o pico da predação entre o décimo e o décimo oitavo dia, com 48% de toda predação. Os danos no endocarpo não são suficientes para identificar o nível de infestação, como confirmado por (Link & Naibo 1995), que afirmam que somente o exame superficial do fruto, subestima o nível de infestação, havendo necessidade de quebra dos caroços para a comprovação do ataque efetivo. Neste estudo foram identificados todos os estágios de desenvolvimento de P. nucleorum (Figura 1).
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Figura 1. Fases de desenvolvimento P. nucleorum (Larva (1), Pupa (2), Adulto jovem (3) e Adulto (4)). (Foto: Andrade, M.B.).
AGRADECIMENTOS
REFERÊNCIAS
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Como citar este artigo:
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Andrade, M.B., A.B. Esteves Filho, I.T.D. Siqueira & J.A. Giorgi, 2013. Registro de Pachymerus nucleorum (Fabricius) (Coleoptera, Chrysomelidae, Bruchinae) predando sementes de Licuri em Caetés, Pernambuco, Brasil. EntomoBrasilis, 6(3): 239-241. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/262. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.262
e-ISSN 1983-0572
Comunicação Científica
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.292 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Ocorrência da Cochonilha Negra Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) em Oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano em Diamantina, Minas Gerais, Brasil Marcus Alvarenga Soares¹, Maria do Céu Monteiro da Cruz¹, Larissa Madureira Martins¹, Raoni Pereira de Carvalho¹, Evaldo Martins Pires² & Veríssimo Gibran Mendes de Sá³ 1. Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, e-mail: marcusasoares@yahoo.com.br (Autor para correspondência), m_mariceu@yahoo.com.br, la.madureira@yahoo.com.br, raonipc@hotmail.com. 2. Universidade Federal de Mato Grosso - Campus avançado de Sinop, e-mail: evaldo@ufmt.br. 3. Universidade do Estado de Minas Gerais, e-mail: verisgibran@hotmail.com.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 242-244 (2013)
Resumo. Plantas de oliveira Olea europaea L. (Oleaceae) foram introduzidas no município de Diamantina, Minas Gerais, Brasil devido ao potencial local para produzir azeitonas e azeite, fruto e processado com mercado mundial em expansão. O objetivo deste trabalho foi registrar, pela primeira vez, a presença da cochonilha negra, Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae), em oliveiras (cv. Ascolano) em Diamantina. O presente registro mostra que S. oleae precisa ser monitorada, quando da implantação de viveiros de mudas e áreas de cultivo nesta região, por ter potencial para causar danos severos nas plantas e perdas na produção. Palavras-Chave: Fitófagos; Insetos; Ocorrência; Pragas.
Occurrence of Black Scale Saissetia oleae (Oliver) (Hemiptera: Coccidae) in Olive Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano in Diamantina, Minas Gerais State, Brazil Abstract. Olive plants Olea europaea L. (Oleaceae) were introduced in the Diamantina region, Minas Gerais State, Brazil mainly because it is a potential place to produce olives and olive oil, with growing global market. The aim of this study was to record the presence of black scale Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) on olive (cv. Ascolano) in Diamantina. This record shows that S. oleae needs to be monitored when deploying nurseries and crop areas for its potential to cause severe damage in plants and production losses. Keywords: Insects; Occurrence; Pests; Phytophagous.
_____________________________________ origem da oliveira, Olea europaea L. (Oleaceae), não é conhecida com certeza sendo atribuída à Síria e/ou Líbano (Ásia Menor Meridional). Seu cultivo tem registros que datam de 10 a 30 mil anos antes da Era Cristã, sendo, após as cruzadas, disseminada e cultivada em todos os continentes. No Brasil, seu plantio comercial é recente, estando restrito à região Sudeste e Sul e mais especificamente aos estados de Minas Gerais, São Paulo, Paraná e Rio Grande do Sul. Nestes locais, se adaptaram cultivares como Arbequina, da Espanha, Ascolano, da Itália e Koroneiki, vindo da Grécia, por serem menos exigentes em frio (de Oliveira et al. 2006). Ascolano é a principal cultivar italiana de oliveira utilizada para conserva. Produz frutos com regularidade em anos de clima favorável, apresentando floração tardia e elevado aborto ovariano, o que melhora a frutificação efetiva consideravelmente (de Oliveira et al. 2006). Em Minas Gerais, os plantios de oliveira se concentram na região Sul do estado (de Oliveira et al. 2006). No entanto, matrizes da Fazenda Experimental da Empresa de Pesquisa Agropecuária de Minas Gerais – EPAMIG, de Maria da Fé, foram introduzidas em 2010 na região Noroeste, no município de Diamantina. A introdução desta espécie frutífera, nesta região, foi feita devido ao potencial local para produzir azeitonas e azeite, fruto e processado com mercado mundial em expansão.
Um dos problemas enfrentados por plantas exóticas no Brasil são as pragas, pois o clima tropical e a alta incidência de chuvas aceleram o ciclo e a reprodução de insetos fitófagos (Menezes et al. 2012). A principal praga da oliveira, em todas as regiões de cultivo, é a cochonilha negra, Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae), já observada no Brasil (de Oliveira et al. 2006). Os ataques deste inseto ocorrem nos galhos, ramos e folhas (Figura 1). Todos os estádios de desenvolvimento dessa cochonilha podem causar danos, pois ao se alimentar da seiva da árvore, causam o enfraquecimento dos órgãos atacados, pela competição por fotoassimilados. Além disso, a excreção deste inseto favorece o desenvolvimento de fumagina nas folhas, diminuindo a atividade fotossintética e a produção da oliveira (Noguera et al. 2003; Ouguas & Chemseddine 2011). O objetivo deste trabalho foi registrar, pela primeira vez, a ocorrência da cochonilha negra, S. oleae, em oliveiras do cultivar Ascolano no município de Diamantina, Minas Gerais, Brasil. As cochonilhas foram observadas em casa de vegetação da Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri – UFVJM (entre as coordenadas: Latitude 18º 15’ Sul, Longitude 43º 36’ Oeste e altitude média de 1394 m.), no período de agosto a dezembro de 2011, em Diamantina, estado de Minas Gerais, Agências de Financiamento: CNPq, CAPES e FAPEMIG.
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Ocorrência da Cochonilha Negra Saissetia oleae (Olivier)…
Soares et al.
Brasil. Durante este período, medições no interior da casa de vegetação mostraram temperatura máxima de 43,1ºC e mínima de 16,5ºC e umidade relativa máxima de 63,3% e mínima de 41,1%. Os insetos foram observados se hospedando no cultivar Ascolano, o qual, originalmente foi obtido do banco de plantas matrizes da EPAMIG de Maria da Fé, estado de Minas Gerais, Brasil, a partir do enraizamento de estacas, com 18 meses de idade. As plantas apresentavam, no período de observação, média de 56,40 ± 2,50 cm de altura.
O registro geográfico da presença de espécies pragas e a identificação de seus hospedeiros são importantes para se desenhar estratégias locais de Manejo Integrado de Pragas - MIP (Pires et al. 2011; Souza et al. 2012). O presente estudo mostra que S. oleae já ocorre no município de Diamantina, sendo necessário seu monitoramento, quando da implantação de viveiros de mudas e áreas de cultivo. Este inseto é praga chave em todas as demais regiões produtoras de oliveiras do mundo e tem potencial para causar danos severos nas plantas e perdas na produção. No entanto, mais estudos são necessários para determinar níveis populacionais, presença de inimigos naturais e a agressevidade da espécie S. oleae nesta nova região oleícola.
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Figura 1. Imaturos (A e B) e fêmea adulta (C e D) de Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) em oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae) em Diamantina, Minas Gerais, Brasil. Fotos: M.A. Soares
Agradecimentos Às agencias brasileiras Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq, Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – CAPES e Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais – FAPEMIG, pelas bolsas e auxilios concedidos.
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EntomoBrasilis 6(3)
Recebido em: 27/10/2012 Aceito em: 29/05/2013 ********** Como citar este artigo:
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Soares, M.A., M.C.M. da Cruz, L.M. Martins, R.P. de Carvalho, E.M. Pires & V.G. Mendes de Sá, 2013. Ocorrência da Cochonilha Negra Saissetia oleae (Olivier) (Hemiptera: Coccidae) em Oliveiras Olea europaea L. (Oleaceae) cv. Ascolano em Diamantina, Minas Gerais, Brasil. EntomoBrasilis, 6(3): 242-244. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/292. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.292
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First Record of Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) in Southeastern Brazil Antonia de Castro Ribeiro¹, Debora Cardoso², Cláudia Soares dos Santos Lessa¹, Gonzalo Efrain Moya-Borja³ & Valéria Magalhães Aguiar¹ 1. Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro, e-mail: antoniaribeiro.09@gmail.com, lessaclss@gmail.com, valerialed@yahoo.com.br. 2. Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia - Campus Itapetinga, e-mail: dcardoso_rj@hotmail.com (Autor para correspondência). 3. Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, e-mail: gemoya@ufrrj.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 245-247 (2013)
Abstract. The present note reports the first record of Chrysomya rufifacies (Macquart) in Southeastern Brazil, in the municipality of Seropédica, Rio de Janeiro. The collecting was conducted with Diptera traps using fresh fish as bait. Keywords: Biodiversity; Blowfly; Exotic specie.
Primeiro Registro de Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) no Sudeste do Brasil Resumo. A presente nota relata o primeiro registro da espécie Chrysomya rufifacies (Macquart), no Sudeste do Brasil, no Município de Seropédica, Rio de Janeiro. As coletas foram realizadas com auxílio de armadilhas para dípteros e a isca utilizada foi peixe fresco. Palavras-Chave: Biodiversidade; Espécie exótica; Mosca varejeira.
_____________________________________ n the 1970s, three species of Chrysomya (Calliphoridae) were introduced to Brazil: Chrysomya megacephala (Fabricius), Chrysomya albiceps (Wiedemann) and Chrysomya putoria (Wiedemann). After their introduction, these species rapidly dispersed throughout the country (Guimarães et al. 1978). This genus has medical and veterinary importance, may cause myiasis (Guimarães & Papavero 1999; Ferraz et al. 2011), and disseminates pathogens (Ribeiro et al. 2011). They are also listed as being relevant in forensic entomology by assisting in post-mortem interval determination (Oliveira-Costa 2007; Barros-Souza 2012). Furthermore, they play an important ecological role, due to high predatory capacity (Baumgartner 1993) this genus has been changing the frequency and abundance of populations of local fauna (Leandro & D’Almeida 2005). Chrysomya rufifacies (Macquart) is a native species of Australasia and Pacific regions (Weels & Greenberg 1992). The first record of this species in the New World was in Costa Rica (Jiron 1979). The distribution of C. rufifacies includes other New World countries, such as Canada (Rosati & VanLaerhoven 2007), United States of America (Shahid et al. 2000), Mexico (Valdes-Perezgasga et al. 2010), Panama (Bermudez et al. 2007), Colombia (Barreto et al. 2002) and Argentina (Mariluis & Schnack 1989). In Brazil, this species had been only collected in an area of “Cerrado” (savannalike vegetation) in the municipality of Caxias in state of Maranhão (Silva et al. 2012). Four female C. rufifacies were collected in the municipality of Seropédica, Rio de Janeiro (22°45’48’’S 43°41’23’’W), two were collected in December 2011 and two were collected in February 2012. For collection, the Diptera traps described by Mello et al. (2007) were used with fresh fish (sardine) as bait and exposed for a period of 30 hours approximately 1.5 meters above the ground. The captured insects were sacrificed using ether, stored in polyethylene bags and then placed in a freezer at -10ºC. During the sorting process, the insects of the family Calliphoridae were transferred to glass vials containing 70% alcohol. The material
was stored and analyzed at the Laboratory of Diptera Studies in the Department of Microbiology and Parasitology, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro - UNIRIO. After the insects were dried with incident light, they were pinned and identified following the taxonomic keys of Guimarães & Papavero (1999), Amat et al. (2008), Amat (2009), Whitworth (2010) and Silva et al. (2012). Two female were deposited in the Entomological Collection of Laboratory of Diptera Studies - UNIRIO and two female were deposited in the Entomological Collection of Nacional Museum - UFRJ, both located in Rio de Janeiro, state of Rio de Janeiro. In the specimens collected, all the morphological traits were shown used to identify this species, as can be observed in the photomicrographs (Figure 1A, 1B, 1C). The characteristics that were shown and that identify this species are: orange gena (Figure 1A) (Guimarães & Papavero 1999), strong proepisternal setae (Figure 1A, 1C) (Guimarães & Papavero 1999; Amat et al. 2008; Amat 2009; Whitworth 2010; Silva et al. 2012), and in the females, tergite 5 a dorsal cleft in the posterior margin (Figure 1B) (Amat et al. 2008; Amat 2009; Whitworth 2010; Silva et al. 2012). This scientific note is the first record of C. rufifacies in the southeastern region of Brazil. Considering that this species occupies the same niche as other Diptera of the Calliphoridae family, there will probably be new ecological interactions with the existing community, transforming it, because the interspecific interactions are important ecological mechanisms that can influence the behavior dynamic of the species. Wells & Greenberg (1992) suggested the decline of the C. macellaria population in the presence of C. rufifacies.
Agências de Financiamento: UNIRIO, CNPq, FAPERJ, FINEP, UFRRJ e UESB.
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Ribeiro et al.
First Record of Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera…
This record can be considered as a warning to entomologists and health authorities to pay attention to new field collections and
the consequences of its presence in Brazil.
Figure 1. Chrysomya rufifacies (Macquart), A - orange gena (g), proepisternal setae (p) and anterior thoracic spiracle pale (s); B - female fifth tergite with a cleft (c) in the posterior margin, ventral view; C - proepisternal setae (p) and anterior thoracic spiracle pale (s), lateral view of thorax. Picture: A.C. Ribeiro
Acknowledgements The authors would like to thank the LABAN - Laboratório de Biossistemática de Anfíbios (UNIRIO) and M.Sc. Barbara Proença (Museu Nacional - UFRJ) for their support by the pictures. Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq, Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro - FAPERJ, Financiadora de Estudos e Projetos - FINEP, Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro UNIRIO, Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia - UESB, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro - UFRRJ for their financial support.
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Ribeiro, A.C., D. Cardoso, C.S. Lessa, G.E. Moya-Borja & V.M. Aguiar, 2013. First Record of Chrysomya rufifacies (Macquart) (Diptera, Calliphoridae) in Southeastern Brazil. EntomoBrasilis, 6(3): 245-247. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/321. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.321
e-ISSN 1983-0572
Comunicação Científica
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.325 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Ecological Roles of Coleoptera Associated with Carcasses in Caatinga Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves, Rodrigo Cesar Azevedo Pereira Farias & Antonio José Creão-Duarte Laboratório de Entomologia, Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, e-mail: well-bio@hotmail.com (Autor para correspondência), aninha-bio@hotmail.com, rodrigoento@gmail.com, creaoduarte@yahoo.com.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 248-250 (2013)
Abstract. The ecological roles of Coleoptera fauna associated with pig carcasses exposed in a Caatinga area were examined. Tray, pitfall and modified Shannon traps were settled together to collect these insects during two seasons (dry and rainy). 4,851 beetles were collected, belonging to 19 families and 88 species. The most abundant ecological category was predator/parasite (72.7%), followed by omnivorous (15.1%), necrophagous (10.9%) and incidental (1.3%). Future researches on the biology of predator/parasite species are required to understand their possible forensic utility for postmortem interval estimate. Keywords: Beetles; Forensic Entomology; Postmortem Interval.
Papel Ecológico de Coleoptera Associados a Carcaças em Área de Caatinga Resumo. O papel ecológico da coleopterofauna associada a carcaças de porcos em uma área de Caatinga foi examinado. Para captura desses insetos foram utilizadas armadilhas do tipo bandeja, pitfall e Shannon modificada, durante duas estações (seca e chuvosa). 4.851 coleópteros foram coletados, pertencentes a 19 famílias e 88 espécies. A categoria ecológica mais abundante foi predador/parasita (72,7%), seguida por onívoro (15,1%), necrófago (10,9%) e incidental (1,3%). Futuros estudos sobre biologia das espécies predadoras/parasitas são necessários para se determinar sua possível utilidade forense na estimativa do intervalo pós-morte. Palavras-Chave: Besouros; Entomologia Forense; Intervalo Pós-Morte.
_____________________________________ arcasses and cadavers are colonized by several species of insects such as flies and beetles during the decomposition process (Smith 1986; Byrd & Castner 2010). This entomofauna is composed by necrophagous species, which feed on tissues in decomposition; predators/parasites, which feed on larvae, pupae and adults of others insects; omnivorous, which feed both body and associated entomofauna; and incidentals, which are found randomly (Catts & Goff 1992). Coleoptera belong to all guilds. Few species are effectively necrophagous, while most of them are predatory, but any category may provide useful information from the forensic point of view, concerning to the estimation of the postmortem interval (PMI) and other aspects of death, as the translocation of corpses (Smith 1986; Byrd & Castner 2010). This paper reports the ecological roles of Coleoptera associated with carcasses in an area of Caatinga, northeastern Brazil.
considered to belong to four ecological categories: necrophagous, omnivorous, predator/parasite and incidental (Catts & Goff 1992), according to their feeding habits (Marinoni et al. 2001). The average temperature and relative humidity recorded during dry and rainy seasons were, respectively, 26.9±1.8°C / 63.8±19.4% and 24.5±1.3°C / 78.5±11.7%.
The study was carried out during October 2010 (dry season) and February 2011 (rainy season) at the Private Reserve for the Environmental Inheritance Fazenda Almas, in São José dos Cordeiros, State of Paraíba, Brazil (7° 28’ 19’’ S, 36° 53’ 40’’ W). The vegetation varies from open to dense arboreal Caatinga, with a strong deciduous characteristic during dry season (Santos et al. 2012). Two pig carcasses (Sus scrofa Linnaeus), about 50 m apart one from the other, weighing around 15 kg each, were used in both seasons. The animals were killed with a single gunshot to the head. Each carcass was exposed in an iron cage, with a tray buried underneath it. Pitfall traps were settled around the cage and a modified Shannon trap was hung over the cage (Mise et al. 2007). Coleoptera were daily collected in and from the traps and
Omnivorous (15.1%, S=24) were represented mostly by Stelidota geminata (Say) (Nitidulidae) and several species of Scarabaeinae. Necrophagous (10.9%) were represented by only four species: Necrobia rufipes De Geer (Cleridae), Omorgus suberosus Fabricius (Trogidae), Dermestes maculatus De Geer and Dermestes haemorrhoidalis Küster (Dermestidae). Amongst the incidental beetles (1.3%, S=26), most belong to the families Curculionidae and Chrysomelidae, which have phytophagous habit, excluding its association with the carcasses. Its occasional records on carcasses are due to its great diversity and abundance in several environments (Mise et al. 2007).
A total of 4,851 adults belonging to 19 families and 88 species were collected. The most abundant ecological category and with higher species richness was predator/parasite (72.7%, S=34) in both seasons, represented mainly by species of Staphylinidae, such as Atheta iheringi Bernhauer, Aleochara bonariensis Lynch and Philonthus spp., and Histeridae, such as Euspilotus spp., Xerosaprinus diptychus (Marseul) and Phelister sp. (Table 1). This predominance was attributed to great prey availability on the same place for those Coleoptera (Smith 1986).
Agências de Financiamento: CNPq e Capes
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Santos et al.
Ecological Roles of Coleoptera Associated with Carcasses…
Table 1. Ecological categories of Coleoptera associated to pig carcasses during dry and rainy seasons in a Caatinga area, State of Paraíba, Brazil. n: Absolute abundance; %: Relative abundance; S: Richness. Ecological category
Dry season
Rainy season
Total
n
%
S
n
%
S
n
%
S
Predator/Parasite
730
51.4
13
2,796
81.5
32
3,526
72.7
34
Omnivorous
356
25.1
11
376
11.0
17
732
15.1
24
Necrophagous
316
22.2
3
212
6.2
4
528
10.9
4
Incidental
19
1.3
8
46
1.3
19
65
1.3
26
1,421
100
35
3,430
100
72
4,851
100
88
Total
Mise et al. (2007), in a mixed Rain Forest fragment, reported great abundance of predators/parasites (55%) and omnivorous (38.1%) as in this study, but the incidentals (5.6%) were more abundant than the necrophagous (1.3%). In the same area, studying a longer decomposition process, Mise et al. (2008) also found many predators/parasites (84.6%) and only a few necrophagous (1.1%) specimens. Such as Silva & Santos (2012), at an urban area of Northern Paraná State, who collected mainly predators/parasites (80.5%) and omnivorous (12.7%) and only some necrophagous (0.4%) beetles. According to an analysis of the data collected by Rosa et al. (2011), in areas of Cerrado, it is possible to notice a variation on the ecological role of the Coleoptera between seasons, unlikely this study. During the rainy season, the authors found more predators/parasites (51.8%) than necrophagous beetles (12.4%) as well. However, the necrophagous (62.6%) were more abundant than the predators/parasites (23.6%) during the dry season. According to the authors, it was expected an increase in the number of necrophagous species found in the dry remains. Mayer & Vasconcelos (2013), in another Caatinga area, collected mainly copro-necrophagous (55.4%) and necrophagous (39.9%) and only a few predators/parasites (2.5%) beetles. Surprisingly, only 24 individuals of Histeridae were found and specimens of Staphylinidae were not collected by the authors. The pupae of flies from forensic cases are frequently identified by rearing out the adults. However, parasite insects are often obtained instead. Like some species of wasps (Braconidae) and rove beetles of the genera Aleochara (Staphylinidae). It is suggested that, with knowledge of their durations of development, they can be employed as surrogates for their hosts for PMI estimates (Disney & Munk 2004; Caron et al. 2008). In conclusion, predators/parasites beetles were the most abundant in both seasons in Caatinga due to the large amount of preys for these Coleoptera underneath the carcasses, especially during rainy season when environmental conditions may have favored these species. Similar results were also observed in studies conducted in other areas. Therefore, it is necessary a new direction of researches on the biology of species associated with carcasses, so far focused on necrophagous species (Richardson & Goff 2001), to understand the role of these beetles on carcasses and their possible forensic utility.
Acknowledgements Thanks are due to Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) and Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES) for providing scholarships to ACFA, WES and RCAPF.
(Coleoptera: Staphylinidae: Aleocharinae), with a complete checklist of Neotropical species of the genus. Revista Brasileira de Zoologia, 25: 827-842. Catts, E.P. & M.L. Goff, 1992. Forensic entomolgy in criminal investigations. Annual Review of Entomology, 27: 253-272. Disney, R.H.L. & T. Munk, 2004. Potential use of Braconidae (Hymenoptera) in forensic cases. Medical and Veterinary Entomology, 18: 442-444. Marinoni, R.C., N.G. Ganho, M.L. Monné & J.R.M. Mermudes, 2001. Hábitos alimentares em Coleoptera (Insecta). Ribeirão Preto, Holos Editora, 63p. Mayer, A.C.G. & S.D. Vasconcelos, 2013. Necrophagous beetles associated with carcasses in a semi-arid environment in Northeastern Brazil: implications for forensic entomology. Forensic Science International, 226: 41-45. Mise, K.M., C.B.C. Martins, E.L. Köb & L.M. Almeida, 2008. Longer decomposition process and the influence on Coleoptera fauna associated with carcasses. Brazilian Journal of Biology, 68: 907-908. Mise, K.M., L.M. Almeida & M.O. Moura, 2007. Levantamento da fauna de Coleoptera que habita a carcaça de Sus scrofa L., em Curitiba, Paraná. Revista Brasileira de Entomologia, 51: 358-368. Richardson, M.S. & M.L. Goff, 2001. Effects of temperature and intraspecific interaction on the development of Dermestes maculatus (Coleoptera: Dermestidae). Journal of Medical Entomology, 38: 347-351. Rosa, T.A., M L.Y. Babata, C.M. Souza, D. Sousa, C.A. MelloPatiu, F.Z. Vaz-de-Mello & J. Mendes, 2011. Arthropods associated with pig carrion in two vegetation profiles of Cerrado in the State of Minas Gerais, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 55: 424-434. Santos, W.E., A.C.F. Alves & A.J. Creão-Duarte, 2012. Dermestes peruvianus Laporte (Coleoptera, Dermestidae): primeiro registro para o Nordeste do Brasil. EntomoBrasilis, 5: 253254. Silva, R.C. & W.E. Santos, 2012. Fauna de Coleoptera associada a carcaças de coelhos expostas em uma área urbana no Sul do Brasil. EntomoBrasilis, 5: 185-189. Smith, K.G.V., 1986. A manual of forensic entomology. Ithaca, Cornell University Press, 205p. Recebido em: 12/02/2013 Aceito em: 21/04/2013 **********
249
References Byrd, J.H. & J.L. Castner, 2010. Insects of forensic importance, p. 39-126. In: Byrd, J.H. & J.L. Castner (Eds.). Forensic entomology: the utility of arthropods in legal investigations, 2nd Ed. Boca Raton, CRC Press, 681p. Caron, E., K.M. Mise & J. Klimaszewski, 2008. Aleochara pseudochrysorrhoa, a new species from southern Brazil e-ISSN 1983-0572
Setembro - Dezembro 2013 - www.periodico.ebras.bio.br
EntomoBrasilis 6(3)
Como citar este artigo:
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Santos, W.E., A.C.F. Alves, R.C.A.P. Farias & A.J. CreĂŁo-Duarte, 2013. Ecological Roles of Coleoptera Associated with Carcasses in Caatinga. EntomoBrasilis, 6(3): 248-250. AcessĂvel em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/325. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.325
e-ISSN 1983-0572
Comunicação Científica
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.362 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) to Brazil Rafael Segtowick da Silva Sovano & Diego Matheus de Mello Mendes Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: rafaelsovano@hotmail.com (Autor para correspondência), diego.mello.mendes@gmail.com.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 251-254 (2013)
Abstract. This paper reports a new record of Quiva diaphana Hebard and Quiva pulchella Rehn to Brazil along with the occurrence of Quiva abacata (Brunner von Wattenwyl) for the first time in the Brazilian Amazon, including distribution notes. Keywords: Amazon; Collections; Distribution; Ensifera.
Novos Registros de Esperanças do Gênero Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) para o Brasil Resumo. Este trabalho reporta novos registros de ocorrência de Quiva diaphana Hebard e Quiva pulchella Renh para o Brasil, juntamente com a ocorrência de Quiva abacata (Brunner von Wattenwyl) pela primeira vez para a Amazônia brasileira, incluindo notas de distribuição. Palavras-chave: Amazônia; Coleções; Distribuição; Ensifera.
_____________________________________ rasshoppers, crickets and katydids (order Orthoptera) are recognized not only for their economic importance as potential agricultural pests, but also for their ecological role, being indispensable elements at different levels in food chains as the main prey of many vertebrates and other invertebrates including other insects (Nunes-Gutjahr & Braga 2010). Moreover, they contribute directly to the cycling of plant matter as natural defoliators (Nunes-Gutjahr & Braga 2010). Among the 33 families belonging to the order Orthoptera, there is the family Tettigoniidae whose representatives are commonly known in Brazil as “esperanças” (Hogue 1993; Rentz 2010). Tettigoniidae possesses 19 subfamilies distributed worldwide, five of which occur in Brazil and in the Brazilian Amazon: Conocephalinae, Listroscelidinae, Meconematinae, Pseudophyllinae and Phaneropterinae. Currently the largest of the subfamilies of Tettigoniidae, Phaneropterinae possesses more than 2.300 described species (Rentz 2010; Sperber et al. 2012; Eades et al. 2013). In Brazil this subfamily includes 283 species distributed into 83 genera (Sperber et al. 2012; Eades et al. 2013) divided into 14 tribes, among which is the tribe Dysoniini, whose representatives are characterized by a chromatic body color resembling tree bark or rock surfaces covered by lichens and bryophytes (Hogue 1993; Cadena-Castañeda 2011). Dysoniini is a strictly neotropical tribe composed up to date by 13 genera including the genus Quiva (Eades et al. 2013). The representatives of the genus Quiva are easily recognized by their remarkable white-yellow color pattern covered with black punctures. They also have antennae with densely hairy black rings on the dorsal surface at least in its middle portion, when they are extended (Rehn 1950). During visits to Brazilian entomological collections, 35 specimens of Quiva were found, 14 of those from the Invertebrate Collection
of the National Institute of Amazonian Research (INPA), one from the Collection of Invertebrates of the Museum Paraense Emílio Goeldi (MPEG), 11 from the Zoological Collection of the University of the Maranhão State and nine from the Zoological Collection of Federal University of Amazonas. These specimens were identified following the key of species proposed by Rehn (1950). The description of Quiva abacata (Brunner von Wattenwyl) (Figure 1a) reports the posterior margin of the lateral lobes of pronotum broadly arched with the ventral margin, sub-genital plate without lobes and widely produced (Figure 1b); cerci provided with a short denticle on its dorsodistal part (Brunner von Wattenwyl 1878; Rehn 1950). This species was recorded for Maroni in French Guiana, Moengo in Suriname and in Itauna Valley, Espírito Santo state, southeastern Brazil (Rehn 1950; Eades et al. 2013). That being so this species is registered for the first time in the Brazilian amazon rainforest in the states of Amazonas, Pará and Maranhão. Examined material: 18♂ e 1♀ - BRASIL, Amazonas, Manaus, ZF2, km 14 - torre 40m, 21-24.i.2004, (C.S. Motta, S. Trovisco, A. Silva Filho & F.F. Xavier Filho)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W] (1♂); idem, 16-19.viii.2004, (J.A. Rafael, C.S. Motta, A. Silva Filho, S. Trovisco & J.M.F. Ribeiro)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W] (1♂); idem, 15-18.vi.2004, (J.A. Rafael, C.S. Motta, F. Godoi, S. Trovisco & A. Silva Filho)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W](2♂); idem, Base LBA, 10-11.vii.2008 (J.A. Rafael & F.F. Xavier Filho) [02°35’37’’N - 60°1239W](1♂); idem, 04.iii.2011, 03:00-06:00h, (J.A. Rafael e equipe)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W](1♂), mobile light trap; idem, Itacoatiara, CEPLAC - km 30, 28.iii.1977, (J.A.Rafael & F.F.Xavier Filho)(1♂), light trap; idem, Maranhão, Bom Jardim, REBIO – Base Reserva Biológica Gurupi, 05 – 15.vi.2010, (J.C. Silva, J. A. Silva, A.A. Santos & T.T.A)(2♂ e 1♀), light trap; idem, 02–11.ix.2010, (F. Limeira-de-Oliveira,
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New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera:…
A.L. Costa, J.A. Silva & M.M. Abreu)(4♂); Cidade Nova do Maranhão, REBIO - Reserva Biológica Gurupi, light trap, 01– 06.iii.2011, (F. Limeira-de-Oliveira, M.M. Abreu & J.A. Silva) [03°14’05’’S - 46°41’83’’W](4♂); idem, Pará, Itaituba, Garimpo Tocantinzinho, 04-18.x.2010, (B. Mascarenhas & J. Dias) [04°13’01’’S - 56°00’59’’W](1♂). Quiva diaphana Hebard (Figure 2a) is characterized by not having the knotted process between the apex of the vertex and the fastigious of the forehead as in Q. abacata; cerci slightly elongated, robust and twith cultriform margins, sub-genital plate enlarged, with two lobes in its distal portion (Figure 2b) (Hebard 1927; Rehn 1950). This species was previously recorded only to the department of Cundinamarca in central Colombia (Rehn 1950) and now is recorded for the first time in Brazil, Amazonas state.
252
Examined material: 5♂ - BRASIL, Amazonas, Manaus, ZF2, km 14 – torre 40m, 21-24.i.2004, (C.S. Motta, S. Trovisco, A. Silva Filho & F.F. Xavier Filho)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W]
Sovano & Mendes
(1♂), mixed light bedsheet trap; idem, 16-19.viii.2004, (J.A. Rafael, C.S. Motta, A. Silva Filho, S. Trovisco & J.M.F. Ribeiro) [02°35’21’’S - 60°06’55’’W](1♂); idem, 13-16.ix.2004, (A.R. Ururahy, F.F. Xavier Filho, F. Godoi & S. Trovisco)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W](1♂); idem, 10-13.xii.2004, (C. S. Motta, A. Silva Filho, S. F. Trovisco & M. Cutrim)[02°35’21’’S - 60°06’55’’W] (1♂); idem, 04.iii.2011, 00-03h, (F.F.Xavier Filho, J.T. Camara & P.Dias)(1♂). Quiva pulchella Rehn (Figure 3a) can be distinguished from other species by having elongated, slender and tweezer shaped cerci with its dorsal margin straight in lateral view and its ventral margin subparallel; cerci apex enlarged with its distal margin oblique and sub-truncate having a distinct dorsal spine (Figure 3b) (Rehn 1950). This species was previously knowned only to Peru in Sierra Leonpampa and Avispa by the margins of the Madre de Dios river (Eades et al. 2013; Rehn 1950), now being registered for the first time for Brazil in different localities of the Amazonas state.
1a
1b
2a
2b
3a
3b
Figure 1-3. Lateral view of Quiva abacata (1a); ventral view of the subgenital plate of Q. abacata (1b); lateral view of Quiva diaphana (2a), ventral view of the subgenital plate of Q. diaphana (2b); lateral view of the Quiva pulchella (3a); dorso-lateral view of the male cerci of Q. pulchella.
e-ISSN 1983-0572
Setembro - Dezembro 2013 - www.periodico.ebras.bio.br
Examined material: 11♂ - BRASIL, Amazonas, Autazes, LIT-1 AM, 21-22.vii.1996, Black light BLB, (P.F.Bührnheim & N.O. Aguiar)[03°32’5.7”S–59°13’30”W](1♂); idem, Coari, Rio Urucu, Igarapé Marta-3, 14-25.viii.1993, (P.F. Bührnheim et al.)[04°50’0.73”S – 65°02’37”W](2♂), mixed mercury light; idem, 07-16.ix.1994, (P.F.Bührnheim et al.)[04°43’24”S – 65°40’06”W](1♂), mixed mercury light; idem, Rio Urucu, LOC – 18, 19.ii-01.iii.1993, (P.F. Bührnheim & N.O. Aguiar) [04°53’53”S – 65°11’58”W](1♂), mixed mercury light; idem, Juruá, Mineruazinho, 13-25.i.1996, (P.F. Bührnheim, N.O. Aguiar et al.)[03°34’85”S – 66°59’15”W](1♂), mixed mercury light; idem, Novo Airão, Ramal do Olímpio, 03-15.vii.1997, (P.F. Bührnheim, N.F. Fe & N.O. Aguiar)[02°39’23”S – 60°55’44”W] (3♂), mixed mercury light; idem, Nova Olinda do Norte, Rio Abacaxis, 35m, 27-29.v.2008, (J.A. Rafael and team)[05°15’09”S
EntomoBrasilis 6(3)
– 58°41’52”W](1♂), light trap on the boat; idem, Uarini, 22.vii03.viii.1995, (P.F.Bührnheim, N.O.Aguiar et al.)[03°02’57”S – 65°41’42”W](1♂), pennsylvania black light trap, BLB. The new distribution records (Figure 4) presented here along with biology and diversity data about katydids suggest that many Phaneropterinae species have yet to be found. In addition many localities in the Brazilian amazon rainforest remain virtually unexplored, such as the border regions with Peru, Colombia and Acre state as well as the southeast of Pará state being necessary the realization of sampling so as to discover the real diversity of these orthopterous for this region. Therefore, further studies on the Brazilian amazon rainforest certainly will extend the knowledge concerning of the Phaneropterinae fauna.
Acknowledgements
References
We thank to Jeane Marcelle C. do Nascimento (INPA) by the treatment performed in the images of this work and Marlon Breno Costa Santos da Graça (INPA) for reviewing the text. We thank the Laboratory of Aquatic Insects and Cytotaxonomy and Diptera Systematics Laboratory for providing the equipment to obtain the images and all the curators and collections visited for the assistance.
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e-ISSN 1983-0572
253
Figure 4. Geographical distribution of the genus Quiva.
New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera:…
Eades, D.C., D. Otte, M.M. Cigliano & H. Braun, 2013. Orthoptera Species File. Versão 5.0/5.0. Disponível em: <http://orthoptera.speciesfile.org> [Acess: April/ 03/2013]. Hebard, M., 1927. Studies in the Dermaptera and Orthoptera of Colombia. Transactions of the American Entomological Society, 52: 276. Hogue, C.L., 1993. Latin American Insects and Entomology. Los Angeles, University of California Press, 536p. Nunes-Gutjahr, A.L. & C.E.S. Braga, 2010. Similaridade entre amostras da Acridofauna (Orthoptera: Acrididae) em quatro áreas ao longo da estrada Santarém-Cuiabá (Br-163), Pará, Brasil. Revista Nordestina de Zoologia, 4: 118-130. Rehn, J.A.G., 1950. Studies in the Group Dysoniae (Aphidniae of authors) (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) (Part I). Transactions of the American Entomological Society, 75: 271-322.
Sovano & Mendes
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Como citar este artigo:
254
Sovano, R.S.S. & D.M.M. Mendes, 2013. New Records of Katydids of the Genus Quiva (Orthoptera: Tettigoniidae: Phaneropterinae) to Brazil. EntomoBrasilis, 6(3): 251-254. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/362. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.362
e-ISSN 1983-0572
Errata
doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.389 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)
Dermestes haemorrhoidalis Küster (Coleoptera, Dermestidae): Primeiro Registro para o Nordeste do Brasil Wellington Emanuel dos Santos, Ana Claudia Firmino Alves & Antonio José Creão-Duarte Laboratório de Entomologia, Departamento de Sistemática e Ecologia, Universidade Federal da Paraíba, e-mail: well-bio@hotmail.com (Autor para correspondência), aninha-bio@hotmail.com, creaoduarte@yahoo.com.br.
_____________________________________ EntomoBrasilis 6 (3): 255 (2013)
sse manuscrito é uma nota de correção da comunicação científica “Dermestes peruvianus Laporte (Coleoptera, Dermestidae): Primeiro Registro Para o Nordeste do Brasil” (Santos et al. 2012 - doi:10.12741/ebrasilis.v5i3.239 volume 5, número 3). Os espécimes tratados como Dermestes peruvianus Laporte no referido trabalho, segundo o especialista Dr. Jiří Háva (Czech University of Life Sciences, República Tcheca) tratam-se da espécie Dermestes haemorrhoidalis Küster. As duas espécies se diferenciam pelos seguintes caracteres (Háva & Kalík 2005): D. haemorrhoidalis – élitro fosco, com pubescência bicolor (preto e amarelo) e cerdas longas que ultrapassam o ápice; D. peruvianus – élitro brilhante, com pubescência unicolor (marrom ao preto) e cerdas curtas que não ultrapassam o ápice. D. haemorrhoidalis, assim como D. peruvianus, não foram antes coletadas no Nordeste do Brasil. Além disso, este é seu primeiro registro em carcaças na região Neotropical. Segundo Háva & Kalík (2005), a distribuição geográfica conhecida da espécie inclui: Europa, África do Sul, Burundi, Congo, Madagascar, Tanzânia, Zâmbia, Japão, Mongólia, Omã, Rússia, Argentina, Bolívia, Brasil, Peru e Uruguai. Adicionalmente, esse trabalho ressalva a
importância de estudos em diversas regiões e ambientes, os quais trazem importantes novos registros (Santos et al. 2012; Farias et al. 2013), para o conhecimento da coleopterofauna associada a carcaças no Brasil.
Referências Farias, R.C.A.P., D. Dal-Bó, W.E. Santos, A.J. Creão-Duarte & P.J. Thyssen, 2013. First Record of Scirtidae (Coleoptera) Associated with Decaying Carcasses in the Neotropical Region. EntomoBrasilis, 6: 171-172. Háva, J. & V. Kalík, 2005. Contribution to the Dermestes peruvianus species group from the Neotropical region (Coleoptera: Dermestidae). Baltic Journal of Coleopterology, 5: 87-98. Santos, W.E., A.C.F. Alves & A.J. Creão-Duarte, 2012. Dermestes peruvianus Laporte (Coleoptera, Dermestidae): primeiro registro para o Nordeste do Brasil. EntomoBrasilis, 5: 253254. *******
Como citar este artigo: Santos, W.E., A.C.F. Alves & A.J. Creão-Duarte, 2013. Dermestes haemorrhoidalis Küster (Coleoptera, Dermestidae): Primeiro Registro para o Nordeste do Brasil. EntomoBrasilis, 6(3): 255. Acessível em: http://www.periodico.ebras.bio.br/ojs/index.php/ebras/article/view/389. doi:10.12741/ebrasilis.v6i3.389
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