EntomoBrasilis volume 8, número 1

v. 8, n. 1

2015

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 8 .

N煤mero 1 . Janeiro - Abril de 2015

Foto: Luis Henrique Alves

Peri贸dico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

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Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Abertura de ninho de Nonnatrigona testaceicornes. Local: Valença, Rio de Janeiro, Brasil. Foto: Luiz Henrique Soares Alves Artigo: Biologia de Abertura e Fechamento do Tubo de Acesso de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini).

Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26pt, em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/deed.pt_BR

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Apoio

O

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Expediente

Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil/ UniFOA - Centro Universitário de Volta Redonda / Methodos Consultoria Ambiental Ltda

Editores Adjuntos

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ

Editores Científicos

Consultores Adhoc deste Número

Adão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.

Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Viviane Zahner, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil.

Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil.

Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

Alexandre Ururahy Rodrigues - Bioforense Projetos Educacionais, RJ., Instituto Oswaldo Cruz-FIOCRUZ, RJ, Brasil.

Ana Paula Afonso - Embrapa Clima Temperado, Brasil.

Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil.

André Barbosa Vargas - Centro Universitário de Volta Redonda UniFOA, Brasil.

Anete Pedro Lourenço - Universidade Federal dos Vales do Jequitinhonha e Mucuri, Brasil. Ângela Alves Almeida – UNIABEU, Brasil.

Bernardo Ferreira dos Santos - Richard Gilder Graduate School (American Museum of Natural History, USA. Carlos José Einicker Lamas - Universidade de São Paulo, Museu de Zoologia, Brasil Cerilene Santiago Machado - Universidade Federal do Recôncavo da Bahia, Brasil.

Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil.

Edilberto Giannotti - Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Brasil.

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil.

Fernando Willyan Trevisan Leivas - Universidade Federal do Paraná, Brasil.

Hélcio Reinaldo Gil-Santana - Fundação Oswaldo Cruz, RJ, Brasil.

Ivan Carlos Fernandes Martins - Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil.

Ivana de Freitas Barbola - Universidade Estadual de Ponta Grossa, Brasil.

José Mario Almeida - Universidade Federal Fluminense, Brasil.

Karine Pinto e Vairo - Universidade Federal do Paraná, Brasil.

Maria Emilene Correia-Oliveira - University of Salford, UK. Marliton Rocha Barreto - Universidade Federal de Mato Grosso, Brasil.

Michelle Manfrini Morais Vátimo - Universidade de São Paulo, Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, Brasil.

Nildimar Alves Honório - Fundação Oswaldo Cruz, RJ, Brasil.

Reinildes Silva-Filho, EcoSystems Jardins, Brasil.

Roney Rodrigues-Guimarães - Universidade Estácio de Sá/ Centro Universitário de Barra Mansa, Brasil.

Thiago Carvalho Moretti - Universidade Estadual de Campinas Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

William Costa Rodrigues - Centro Universitário de Volta Redonda (UNIFOA), Brasil.

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iii

Sumário Fórum Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa Wells et al.: Pragas Potenciais para a Citricultura Sergipana.

Citrus Leafhoppers, Vectors of the Bacterium Xylella fastidiosa Wells et al.: Potential Pest of Citrus Crops in Sergipe State. Ruberval Leone Azevedo & Marcel Faria Lima........................................01-07

Bionomia e Comportamento Biologia de Abertura e Fechamento do Tubo de Acesso de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini). Biology of Opening and Closing the Access tube Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini). Luis Henrique Alves, Leonardo Almeida Sousa, André Felipe Barreto-Lima, Georgina Maria Faria Mucci & Fábio Prezoto............................ 08-11 Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure (Vespidae) Durante Estação Seca Prolongada na Região da Chapada Diamantina, Bahia, com Notas Sobre Nidificação em Ninho Abandonado de Xylocopa cearensis Ducke (Apidae). Nesting Pattern of Monobia angulosa Saussure (Vespidae) During Prolonged dry Season in the Chapada Diamantina, Bahia, with Notes on Nesting in Old Carpenter-Bee Borings Xylocopa cearensis Ducke (Apidae). Thiago Mahlmann, Reinanda Lima, Taniele Santana, Jeferson Coutinho & Favízia Freitas de Oliveira................................................................................................................12-16

Ecologia Comparative Study Between Chicken Gizzards and Beef as Diets and its Influences on the Post-Embryonic Development and Longevity of Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae). Estudo Comparativo entre a Moela de Frango e Carne Bovina como Dietas e suas Influências sobre o Desenvolvimento Pós-Embrionário e Longevidade de Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae). Daniele Lourinho Dallavecchia, Adriana Cristina Pedroso Ferraz, Gustavo Silva de Miranda, Alexandre Sousa da Silva & Valéria Magalhães-de-Aguiar............................................................... 17-23

Entomologia Geral Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) e Atividades de Forrageio dos seus Visitantes Florais.

Reproductive Strategy of Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) and Foraging Activities of their Floral Visitors.

Paulo Roberto Abreu Tavares, João Cloves Stanzani Dutra, Leandro Pereira Polatto, Valter Vieira Alves Junior, Edmar de Souza Silva, Ellem Patrícia de Souza & Jhonatan Vicente Ponço...............................................................................................................24-29 Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em Fragmentos de Capoeira ao Entorno da Zona Urbana do Município de UruaráPA, Brasil. Abundance and Diversity of Ground Dwelling Beetles (Arthropoda: Insecta) in Fragments of Shrubbery Vegetation (Capoeira) in the Surroundings of the Urban Zone of Uruará City-PA, Brazil. Reinaldo Lucas Cajaiba &Wully Barreto da Silva.....................................................................................................................................................................30-37 Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) to ant Baits Containing Different Active Ingredients under Laboratory Conditions. Exposição de Operárias de Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) a Iscas Formicidas Contendo Diferentes Ingredientes Ativos em Condições de Laboratório. Viviane Cristina Tofolo, Edilberto Giannotti & Marcos Aparecido Pizano........................................................... 38-44 Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of the Jaú National Park, Amazonas, Brazil. Fauna de vespas sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) do Parque Nacional do Jaú, Amazonas, Brasil. Alexandre Somavilla, Sérgio Ricardo Andena & Marcio Luiz Oliveira...........................................................................................................................................45-50 Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in an Orange Orchard/Brazilian Savannah Fragment Interface. Amostragem e Diversidade de Hymenoptera (Insecta) em uma Interface Cultura de Citros/Fragmento de Cerrado. Rogeria Inês Rosa Lara, Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Danielle Roberta versuti, Maria Flora de Almeida Tango & Nelson Wanderley Perioto..................................................................................................................................................................................................51-57

iv

Taxonomia e Sistemática O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) no Brasil: Novos Registros e Distribuição de Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot. The costatus Group of Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) in Brazil: New Records and Distribution of Ommatius costatus Rondani and Ommatius orenoquensis Bigot.

Rodrigo Vieira.....................................................................................................................................................................................58-64

Comunicação Científica New Occurrences of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in Semideciduous Seasonal Montane Forest and Tropical Dry Forest in Minas Gerais and in the Atlantic Forest in the State of Rio de Janeiro. Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Floresta Estacional Semidecidual Montana e Mata Seca em Minas Gerais e na Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro. Marcos Magalhães Souza, Epifânio Porfiro Pires, Rafael Eugênio & Reinildes Silva-Filho.........65-68 Infestação de Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) em Plantas de Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) no Estado do Acre. Infestation of Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Aethalionidae) in Plants of Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) in Acre State, Brazil. Rodrigo Souza Santos, Antonio José Creão-Duarte & Aureny Maria Pereira Lunz............................................................................................................................................................69-73 Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) em uma Área de Cerrado no Sudeste do Brasil: Riqueza e Abundância. Ants on Rattus norvegicus (Berkenhout) Carcass in a Savannah Area in Southeastern Brazil: Richness and Abundance.

Alysson Rodrigo Fonseca, Renata Bernardes Faria Campos & Geiziane Ferreira Silva................................................................74-78 First Record of Pediobius pyrgo Walker (Hymenoptera: Eulophidae) in South America and its Emergence from Egg Sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae). Primeiro Registro de Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) na América do Sul e sua Emergência em Sacos de Ovos de Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae). Karine Schoeninger, Diego Galvão de Pádua, Lidianne Salvatierra & Marcio Luiz de Oliveira..... 79-81 First Record of Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) in the Volta Grande Environmental Reserve, Conceição das Alagoas Municipality, Minas Gerais, Brazil. Primeiro registro de Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) na região do Reservatório de Volta Grande, Conceição das Alagoas, Minas Gerais, Brasil. Rafael Martins, Graziella França Monteiro, Fábio Medeiros da Costa & Yasmine Antonini................................................................................................................................. 82-84

Volume 8, número 1 - Jan. - Abr. 2015 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebraslis.v8i1

v

Fórum

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.403 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa Wells et al.: Pragas Potenciais para a Citricultura Sergipana Ruberval Leone Azevedo¹ & Marcel Faria Lima² 1. Superintendência de Estudos e Pesquisas (SUPES) - Secretaria de Estado de Planejamento, Orçamento e Gestão (SEPLAG) - Governo do Estado de Sergipe, e-mail: ruberval.azevedo@yahoo.com.br (Autor para correspondência). 2. Superintendência de Monitoramento e Avaliação (SUMAP) Secretaria de Estado de Planejamento, Orçamento e Gestão (SEPLAG) - Governo do Estado de Sergipe, e-mail: faria1251@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 01-07 (2015)

Resumo: A citricultura no Brasil exerce um papel de grande importância econômica, social, gerando empregos, renda e desenvolvimento. O Brasil é o maior produtor mundial de citros, o Estado de Sergipe destaca-se em 5º lugar nacional em produção. Dentre os vários problemas fitossanitários enfrentados pela citricultura brasileira está a Clorose Variegada dos Citros (CVC), conhecida como amarelinho, causada pela bactéria Xylella fastidiosa Wells et al. A CVC foi identificada oficialmente no Brasil, em 1987, em pomares do Triângulo Mineiro e do Norte e Noroeste do Estado de São Paulo.

No Nordeste, foi constatada em 1996 em Sergipe no município de Boquim, e em 1997 na Bahia, nos municípios de Rio Real e Itapicuru. O objetivo foi revisar a literatura sobre as espécies de cigarrinhas vetores da CVC, e verificar se ocorrem no estado de Sergipe. Os primeiros sintomas são vistos nas folhas, passam posteriormente para os frutos e acabam afetando toda a planta, e para serem percebidos pode levar entre 5 meses e 2 anos. Os principais vetores da X. fastidiosa em citros são as cigarrinhas da família Cicadellidae. No Brasil já foram confirmadas 12 espécies de cigarrinhas vetoras. Para o estado de Sergipe, são escassas a informações sobre Cicadellidae vetoras, os dados são limitados ao Litoral Norte da Bahia, com exceção de vaga citação sobre quatro gêneros (Oncometropia, Acrogonia, Dilobopterus e Homolodisca) e três espécies (Homolodisca ignorata Melichar, Acrogonia sp. e Homolodisca spottii Takiya, Cavichioli & McKamey).

Palavras-Chave: Amarelinho; Cicadellidae; Citrus.

Citrus Leafhoppers, Vectors of the Bacterium Xylella fastidiosa Wells et al.: Potential Pest of Citrus Crops in Sergipe State.

Abstract. The citrus industry in Brazil plays a role of great economic, social, generating jobs, income and development. Brazil is the largest producer of citrus, the State of Sergipe stands out in 5th place in national production. Among the many pest problems faced by Brazilian citrus is Citrus Variegated Chlorosis (CVC), known as the yellowing caused by the bacterium Xylella fastidiosa. Wells et al. The CVC was officially identified in Brazil in 1987, in orchards of “Triângulo Mineiro” and North and northwest of the state of São Paulo. In the Northeast Region of Brazil, was found in 1996 in the municipality of Boquim Sergipe, and Bahia in 1997, the municipalities of Rio Real and Itapicuru. The aim was to review the literature on the species of leafhoppers vectors of CVC, and verify that occur in the state of Sergipe. The first symptoms are seen in the leaves, then go for the fruits and end up affecting the entire plant, and to be perceived can take between five months and two years. The main vectors of X. fastidiosa in citrus are the sharpshooters of the family Cicadellidae. In Brazil 12 sharpshooters species have already been confirmed. For the state of Sergipe, is scarce information about the Cicadellidae vectors, the data are limited to the northern coast of Bahia, except for vague quote about four genus (Oncometropia, Acrogonia, Dilobopterus and Homolodisca) and three species (Homolodisca ignorata Melichar, Acrogonia sp. and Homolodisca spottii Takiya, Cavichioli & McKamey).

Keywords: Cicadellidae; Citrus; Little Yellow Disease.

_____________________________________ citricultura no Brasil exerce um papel de grande importância econômica e social, gerando empregos, renda, ocupação de terra e desenvolvimento de outros setores da economia. O Brasil é o maior produtor mundial de laranja, com 19.811.064 toneladas produzidas em 2011 (FAO 2013). No Brasil destacando-se os Estados de São Paulo (74,2%), Bahia (5,8%), Paraná (5,1%), Minas Gerais (4,8%) e Sergipe (4,6%), como os principais produtores, só estes 5 estados detém 94,4% de toda produção de laranja em 2012, ou seja 3.636.208 toneladas (IBGE 2013).

Dos municípios produtores de laranja do Brasil, nove (9) estão localizados em São Paulo. No Estado da Bahia a região produtora de citros é o Litoral Norte, concentrado no maior produtor, o Município de Rio Real, já no Estado de Sergipe as regiões produtoras de citros são Sul e Centro-Sul, constituída de 14 municípios, ocupando uma área total de 5.382 km2, corresponde a mais de 24% da superfície territorial do Estado.

Suas propriedades têm, no entanto, áreas bastante reduzidas tendo 86,7%, das propriedades produtoras de laranja, menos de 10 hectares e 11,8% entre 10 e 100 hectares (Lopes 2009; Silva et al. 2009). O município de Itabaianinha atualmente é o maior produtor seguido por Cristinápolis, Salgado, Lagarto e Boquim na 4ª colocação, este que já foi o principal produtor de laranja em Sergipe (IBGE 2013).

Em 2012, Sergipe produziu 821.940 toneladas de laranja, com um rendimento médio de 14,6 toneladas/ha, um decréscimo de 6% em relação à safra anterior (Tabela 1), a previsão de produção para 2013 é de 828.819 toneladas, um acréscimo de 0,84% com relação à safra de 2012 (IBGE 2013). Desse modo, o objetivo do presente trabalho de revisão é de disponibilizar informações sobre espécies de cigarrinhas tidas como vetoras da Clorose Variegada dos Citros (CVC), e verificar se as mesmas ocorrem no Estado de Sergipe.

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Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa …

Tabela 1. Produção, área colhida e rendimento de laranja em Sergipe (1990 - 2013).

Ano

Área colhida (Hectares)

Produção (t)

Rendimento (ton/ha)

2013*

56.963

828.819

14,5500

2012

56.369

821.940

14,5810

2011

56.542

822.468

14,5460

2010

54.733

805.962

14,7250

2009

53.001

784.382

14,7990

2008

53.471

772.070

14,4390

2007

55.272

764.110

13,8240

2006

54.819

753.191

13,7390

2005

54.697

738.787

13,5060

2004

54.961

737.256

13,4140

2003

51.057

690.597

13,5260

2002

50.422

685.326

13,5910

2001

49.728

581.268

11,6880

2000

51.718

3.181.059

61,5070

1999

51.066

2.997.953

58,7070

1998

50.475

3.802.932

75,3420

1997

42.270

4.354.938

103,0260

1996

47.252

3.723.832

78,8070

1995

40.291

3.389.915

84,1350

1994

39.195

4.166.303

106,2960

1993

38.549

4.406.903

114,3190

1992

36.994

3.791.494

102,4890

1991

35.539

4.438.114

124,8800

1990

34.374

3.674.756

106,9050

Total

1.169.758

51.714.375

1.197,341

Média

48.740

2.154.766

49,8892

*Estimativa. Fonte: IBGE 2013; Neves & Jank 2006.

PROBLEMAS FITOSSANITÁRIOS ENFRENTADOS PELA CITRICULTURA Dentre os vários problemas fitossanitários enfrentados pela citricultura brasileira está a Clorose Variegada dos Citros (CVC), conhecida como amarelinho, é considerada uma das piores pragas da citricultura. É uma doença causada pela bactéria grannegativa, Xylella fastidiosa Wells et al. (Xanthomonadales: Xanthomonadaceae), é uma bactéria não-móvel, aflagelada, baciliforme, com parede celular enrugada e estritamente aeróbia (Wells et al. 1987).

2

Este patógeno também é responsável por doenças em diversas culturas, como Mal de Pierce em videira (Vitis vinifera L.), "phony peach" em pessegueiro [Prunus persicae (L.) Batsch], escaldadura das folhas em ameixeira (Prunus salicina Lindl) (Wells et al.

1987) e cafeeiro (Coffea arabica L.). Além dos hospedeiros citados, são mencionados outros que englobam espécies de pelo menos 28 famílias de plantas mono e dicotiledôneas (Wells et al.

1987; Azevedo Filho et al. 2011).

Diversas plantas daninhas, como guanxuma (Sida rhombifolia L.); capim pé-de-galinha [Cynodon dactylon (L.) Pers.]; apaga-fogo (Alternanthera tenella Colla); braquiária (Brachiaria decumbens Stapf); capim-colchão (Digitaria horizontalis Wild); capimgengibre, (Paspalum maritimum Trin.); maria-mole, (Senecio

Azevedo & Lima

brasiliensis Less) são hospedeiras das cigarrinhas dos citros, servindo de abrigo e alimento, e as mesmas ocorrem também nos pomares cítricos de Sergipe (Carvalho et al. 2005). Além de algumas plantas ornamentais, como a vinca (Catharanthus roseus L.) e o hibisco [Hibiscus schizopetalus (Dyer) Hook. f.].

Essas informações são importantes, principalmente no manejo da doença, uma vez que esses hospedeiros podem servir de fonte de inoculo da bactéria para as plantas cítricas (Azevedo-Filho & Carvalho 2004; Jesus Junior et al. 2004).

Restrita ao xilema da planta, a X. fastidiosa atinge todas as variedades comerciais de laranjas [Citrus sinensis (L.) Osbeck] (Pêra, Natal, Hamlin, Valência, Folha Murcha, Baianinha, etc.). A bactéria provoca o entupimento dos vasos responsáveis por levar água e nutrientes da raiz para a copa da planta, causando maiores problemas em plantas jovens. A produção do pomar afetado cai rapidamente, os frutos ficam duros, pequenos e amadurecem precocemente (Fundecitrus 2008).

A CVC foi identificada oficialmente no Brasil, em 1987, em pomares do Triângulo Mineiro e do Norte e Noroeste do Estado de São Paulo. Embora essas sejam as regiões mais afetadas até hoje, ela já está presente em quase todas as áreas citrícolas do país, com intensidades diferentes (Ayres et al. 2007 ; Fundecitrus 2008; Rossetti & de Negri 1990, 2011). No Nordeste, a CVC foi constatada pela primeira vez em 1996, no município de Boquim em Sergipe, e já está disseminada em toda a região citrícola do Estado, causando prejuízos a quem depende direta e indiretamente dessa cultura (Laranjeira et al. 1996).

Em meados de 2001 a estimativa da Associação dos Citricultores de Sergipe (Ascise) com relação à safra, é que seria uma das menores dos últimos 10 anos, por conta da incidência da praga.

Já em 1997 a doença foi detectada também na Bahia, em pomares comerciais, dos municípios de Rio Real e Itapicuru (Melo et al. 1997; Santos Filho et al. 1999; Miranda et al. 2000; painel agronômico 2001; Melo & Andrade 2006).

AS PERDAS CAUSADAS PELA CVC As perdas causadas pela CVC, em termos financeiros, são estimadas em 120 milhões de dólares anuais (Bové & Ayres 2007).

A CVC causa além da diminuição do peso e diâmetro dos frutos, que pode chegar a 75% em casos severos (Fundecitrus 2008), também uma produção menor de quantidade de sólidos solúveis totais, que pode ser de até -14% (Laranjeira 2006).

De acordo com Andrade et al. (2006) estimando as perdas de produção, causada pela CVC, em laranja Pêra no município de Umbaúba-SE, observou uma redução de 10,85% na produção total de plantas infectadas em comparação com plantas sadias. Sem falar também que CVC tem causado um aumento exponencial no consumo de inseticidas na citricultura, de 2003 até o ano 2011, houve um crescimento de cerca de 600% (Neves et al. 2011).

Tersi & Rigolin (2000), verificando o aumento do custo de produção em cinco (05) propriedades citrícolas da região centro e norte do Estado de São Paulo, concluíram que vários foram os fatores que incidiram para o aumento no custo de produção na presença de CVC, dentre estes, os fatores diretos, os que mais contribuíram foram a redução de produção, seguido pela poda/ arranquio de plantas e os custos com diminuição da população de cigarrinhas vetor.

A produção de laranja em Sergipe tem caído nos últimos 20 anos, com uma acentuada queda na produção de mais de 500% (Tabela 1). Diversos fatores são as causas desse declínio desde os anos 90 (além dos problemas fitossanitários), e agravados nos últimos anos, tais como: conjuntura internacional, referência à queda do consumo suco concentrado; envelhecimento dos pomares; baixa produtividade; endividamento e desorganização dos produtores; crescimento da cadeia de citros do Estado de São Paulo; ação ineficaz do Estado nas tentativas de recuperação da atividade e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

No estado de São Paulo, em 1996 quando a CVC era relativamente amena, eram necessárias cerca de 270 laranjas para se encher uma caixa de 40,8 kg, enquanto que em 2006 foram necessários 300 frutos por caixa (Ayres et al. 2007).

Para que haja a transmissão da bactéria de planta para planta é necessário que insetos vetores se alimentem do xilema e a transmitam, ou através da utilização de porta-enxertos e borbulhas contaminadas. Os principais vetores da X. fastidiosa em citros são as cigarrinhas da família Cictabela 1adellidae, da subfamília Cicadellinae. A família Cicadellidae contém mais de 21.000 espécies descritas distribuídas em todo o mundo, é a maior família da ordem Hemiptera. A subfamília Cicadellinae inclui aproximadamente 340 gêneros e mais de 2.000 espécies em todas as Regiões Zoogeográficas (Takiya 2007).

A subfamília está dividida em duas tribos Proconiini e Cicadellini, segundo a classificação proposta por Young (1968), Mejdalani (1998), Wilson et al. (2009), é um grupo bastante grande e diversificado, sendo assim difícil caracterizá-los. A tribo Proconiini está restrita ao Novo Mundo e com maior diversidade de gêneros na Região Neotropical, possui as espécies de Cicadellidae de maior tamanho (Marucci et al. 2002). Cicadellini apresenta um maior número de espécies e ocorre em todas as Regiões Zoogeográficas. No Novo Mundo, Cicadellini possui atualmente 160 gêneros e cerca de 1.100 espécies válidas, já no Velho Mundo e na Austrália, são conhecidos 83 gêneros e aproximadamente 500 espécies válidas (Young 1968; Mejdalani 1998; Marucci et al.

2002). Estas cigarrinhas apresentam uma musculatura da região da cabeça, bastante desenvolvida para sucção da seiva do xilema, sendo considerada característica importante na transmissão da X. fastidiosa (Mejdalani 1998; Marucci et al. 2002; AzevedoFilho & Carvalho 2004).

Segundo Marucci et al. (2002). “A identificação das cigarrinhas é baseada inteiramente em caracteres morfológicos, principalmente da genitália do macho. Dados que possam auxiliar na identificação são bem vindos, como: de plantas hospedeiras, comportamento, preferências ecológicas e outros conhecimentos da biologia do inseto, são importantes para caracterizar as espécies, apesar desses critérios não terem base em si na identificação”.

PRINCIPAIS ESPÉCIES DE CICADELLIDAE VETORAS DA X. fastidiosa No Brasil até o momento foram identificadas e confirmadas 12 espécies de cigarrinhas como vetoras de X. fastidiosa, todas pertencentes à família Cicadellidae. As primeiras espécies identificadas e comprovadas como vetoras em 1996, foram as cigarrinhas: Acrogonia citrina Marucci & Cavichioli, e Oncometopia facialis (Signoret), estas espécies apresentam preferência por se alimentar em brotações novas (Fundecitrus 2006). Ainda em 1996 foi confirmada outra espécie, Dilobopterus costalimai Young, esta espécie é uma das mais comuns em pomares cítricos (Maruyama et al. 2002), apresentando maior eficiência de transmissão em comparação com Acrogonia sp. e O. facialis, em pomares em formação (Roberto et al. 1996; Lopes et al. 1996; Marucci et al. 2002; Fundecitrus 1999, 2005).

Já em 1998, foram confirmadas as espécies Bucephalogonia xanthophis (Berg), que é muito encontrada em mudas, e Plesiommata corniculata Young, como vetores de X. fastidiosa em citros, encontrada em gramíneas ao redor dos pomares (Lopes et al. 1996; Marucci et al. 2002; Azevedo-Filho & Carvalho 2004; Fundecitrus 1999, 2005).

Nos anos de 1999 e 2000, constataram-se como vetores as espécies Acrogonia virescens (Metcalf), Ferrariana trivittata (Signoret), Homalodisca ignorata Melichar, Macugonalia leucomelas e-ISSN 1983-0572

(Walker), encontrada em gramíneas ao redor dos pomares; Parathona gratiosa (Blanchard), e Sonesimia grossa (Signoret), e mais recentemente em 2003/2007, a espécie Fingeriana dubia Cavichioli foi confirmada como vetora (Marucci et al. 1999, 2002; Yamamoto et al. 2000; Cavichioli 2003; Fundecitrus 2005; Yamamoto et al. 2007). No entanto o número de cigarrinhas consideradas vetoras tende a aumentar com a confirmação de novas espécies presentes nos pomares cítricos do Brasil.

PRINCIPAIS CARACTERÍSTICAS DAS ESPÉCIES VETORAS NO BRASIL Dilobopterus costalimai (Figura 1A) De coloração amarela ou alaranjada, com uma série de manchas pretas formando desenhos característicos na cabeça, pronoto e escutelo (Marucci et al. 2002). Cabeça com coloração que varia do amarelo para alaranjado, com uma mancha escura/preta na margem anterior e outra, transversal, na frente dos ocelos, interligada com a primeira por duas pequenas manchas e com a margem posterior com três pequenas faixas longitudinais, duas na altura dos ocelos e uma mediana” (Marucci et al. 2002).

Comprimento de machos: 8,15 mm + 0,34 (7,5-8,5 mm), de fêmeas: 8,95 mm + 0,16; Tórax com coloração do pronoto variando de amarela a alaranjada com faixas laterais pretas, sinuosas; margem anterior com duas faixas pretas e no terço posterior com uma, em forma de “W” (Marucci et al. 2002). Segundo Fundecitrus (2006), D. costalimai apresenta em torno de 5,5% de eficiência de transmissão da CVC. Seus ovos são depositados de forma isolada sob a epiderme (de forma endofítica) e ao longo das nervuras de folhas principal, na face abaxial de folhas maduras e, ou de forma eventual ao lado de nervuras secundárias (Almeida & Lopes 1999). Fazendo-se a junção das fases de ovo e de ninfa, estima-se o ciclo total (ovo-adulto) de, aproximadamente, 77 dias nas condições do estudo, e considerando-se os dados de duração de desenvolvimento obtidos e teoricamente D. costalimai pode completar em torno de quatro a cinco gerações por ano no campo (Almeida & Lopes 1999).

Ferrariana trivittata (Figura 1B) Essa espécie possui uma coloração vistosa, apresentando uma faixa de cor vermelha ou alaranjada na coroa e as três nas asas anteriores são caracteres distintivos em relação aos outros gêneros de Cicadellini (Marucci et al. 2002). É constantemente vista em vegetação rasteira no pomar, principalmente em espécies gramíneas. Atraída pela luz, é vista sob postes de iluminação ou em residências, podendo ser facilmente coletada através de armadilha luminosa. Uma das mais bonitas tem asas com faixas azuladas e alaranjadas, possui 1,9% de eficiência na transmissão da CVC (Fundecitrus 2006). Possui comprimentos: machos: 7,57 mm + 0,45 e fêmeas: 8,16 mm + 0,18 mm) (Marucci et al. 2002).

Homalodisca ignorata (Figura 1C) Muito parecida com a O. facialis , a separação entre ambas se dá pela coloração do corpo, a Homalodisca é de tom creme e a Oncometopia é de coloração roxa. É encontrada sempre nos mesmos locais e épocas do ano, mas é menos abundante que O. facialis. Segundo Fundecitrus (2006), a espécie possui 0,5% de eficiência de transmissão da CVC. Fingeriana dubia (Figura 1D) De acordo com Fundecitrus (2006), esta espécie apresenta cabeça de coloração verde amarelada com uma mancha preta em forma de pi (π) invertido. As asas são esverdeadas. Pode ser encontrada em citros e café. Pouco eficiente na Transmissão.

Macugonalia leucomelas (Figura 1E)

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e a inexistência de entidades de ação coletiva que efetivamente representem e lutem pelos interesses dos citricultores (Machado 2005; Lopes 2009).

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Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa …

Conforme relata Marucci et al. (2002), esta espécie de forma geral apresenta uma coloração muito variável, apresenta a cor preta com algumas pequenas manchas claras, cabeça levemente dilatada com a margem anterior arredondada, em vista dorsal; de coloração preta mosqueada de branco. Segundo Fundecitrus (2006), no geral apresenta uma gama variada de cores, com asas em tons escuros com manchas amarelas ou brancas, com 17,3% de eficiência de transmissão da CVC. Prefere gramíneas, mas é encontrada também em plantas cítricas (Yamamoto & Gravena 2000). Comprimento: machos: 5,29 mm + 0,26 mm e fêmeas: 5,82 mm + 0,16, é uma espécie que é muito encontrada em coleções entomológicas (Marucci et al. 2002).

Acrogonia citrina (Figura 1F) Esta cigarrinha possui cabeça de forma triangular, alongada e suavemente curvada para cima, de coloração escura apresentando manchas amarelas. Comprimento: machos: 9,77 mm ± 0,44 e fêmeas: 10,25 mm ± 0,42. No aspecto externo esta espécie é muito similar a A. terminalis e A. gracilis. As espécies de Acrogonia, no aspecto externo são muito semelhantes, o que dificulta muito a sua identificação, principalmente quando se trata de fêmeas (Marucci et al. 2002). O tórax apresenta um pronoto de cor preta com manchas amarelas junto à margem anterior e manchas verde-amarelado (Azevedo-Filho & Carvalho 2006).

A cigarrinha A. citrina prefere sugar folhas tenras e de coloração verde clara, possui em torno de 2,3% de eficiência de transmissão da X. fastidiosa (Fundecitrus 2009). Observações de campo têm demonstrado que a postura de A. citrina não é endofítica. Os ovos são postos, lado a lado, na superfície inferior das folhas e cobertos por estrutura esbranquiçada. As fêmeas apresentam duas manchas brancas, convexas e esféricas de brocossomos nas asas anteriores, e com as tíbias das pernas posteriores, onde apresentam a terceira fileira de espinhos bastante desenvolvidos, retiram das asas os brocossomos, depositando-os sobre os ovos (Marucci et al. 2002).

Oncometopia facialis (Figura 1G)

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A espécie possui cabeça com coloração marrom-avermelhada, com tons levemente violeta, apresenta uma série de manchas pretas nas porções da coroa e face, e com granulações na região face, de cada lado da fronte. Apresentando tórax de cor marromavermelhado com tons levemente violeta. Comprimento: Machos: 11,0 mm (+ 0,41), e fêmeas: 11,65 mm (+ 0,41). O gênero Oncometopia é muito relacionado à Homalodisca, que também ocorre em citros, diferindo principalmente, pela fronte bastante convexa (Marucci et al. 2002). As fêmeas dessa espécie, no período de oviposição, apresentam duas manchas esféricas, brancas e convexas sobre as asas anteriores, como observado também em fêmeas de H. ignorata (Marucci et al. 2002). Os ovos são depositados em uma única camada, lado a lado, em grupos de 4 a 21 ovos na face abaxial das folhas maduras e de forma endofítica, e recobertos por uma substância branca. Somando-se as durações médias das fases de ovo e de ninfa, estima-se o ciclo total (ovo-adulto) de, aproximadamente, 86 dias para O. facialis, respectivamente, nas condições do estudo realizado por Almeida & Lopes (1999), contrário a Paiva et al. (2001), que observaram 67,1 dias (ovo-adulto), e segundo esses mesmos autores O. facialis pode, teoricamente, completar de quatro a cinco gerações por ano no campo.

Exemplares de O. facialis são encontrados facilmente e realizam sua alimentação em ramos eretos e dificilmente nos ramos novos com brotações recentes (Marucci et al. 2002; Fundecitrus 2006).

Suga grande quantidade de seiva, mas grande parte dessa seiva é eliminada formando manchas brancas nos ramos que auxilia na identificação da presença da cigarrinha. Apresenta em torno de 1,3% de eficiência de transmissão da CVC (Fundecitrus 2006).

Plesiommata corniculata (Figura 1H)

Azevedo & Lima

A espécie apresenta cabeça com uma mancha preta, variável a um amarelo-pálida entre a porção mediana da coroa e o ápice; pronoto com duas faixas transversais amarronzadas (Marucci et al. 1999). Comprimento: machos: 3,99 mm (+ 0,12) (Marucci et al. 2002). Segundo informação relatada no Manual de CVC da Fundecitrus (2006), P. corniculata possui o corpo com coloração esbranquiçada com faixa marrom nas asas e cabeças, e eficiência na transmissão da CVC é de 2,9%. É uma cigarrinha que encontrada em plantas daninhas e muito observada em gramíneas, e raramente é vista em citros (Marucci et al. 2002).

Em trabalho feito por Marucci et al. (1999), P. corniculata ocorreu principalmente nas gramíneas invasoras, como grama-seda e capim braquiária, e que é semelhante externamente a espécie Plesiommata mollicella Fowler, que também é encontrada em gramíneas, são diferenciadas a princípio pelo edeago que na primeira espécie apresenta uma distinta expansão apical.

Acrogonia virescens (Figura 1I) De acordo com Fundecitrus (2006), essa espécie vive principalmente em plantas cítricas, a coloração das asas é de um verde intenso, contrastando com o amarelo do corpo e das pernas, apresenta uma faixa escura na parte da cabeça. Sua eficiência de transmissão é baixa, em torno de 0,3%.

Bucephalogonia xanthophis (Figura 1J) Este cicadelídeo possui coloração em geral amarela, mas isso pode variar muito, que vai do verde propriamente dito até tons de um verde-violáceo, e algumas áreas do pronoto podem ser esverdeadas, chegando apresentar, ou não, conspícuas manchas escuras na coroa, apresenta uma perda de cor que é bastante comum nesta espécie. Cabeça moderadamente protuberante, com uma variação de cor muito grande (desde manchas conspícuas pretas até ausência de manchas). Comprimento. Machos: 4,75 mm (+ 0,16), fêmeas: 5,13 mm (+ 0,15) (Marucci et al. 2002).

A cigarrinha B. xanthophis pode ser encontrada em plantas mais novas, ramos novos de citros ou em replantios dentro do talhão.

Pode ser também, coletada sobre plantas daninhas do pomar em proporções semelhantes das encontradas nas plantas cítricas (Marucci et al. 2002; Fundecitrus 2006; Miranda et al. 2008). Sua frequência em viveiros é mais comum que a das outras espécies vetoras, esta é muito parecida externamente com a espécie Scopogonalia subolivacea (Stål), que também é encontrada em pomares cítricos, porém são distintas por apresentar o corpo mais robusto e a cabeça mais protuberante (Marucci et al. 2002). As asas apresentam uma coloração esverdeada com a ponta transparente, possui em torno de 12,8% de eficiência de transmissão da CVC (Fundecitrus 2006).

Parathona gratiosa (Figura 1K) A espécie possui coloração geral ocre, com três a quatro pequenas manchas pretas na cabeça, podendo estas estarem ausentes. Pronoto com quatro manchas pretas, mais ou menos arredondadas próximo à margem anterior e uma faixa preta contínua a margem posterior. e uma mancha preta com ponto branco na margem apical, semelhante a um olho. Comprimento dos machos: 8,72mm e fêmeas: 9,00mm (Cavichioli 1997).

Cabeça amarelo-alaranjada, apresentando algumas linhas pretas; fronte de cor clara e sem manchas (Marucci et al. 2002). De acordo com Fundecitrus (2006), a principal característica desta espécie é a mancha clara nas asas, cobertas de pintas amarelas, e tem cabeça e corpo de coloração amarelada. Tem preferência por plantas cítricas, Apresenta 2,8% de eficiência de transmissão X. fastidiosa.

Sonesimia grossa (Figura 1L) Uma das maiores cigarrinhas que habitam a vegetação rasteira, chegando medir 1 cm de comprimento. De tonalidade marrom com tons claros nas pernas e com duas faixas escuras na cabeça. e-ISSN 1983-0572

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Segundo informações do Manual de CVC da Fundecitrus (2006), é raro encontrá-la na laranjeira, mais encontrada em gramíneas

EntomoBrasilis 8 (1)

1,2% de eficiência de transmissão.

ESPÉCIES TIDAS COMO POTENCIAIS VETORAS

ESPÉCIES VETORAS DA CVC NO ESTADO DE SERGIPE

e embora cite também o Sul de Sergipe, na verdade as coletas foram feitas apenas no município de Itapicurú /BA e Rio Real.

Miranda et al. (2000, 2009), em coletas no município de Rio Real /BA, encontraram as seguintes espécies associadas aos pomares de citros dessas duas regiões: P. corniculata (espécie vetora); B. xanthophis (espécie vetora) ; Acrogonia sp e Ferrariana sp.

As espécies (Cicadellinae: Cicadellini) Diedrocephala continua Sakakibara & Cavichioli, e Diedrocephala variegata (Fabricius), Erythrogonia sexguttata (Fabricius) não são tidas como vetoras.

Encontraram outras espécies fora de Cicadellinae (Cicadellidae: Deltocephalinae: Euscelini) Exitianus quadratulas Osborn e Exitianus obscurinervis (Stål) Stal.

Para o Estado de Sergipe, é muito escassa a informação ou quase não é encontrada literatura sobre Cicadellidae vetoras da CVC, a maioria dos trabalhos foi feito na região do Litoral Norte da Bahia que é divisa do Sul de Sergipe. Em levantamento feito por Nascimento et al. (2000) em 1998/1999 no Litoral Norte da Bahia

Melo & Andrade (2006) relatam que nos pomares de Sergipe tem sido coletado principalmente os gêneros Oncometropia, Acrogonia, Dilobopterus e Homolodisca, e mencionam que as espécie H. ignorata e Acrogonia sp, são tidas como comum nos pomares do Estado, porém não citam as fontes nem onde foram

Algumas espécies [(Molomea cincta (Signoret) (Yamamoto et al.

2000; Santos Filho et al. 2010); Macugonalia cavifrons (Stal) (Yamamoto et al. 2000); Homalodisca spottii Takiya, Cavichioli & McKamey (Takiya et al. 2006; Miranda et al. 2009) ; Acrogonia flagellata Young (Miranda et al. 2009)] são consideradas suspeitas de serem transmissoras da X. fastidiosa, principalmente da tribo Proconiini, mas que ainda precisam ser comprovadas.

e-ISSN 1983-0572

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Figura 1 (A-L). Cigarrinhas vetoras da bactéria Xylella fastidiosa Wells et al. A - Dilobopterus costalimai Young ; B- Ferrariana trivittata (Signoret); C- Homalodisca ignorata Melichar ; D- Fingeriana dubia Cavichioli; E- Macugonalia leucomelas (Walker); F- Acrogonia citrina Marucci & Cavichioli; G- Oncometopia facialis (Signoret); H- Plesiommata corniculata Young; I- Acrogonia virescens (Metcalf); J- Bucephalogonia xanthophis (Berg); K- Parathona gratiosa (Blanchard); L- Sonesimia grossa (Signoret). Fotos: James Tunner Amgueddfa Cymru - National Museum Wales.

Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa …

feitas as coletas das mesmas.

Takiya et al. (2006) descrevendo uma nova espécie H. spottii, com material oriundo Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Paraná e cita Sergipe como local de coleta do holótipo, material oriundo de coleta feita por Miranda, M.P. (leg.).

No trabalho realizado por Miranda et al. (2009), no Litoral Norte da Bahia, município de Rio Real, encontraram várias espécies: (Cicadellinae: Proconiini) H. spottii (possível espécie vetora), foi espécie dominante nas coletas; A. citrina ; A. flagellata ; Oncometopia clarior (Walker); Tapajosa fulvopuctata (Signoret).

Cicadellini: Hortensia similis (Walker); Crossogonalia hectica (Signoret); Diedrocephala variegata (Fabricius); Erythrogonia dubia Medler; B. xanthophis e F. trivittata.

A Cidade de Rio Real-BA tem como municípios limítrofes, Cristinápolis-SE, distante a 16 km, e Tomar do Gerú-SE, distante cerca de 40 km, esta proximidade entre o município de Rio RealBA e estes dois municípios sergipanos produtores de laranja, deixa como margem uma ampla possibilidade destas mesmas espécies ocorrerem para o estado de Sergipe.

CONSIDERAÇÕES FINAIS Para o Estado de Sergipe, são escassas a informações sobre Cicadellidae vetoras da X. fastidiosa, os dados são limitados ao Litoral Norte da Bahia, com exceção de vaga citação sobre quatro gêneros (Oncometropia, Acrogonia, Dilobopterus e Homolodisca) e três espécies (H. ignorata, Acrogonia sp e H. spottii ). É de fundamental importância um levantamento faunístico para o conhecimento das espécies vetoras para o estado de Sergipe, através de trabalhos de coleta in situ, principalmente pelos Institutos de Pesquisas, Universidades e Órgãos de Extensão Rural.

AGRADECIMENTOS Ao Dr. James Turner do Department of Biodiversity and Systematic Biology, National Museum Wales, pela autorização de uso das fotos das cigarrinhas. Ao designer Suênio Santos pela confecção da figura. Estendemos a nossa gratidão aos revisores anônimos por sugestões e correções apresentadas.

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Recebido em: 28/11/2013 Aceito em: 02/01/2015 **********

Como citar este artigo:

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Azevedo, R.L. & M.F.Lima, 2015. Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa Wells et al.: Pragas Potenciais para a Citricultura Sergipana. EntomoBrasilis, 8 (1): 01-07.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.403

e-ISSN 1983-0572

Bionomia e Comportamento

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.458 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Biologia de Abertura e Fechamento do Tubo de Acesso de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini) Luis Henrique Alves¹, Leonardo Almeida Sousa², André Felipe Barreto-Lima³, Georgina Maria Faria Mucci4 & Fábio Prezoto5 1. Universidade Severino Sombra, e-mail: lhsalves@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Federal de Viçosa, e-mail: leonardo.a@ufv.br. 3. Universidade de Brasília, e-mail: afblima@hotmail.com. 4. Faculdades Integradas de Cataguases, e-mail: f.mucci@superig.com.br. 5. Universidade Federal de Juiz de Fora, e-mail: fabio.prezoto@ufjf.edu.br.

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Resumo. O tubo de acesso ao ninho das abelhas sem ferrão está relacionado com a defesa, forrageamento e regulação físico-química, através do controle da temperatura e circulação de ar dentro da colônia. Por isso, sua abertura e fechamento provoca um conflito (Trade-off) sobre o tamanho da entrada do ninho e a segurança da colônia. Este trabalho descreve o processo de abertura e fechamento do tubo de acesso em diferentes períodos do ano, e fornece informações importantes sobre a atividade de forrageamento de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier). Durante o trabalho, conduzido no campus da Universidade Federal de Juiz de Fora (Minas Gerais, Brasil) foram realizadas 41 observações, 27 realizadas no período quente e húmido (de outubro até março) e 14 no período frio e seco (abril até setembro), totalizando 172 horas de observação. Pode-se observar que o tempo gasto durante o fechamento foi significativamente mais longo durante o período quente e úmido (χ² = 7,50; p < 0,0062), do que durante o período frio e seco. O tempo de fechamento do tubo mais longo no período quente e úmido, e mais rápido durante o período frio foi regulado pelo ritmo de atividade externa das abelhas, que são influenciadas pelos fatores climáticos. Por isso, o processo de abertura e fechamento sofre alterações durante os diferentes períodos do ano. Desta forma, este trabalho fornece importantes informações sobre a biologia desta espécie, que podem ser empregadas em seu manejo, aumentar sua utilização em atividades comerciais e diminuir a perda de operárias durante a migração das colônias.

Palavras-chave: Abelhas Sem Ferrão; Entrada do Ninho; Tráfego de Forrageamento.

Biology of Opening and Closing the Access tube Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini) Abstract. The bee nest’s access tube relates to its defense, forage and physicochemical regulation through temperature and air circulation control.

Therefore, it’s opening and closing causes a conflict (Trade-off) in the size of the nest’s opening and the colony’s safety. This paper describes the process of opening and closing of the access tube in different times of the year and provides important information about the foraging behavior of Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier). During this work, conducted in the Universidade Federal de Juiz de Fora campus (Minas Gerais, Brasil), 41 observations were performed, of which 27 took place during the hot and humid season (from October to March) and 14 during the cold and dry season (from April to September), totaling 172 hours of observation. It was seen that the time spent in closing was significantly longer in the hot and humid season (χ² = 7.50; p < 0.0062), than in the cold and dry season. The longer closing time of the tube during the hot season and shorter in the cold season was regulated by the bee’s external activity rhythm, which is influenced by climatic factors. Thus, the opening and closing processes suffers alterations during the different seasons of the year. Accordingly, this paper shows important information about the species’ biology, information that may be used on its handling, increase its use on commercial activities and decrease the loss of workers during colony migration.

Keywords: Foraging Traffic; Nest Entrance; Stingless Bees.

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região neotropical possui 75% das espécies de meliponíneos conhecidos, estes são representados por mais de 30 gêneros, distribuídos em aproximadamente 400 espécies, sendo que mais da metade destas, já foram registradas em território brasileiro (Silveira et al. 2002; Camargo & Pedro 2003).

Os meliponíneos ou abelhas sem ferrão são insetos eussociais, onde os indivíduos vivem em colônias perenes, ou seja, estão ativas durante todo ano. Estas colônias possuem de centenas até milhares de operárias, algumas centenas de zangões e geralmente uma rainha (Michener 2000; Roubik 1989). Elas constituem um grupo de abelhas que não utiliza o ferrão (órgão de defesa) para defesa, pois apresentam o ferrão atrofiado. Por isso, utilizam diferentes estratégias para se defender, entre as mais comuns podemos destacar: a construção dos ninhos em locais de difícil acesso, ataques agressivos seguido de mordidas nas asas, pernas e antenas de um possível intruso, construção de uma entrada, na forma de um tubo de resina, utilização de resina pegajosa no tubo de acesso além de depositar resina pegajosa sobre os invasores

(Nogueira Neto 1997; Michener 2000).

O ninho da maioria das espécies de abelhas sem ferrão apresenta características peculiares. Eles podem ser construídos em cavidades de árvores, no solo ou expostos na parte externa de galhos de árvores ou fendas de rochas. A Estrutura de entrada do ninho (tubo de acesso) varia em forma e material, comumente ela mostra detalhes arquitetônicos característicos, que torna mais fácil a identificação de algumas espécies. Geralmente a entrada é construída de barro associado ou não com cerume ou apenas constituído por um tubo de cerume, cujo comprimento varia entre as espécies (Camargo & Wittmann 1989). Esta entrada projeta-se a partir da base da cavidade onde se encontra o ninho.

Em abelhas que constroem a entrada na forma de um tubo de cerume, a parte distal apresenta diâmetros menores que a largura média do tubo.

A entrada do ninho não está apenas relacionada com a defesa e alimentação, mas também com a regulação físico-química, através do controle da temperatura e circulação de ar que

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Alves et al.

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influenciam diretamente as atividades de forrageamento das abelhas (Biesmeijer et al. 2005; Silva et al. 2013). Por isso, algumas espécies fecham a entrada do tubo durante a noite, para apresentar uma maior eficiência contra inimigos naturais e manter internamente a colônia em condições ideias (Wille & Michener 1973). Como o tubo de acesso é o local de comunicação das abelhas com o ambiente externo, seu diâmetro pode expressar as pressões seletivas ambientais, associadas a ameaças presentes no local onde está o ninho (Couvillon et al.

2008). A abertura e fechamento do tubo provoca um conflito (Trade-off) sobre o tamanho da entrada do ninho e a segurança da colônia. O tubo deve ser grande o suficiente para o tráfego de forrageamento das abelhas, mantendo as condições internas ideais para o desenvolvimento da colônia e ao mesmo tempo deve ter um tamanho que forneça segurança para a colônia e facilite o fechamento durante a noite (Wilson 1971; Michener 1974; Roubik 1989).

Entre os Meliponíneos a espécie Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier), conhecida popularmente como “Iraí”, apresenta comportamento eussocial, possuí colônias numerosas com aproximadamente 25.000 operárias, algumas dezenas de zangões e apenas uma rainha (Lindauer & Kerr 1960; Silveira et al. 2002).

Ela destaca-se por possuir grande distribuição, principalmente do sul da região nordeste até o Rio Grande do Sul (Michener 1974; Silveira et al. 2002). Fora do Brasil sua distribuição restringe-se a países localizados na faixa tropical do sul continente americano até o México (Nogueira Neto 1997). Nesta espécie, a entrada do ninho é constituída de um tubo de cerume de cor escura, que durante o dia permanece com muitas abelhas pousadas na parte interna do tubo mantendo vigilância. Durante a noite esta entrada é vedada com uma tela de cerume para proteger o ninho de inimigos naturais e manter estáveis as condições internas do ninho (Nogueira Neto 1997). Por apresentar ampla distribuição geográfica, fácil adaptação a ambientes antrópicos e não ser agressiva, N. testaceicornis, tem sido muito empregada em estudos de polinização de espécies cultivadas, podendo ser utilizadas também em polinização dentro de estufas, devido à facilidade em manejá-las (Nogueira Neto 1997; Slaa 2000).

Mesmo apresentando um grande potencial para ser explorada em atividades comerciais, há poucos trabalhos que abordam os aspectos biológicos desta espécie. A maior parte deste conhecimento é empírico, e encontra-se retido basicamente pelos meliponicultores (criador de abelhas sem ferrão). Portanto, o objetivo deste estudo foi descrever o processo de abertura e fechamento do tubo de acesso em diferentes períodos do ano, além de fornecer informações sobre a atividade de forrageamento desta espécie.

Material e Métodos

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O estudo foi conduzido no Campus da Universidade Federal de Juiz de Fora, município de Juiz de Fora, Minas Gerais, localizada na região sudeste do Brasil. De acordo com a classificação de Köppen (1970), o clima é Cwa – tropical de altitude, com um período quente e úmido de setembro a março e outro período mais frio e seco, de abril a agosto.

Para descrever o processo de abertura e fechamento do tubo de acesso de N. testaceicornis foram realizadas 41 observações, 27 realizadas no período quente e úmido (de outubro até março) e 14 no período frio e seco (abril até setembro), totalizando 172 horas de observação em 20 colônias amostradas. Nestas observações foram registrados o comportamento e o número de indivíduos que participaram do processo de abertura e fechamento do tubo de acesso ao ninho. As observações se iniciaram antes de qualquer atividade de voo e foram acompanhados até o termino de todas as atividades das abelhas. Os dados abióticos (temperatura e umidade relativa do ar) foram registrados através do termo higrômetro digitais (Sundo ®) nas proximidades do tubo de acesso das colônias.

A diferença entre o tempo de abertura e fechamento do tubo de acesso de N. testaceicornis foi realizado pelo teste não-paramétrico de qui-quadrado (χ²), utilizando o nível de significância de 95%.

Resultados e Discussão Para iniciar a abertura do tubo as abelhas operárias cortavam a tela de cerume com suas mandíbulas empurrando-a para dentro ou fora da colônia. Inicialmente 1 ou 2 abelhas começavam a cortar a tela, mas o número de abelhas envolvidas nesta atividade chegou a 22 indivíduos, principalmente no final do processo, quando o diâmetro alcançado pela abertura permitiu o posicionamento de um maior número de indivíduos. O fechamento se iniciou com a diminuição das atividades de forrageamento das abelhas.

Nesta etapa as operárias retiravam o cerume do interior da colônia, manipulam com suas mandíbulas e com o primeiro par de pernas o moldavam para construir a tela da entrada do tubo (Figura 1). Para auxiliar o fechamento, as operárias dobravam a borda do tubo reduzindo seu diâmetro. Com a perda da acuidade visual, devido à presença da tela de cerume na entrada do tubo, o registro das atividades comportamentais de fechamento foi diminuindo até serem encerradas por completo. O número médio de abelhas que participaram do fechamento de entrada foi de seis indivíduos, mas pode-se registrar até 26 abelhas, principalmente no inicio do fechamento. O comportamento de fechamento do tubo de acesso é uma estratégia utilizada como defesa em colônias de abelhas Sem Ferrão, pois diminui a ação de predadores e parasitas (Nogueira Neto 1997). Este comportamento pode evitar também o parasitismo reprodutivo, onde rainhas não fecundadas buscam outros ninhos já estabelecidos para colocar seus ovos, aumentando com isso, seu sucesso evolutivo. Este comportamento ocorre principalmente à noite, período onde a maior parte das atividades está concentrada no interior da colônia (Oystaeyen et al. 2013). Como o tubo de acesso é fechado durante a noite em N. testaceicornis as chances de outras rainhas adentrarem nos ninhos diminuem.

O horário de abertura e fechamento variou entre as diferentes estações climáticas do ano. No período quente e úmido a abertura ocorreu em torno de 5 horas e 30 minutos, e o fechamento por volta das 19h horas, ficando aberto por aproximadamente 13h e 30min. No período frio e seco a abertura teve início por voltada das 7 horas e 20 minutos e terminou às 18 horas e 20 minutos, ficando aberto por aproximadamente 11 horas.

O tempo médio gasto pelas abelhas durante a abertura e fechamento do tubo foi respectivamente 82 ± 30 minutos e 149 ± 53 minutos (Tabela 1). Comparando estes dois resultados pelo teste do qui-quadrado, podemos observar que há uma diferença significativa entre esses dois processos (χ2 = 16,88; p < 0,0001, teste do qui-quadrado). O tempo gasto durante o fechamento foi significativamente mais longo durante o período quente e úmido (χ² = 7,50; p < 0,0062), do que durante o período frio e seco.

O tempo de fechamento do tubo mais longo no período quente e úmido mais rápido durante o período frio foi regulado pelo ritmo de atividade externa das abelhas, que são influenciadas pelos fatores climáticos (Biesmeijer & Vries 2001; Silva et al.

2013). Assim, nos dias frios as abelhas retornam do campo mais cedo e fecham rapidamente a entrada do ninho para manter as condições do ninho ideais. Diferentemente, nas estações quentes do ano caracterizado por altas temperaturas e longos períodos de luminosidade, abelhas podem adiar o retorno ao ninho até depois do por do sol, comportamento que permite a entrada das últimas operárias que retornam do campo e por isso, e fechamento é mais lento (Michener 1974). Estudos com vespas nesta mesma localidade realizados por (Elisei et al. 2013), mostrou que as atividades de forrageamento são influenciadas principalmente pela velocidade do vento, temperatura e luminosidade e que na estação quente os fatores citados acima estão em condições ideais para o forrageamento deste grupo ao longo do dia, fato que pode estender o horário de atividade até o início da noite, o que parece está acontecendo com as abelhas no presente estudo. Castro e-ISSN 1983-0572

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(2009), estudando a atividade de voo em diferentes colônias de N. testaceicornis, na mesma área do presente trabalho, observouse que o período de atividade foi maior durante o período quente e úmido (7 horas e 18 horas), quando comparamos os dados com o período frio e seco (9 horas e 18 horas).

Os resultados demonstram que o processo de abertura e fechamento do tubo de acesso de N. testaceicornis é fundamental

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na regulação das condições internas da colônia e que esse processo é influenciado, principalmente, pelos fatores externos.

Por isso, sofre alterações durante os diferentes períodos do ano.

Desta forma, este trabalho fornece importantes informações sobre a biologia desta espécie, que podem ser empregadas em seu manejo, aumentar sua utilização em atividades comerciais e diminuir a perda de operárias durante a migração das colônias.

Agradecimentos Agradecemos a Mateus Farjado de Freitas S. Detoni pela ajuda na elaboração final deste trabalho.

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Figura 1. Sequência de fechamento do tubo de entrada de Nannotrigona testaceicornis, em uma área antrópica de Juiz de Fora, Minas Gerais, sudeste do Brasil.

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Recebido em: 09/07/2014 Aceito em: 01/11/2014 **********

Como citar este artigo:

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Alves, L.H, L. A. Sousa, A.F. Barreto-Lima, G.M.F. Mucci & F. Prezoto, 2015. Biologia de Abertura e Fechamento do Tubo de Acesso de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini). EntomoBrasilis, 8 (1): 08-11.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.458

e-ISSN 1983-0572

Bionomia e Comportamento

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.462 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure (Vespidae) Durante Estação Seca Prolongada na Região da Chapada Diamantina, Bahia, com Notas Sobre Nidificação em Ninho Abandonado de Xylocopa cearensis Ducke (Apidae) Thiago Mahlmann¹, Reinanda Lima², Taniele Santana³, Jeferson Gabriel da Encarnação Coutinho³ & Favízia Freitas de Oliveira³ 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: thiago.mahlmann@inpa.gov.br (Autor para correspondência). 2. Faculdade de Filosofia, Ciências e Letras de Ribeirão Preto, e-mail: reinandalima@gmail.com. 3. Universidade Federal da Bahia, e-mail: tanyele@hotmail.com, jeferson.gabriel@gmail.com, favosgyrl@gmail.com.

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Resumo. Alguns estudos evidenciam que condições climáticas são fatores relevantes no padrão de nidificação de várias espécies de vespas solitárias.

O presente estudo avaliou o padrão de nidificação da vespa Monobia angulosa Saussure (Vespidae: Eumeninae) no pólo agrícola Mucugê-Ibicoara, Chapada Diamantina, Bahia, durante período de seca prolongada, bem como, a descrição do ninho natural da espécie como o primeiro registro de ninho de M. angulosa construído em ninho abandonado da abelha Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke (Apidae: Xylocopinae). Para o registro e descrição do ninho natural, um único ninho de M. angulosa foi estudado em um pomar de maçã (Malus domestica Borkh). Para o estudo do padrão de nidificação foi utilizada a técnica de ninhos armadilha, sendo amostrados 25 pontos ao longo do pólo agrícola, com as armadilhas postas em remanescentes de vegetação nativa. Cada ponto amostral apresentou uma distância mínima de 4 km do ponto mais próximo. Emergiram em laboratório um total de 19 fêmeas e 23 machos de um total de 19 ninhos fundados, com a emergência dos machos precedendo a das fêmeas. O ninho natural, ao contrário dos ninhos armadilha que foram dispostos horizontalmente, foi construído em série linear vertical sendo utilizada, como substrato, uma estaca de madeira. As nidificações se concentraram nos meses quentes, entre fevereiro e abril de 2012, porém com baixa precipitação, evidenciando influência no padrão de nidificação da espécie, indicando uma rápida resposta às alterações climáticas.

Palavras-Chave: Abelha Carpinteira; Bionomia; Ninho Natural; Xylocopini; Vespa.

Nesting Pattern of Monobia angulosa Saussure (Vespidae) During Prolonged dry Season in the Chapada Diamantina, Bahia, with Notes on Nesting in Old Carpenter-Bee Borings Xylocopa cearensis Ducke (Apidae) Abstract. Weather can be treated as an important factor in the nesting pattern of several solitary wasps species. Nesting pattern of wasp Monobia angulosa Saussure (Vespidae: Eumeninae) was accessed in present study in the agricultural area of Mucugê-Ibicoara, Chapada Diamantina, Bahia, during an extended period of dry season. In here we also presented the first record of a natural nest in pre-existing cavities prior used by Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke (Apidae: Xylocopinae). For a description of the M. angulosa’s natural nest a single nest found in apple orchard (Malus domestica Borkh) was used. For the nesting pattern study we used the trap nests technique with 25 points along the agricultural sampled area; traps were placed in remaining native vegetation. Each sample point was at least 4 km apart. Emerged in the laboratory a total of 19 females and 23 males for a total of 19 established nests, males emerged prior females. Unlike the horizontal trap nests, the natural one was built in vertical linear series and a wooden stake was used as a substrate. Nesting concentrated in the warmer months, between February and April, 2012, with very low precipitation, evidencing influence on nesting pattern of this species, probably due fast response to climatic changes.

Keywords: Bionomics; Carpenter Bee; Natural Nest; Xylocopini; Wasp.

_____________________________________ árias são as espécies de vespas solitárias que constroem seus ninhos em cavidades pré-existentes, incluindo ninhos abandonados por outros Hymenoptera (Camillo et al. 1997; Grandinete & Noll 2013). Dentre estas, podemos destacar aquelas do gênero Monobia, representado atualmente por 31 espécies distribuídas desde os Estados Unidos até o norte da Argentina, com sua maior diversidade observada na região Neotropical (Hermes & Carpenter 2012).

Apesar do grande número de espécies e de sua vasta área de ocorrência, poucos são os estudos detalhados sobre a bionomia do grupo. Camillo et al. (1997), compilaram os poucos estudos relatados para o gênero, observando que apenas para Monobia quadridens (Linnaeus) existe uma maior quantidade de informações acerca da biologia de nidificação. Nesse mesmo trabalho os autores descreveram detalhadamente a biologia de

Monobia angulosa Saussure, com os ninhos monitorados em duas áreas de cerrado do estado de São Paulo nos períodos entre agosto 1986 a julho 1988 e novembro de 1990 a outubro 1992.

Ainda segundo os autores, os resultados obtidos indicaram a ocorrência de duas gerações de nidificação anuais na região do experimento, ambas na estação mais quente e chuvosa.

Vários trabalhos têm demonstrado uma forte correlação entre a diversidade de vespas e a precipitação. Diniz & Kitayama (1998), estudando a sazonalidade de espécies de vespas em uma área de cerrado no Brasil central, encontraram em uma mesma Agência(s) de Financiamento: Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO), Global Environment Facility (GEF), United Nations Environment Programme (UNEP), Fundo Brasileiro para a Biodiversidade (FUNBIO), Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) e ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPQ.

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Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure…

fitofisionomia um número muito menor na abundância e riqueza de espécies na estação seca em comparação com a estação chuvosa. Elpino-Campos et al. (2007), comparando os resultados obtidos em estudos realizados em áreas de cerrado nos estados brasileiros do Mato Grosso e Distrito Federal, entre os anos de 1994 e 2007, onde foi observado apenas 20-25% de similaridade entre as espécies de vespas encontradas nessas áreas, concluíram que os resultados poderiam estar relacionados com a estação climática, entre outros fatores. Segundo esses autores, durante a estação seca e fria a disponibilidade de água representa o fator determinante na sobrevivência dos indivíduos, devido ao decréscimo nos recursos alimentares como néctar e outros insetos.

Nesse contexto, o objetivo principal do presente trabalho foi avaliar o padrão de nidificação de M. angulosa no pólo agrícola Mucugê-Ibicoara, Chapada Diamantina, Bahia, no ano de 2012, período marcado pela maior seca registrada para a região dos últimos 30 anos (Leivas et al. 2013), além de registrar e descrever, pela primeira vez, um ninho natural de M. angulosa construído em ninho abandonado de Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis Ducke (Hymenoptera: Apidae: Xylocopinae).

Material e métodos O estudo foi realizado na região de Cascavel, em uma área de cerrado localizado no pólo agrícola Mucugê-Ibicoara, na Chapada Diamantina, Bahia, Brasil, no ano de 2012. A região apresenta altitude de aproximadamente 1.100 metros e temperatura média anual de 21° C, com médias mínima e máxima entre 16° C e 26° C, respectivamente. Apresenta ainda um período chuvoso de novembro a março, com precipitação média anual de 757 mm. A maior parte dos dados climáticos aqui apresentados foi fornecida pela estação meteorológica da empresa Bagisa S/A Agropecuária e Comércio. As médias de precipitação histórica mensais para região foram apresentadas pelo Instituto Chico Mendes (ICMBIO/MMA 2007).

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Para o estudo do padrão de nidificação foram amostrados 25 pontos ao longo do pólo agrícola, com as armadilhas postas em remanescentes de vegetação nativa, como campo sujo e campo cerrado (Veloso et al. 1991). Cada ponto amostral apresentou uma distância mínima de 4 km do ponto mais próximo. Os espécimes de vespas foram amostrados por meio da técnica dos ninhosarmadilha [NA] (Krombein 1967 modificada por Taki et al. 2008).

As inspeções em campo foram realizadas a cada 20 dias, por um período de 11 meses, totalizando 18 coletas. Os conjuntos de NA foram instalados em blocos de isopor envoltos em embalagens cartonadas usadas com as dimensões de 9 x 9 x 17 cm. Esses blocos foram envolvidos em sacos de fibra têxtil vegetal, o qual além de disfarçar o aspecto da caixa, ajuda também na criação de um microclima adequado, o que pode favorecer a escolha das cavidades pelas vespas solitárias (Taki et al. 2008). Em cada conjunto foram postos 36 NA confeccionados em papelão, dispostos horizontalmente, sendo nove de cada diâmetro (3, 5, 7 e 9 mm de diâmetro interno) e 15 cm de comprimento. Em cada ponto amostral foram colocados dois conjuntos de 36 NA, somando 72 NA por ponto, totalizando assim 1.800 NA. Durante as inspeções, os NA ocupados pelas vespas foram levados ao laboratório e acondicionados em estantes para aguardo da emergência dos adultos. A temperatura média do laboratório girou em torno de 24° C, outras variáveis ambientais não foram controladas. Ao final do ano todos os ninhos foram abertos para observação da arquitetura interna, contudo como os NA foram confeccionados em papelão, muitas vezes não foi possível identificar algumas das estruturas internas do ninho em função das injúrias causadas durante a abertura dos mesmos.

Para o registro e descrição do ninho natural, um único ninho de M. angulosa foi estudado em um pomar de maçã (Malus domestica Borkh) pertencente à empresa Bagisa, integrante do pólo agrícola. A vespa nidificou em um ninho abandonado de

Mahlmann et al.

X. (Neoxylocopa) cearensis, que se encontrava alojado em uma estaca de madeira de sustentação da macieira, afixado próximo ao tronco da árvore que sustentava. Quando o orifício de entrada já havia sido fechado pela vespa, a estaca foi serrada e o ninho foi transportado para o Laboratório de Bionomia, Biogeografia e Sistemática de Insetos (BIOSIS/UFBA) onde foi realizado seu estudo. Para as observações do desenvolvimento dos imaturos, o fragmento da estaca contendo o ninho foi serrado em sentido longitudinal para exposição do mesmo, sendo em seguida envolto em cartolina preta e colocado em incubadora do tipo BOD, ajustada com temperatura e fotoperíodo semelhantes aos parâmetros climáticos (médias aproximadas) observados para região: entre as 6 e 18 horas - ambiente iluminado e temperatura constante igual a 26º C; entre as 18 e 6 horas - ambiente escuro e temperatura constante igual a 18º C. O ninho foi observado diariamente. Após a emergência os adultos foram mortos e depositados na coleção de referência do BIOSIS. Em seguida foi feito o estudo da arquitetura do ninho, onde foram mensurados o orifício de entrada, diâmetro da galeria, comprimento das células e a espessura de suas paredes.

Resultados e discussão O ano de 2012 foi considerado atípico quanto à precipitação, com apenas 420 mm acumulados no período (44,5% menos que o normal). Não foi observada uma estação chuvosa bem definida e 45% do volume de chuva total registrado para o ano se concentrou em um único mês, novembro (Figura 1). De acordo com as médias entre os anos de 1964 e 2004, foi apresentada a precipitação mensal histórica do distrito de Cascavel (Figura 1).

Ninhos armadilha: M. angulosa nidificou em 19 NA, com a emergência de 37 indivíduos adultos. As nidificações se concentraram nos meses quentes, entre fevereiro e abril de 2012, porém com baixa precipitação (Figuras 1 e 2A). Os resultados apontam ainda a ocorrência de apenas uma geração anual.

Camillo et al. (1997), no entanto, observaram que as nidificações no estado de São Paulo se concentraram nos meses quentes e chuvosos com a ocorrência de, pelo menos, duas gerações anuais.

Em Cascavel as vespas utilizaram os NA com diâmetros de cinco (5,3%), sete (10,5%) e nove (84,2%) milímetros. Após a abertura dos ninhos foram encontrados outros 17 indivíduos mortos, totalizando 54 espécimes de M. angulosa identificados, destes 19 fêmeas e 23 machos. Os 12 espécimes restantes estavam danificados de forma que não foi possível a determinação do sexo. Em todos os ninhos os machos emergiram em média 72 horas antes das fêmeas, variando entre 24 e 240 horas de intervalo. Após os ninhos terem sido levados para o laboratório, as emergências ocorreram em 17 a 38 dias para os machos e 19 a 48 dias para as fêmeas. Como as inspeções em campo foram feitas em intervalos de 20 dias e não existem dados na literatura sobre o tempo necessário para a conclusão do ninho por esta espécie, não foi possível saber com precisão a duração dos estágios imaturos destes indivíduos. Camillo et al. (1997), no entanto, encontraram intervalos próximos para os estágios de pupa nos ninhos construídos nos meses de novembro e dezembro (12 a 17 dias para machos; 12 a 24 dias para fêmeas).

Os ninhos foram construídos em série linear, variando entre uma a seis células de cria por ninho (média de 4,5 células; Figura 2B), tendo sido construído um total de 81 células relacionando todos os ninhos estudados. O material utilizado tanto para o fechamento do ninho quanto para a separação das células foi o barro, como já observado em outros trabalhos com ninhos de M. angulosa (Camillo et al. 1997) e M. quadridens (Krombein 1967).

Apesar de terem sido encontrados 54 indivíduos em 81 células construídas, pôde-se observar mortes apenas nos indivíduos quase totalmente formados (n = 17), não tendo sido possível mensurar a mortalidade nas demais fases de desenvolvimento, e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

Figura 1. Temperatura média e precipitação total mensais no distrito de Cascavel, Ibicoara, Chapada Diamantina, Bahia / barras verticais (temperatura, 2012); linha vermelha (precipitação, 2012); linha azul (médias mensais da precipitação entre os anos de 1964 e 2004).

A

B

Figura 2. Dados obtidos nos ninhos de Monobia angulosa Saussure, na área de estudo durante o ano de 2012. A. número mensal de ninhos B. número total e distribuição das células por ninho.

Ninho natural: Este é o primeiro registro de nidificação da espécie M. angulosa em um ninho abandonado de X. (Neoxylocopa) cearensis, apesar de se ter conhecimento sobre a nidificação do gênero Monobia em ninhos abandonados de abelhas-carpinteiras (Krombein 1967; Camillo et al. 1997), mais especificamente entre as espécies M. quadridens e Xylocopa (Xylocopoides) virginica (Linnaeus), no sul dos Estados Unidos (Ashmead 1894). O ninho foi encontrado em uma estaca de suporte com 1,20 metros de comprimento, esta disposta verticalmente próxima ao tronco da macieira, favorecendo um leve sombreamento do ninho pela copa da árvore. Ao ser encontrado, no mês de junho, o ninho já havia sido fechado pela vespa. A entrada do ninho se encontrava a 0,80 metros de e-ISSN 1983-0572

altura em relação ao solo. Foram mensurados os diâmetros da estaca (41,22 mm), do orifício de entrada do ninho (10,55 mm) e da galeria construída pela abelha (11,82 mm), bem como do comprimento total da galeria (63,06 mm), esta, ao contrário dos NA utilizados, estava disposta verticalmente.

Foram construídas três células, medindo cada uma 15,41 mm, 21,77 mm e 22,84 mm, as quais preencheram por completo a galeria deixada pela abelha (Figura 3). A maior célula foi ocupada pelo macho, sendo a primeira célula contada a partir da entrada do ninho. A espessura das paredes internas de barro que separavam as três células tinha em média 1,52 mm.

Como o ninho natural foi aberto tardiamente, apenas o estágio de pupa pôde ser acompanhado por completo. Contudo, o estágio pré-pupal observado durou entre o dia 25 de junho, quando o ninho foi aberto, até os dias sete e oito de agosto de 2012, totalizando assim 43 e 44 dias para as fêmeas e macho, respectivamente.

Dos três indivíduos do ninho natural estudado, apenas dois (1 macho e 1 fêmea) emergiram (Figura 4); o terceiro (macho) apresentou uma má formação na fase final do desenvolvimento, perecendo. A primeira fêmea iniciou a metamorfose larva-pupa

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nem mesmo visualizar possíveis células vestibulares e intercalares em função das injúrias causadas no processo de abertura dos ninhos. Também não foi possível comparar a taxa de mortalidade encontrada (31,5%) com aquela registrada nos demais trabalhos disponíveis na literatura. Em um único ninho emergiram algumas moscas pertencentes à família Sarcophagidae que, de acordo com a literatura, já foi observada parasitando ninhos de vespas e abelhas, inclusive ninhos de M. quadridens (Krombein 1967; Carvalho et al. 2012). No ninho parasitado todos os indivíduos de Monobia morreram antes de emergirem.

Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure…

Mahlmann et al.

no dia sete de agosto de 2012 às 9h30, a segunda às 20h30 do mesmo dia e o macho às 8h30 do dia oito de agosto 2012. O estágio de pupa perdurou até o dia oito de setembro, totalizando assim 32 dias, quando então começaram a emergir os adultos (Figura 3B-D). Logo, entre a coleta do ninho e a emergência dos adultos se passaram aproximadamente 75 dias para ambos os sexos. Camillo et al. (1997) encontraram valores muito inferiores para os ninhos coletados nos meses de novembro e dezembro,

no início do período chuvoso, porém em um ninho construído aproximadamente na mesma época do ano, início do período seco, os autores encontraram valores também muito altos, 152 dias (macho) e 160 dias (fêmea), indicando a ocorrência de diapausa pré-pupal para os indivíduos no início deste período.

Provavelmente o ninho natural aqui observado foi fundando no início do período seco da região, em meados de março, e as condições naturais de temperatura e precipitação devem

♀

♀

♂ B

C

A

D

Figura 3. Ninho de Monobia angulosa Saussure proveniente da ocupação do ninho de Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis aqui estudado. A. Orifício de entrada vedado com barro; B-D, ninho aberto mostrando o desenvolvimento dos três indivíduos. B. 25 de junho C e D. indivíduos em 07 e 08 de agosto, respectivamente. Autoria: primeiro autor.

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A

B Figura 4. Espécimes de Monobia angulosa Saussure provenientes da ocupação do ninho de Xylocopa (Neoxylocopa) cearensis aqui estudado. A. Fêmea, cabeça e vista lateral, respectivamente. B. Macho, cabeça e vista lateral, respectivamente. Autoria: primeiro autor.

e-ISSN 1983-0572

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ter iniciado o processo de diapausa antes de o ninho ter sido deslocado para o laboratório.

No presente trabalho foi observado um padrão de nidificação restrito ao intervalo entre dois e cinco meses após o início do período chuvoso, novembro de 2011. Contudo, a precipitação no início de 2012 ficou muito abaixo do normal para o período (Figura 1), podendo ter havido um comprometimento da segunda geração anual esperada para a espécie. Os resultados sugerem que a biologia reprodutiva da espécie pode ter sido afetada pela prolongada seca no ano de 2012, pelo menos no que diz respeito ao número de gerações daquele ano. Os resultados sobre a biologia de M. angulosa apontados aqui estão de acordo com aqueles já reportados na literatura, exceto o número de gerações anuais. Camillo et al. (1997) estudando o comportamento da espécie nos períodos entre agosto 1986 a julho 1988 e novembro de 1990 a outubro 1992 em duas áreas de cerrado no estado de São Paulo, constataram haver duas gerações anuais, sendo a segunda logo após o início do período chuvoso, com o pico de nidificação ocorrendo entre dois e três meses após o início das chuvas, no mês de outubro. Os mesmos autores observaram ainda a ausência de nidificações logo após o início do período seco, ao final da primeira geração anual. A espécie M. angulosa apresenta rápida resposta às alterações no padrão de precipitação. Esse resultado sugere que a espécie pode ser um modelo para testar hipóteses relacionadas às alterações climáticas.

Por se tratar de um gênero de interesse agrícola, já que se alimenta basicamente de larvas de mariposas (Lepidoptera) (Krombein 1967), o registro do ninho natural, bem como, a descrição das características do substrato utilizado para a nidificação por esta espécie pode ser um primeiro passo para incentivar o aumento das populações locais dessa vespa predadora nesse agroecossistema, sendo potencialmente um dos elementos favoráveis ao controle de pragas na região.

Agradecimentos Ao Dr. Orlando Tobias Silveira (Museu Paraense Emílio Goeldi - MPEG) pela identificação das vespas aqui estudadas.

Food and Agriculture Organization of the United Nations (FAO), Global Environment Facility (GEF), United Nations Environment Programme (UNEP) e ao Fundo Brasileiro para a Biodiversidade (FUNBIO), pelo suporte às coletas de campo, compra de equipamentos para os laboratórios envolvidos (através dos projetos POLINFRUT e da Rede de Taxonomia do Projeto Polinizadores do Brasil) e bolsa de pesquisa concedida ao primeiro autor (através da Rede de Taxonomia do Projeto Polinizadores do Brasil). Somos igualmente gratos à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado da Bahia (FAPESB) pelo suporte ao laboratório BIOSIS e à Dra. Blandina Felipe Viana, coordenadora do projeto POLINFRUT.

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Recebido em: 02/08/2014 Aceito em: 27/12/2014 **********

Como citar este artigo:

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Mahlmann, T., R. Lima, T. Santana, J.G. da E. Coutinho & F.F. de Oliveira, 2015. Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure (Vespidae) Durante Estação Seca Prolongada na Região da Chapada Diamantina, Bahia, com Notas Sobre Nidificação em Ninho Abandonado de Xylocopa cearensis Ducke (Apidae).

EntomoBrasilis, 8 (1): 12-16.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.462

e-ISSN 1983-0572

Ecologia

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.454 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Comparative Study Between Chicken Gizzards and Beef as Diets and its Influences on the PostEmbryonic Development and Longevity of Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae) Daniele Lourinho Dallavecchia¹, Adriana Cristina Pedroso Ferraz¹, Gustavo Silva de Miranda², Alexandre Sousa da Silva³ & Valéria Magalhães-de-Aguiar¹ 1. Instituto de Biociências - CCBS - Unirio, Laboratório de Estudo de Dípteros, e-mail: danieledallavecchia@gmail.com (Autor para correspondência), adrianapedroso7@gmail.com, valerialed@yahoo.com.br. 2. Københavns Universitet (University of Copenhagen), e-mail: gustavo_mir5@hotmail.com. 3. Departamento de Matemática e Estatística Unirio, e-mail: alexandre.silva@uniriotec.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 17-23 (2015)

Abstract. Chicken gizzard was tested as an alternative to beef diet for creating Chrysomya megacephala (Fabricius) to reduce costs and optimize the time of diet preparation and maintenance of the colony diet. Forty newly hatched larvae were placed in 100 grams of diet: gizzard and meat (control). The experiment was performed in triplicate. The mass of mature larvae was recorded in semi-analytical balance and separate batch of five.

After emergence, three replicates of 10 pairs of adults were formed. The post-embryonic development was evaluated by Tukey’s test at a 5% level of significance and longevity was adjusted Weibull regression. The mass of mature larvae showed no significant difference. The larval stage of flies reared in meat was longer. Pupae and newly emerged adults showed no significant differences as a function of diet. The increased mortality rate after after 22 days in both experimental diets. Greater longevity was achieved with diet gizzard, which was more efficient than the meat on the biological parameters studied.

Keywords: Biodiversity; Ecology; Entomology; Natural Diet; Reproduction.

Estudo Comparativo entre a Moela de Frango e Carne Bovina como Dietas e suas Influências sobre o Desenvolvimento Pós-Embrionário e Longevidade de Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae) Resumo. Moela de Frango foi testada como dieta alternativa à carne para criação de Chrysomya megacephala (Fabricius) visando reduzir custos e otimizar o tempo de preparação da dieta e manutenção da colônia. Quarenta larvas recém eclodidas foram colocadas em 100 gramas de dieta: moela e carne (controle). O experimento foi realizado em triplicata. A massa das lavas maduras foi registrada em balança semi-analítica e separada em lotes de cinco. Após a emergência, foram formadas três repetições de 10 pares de insetos adultos. O Desenvolvimento pós-embrionário foi avaliado pelo teste Tukey com nível a 5% de significância e a longevidade foi ajustada por regressão Weibull. A massa das lavas maduras não apresentou diferença significativa. A fase larval de moscas criadas em carne foi mais longa. Pupa e adultos recém-emergidos não apresentaram diferenças significativas em função da dieta. A mortalidade aumentou após 22 dias de experimento em ambas as dietas. Uma maior longevidade foi conseguida com a dieta moela, que se mostrou mais eficiente do que a carne sobre os parâmetros biológicos estudados.

Palavras-Chave: Biodiversidade; Dieta Natural; Ecologia; Entomologia; Reprodução.

_____________________________________

nterest in the laboratory breeding of diptera is on the rise due to the applicability of this specific group of insects in biological pest control (Cristino et al. 2010), maggot debridement therapy (Sherman 2009), forensic entomology (Estrada et al.

2009; Ferraz et al. 2012) and in other areas of science. The implementation of biological control using microhymenoptera requires large stocks of pupae of these diptera for use as hosts (Barbosa et al. 2004; Mello et al. 2010). Larval therapy requires large quantities of eggs for sterilization (Dallavecchia et al. 2010), which, after hatching, are sent to medical centers and hospitals for immediate use in the debridement of necrotic wounds of different etiologies (Sherman et al. 2000; Cambal et al. 2006; Aaron et al. 2009; Dallavecchia et al. 2011). Forensic entomology requires comparative studies about the biology of necrophagous Diptera in the laboratory to aid in criminal investigations, as well as to elucidate the postmortem interval (Mello & Aguiar-Coelho 2009).

Several species of blowflies of the family Calliphoridae exhibit synanthropic behavior, i.e., they are well adapted to the adverse conditions created by humans. The disordered expansion of

human housing and changes in local ecosystems has led to the formation of new ecological niches where certain animals are able to adapt and coexist with the products of this process of urbanization. The resulting conditions of poor environmental hygiene, such as human and domestic animal excreta, urban and industrial wastes, garbage dumps, landfills, open cesspools and wastes from street markets represent a serious health risk (Parallupi et al. 1996; Oliveira et al. 2002), generating high losses for local economies and public health.

Chrysomya megacephala (Fabricius) is a species of blowfly that originated in Africa, the Mediterranean and the Middle East (Gagné 1981). This species was introduced into Brazil in the 1970s and today is widely distributed throughout the country in urban areas, where it is most common (Marinho et al. 2003), as well as rural areas (Singh & Moore 1985) and even forests (Ferraz et al. 2010).

Funding Agencies: CNPq-PIBIC, FAPERJ, Capes and FINEP (Brazil).

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Dallavecchia et al.

Comparative Study Between Chicken Gizzards and Beef as…

According to d’Almeida & Lima (1994), a protein diet is fundamental for calliphorids, known popularly as blowflies, not only as food but also for the maturation of their ovarian follicles, which occurs in their tenth stage of development.

Many researchers use beef as protein diet for the uninterrupted breeding of diptera of the family Calliphoridae in the laboratory (Gabre et al. 2005). However, this diet not only increases breeding costs but is also time-consuming for researchers, since it involves cutting the beef into cubes prior to its use. Other substrates for breeding C. megacephala have been tested, such as horse meat, fish (sardine), bovine liver, chicken liver, chicken meat, wet dog food, among others (Queiroz & Milward-de-Azevedo 1991; Ribeiro & Milward-de-Azevedo 1997; Barbosa et al. 2004; Silva et al. 2008; Sousa et al. 2010, Ferraz et al. 2011).

In view of the above, there is an urgent need to establish an insectary for breeding diptera in the laboratory. This would enable studies of their behavior, including an adequate diet to meet their nutritional needs at a low operational cost, and the determination of physical characteristics such as consistency, physiochemical properties such as pH and osmotic pressure, and biological traits. The final result would be normal individuals with adequate reproductive capacity and longevity for the establishment of a stock colony maintained under high quality control.

The purpose of this study was to evaluate a chicken gizzard diet for breeding C. megacephala, analyzing biological aspects such as the body mass of mature larvae, duration of post-embryonic stages (larvae, pupae and newly emerged adults), determination of the time the larvae abandon the diet, their hatching pace, the viability of the larval, pupal and adult stages, normality rate, sex ratio and adult longevity.

Material and Methodos The colony of C. megacephala was composed of specimens collected in the Zoological Gardens of the State of Rio de Janeiro, RioZoo. The adult insects, which were captured using traps similar to those described by Mello et al. (2007), were taken to the Laboratório de Estudo de Dipteros do Instituto Biomédico da Universidade Federal do Estado do Rio de Janeiro (UNIRIO).

In the laboratory, the insects were subjected to a temperature of -10ºC for about three minutes to reduce their metabolic activity, thus enabling their taxonomic identification. The adult individuals were then placed in wooden cages (40 x 40 cm²) with nylon netting sides and were fed a daily diet consisting of a solution of 50% honey in 20 mL of water. As protein for food and egg-laying substrate, one of the cages was provided with 50 g of beef and the other with 50 g of chicken gizzard.

18

In the experimental period, the temperature and relative humidity were recorded using a thermohygrograph, which registered an average temperature of 26ºC min./27ºC max. and relative humidity of 65% min./80% max.

Forty newly hatched larvae from second-generation females of the colony kept in the laboratory were placed on 100 g of diet, using a no. 1 brush. The experiment was performed in triplicate for each treatment: beef (control) and chicken gizzard. The beef was cut into cubes of approximately 2 cm³ and the gizzard was used whole. Both diets were fresh, non-frozen. In each treatment, the respective diet was provided in plastic jars (200 g) which were placed in larger containers (500 g) containing 5 g of sterilized wood shavings spread around their internal circumference, which were then duly identified and closed with nylon netting and elastic bands.

The mass of mature larvae that abandoned the diet was recorded in lots of five larvae, using a semi-analytical balance. The specimens were then placed in test tubes (20 x 200 mm) containing 2 g of

sterilized wood shavings to pupate. The test tubes were identified according to each source repetition, and were examined daily, always at 10 o’clock in the morning, until the adults emerged.

After the adults emerged, three replications were made with 10 pairs (male and female), which were isolated in cages made of polyethylene bottles with a volume of one and a half liters, equipped with sides of nylon netting for ventilation. The same procedure was performed for the control diet. The adults were fed a daily diet of a solution of 50% honey in 5 mL of water, which was placed in containers (15x30mm) inside the cages. These experiments were observed daily.

The Microsoft Excel software program was used to analyze the raw data and create graphics. The results were subjected to an analysis of variance and the means were compared by Tukey’s post-hoc test at a 5% level of significance, using Instat 2, version 2.05a, GraphPad software. Longevity was analyzed using the Kaplan-Meier estimator and Weibull regression. The logrank test was applied to compare differences between the longevity curves, using the R statistical program.

Results No significant difference was observed in the mass of mature larvae of mature C. megacephala larvae created on the chicken gizzard and beef diets (p=0.578). However, the average duration of the development of the larval stage (p=0.0009) was significantly longer in the insects created on the beef diet. The larval and pupal (p=0.1314) stages and newly emerged adults (p=0.5996) showed no significant difference as a function of the diets (Table 1).

Table 1. Body mass (mg) and duration, in days, of the post-embryonic development stages of mature Chrysomya megacephala larvae bred on chicken gizzard and beef diets (avg. Temp: 26ºCMin./27ºMax., avg.

Relative Humidity: 65% Min./80% Max.) Body mass and duration of the stages, in days Diet

Mass (mg)

Larval

Pupal

Adult

Mean ± SD

Mean ± SD

Mean ± SD

Mean ± SD

Gizzard

73.3a ± 8.0

3.0a ± 0.08

3.8a ± 0.07

6.8a ± 0.07

Beef

72.2a ± 4.5

3.2b ± 0.01

3.7a ± 0.14

6.8a ± 0.05

SD = Standard deviation Mean values followed by the same letter in the same column do not differ significantly, according to Student’s t test, at a 5% level of significance.

The viability of the larval (97% and 92%) and adult (84% and 69%) stages of insects created, respectively, on the gizzard and beef diet was higher with the gizzard diet. In contrast, the viability of the pupal stage (99% and 100%) showed similar results for gizzard and beef. There was no deviation in the sex ratio in the two diets, with the gizzard diet showing a ratio of 0.51 and that of beef 0.55. The sex ratio (SR) was determined as follows: RS = F / M+F, where F is the number of females and M is the number of males.

The mature C. megacephala larvae abandoned the two substrates at a similar pace, starting and peaking on the second day of the experiment. The rate of abandonment of the diet on the third day was 1.29% for gizzard and 12.00% for beef, extending up to the fourth day in the case of the control diet, when 0.67% of larvae abandoned the substrate. With regard to the peak of adult emergence, the gizzard and beef diets were similar, i.e., the diptera emerged from the pupae starting on the sixth day and peaked on the seventh, extending up to the eighth day in the beef diet.

Figure 1 presents the longevity curve estimated by the KaplanMeier nonparametric method and the Weibull regression. In both e-ISSN 1983-0572

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cases, the beef and gizzard diets were considered covariables.

According to the Kaplan-Meier estimator, the median longevity of the blowflies bred on the beef diet was 37 days while that of the insects bred on gizzard was 39 days. All the flies bred on beef were dead in 55 days, while those bred on gizzard lived for 60 days. The logrank test was applied to compare the longevity curves and ascertain a possible difference in this parameter. A p-value of 0.63 was obtained at a confidence level of 95%, leading to the conclusion that there was no difference in the longevity curves of the beef and gizzard diet.

Based on the Weibull regression with a p-value of 0.59, it was concluded that there was no difference between the diets. The estimates of maximum likelihood for the parameters of shape and scale were 3.34 and 39.13, respectively. The survival curve was of type I, according to Reis & Haddad (1997), i.e., the mortality rate increased over time, since the shape parameter was higher than 1. The mean time estimated by the Weibull regression is, according to Colosimo & Giolo (2006), a way to ascertain the

adequateness of the model based on the graphic created from the estimates obtained by the Kaplan-Meier method versus the estimates obtained by the model. If the adjustment is adequate, it is expected that the curve follow the straight line x=y.

Figure 2 illustrates the longevity estimated by the Kaplan-Meier method versus the estimates obtained by Weibull regression.

Since the curve follows a straight line, the Weibull model is well fitted to the data under study.

To examine the sex of the flies fed on beef substrate, Figure 3 depicts the Kaplan-Meier and Weibull regression estimates for the males and females that were bred on this diet. Based on the logrank test and the p-value of 0.58, it was concluded that there was no difference between the sexes, which was also found by the Weibull regression with a p-value of 0.77.

The values of the estimates obtained by the adjustment of the Weibull regression were 2.9 for the shape parameter and 38.5

Figure 2 - Longevity of Chrysomya megacephala estimated by KaplanMeier versus Weibull regression (T. average: 26 ° C Min / Max 27 °, RH average: 65% Min / Max 80%).

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Figure 1. Curves longevity of Chrysomya megacephala estimated by the Kaplan-Meier and Weibull regression adjustment (Temp. Average: 26 ° C min. / 27 º Max, RH average: 65% Min / Max 80%).

EntomoBrasilis 8 (1)

Figure 3. Longevity of Chrysomya megacephala estimated by Kaplan-Meier and Weibull regression for females and males eared in meat diet (T. average: 26 ° Cmin. / 27 º Max, RH average: 65% Min / Max 80%).

e-ISSN 1983-0572

Comparative Study Between Chicken Gizzards and Beef as…

for the scale parameter, indicating that the survival curve was of type 1 for the males bred on the beef diet, with an estimated mean longevity of 34.3 days. The values estimated for the females were 2.8 and 39.3 for the shape and scale parameters, respectively, and the estimated mean longevity was 34.98.

Figure 4 illustrates the Kaplan-Meier and Weibull regression estimates for the males and females bred on chicken gizzard.

Dallavecchia et al.

The logrank test indicated no difference between the sexes, with a p-value of 0.87, and the same was concluded by the Weibull regression with a p-value of 0.88. The estimated mean longevity of both males and females bred on gizzard was 37.7 days. The shape and scale parameters for the males were 4.1 and 41.6, respectively and for the females 3.8 and 44.8. In both cases, the survival curve was the type 1 curve.

Figure 4. Longevity of Chrysomya megacephala estimated by Kaplan-Meier and Weibull regression for females and males reared on a diet gizzard (T. average: 26 ° Cmin. / 27 º Max, RH average: 65% Min / Max 80%).

Discussion

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Several authors have tested protein-based diets (Table 2) for maintaining their colonies in the laboratory, but the most commonly used natural diet for creation C. megacephala larvae is beef. However, not only is the cost of beef on the rise but this substrate also requires chopping into cubes of approximately 2cm3, storing in plastic bags, which are then placed in plastic containers for freezing, a procedure that is work-intensive and time-consuming (Queiroz & Milward-de-Azevedo 1991; Gabre et al. 2005).

A comparison of the nutritional value of beef (brisket) and chicken gizzard indicated that, according to information from producers, 100 g of the products contain the same nutrients, and that these diets differ only in the number of kcal, grams or milligrams.

According to this analysis, the nutritional information on beef and gizzard, respectively, is as follows: calories (150 Kcal and 92 Kcal), proteins (16 g and 21 g), total fats (2 g and 6 g), saturated fats (0.5 g and 2 g), cholesterol (97 mg and 125 mg), calcium (8 mg and 12 mg), iron (1.95 mg and 3.2 mg)) and sodium (82 mg and 130 mg). However, this difference did not exert a negative effect on the development of the diptera. It was found that the duration of the larval stage of the insects created on beef was longer than on gizzard. This reflects the pace of abandonment of the substrate, which extended to the fourth day after the beginning of the experiment for the insects bred on beef, while the majority (98.71%) of larvae bred on gizzard abandoned their diet on the second day, indicating a greater homogeneity in the development of the insects bred on the tested diet. Parra (2001) states that it is important to provide a diet for insects that is attractive in terms of toughness, texture, homogeneity and water. Some authors consider that faster larval development may be advantageous for the survival of insects, since it enables them to reach maturity more rapidly (Aguiar-Coelho & Milward-de-Azevedo 1998).

Santos et al. (1996) created C. megacephala larvae on a diet of sardines stored previously for 2 and 24 hours at 30°C, and reported that the peak of abandonment of the substrate occurred on the third day, which is later than that recorded in the present study, although the average temperature was lower (26ºC min. / 27ºC max.), suggesting that the diet may have influenced this biological parameter.

The difference observed in the duration of the larval stages did not interfere in the body mass gain of the immature insects, which was similar on the two diets. The weight of immature insects is reflected directly in the development of adult insects, such as size, survival rate, dispersion and reproductive capacity (d’Almeida & Oliveira 2002).

The total longevity (males and females) of the insects cread on the two diets did not differ significantly. A separate analysis of the females and males revealed no difference between the sexes, and their expected longevity was very similar. In their experiment, Barbosa et al. (2004) tested an alternative diet of wet dog food (Pedigree®) and found that females bred on the beef diet lived longer. Gabre et al. (2005) created a life table of C. megacephala cread on beef and also observed that the longevity of females exceeded that of males.

Sousa et al. (2010) tested chicken liver as a diet for this species and found that the insects presented significantly lower viability in the larval stages and newly emerged adults when compared with the control diet. However, in the present study, the tested chicken gizzard diet proved superior to beef from the standpoint of two parameters: viability of larvae and of newly emerged adults. The difference in pupae viability was minimal (99% gizzard and 100% beef), indicating that chicken gizzard can be a cheaper alternative diet that is as efficient as beef for breeding these blowflies.

The sex ratio on both diets was close to 50%, a pattern considered e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

Table 2. Diets used for breeding Diptera in the laboratory.

Family

Species

Diet

Reference

Year

Calliphoridae

Chrysomya albiceps (Wiedemann

Raw bovine liver, muscle and rumen, and chicken heart

Estrada et al.

2009

Ribeiro & Milward-de-Azevedo

1997

Aguiar-Coelho et al.

1995

Queiroz & Milward-de-Azevedo

1991

Putrefied horse meat Beef

Sousa et al.

Fowl liver Chrysomya megacephala (Fabricius)

Albumin, vegetable oil, vitamins, mineral salts, agar, nipagin and distilled water Beef Wet dog food (Pedigree® Fish

Cochiomyia macellaria (Fabricius)

Lucilia cuprina (Wiedemann)

Sarcophagidae

Ravinia belforti (Prado & Fonseca)

Muscidae

Musca domestica (Linnaeus)

Gabre et al.

2005

Barbosa et al.

2004

Esser

1990

Aguiar-Coelho et al.

Horse meat, formaldehyde, beer yeast, calcium proteinate, Wesson salts, agar and chicken eggs

Cunha e Silva et al.

1994

Paes et al.

2000

in

different

stages

of

Silva et al.

Bovine liver Ground beef, bovine liver, dog biscuits Wheat bran, alfalfa meal, Purina grains and beer

normal (Esser 1990). The same ratio was reported by MilwardDe-Azevedo et al. (2000) upon comparing oligidic diets, and by Gabre et al. (2005) in their experiment with beef.

An aspect that must be considered when choosing a diet is the cost-benefit ratio (Chaundhury et al. 2000). A kilo of brisket is on average 20% more expensive than a kilo of chicken gizzard.

Another advantage is that this substrate can be used whole, which facilitates the work of researchers in maintaining large stocks of Diptera and in the storage of the diet, reducing the time spent on its preparation.

The findings of this study will enable more efficient and cheaper large-scale production of these insects for use in maggot therapy, in studies of environmental control with parasite pupae, in forensic entomology, and as an aid for other scientists such as herpetologists, entomologists, aquarists, frog breeders, and others.

The chicken gizzard diet was considered adequate for breeding C. megacephala in the laboratory and is recommended as an alternative diet to beef. The biological parameters of body mass of mature larvae, duration of the larval, pupal stages to newly emerged adults did not differ significantly from the control (beef), while the viability of the larval stages and newly emerged adults was higher for adults bred on the gizzard diet. The longevity of adults bred on the gizzard diet was also higher.

Acknowledgments The authors gratefully acknowledge the Federal University of Rio de Janeiro State - UNIRIO, CNPq- PIBIC, FAPERJ, Capes and FINEP (Brazil) for their financial support of the Laboratory for Diptera Studies.

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Putrefied horse meat

Horse meat putrefaction Phaenicia sericata (Meigen)

Mendonça et al.

2008

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1958

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Received in: 06/28/2014 Accepted in: 12/20/2014 **********

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 8 (1)

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23

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Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.454

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.380 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) e Atividades de Forrageio dos seus Visitantes Florais Paulo Roberto Abreu Tavares¹, João Cloves Stanzani Dutra², Leandro Pereira Polatto², Valter Vieira Alves Junior¹, Edmar de Souza Silva², Ellem Patrícia de Souza¹ & Jhonatan Vicente Ponço² 1.

Universidade Federal da Grande Dourados, e-mail: paulo_robertoivi@hotmail.com (Autor para correspondência), valteralves@ufgd.edu.br, ellen_psouza@hotmail.com. 2. Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul, e-mail: jcstanzani@uol.com.br, lppolatto@gmail.com, esilva.ivin@hotmail.com, jhonatanponco@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 24-29 (2015)

Resumo. Um fator indispensável na manutenção da produtividade agrícola é a polinização. Entre os vários agentes polinizadores, os insetos são considerados os principais agentes atuantes na polinização da maioria das culturas. O trabalho teve como objetivo compreender a estratégia reprodutiva de Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) a partir da análise dos métodos de polinização utilizados pela planta e do registro da diversidade e comportamento dos visitantes florais. Para avaliar a eficiência dos polinizadores, 10 flores de C. moschata foram etiquetadas para verificar a formação de frutos em condições naturais. Outras 10 flores foram envolvidas em sacos impermeáveis para impedir o contato com os insetos visitantes. Os insetos foram coletados diretamente nas flores, das 7:00 h às 11:15 h, durante 15 minutos de cada hora, anotando-se os valores de temperatura, luminosidade, umidade relativa do ar e velocidade do vento. O sucesso reprodutivo de C. moschata depende de polinizadores, uma vez que o isolamento reprodutivo das flores não permitiu a formação de fruto. A ordem mais abundante foi Diptera, seguida por Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera e Lepidoptera. Os polinizadores efetivos de C. moschata foram representados por espécies de abelhas de porte corporal grande: Apis mellifera Linnaeus, Centris sp., Oxaea flavescens Klug e Bombus sp. Essas espécies visitaram as flores para coletar néctar e pólen. Os fatores abióticos tiveram pouca influencia nas atividades de forrageio dos visitantes florais.

Palavras-Chave: Abelhas; Fatores ambientais; Polinização; Recursos florais.

Reproductive Strategy of Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) and Foraging Activities of their Floral Visitors Abstract. An essential factor in maintaining agricultural productivity is pollination. Among the various pollinators, the insects are considered the main active agents in pollination of most cultures. The work aimed to understand the reproductive strategy of Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) through analysis of the pollination methods used by the plant and the record of the diversity and behavior of floral visitors. To assess the efficiency of pollinators, 10 flowers of C. moschata were labeled to check the formation of fruit under natural conditions. Other 10 flowers were wrapped in waterproof bags to prevent contact with visiting insects. The insects were collected directly in the flowers, from 07:00 to 11:15 am, during 15 minutes of every hour, recording the values of temperature, luminosity, relative humidity and wind speed. The reproductive success of C. moschata depends on pollinators, since the reproductive isolation of the flowers did not allow the formation of fruit. The most abundant order was Diptera, followed by Hymenoptera, Coleoptera, Hemiptera and Lepidoptera. The effective pollinators of C. moschata were represented by species of bees of large body size: Apis mellifera Linnaeus, Centris sp., Oxaea flavescens Klug and Bombus sp. These species visited the flowers to collect nectar and pollen. The abiotic factors had little influence on foraging activities of floral visitors.

Keywords: Bees; Environmental factors; Floral resources; Pollination.

_____________________________________

m fator indispensável na manutenção da maioria das angiospermas é a polinização. Estima-se que 80% delas necessitam da polinização cruzada (McGregor 1976).

Diversos agentes físicos ou bióticos atuam para que esse processo ocorra. Por exemplo, os grãos de pólen podem ser transferidos das anteras aos estigmas das flores de outras plantas pela ação do vento, pássaros, morcegos, água, homem e insetos (McGregor 1976). Por sua vez, as plantas apresentam uma série de atributos florais relacionados com a atração de seus polinizadores, tais como odor, cor, formato e disponibilidade de néctar (Faegri & Pijl 1979).

A polinização também é essencial para a manutenção da produtividade agrícola. Cerca de 35% da produção agrícola global depende da polinização animal (Klein et al. 2007). Portanto, a

polinização é um dos principais serviços de ecossistemas (Freitas & Imperatriz-Fonseca 2005). Segundo Daily et al. (1997), o termo “serviços de ecossistemas” refere-se às condições e processos por meio dos quais os ecossistemas naturais e as espécies que os compõem contribuem para a manutenção da vida humana.

Entre os vários agentes polinizadores, os insetos são considerados os principais agentes atuantes na polinização da maioria das culturas, devido à sua elevada diversidade e abundância na natureza, além das adaptações complexas das estruturas florais aos insetos. Dentre os insetos, as abelhas constituem o grupo mais importante de animais polinizadores (Bawa et al. 1985).

A importância delas como polinizadores está relacionada à sua dependência das flores para obtenção de recursos alimentares, ao seu eficiente método de coleta dos recursos florais e à sua elevada

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Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir …

constância floral (Corbet et al. 1991). Isso permite o aumento no vigor das espécies vegetais, possibilitando novas combinações de fatores hereditários e aumentando a produção de frutos e sementes (Couto & Couto 2002).

Porém, a eficiência polinizadora de qualquer visitante floral é influenciada por uma série de fatores, que pode ser inerente ao próprio visitante ou à cultura a ser polinizada (Spears 1983). Os principais fatores relacionados à cultura são a estrutura e morfologia da flor, concentração e volume do néctar, disponibilidade do pólen, viabilidade e longevidade do pólen e autocompatibilidade ou não do pólen (Freitas 1998).

Ainda segundo o mesmo autor, as diversas espécies vegetais mostram diferentes graus de atratividade aos inúmeros grupos de polinizadores, e nem todo visitante floral é eficiente na polinização de qualquer cultura agrícola. Portanto, é fundamental o desenvolvimento de pesquisas voltadas à ampliação do conhecimento das estratégias de polinização promovida pelos visitantes florais, bem com, as adaptações entre o formato floral e o comportamento estereotipado dos animais polinizadores.

A espécie Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae), popularmente conhecida como abobrinha, é uma espécie com flores monoicas, assim como todas as espécies do gênero Cucurbita, sendo imprescindível um vetor para assegurar a polinização (Michelbacher et al. 1964; Hurd et al. 1971; Proctor & Yeo 1972; McGregor 1976; Nepi & Pacini 1993). A flor pistilada (feminina) de C. moschata produz néctar e a flor estaminada (masculina) produz néctar e pólen (Pesson & Louveaux 1984).

Ainda de acordo com o mesmo autor, os nectários de ambas as flores são diferenciados com relação à posição. Na flor estaminada, o nectário está localizado internamente ao tubo de filetes e o acesso ao néctar se dá por meio de três orifícios localizados entre os filetes; já na flor pistilada, o nectário forma um anel circular em torno da base do estilete.

Nesse estudo, foi dada ênfase em compreender a estratégia reprodutiva de C. moschata, levando em consideração a influência dos visitantes e a forma que eles coletam os recursos florais. A pesquisa foi desenvolvida porque ainda é insipiente a quantidade de textos científicos que abordam o impacto benéfico ou prejudicial dos visitantes florais sobre a polinização de culturas.

No Brasil, de acordo com Freitas & Imperatriz-Fonseca (2005), pesquisas sobre o valor econômico da polinização realizada pelos insetos são ainda mais escassas. No caso de C. moschata, embora existam publicações que abordam essa relação visitante-flor (e.g., Canto-Aguilar & Parra-Tabla 2000; Agbagwa et al. 2007; Serra 2007), a diversidade e abundância dos visitantes florais oscila em escala temporal e espacial (Horvitz & Schemske 1990), o que torna difícil tentar fazer as comparações ao longo do tempo e do espaço (Polatto & Chaud-Netto 2013).

Dessa forma esse trabalho teve como objetivo estudar o sistema reprodutivo de C. moschata, a diversidade, abundância e comportamento de seus visitantes florais bem como a influência dos fatores abióticos na atividade de forrageio dos principais polinizadores.

MATERIAL E MÉTODOS

25

Área de estudo. O estudo foi desenvolvido entre agosto de 2010 e julho de 2011 em uma pequena área cultivada, com cerca de 80 m². A propriedade rural localizava-se no município de Ivinhema, Mato Grosso do Sul, Brasil (22° 19’ 44” S; 53° 49’ 22” O). Nas proximidades da área estudada havia alguns fragmentos florestais.

Sistema reprodutivo. Para avaliar a eficiência dos polinizadores, 10 flores de C. moschata foram etiquetadas para verificar a formação de frutos em condições naturais. Outras 10 flores foram envolvidas em sacos impermeáveis para impedir o contato com os insetos visitantes e a polinização pelo vento, com o propósito de verificar a autopolinização espontânea. Em ambos

Tavares et al.

os tratamentos foi acompanhado o desenvolvimento das flores até a formação de frutos, os quais foram contados e colhidos 25 dias após a realização do experimento. A qualidade desses frutos foi avaliada por meio de medições do comprimento e diâmetros das porções anterior, mediana e posterior. Adicionalmente, foi calculada a massa dos frutos formados e das sementes alojadas nos respectivos frutos em balança de precisão. Todas as sementes, antes de serem pesadas, foram colocadas em uma estufa à 105° C por 24 horas. Também quantificou-se o número médio de sementes produzidas por fruto.

A viabilidade dos grãos de pólen foi avaliada por meio da retirada dos grãos das flores no início do dia e preparo em lâminas, depositando o pólen sobre gotas de carmim acético (Radford et al. 1974) para coloração do seu citoplasma e observadas ao microscópio. Os grãos de pólen inviáveis permaneciam descorados. Foram observados 10 campos de amostragem aleatória com auxilio de microscopia óptica.

Visitantes florais. As coletas dos visitantes florais em C. moschata foram realizadas em cinco dias consecutivos. As coletas dos insetos foram realizadas diretamente nas flores, em toda a área cultivada (80 m²), durante um período de 15 minutos para cada hora, das 7:00 h às 11:15 h. No início de cada hora considerada, foram anotados os valores de temperatura, luminosidade, umidade relativa do ar e velocidade do vento.

O comportamento de forrageio de cada espécie de inseto foi avaliado mediante observações visuais, durante todo o período experimental. As coletas não prosseguiram após as 11:15 h, pois a partir desse período as flores entravam em senescência.

Os insetos foram coletados com rede entomológica e separados, de acordo com o horário de coleta, em frascos contendo álcool etílico 70%, fixados com alfinetes entomológicos e posteriormente identificados com auxilio de bibliografia especializada (Triplehorn & Johnson 2005; Michener 2007).

Parâmetros ecológicos e análises estatísticas. Foi desenvolvida a análise faunística para definir as classes de frequência e constância das espécies pertencentes ao grupo de visitantes florais que possui maior capacidade de polinizar as flores de C. moschata (Silveira Neto et al. 1976). Utilizando-se da porcentagem de indivíduos de uma mesma espécie com relação ao total observado, determinou-se o intervalo de confiança (IC) para a média das frequências com 95% de probabilidade de sucesso, adotando-se a seguinte classificação: MF = muito frequente (frequência maior que o limite superior do IC a 95% de probabilidade); F = frequente (frequência situada dentro do IC a 95%); e PF = pouco frequente (frequência menor que o limite inferior do IC a 95%). Pela porcentagem de observações ao longo do dia que contém uma determinada espécie, foi calculada a constância através da seguinte fórmula:

Classificando-se em: w = constante (C ≥ 50%); y = acessória (C ≥ 25 e < 50%) e z = acidental (C < 25%). As espécies de abelhas predominantes foram aquelas que se enquadraram nas classes frequente e muito frequente.

Para verificar se as atividades de forrageio do grupo de visitantes florais que possui maior capacidade de polinizar as flores de C. moschata sofreram interferência dos fatores ambientais foi aplicado o coeficiente de correlação de Pearson, com nível de significância de 5%. O referido teste foi aplicado entre a média do número de forrageio realizado por cada espécie de visitante e a média de cada um dos fatores ambientais (umidade relativa do ar, temperatura, luminosidade e velocidade do vento) registrados no decorrer do dia. e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

O programa BioEstat 5.0 foi utilizado para determinar os intervalos de confiança e calcular o coeficiente de correlação de Pearson, conforme proposto por Ayres et al. (2007).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Sistema reprodutivo. O sucesso reprodutivo de C. moschata depende de polinizadores, uma vez que o isolamento reprodutivo das flores não permitiu a formação de frutos. Por outro lado, todas as flores desprotegidas produziram frutos (100%). No trabalho de Amaral & Mitidieri (1966), 76,9% das flores formaram frutos em condições naturais, isto é, na presença dos insetos polinizadores.

Serra (2007) e Serra & Campos (2010) também constataram que as flores do gênero Cucurbita não se desenvolveram em frutos na ausência dos polinizadores.

Foi constatada elevada viabilidade dos grãos de pólen presentes nas flores de C. moschata. Cerca de 99% dos grãos eram viáveis.

O resultado obtido na presente pesquisa foi superior à registrada por Serra (2007) com a mesma espécie (96,68%). Nepi & Pacini (1993) relataram que, em abóboras, a viabilidade dos grãos de pólen é de aproximadamente 92% no momento em que as flores se abrem, reduzindo para 75% quando elas se fecham e depois para 10% no dia seguinte à abertura da flor. Ainda de acordo com os referidos autores, a diminuição da viabilidade ocorre devido à desidratação do grão de pólen.

As medidas de amplitude (valores máximo e mínimo) dos frutos vingados, dentre o tratamento das flores polinizadas em condições naturais apresentaram valores entre 675 e 1.870 g para massa, 16,9-24,3 cm para comprimento, 7,4-9,5 cm para

diâmetro anterior, 9,0-11,5 cm para diâmetro mediano e 6,0-9,0 cm para diâmetro posterior. O número de sementes variou entre 301 e 629 unidades, e massa seca total das sementes oscilou entre 6,04 e 33,47 g / fruto.

Diversidade e comportamento dos visitantes florais.

A ordem de visitante floral mais abundante foi Diptera, com 53,4% dos indivíduos coletados, seguida por Hymenoptera 26,2%, Coleoptera 18,1%, Hemiptera 1,7% e Lepidoptera 0,6%. A família com maior número de representantes foi Drosophilidae com 53%, seguida por Apidae 15,9%, Carabidae 13,9%, Vespidae 8,8%, Reduviidae 1,7%, Formicidae 1,5%, ambos Scarabaeidae e Staphilinidae com 1,3%, e outros com 0,9% (Tabela 1).

Possivelmente, a presença de fragmentos de floresta ao redor da área de estudo deve ter favorecido a elevada diversidade de espécies coletadas. Esta hipótese é justificada por Serra (2007), ao relatar que a alta taxa de frutificação registrada por ela foi garantida pela presença de polinizadores nas áreas de cultivo, que pode estar associada à existência de matas no entorno dos plantios da cultura. Os fragmentos florestais ao redor de áreas cultivadas asseguram locais apropriados para as abelhas nidificarem, materiais e substratos disponíveis para a construção dos ninhos e o fornecimento de recursos alimentares ao longo de todo o ano (Cane & Tepedino 2001). Se fosse encontrada uma situação inversa, com uso intenso de defensivos agrícolas, principalmente pesticidas, possivelmente iria repelir ou causar a mortandade dos visitantes florais ali presentes, conforme exposto por Kevan & Phillips (2001).

Considerando somente as abelhas, o grupo mais importante de animais polinizadores das flores de C. moschata, quatro

Tabela 1. Insetos coletados, por hora, nas flores de Cucurbita moschata durante seu período de floração.

Insetos

7:00 h

8:00 h

9:00 h

10:00 h

11:00 h

Total

Diptera Drosophilidae Drosophila sp.

22

51

99

52

56

280

Muscidae - Morfotipo 1

0

1

0

0

1

2

Syrphidae - Morfotipo 1

0

0

0

1

0

1

2

0

1

0

0

3

21 5 0

17 0 0

18 0 1

10 2 0

13 0 6

79 7 7

0

3

0

0

0

3

Lepidoptera Morfotipo 1 Coleoptera Carabidae – Morfotipos Scarabaeidae – Morfotipos Staphylinidae – Morfotipo 1 Chrysomelidae Diabrotica speciosa Hymenoptera Apidae Centris sp.

22

13

3

4

2

44

Augochlora sp.

Apis mellifera Trigona spinipes

6 2 1

5 2 2

4 3 1

1 2 0

1 0 0

17 9 4

Oxaea flavescens

0

0

0

1

1

2

Trigona hyalinata

1

0

0

0

0

1

Bombus sp.

0

0

1

0

0

1

1

0

1

1

0

3

10

7

17

8

6

48

0

0

0

0

8

8

1

2

3

3

0

9

95

103

152

85

94

528

Halictidae – Morfotipos Polistes sp.

Formicidae – Morfotipos Hemiptera Reduviidae – Morfotipos Total e-ISSN 1983-0572

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Vespidae

Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir …

Tavares et al.

Os polinizadores efetivos de C. moschata foram representados por espécies de abelhas de porte corporal grande: A. mellifera, Centris sp., Oxaea flavescens Klug e Bombus sp. Essas espécies visitaram as flores para coletar néctar. Elas posicionavam o corpo verticalmente entre a corola e as estruturas sexuais das flores.

Nesta posição, com o dorso voltado para o eixo floral ao visitarem as flores estaminadas, grande quantidade de pólen aderia ao tórax das referidas abelhas. Ao visitarem flores pistiladas, elas sempre esbarravam o tórax no estigma, efetuando a polinização nototríbica. Os resultados foram semelhantes aos obtidos por Serra (2007).

espécies foram consideradas predominantes em visitas às flores, sendo respectivamente Apis mellifera Linnaeus, Trigona spinipes (Fabricius), Augochlora sp. e Centris sp.

(Tabela 2). A predominância das duas primeiras espécies, que apresentam hábito de vida eussocial, pode ser atribuída aos seus comportamentos generalistas e oportunistas segundo Cortopassi-Laurino & Ramalho (1988), caracterizado por explorar intensivamente os recursos mais abundantes. Kerr et al. (1981) também salientam o bem sucedido sistema de comunicação sobre fontes alimentares entre os membros de uma mesma colônia em T. spinipes e A. mellifera.

Tabela 2. Intensidade de forrageios realizados pelas abelhas em Cucurbita moschata.

Espécies Trigona spinipes

Total

%

Frequência

Constância

9

11,2

F

W

Trigona hyalinata

1

1,2

PF

Z

Apis mellifera

9

11,2

F

Y

Bombus sp.

1

1,2

PF

Z

Augochlora sp.

17

21,2

F

W

Centris sp.

44

55

MF

W

Oxaea flavescens

2

2,5

PF

Z

Halictidae

3

3,7

PF

W

MF = muito frequente; F = frequente; PF = pouco frequente. w = constante; y = acessória; z = acidental.

A espécie Augochlora sp. e outras pertencentes a Halictidae que possuíam tamanho corporal médio também possuem aptidão de polinizar as flores de C. moschata, mas não eram polinizadores efetivos como as abelhas de tamanho corporal grande. Em muitos dos forrageios realizados por elas não havia contato com os órgãos reprodutivos das flores. Por outro lado, T. spinipes e Trigona hyalinata Lepelitier também apresentaram estratégias de coleta de recurso similares aos dos polinizadores efetivos, e devido ao pequeno tamanho foram classificados, juntamente com Augochlora sp. e espécies de Halictidae de porte corporal médio, como polinizadores ocasionais.

27

Com relação à família Vespidae, Polistes sp. coletou néctar nas flores estaminadas e pistiladas, afugentando outras espécies que no mesmo instante tentavam pousar nas flores, especialmente abelhas de pequeno porte corporal. Em manchas com elevada quantidade de indivíduos floridos de C. moschata, a intensidade de visitas por Polistes sp. era maior e isso resultava em comportamento agonístico, tanto intraespecífico como interespecífico. Indivíduos da família Formicidae foram observados coletando néctar e em nenhuma ocasião contataram as estruturas reprodutivas das flores e consequentemente não contribuíram para a polinização.

Apesar do baixo número de espécimes registrado da ordem Lepidoptera, durante a coleta do néctar, os grãos de pólen ficavam aderidos em seus dorsos ao visitarem as flores estaminadas. Os indivíduos da ordem Hemiptera estavam se alimentando de seiva.

Influência dos fatores abióticos na atividade de forrageio do grupo mais importante de animais polinizadores. As visitas de A. mellifera iniciaram a partir das 7:00 h. Essas organismos forragearam com temperatura média de 30°C, umidade relativa do ar de 75%, velocidade do vento de 1,6 m/s e luminosidade de 29.020 lux. A atividade de forrageio de A. mellifera apresentou correlação significativa apenas com a velocidade do vento, sendo que esta correlação foi negativa. As abelhas Centris sp. e Augochlora sp. também iniciaram o forrageio a partir das 7:00 h, reduzindo o número de visitas no decorrer da manhã. As atividades de Centris sp. apresentaram correlação negativa significativa com os horários do dia e positiva significativa com a umidade relativa do ar. Os forrageios de Augochlora sp. correlacionou significativamente com a luminosidade e também com a temperatura (Tabela 3).

Indivíduos da família Muscidae não foram observados coletando recursos florais, porém permaneciam constantemente nas pétalas, e em alguns momentos se deslocavam para a extremidade do cone corolar das flores estaminadas. Por outro lado, os indivíduos da família Drosophilidae adentravam profundamente nas paredes internas das flores estaminadas. Já em relação à família Syrphidae, foi coletado somente um espécime, porém não foi registrado seu comportamento de forrageamento e o tipo de recurso coletado.

A espécie T. spinipes forrageiou com temperatura de 25,3°C, umidade relativa do ar de 82,4%, velocidade do vento de 0,6 m/s e luminosidade de 26.000 lux. Esta abelha apresentou correlação significativamente positiva somente com a umidade relativa do ar (Tabela 3). Já T. hyalinata forrageou somente um dia, às 7:00 h, com temperatura de 29°C, umidade relativa do ar de 83%, velocidade do vento a 0,2 m/s e luminosidade de 26.500 lux.

Bombus sp. visitou as flores somente em um dia, às 9:00 h, com temperatura de 29°C, umidade relativa do ar de 42%, velocidade do vento de 0,7 m/s e luminosidade de 19.700 lux. O. flavescens também visitou as flores em um único dia, 10:00 e 11:00 h.

Adicionalmente, dentro da ordem Coleoptera, os indivíduos das famílias Scarabaeidae e Staphylinidae, foram observados coletando néctar. Durante o período de observação verificou-se que mesmo após o murchamento, alguns coleópteros da família Carabidae, Staphylinidae e Chrysomelidae [Diabrotica speciosa (Germar)] permaneceram dentro das flores, sem coletar néctar ou pólen e, portanto, não foram considerados polinizadores das flores de C. moschata. Por outro lado, Fronk & Slater (1956) caracterizaram os besouros Diabrotica sp. como polinizadores da aboboreira.

Neste trabalho foi observado que os fatores abióticos tiveram pouca influência nas atividades de forrageio dos visitantes florais.

Isso pode ser explicado porque as coletas foram realizadas no verão, onde os valores das variáveis eram propícios para o forrageio das abelhas no decorrer de todo o dia. No entanto, a disponibilidade de recursos nas flores ao longo dia provavelmente também tenha influenciado nas atividades desses organismos.

De acordo com Danka & Rinderer (1996) e Polatto et al. (2014) a intensidade de voo das abelhas também pode variar de acordo com a disponibilidade de recurso nas flores. Esses autores ainda e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

argumentaram que existe uma relação entre a frequência de forrageio de abelhas e a taxa de produção de néctar, o que explica

a intensidade de visitas às flores pelas abelhas.

Fatores ambientais Horário Luminosidade Umidade Relativa do ar Temperatura Velocidade do vento

Apis mellifera

Augochlora sp.

Centris sp.

r

-0,577

-0,962

-0,903

p

0,308

0,009

0,036

r

-0,651

-0,987

-0,804

p

0,234

0,002

0,101

r

0,349

0,835

0,983

p

0,565

0,079

0,003

r

-0,592

-0,951

-0,841

p

0,293

0,013

0,074

r

-0,892

-0,249

-0,220

p

0,042

0,686

0,722

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28

Tabela 3. Resultado do teste de correlação entre as espécies de abelhas e os fatores ambientais (r = Teste de Correlação de Pearson).

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Tavares et al.

Recebido em: 29/07/2013 Aceito em: 29/01/2015 **********

Como citar este artigo:

29

Tavares, P.R.A., J.C.S. Dutra, L.P. Polatto, V.V. Alves Junior, E. de S. Silva, E.P. de Souza & J.V. Ponço, 2015. Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) e Atividades de Forrageio dos seus Visitantes Florais. EntomoBrasilis, 8 (1): 24-29.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.380

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.414 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Abundância e Diversidade de Coleoptera (Arthropoda: Insecta) de Solo em Fragmentos de Capoeira ao Entorno da Zona Urbana do Município de Uruará-PA, Brasil Reinaldo Lucas Cajaiba¹ & Wully Barreto da Silva² 1. Universidade de Trás-os-Montes e Alto Douro, e-mail: reinaldocajaiba@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Federal do Pará, e-mail: wully_bio@hotmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 30-37 (2015)

Resumo. A ação humana vem transformando as paisagens florestais em fragmentos isolados de remanescentes, podendo levar muitas espécies à extinção. Desta maneira se faz necessário a realização de estudos para o conhecimento e adequada caracterização da fauna de solo e, por conseguinte sua preservação. O objetivo do presente trabalho foi caracterizar a fauna de coleópteros em um fragmento florestal ao entorno da cidade de Uruará, PA. Para tanto, utilizou-se armadilhas tipo pitfall não iscadas para a coleta. O fragmento foi dividido em quatro transectos, com armadilhas instaladas ao longo da borda (T1), 50 m (T2), 100 m (T3) e 200 m (T4). Foram coletados 196 indivíduos, classificados em sete famílias e 34 espécies/morfoespécies.

A família que apresentou a maior abundância foi a Curculionidae representando 56,40% da abundância, tendo o gênero Xyleborus sp. a maior dominância. Através do índice de Diversidade de Shanon, observou-se que a área de borda apresentou a menor diversidade e maior dominância (índice de Berger-Parker). Através da curva de acumulação e dos estimadores de espécies, ficou evidenciado que a área de estudo apresenta uma quantidade superior de espécies ao encontrado no presente estudo, e que pesquisas futuras são necessárias para um melhor acompanhamento das alterações que ocorrem nos fragmentos florestais com a finalidade de propor medidas de menor impacto e preservação dessa biodiversidade.

Palavras-Chave: Análise faunística; Biodiversidade; Coleoptera; Fragmento florestal; Insecta.

Abundance and Diversity of Ground Dwelling Beetles (Arthropoda: Insecta) in Fragments of Shrubbery Vegetation (Capoeira) in the Surroundings of the Urban Zone of Uruará City-PA, Brazil Abstract. Human action has been transforming forest landscapes into isolated fragments, which may lead to the extinction of many species.

Therefore, studies should be conducted to provide knowledge and the appropriate characterization of soil fauna, and, consequently, its preservation.

This study was aimed to characterize the fauna of beetles in a forest fragment in the surroundings of Uruará city, PA. Unbaited pitfall traps were used for the collection of the beetles. The fragment was divided into four transects, with traps installed along the border (T1), 50 m (T2), 100 m (T3) and 200 m (T4). 196 individuals classified in seven families and 34 species/morphospecies were collected. The most abundant family was the Curculionidae accounting for 56.40% of the abundance, with gender Xyleborus sp. being the most dominant. Measurement with the Shannon Diversity Index for measurement showed lower diversity and greater dominance (Berger-Parker index) in the border area. Using species accumulation curves and estimators it became evident that the study area had a greater number of species than those found in the present study, and that further studies are needed to better monitor changes in forest fragments in order to propose measures to reduce the impact on this biodiversity and preserve it.

Keywords: Beetles; Biodiversity; Faunal analysis; Forest fragment; Insecta.

_____________________________________

lterações antrópicas têm causado, direta ou indiretamente, a redução e a perda de diversidade biológica (Halffter 2005; Verdú et al. 2007) devido à aceleração dos processos ecológicos naturais de extinção e surgimento de novas espécies, principalmente pela modificação, fragmentação e perda de habitat (Marques et al. 2002). As modificações na estrutura da vegetação influenciam diretamente a composição da fauna local (Doube & Wardhalgh 1991; Oliveira 2001). Tal influência se dá pela mudança de características que afetam diretamente a biologia da espécie como: luminosidade, temperatura, umidade, que dão suporte para reprodução, nidificação, forrageamento e seu desenvolvimento (Schwarzkopf & Rylands 1989; Marini 2001).

Os insetos têm recebido cada vez mais atenção como indicadores de ambientes terrestres, tanto por estarem presentes mesmo em áreas pequenas e fragmentadas, onde os vertebrados maiores já não existem, quanto por serem especialistas em recursos específicos e responderem rapidamente às alterações ambientais (Lewinsohn et al. 2005; Barlow et al. 2007; Gardner et al.

2008).

Coleoptera representa um dos grupos animais mais diversos de vida na terra (Lara 1992; Lawrence et al. 1999). Existe cerca

de 387.000 espécies de besouros descritas (Zhang 2011), o que corresponde a 40% das espécies de insetos conhecidas (Gullan & Cranston 2005) e 25% de todas as espécies animais e vegetais já descritas (Resh & Cardé 2003). Os coleópteros ocupam virtualmente todos os ambientes, embora a grande maioria seja terrestre (Gillot 2005).

Esse trabalho teve como objetivo conhecer a abundância e diversidade de coleópteros terrestres em uma região de cobertura florística de capoeira fragmentada no município de Uruará-PA.

MATERIAL E MÉTODOS Local de estudo. O município de Uruará, Pará está localizado ao longo da Rodovia Transamazônica, mais precisamente no km 180, com as seguintes coordenadas geográficas 03º43’27” S, 53º44’08” W, no trecho entre os municípios de Altamira e Itaituba (Figura 1). As estações climáticas do ano na região apresentam um caráter bimodal de precipitação, uma época seca ou estiagem e outra chuvosa. O clima local, segundo a classificação de Köppen é do tipo Awi, típico de clima quente úmido, com média do total pluviométrico anual da ordem de 2000 mm, cujo período mais chuvoso estende-se de dezembro a maio, e o menos chuvoso de junho a novembro (Peel et al. 2007). A temperatura média anual

www.periodico.ebras.bio.br

Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em…

varia de 25 a 28 ºC e umidade relativa do ar fica acima de 80% (Cajaiba 2014).

Coletas. As coletas foram realizadas no mês de novembro/2013, através de armadilhas de solo pitfall sem atrativos.

A área de coleta foi dividida em quatro transectos paralelos: Transecto 1 (T1) armadilhas instaladas entre a vegetação capoeira e pastagens; Transeco 2 ( T2) distando 50 m da área de borda; Transecto 3 (T3) distando 100 m da área de borda; e Transcecto 4 (T4) distando 200m da área de borda. Em todos os transectos foram instalados quatro armadilhas distando 50 m uma da outra.

As armadilhas permaneceram em campo por 36 horas. Como líquido conservante foi utilizado uma mistura de água, álcool e formol, além de algumas gotas de detergente neutro para quebrar a tensão superficial da água.

pontos foram comparadas através da análise de agrupamento quantitativa para verificar se as espécies estão agrupadas em função do tipo de habitat (Zar 1999), utilizando a distância euclidiana e realizado com auxílio do programa Systat 8.0.

O teste do Qui-quadrado (χ²) foi aplicado para verificar se existe alguma diferença de abundância entre os transectos e o grupo estudado. Calculamos as curvas esperadas de acumulação de espécies (curvas de rarefação baseadas em amostras, segundo Gotelli & Colwell 2001) com os respectivos intervalos de confiança a 95% de probabilidade, utilizando as fórmulas analíticas apresentadas em Colwell et al. (2004), através do software PAST 1.75 (Hammer et al. 2001).

RESULTADOS E DISCUSSÃO Foram coletados 196 indivíduos distribuídos em sete famílias e 34 espécies/morfoespécies. A espécie que apresentou a maior abundância foi a Xyleborus sp1 e Xyleborus affinis Eichhoff, com 63 espécimes e 26 espécimes, respectivamente, estando ausente apenas no T4. A família que apresentou a maior dominância nos transectos T1, T2 e T3 foi a Curculionidae, subfamília Scolytinae, sendo responsável por 56,40% da abundância total dos espécimes coletados, sendo a mesma que apresentou a maior abundância (110 espécimes) (Tabela 1).

Em estudos realizados por Pelentir (2007) em florestas do MT,

31

Análise estatística. Foi calculada a riqueza total e por transectos (S) e abundância total e por transectos (N). A diversidade do local estudado foi calculada através dos índices de Shannon-Wiener (H’). O índice de dominância de Berger-Parker (d) foi calculado para verificar o grau de dominância dos coleópteros (Magurran 1988). A equitabilidade foi calculada através do índice de Pielou (J) (Magurran 1988), através do software DivEs – Diversidade de Espécies 2.0 (Rodrigues 2005). A riqueza estimada foi obtida através dos estimadores Jackknife 1 e 2, Chao 2 e Bootstrap.

A análise de agrupamento das espécies presentes nos quatro

Cajaiba & da Silva

Figura 1. Localização da área de estudo no município de Uruará, PA. Fonte: Google Earth, 2013.

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

Dorval & Peres-Filho (2001) e Dorval et al. (2004) em trabalhos desenvolvidos também em MT, em fragmentos de cerrado e em talhões de Eucalyptus spp., coletaram uma maior quantidade de espécies de escolitídeos pertencente à Xyleborini, que são espécies tropicais, geralmente responsáveis pela degradação de galhos e pequenos ramos lenhosos, no entanto, são espécies capazes de produzir surtos populacionais em talhões cuja fitossanidade esteja comprometida. Estas espécies são consideradas pantropicais, ou seja, estão presentes em todas as regiões tropicais (Rocha 2010).

Sistemas mais simplificados podem proporcionar vantagens a determinadas espécies que terão sua população elevada

EntomoBrasilis 8 (1)

ultrapassando populações em sistemas naturais (Davis et al.

2001; Escobar et al. 2008), e estes alteram a abundância total.

A grande abundância dessas espécies nessa área de estudo pode estar relacionada à grande quantidade de material com restos vegetais, tocos e galhos quebrados, que podem servir como local de desenvolvimento e fornecer condições para o crescimento populacional dessas espécies (Pereira 2006).

Em relação ao número de famílias o T1 foi onde verificou-se a menor quantidade (cinco famílias), os demais transectos apresentaram seis cada. Este baixo grau de diversidade das famílias pode estar relacionado ao intenso uso do solo no passado,

Tabela 1. Abundância (N) e Riqueza (S) de coleópteros coletados em quatro transectos ao longo de um fragmento florestal de capoeira localizada no município de Uruará, PA. T1 (Transecto 1), T2 (Transecto 2), T3 (Transecto 3) e T4 (Transecto 4), no mês de Novembro/2013.

Família/Espécie/Mofoespécie

T1

T2

T3

T4

Total

1

0

1

0

2

Carabidae Clivina sp.

Pheropsphus sp.

1

1

0

0

2

Polpochila sp.

2

1

0

0

3

Lebiini sp.

1

2

0

0

3

Carabidae 1

4

1

0

0

5

Carabidae 2

1

0

1

0

2

Carabidae 3

0

0

1

1

2

Carabidae 4

0

1

1

0

2

Histeridae Euspilotus sp1

0

0

3

1

4

Phelister rufinotus Mars

0

1

1

0

2

Histeridae 1

1

1

0

0

2

0

0

1

1

2

0

2

0

2

4

Canthidium sp.

0

3

4

2

9

Canthidium sp.

0

1

1

0

1

Nitidulidae Nitidulidae 1 Scarabaeidae Ateuchus sp.

Deltochilum sp.

0

1

4

0

5

Dichotomius sp.

0

0

1

1

2

Pseudocanthon aff. xanthurus Blanchard

0

0

0

2

2

Ontherus pubens Génier

0

0

0

1

1

Xyleborus affinis Eichhoff

10

3

13

0

26

Curculionidae Xyleborus sp1.

32

16

15

0

63

Xyleborus sp2.

6

0

1

0

7

Xyleborus sp3.

4

3

7

0

14

Staphylinidae Belonuchus sp1.

1

3

4

0

8

Belonuchus sp2.

1

1

0

0

2

Xantholinus sp.

0

1

1

0

2

Staphylinidae 1

1

1

2

0

4

Staphylinidae 2

3

1

1

0

5

Staphylinidae 3

1

1

0

0

2

Staphylinidae 4

1

1

0

0

1

NI 1.

1

0

0

1

2

NI 2.

1

1

0

0

2

NI 3.

0

0

1

1

2

Riqueza (S)

19

21

20

10

-

Abundância (N)

73

46

64

13

196

e-ISSN 1983-0572

32

Não identificado

Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em…

juntamente com o fato de ser um fragmento isolado por uma matriz altamente urbanizada, a qual prejudica os processos de sucessão e recolonização (Beiroz et al. 2010). Quando analisou-se a riqueza de espécies, o transecto que apresentou a menor riqueza foi o T4 com dez espécies, seguido por T1, T3 e T2 com 19, 20 e 21 espécies, respectivamente. O transecto que verificou-se a maior abundância foi o T1 com 73 espécimes, seguido pelo T3 com 64 espécimes, sendo o T4 o menos abundante (13 espécimes).

Nenhuma espécie foi comum a todos os transectos. As espécies Pseudocanthon aff. xanthurus Blanchard e Ontherus pubens Génier, ambas das famílias Scarabaeidae foram encontradas exclusivamente no T4 (Tabela 1).

O gênero Pseudocanthon possui três espécies continentais nas Américas (as demais são antilhanas) (Matthews 1966).

P. aff. xanthurus, a única espécie registrada neste trabalho, já foi coletada em áreas de savana intra-amazônica (Matavelli & Louzada 2008) e em ambientes abertos como pastagens (Schiffler 2003), e é relatada em 15 Estados brasileiros (Louzada et al. 2007). Muito provavelmente P. aff. xanthurus consiste num complexo de espécies de difícil identificação, já que sua distribuição é descontínua (Korasaki et al. 2012), neste mesmo estudo, no município de Benjamin Constante, AM, estes autores encontraram essa espécie como uma das mais abundantes, porém, utilizando armadilhas pitfall iscadas.

O gênero Ontherus, conta com três subgêneros e algumas dezenas de espécies nas Américas do Sul e Central. As duas espécies capturadas pertencem ao subgênero nominotípico. O. pubens é distribuída por toda a bacia amazônica e tem hábitos copronecrófagos segundo estudo realizado por Vaz-de-Mello (1999), onde no estado do Acre foi encontrada apenas quatro espécimes, porém, utilizando armadilhas iscadas e interceptação em voô. As espécies deste gênero são em geral coprófagas, e um grupo de espécies é obrigatoriamente associado a detritos acumulados em ninhos de formigas dos gêneros Atta e Acromyrmex. Este gênero já foi relatado em abóboras (Curcubita sp.) podres e voando em volta de lâmpadas; algumas espécies vivem em colônias de 20 a 30 indivíduos em ninhos das formigas do gênero Acromyrmex (Luederwaldt 1931). Esta espécie por ter sido coletada apenas no T4, transecto mais distante da borda (Tabela 1), pode ser uma espécie ocasional de ambiente mais fechado (Vaz-de-Mello 1999; Korasaki et al. 2012).

33

O índice de Shanon foi maior no T2 (H’ = 2,51) seguido pelo T3 (H’ = 2,45), tendo a menor diversidade o transecto T1 com H’ = 2,09. O índice de dominância de Berger-Parker mostrou que o transecto que apresentou a maior dominância foi o T1 com 0,43 e o T4 apresentando a menor dominância (d = 0,18). Essa alta dominância no T1 é devido à grande abundância das espécies Xyleborus sp. O índice de Equitabilidade de Pielou que mede a proporção da diversidade observada com relação à máxima diversidade esperada (Magurran 1988) mostra que o transecto T4 apresentou o maior índice (J = 0,97), enquanto o transecto T1 apresentou o menor índice (J = 0,71) (Tabela 2). A baixa equidade no T1 em relação aos demais transectos, reflete a alta dominância de Xyleborus sp. na amostra. Locais com fatores limitantes atuando intensamente e competição interespecífica, costumam apresentar baixos índices de diversidade, aumentam o número de espécies mais comuns e diminuem as raras, tornando o local mais específico (Silveira-Neto et al. 1976).

Apesar de ser bastante antroponizada, pela expansão da zona urbana e por atividades agropecuárias, a área estudada apresenta diversidade relativamente alta, que segundo Thomazini & Thomazini (2000) as florestas secundárias também podem abrigar grande diversidade de insetos, sendo que a variação na idade e tamanho das mesmas pode influenciar essa diversidade.

A análise quantitativa (Distância Euclidiana) agrupou com maior similaridade os transectos T1 e T2 devido à maior similaridade

Cajaiba & da Silva

das espécies coletadas nesses locais, sendo o transecto T4 o mais distante dos demais (Figura 2). Através do teste do Quiquadrado, observamos diferença significativa entre T1 e T3 (χ²= 46,67; p<0,05) e entre T2 e T4 (χ²= 46,16; p=0,01).

Tabela 2. Diversidade de Shannon-Wienner (H’); Equitabilidade de Pielou (J’) e Dominância de Berger-Parker (d) para os quatro transectos estudados no fragmento florestal no município de Uruará, PA, no mês de Novembro/2013. Índices

T1

T2

T3

T4

2,09

2,51

2,45

2,24

J

0,71

0,82

0,81

0,97

D

0,43

0,34

0,23

0,18

H’

Diversos estudos citam diferenças entre áreas de borda, ambientes com diferentes níveis de fragmentação ou cobertura vegetal (Spector & Ayzama 2003; Pohl et al. 2007; Gardner et al. 2008; Sobek et al. 2009), nos quais a maior cobertura ou complexidade sustentam comunidades mais estáveis e/ou diversas (Eisenhauer et al. 2008).

O isolamento dos fragmentos urbanos limita a chegada de coleópteros de outras áreas, aumentando o risco de extinção de espécies. Dessa forma, o isolamento inibe o efeito resgate que poderia evitar essas extinções (Brown & Kodrik-Brown 1977; Cielo-filho & Santin 2002) e a competição com espécies introduzidas, podendo levar à extinção de espécies nativas e diminuindo as interações mutualísticas que poderiam favorecer um aumento da biodiversidade (Janzen 1983; Dáttilo et al. 2009; Cajaiba & Silva 2014). Por outro lado, vale considerar que todos os ambientes estudados estão inseridos no mesmo fragmento urbano e sujeitos a um alto grau de isolamento e recolonização.

Logo, a similaridade entre os ambientes possivelmente indica que todo o fragmento tenha sido alterado pelos efeitos de borda e pela constante ação antrópica no local (Dáttilo et al. 2009; Cajaiba & Silva 2014).

A curva de acumulação de espécies em função do esforço amostral, de acordo com a sequência de amostragem adotada, apresenta uma evolução que não estabiliza, sugerindo que o número de espécies de coleópteros existente na região de estudo, seja superior às identificadas no presente trabalho (Figura 3). Deste modo, a riqueza observada no presente estudo deve ser tomada como uma subestimativa, decorrente do esforço amostral, pois segundo Melo et al. (2003), a riqueza observada de espécies é fortemente correlacionada ao esforço de amostragem. De fato, a estimativa efetuada da riqueza potencial de espécies de coleópteros existentes, na região, variou entre 33 e 41, dependendo do método utilizado (Figura 4).

Apesar de o local estudado ter sofrido grande fragmentação nos últimos anos devido ao crescimento da cidade em direção ao seu entorno e às atividades pecuárias, a região ainda apresenta uma rica fauna. Como não existem estudos anteriores aos episódios de fragmentação não é possível fazer uma comparação dos efeitos da fragmentação neste local. É necessário, portanto, maior atenção para o estudo de paisagens modificadas pelo homem, situações cada vez mais comuns atualmente (Moreno & Halffter 2001; Ferraz et al. 2009).

Por se tratar de uma área verde, urbana e sujeita a ação antrópica é importante a realização de estudos posteriores com outros grupos de artrópodes sensíveis as alterações ambientais (Oliver & Beattie 1996; Dátillo et al. 2011) a fim de acompanhar suas populações visando a conservação desse importante remanescente florestal da cidade de Uruará, PA. As análises dos dados sobre os coleópteros neste fragmento de estudo que habitam o solo indicam que: a abundância dos e-ISSN 1983-0572

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Figura 2. Dendograma de análise quantitativa (Distância Euclidiana) com agrupamento de similaridade entre os transectos estudados, no mês de Novembro/2013.

T2

T3

T4

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T1

Figura 3. Curva de acumulação de espécies (linha central – em vermelho) e intervalos de confiança de 95% (linhas externas – em azul) para os quatro transectos, no mês de Novembro/2013.

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Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em…

Cajaiba & da Silva

Figura 4. Riqueza observada e estimada de coleópteros para os quatro transectos no fragmento florestal no município de Uruará, PA, no mês de Novembro/2013.

coleópteros do solo na borda é muito superior à da área do interior, porém, com uma menor diversidade e maior dominância; pelo fato de nem todas as espécies de coleópteros que ocorrem no fragmento terem sido amostradas, como também indicado pelas curvas de rarefação de espécies, estudos como este mostram a importância da realização de inventários de longo prazo e da associação de diferentes métodos de amostragem; apesar de o local estudado ser bastante fragmentado e reduzido, os resultados reforçam a necessidade de conservação dos remanescentes florestais, que apesar de abrigar grande diversidade estão ameaçados pelos efeitos da fragmentação florestal.

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Como citar este artigo:

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Cajaiba, R.L. & W.B. da Silva, 2015. Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em Fragmentos de Capoeira ao Entorno da Zona Urbana do Município de Uruará-PA, Brasil. EntomoBrasilis, 8 (1): 30-37.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.414

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.437 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) to ant Baits Containing Different Active Ingredients under Laboratory Conditions Viviane Cristina Tofolo, Edilberto Giannotti & Marcos Aparecido Pizano

Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, Instituto de Biociências de Rio Claro, e-mail: vivitofolo@yahoo.com.br, edilgian@rc.unesp.br (Autor para correspondência), mapizano@rc.unesp.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 38-44 (2015)

Abstract. This work evaluated the short-range mortality of workers of Ectatomma brunneum Smith when exposed to ant baits in laboratory, in order to verify if the attractiveness of this non-target species by ant baits intended to be used in the control of leaf-cutting (target) ants might be harmful to the population studied. Workers were exposed in laboratory for 48 hours to ant baits used in pastures to control the leaf-cutting ants Atta capiguara Gonçalves (Formicidae: Attini) and Atta bisphaerica Forel (Formicidae: Attini), the major species that cause damage to pastures.

The following formulations of granular bait ant-killer active ingredients sulfluramid 0.3%, fipronil 0.003% and chlorpyrifos 0.45% were used. The experiment outline was composed by groups of 30 workers exposed to 10g of moistened ant baits, using three repetitions. Daily follow-up on mortality was performed for 20 days, recording dead and intoxicated workers. The control group received only 10g of moistened citric pulp. From the results achieved, survival curves as a function of observation time were plotted using the Kaplan-Meier method and compared applying the Logrank test (nonparametric) at 5% significance level. The results revealed that the three active ingredients tested were toxic and the population reduced 35.56% in the treatment with chlorpyrifos, 31.11% with sulfluramid and 30% with fipronil.

Keywords: Chlorpiryfos; Fipronil; Poneromorphs; Sulfluramid; Toxicity.

Exposição de Operárias de Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) a Iscas Formicidas Contendo Diferentes Ingredientes Ativos em Condições de Laboratório Resumo. Este trabalho avaliou a mortalidade a curto prazo de operárias de Ectatomma brunneum Smith expostas a iscas formicidas em laboratório, a fim de verificar se a capacidade de atração desta espécie não-alvo a formicidas destinadas ao controle de formigas cortadeiras (alvo) pode ser prejudicial para a população estudada. As operárias foram expostas em laboratório por 48 horas a iscas formicidas utilizadas em pastagens para controlar as formigas cortadeiras Atta capiguara Gonçalves (Formicidae: Attini) e Atta bisphaerica Forel (Formicidae: Attini), as principais espécies que causam danos às pastagens. Foram utilizados os seguintes ingredientes ativos: sulfluramida 0,3%, fipronil 0,003% e clorpirifos 0,45%. O experimento foi composto por grupos de 30 operárias expostas a 10g de formicidas, usando três repetições. Foi realizado o acompanhamento diário da mortalidade durante 20 dias, registrando-se o número de operárias mortas e intoxicadas. O grupo controle recebeu apenas 10g de polpa cítrica umedecida. A partir de resultados obtidos, as curvas de sobrevivência em função do tempo de observação foram plotadas usando o método de Kaplan-Meier, e comparadas com aplicação do Logrank test (teste não-paramétrico) em nível de significância de 5%. Os resultados revelaram que os três ingredientes ativos testados foram tóxicos e a população reduzida em 35.56% no tratamento com clorpirifós, 31,11% com sulfluramida e 30% com fipronil.

Palavras-Chave: Clorpirifós; Fipronil; Poneromorfas; Sulfluramida; Toxicidade.

_____________________________________

mong the economic activities performed by man, pastures occupy a remarkable area of all the physiographical regions in the country, representing the food basis for several kinds of herds (Silveira-Neto et al. 1992). As in all kinds of crops, pastures present numerous species of insects that may bring benefits or cause harm to the economy, commonly called pests. Considering the insects that cause the greatest harm, both for their lifestyle as for the damage directly occasioned, the leafcutting ants of the genera Atta and Acromyrmex are among the most important ones (Mariconi 1970).

In the current methods to control these species, the usage of granular baits has stood out (Zanúncio et al. 1980), mainly for offering the handlers more safety (Loeck & Nakano 1984), lower labor costs and higher yield in the field (Forti et al. 1993; Zanúncio et al. 1993). In spite of this, the low attractiveness of the bait matrices – usually citric pulp – may lead to non-carrying or devolution together with the waste or along the trails (Boaretto & Forti 1997; Delabie et al. 2000), making it available to other organisms. This way, many baits may exert their toxic effects on organisms susceptible to their active ingredients, and there are

few products that are selective enough so as to kill a particular pest without affecting their natural enemies, which may cause changes in the biodiversity of agricultural systems (Pimentel & Lehman 1993).

Ant baits used to control leaf-cutting ants in pastures usually have sulfluramid, fipronil and chlorpyrifos as active ingredients.

Sulfluramid is widely used as an ant killer in the shape of attractive granular baits, at a concentration of 0.3%. It affects the process of oxidative phosphorylation in the insect by acting on the mitochondria, interrupting ATP synthesis (adenosine triphosphate). Temporary loss of ATP production is lethal to insects (Larini 1999). Fipronil, which acts as a contact insecticide and has stomach action, has been used in the control of over 250 species of pests in 60 crops. It acts on the central nervous system of insects by blocking the passage of chloride ions through the chloride channels, regulated by GABA (gamma-aminobutyric Funding Agency: CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico).

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Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith …

acid), an important neurotransmitter (Pesticide Action Network 2000). Chlorpyrifos, an organophosphorous insecticide, is toxic to a wide variety of beneficial arthropods, including bees, ants, ladybugs, and wasps, among others (Cox 1995). It inhibits the action of several enzymes, mainly acetylcholinesterase, an enzyme that controls the hydrolysis of acetylcholine, an important neurotransmitter. Thus, in the absence of acetylcholinesterase, acetylcholine released accumulates and prevents soft transmission of nervous impulses through the synaptic vesicle pathway, causing the central nervous system to collapse (Larini 1999).

Among the insects found in pastures that cause no harm is Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera, Formicidae, Ectatomminae), an ant widely distributed in Latin America, occurring from Panama to Argentina (Brown-Jr 1958) and, according to Kempf (1972), in all regions in Brazil, usually in open vegetation areas such as forest edges or clearings, but also in crops, pastures and secondary vegetation. Its presence in pastures was observed by Kempf (1961), besides in fields and secondary vegetation in Suriname. The nests studied by Overal (1986) were found in pastures, fields and road edges, and Santana-Reis & Santos (2001) could observe nests in pastures of Brachiaria decumbens Stapf. According to Tofolo & Giannotti (2005), its colonies in laboratory showed to be very resistant, with some workers surviving over 600 days. This means that, under ideal conditions, this species shows a very high average longevity, with few deaths of young individuals (the first death on the 70th day). Once it is a generalist species, even ant baits used for leafcutting ant control in pastures become attractive and, depending on the active ingredient used, the effect may be delayed and also cumulative (Ramos et al. 2003). Decrease in individuals of E. brunneum was already observed even after herbicide usage in a eucalyptus area, making evident the negative impact of habitat changes upon this species regarded as non-target (Ramos et al.

2004).

This large amount of pesticides used annually worldwide, that may reach 2.5 million tons, comes in contact with biota and the environment in which they live, often causing serious harm to their populations. Studies that evaluate their effects on some species, such as non-target species, are scarce (Kiely et al.

2004).

The control of leaf-cutting ants of the genera Atta and Acromyrmex in pastures is done by using granular ant baits based on sulfluramid, fipronil and chlorpyrifos. As E. brunneum cohabits this type of environment, it turns out to be exposed to baits aiming to control only leaf-cutting ants, once it is attracted by the granular formulation that contains these active ingredients.

Thus, the objective of this work was to evaluate the short-range mortality of workers of E. brunneum when exposed to these ant baits in laboratory, in order to verify if the attractiveness of this non-target species by ant baits intended to be used in the control of leaf-cutting (target) ants may be harmful to the population studied.

Material and Methods

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Insects. The nests were located in open vegetation areas by following a forager to the entrance hole. Three colonies of E. brunneum were collected in open vegetation areas on the campus of Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, in Rio Claro, SP, Brazil, to serve as matrices for obtaining workers.

Later, these colonies were transferred to a laboratory at the biotery department, at the same institution, and housed in artificial nests made of plaster as proposed by Antonialli-Junior & Giannotti (2002). Saturated sucrose solution at room temperature in 10cm test tubes sealed with cotton, water and larvae of Tenebrio molitor Linnaeus (Coleoptera: Tenebrionidae) were offered daily in the foraging area.

Tofolo et al.

The laboratory temperature was set at 23±1.8o C by using an airconditioning system, and the nests were kept under an artificial regime of cold light from 8 a.m. to 6 p.m. Relative air humidity was held at 70±12.4% with the aid of water containers distributed around the laboratory.

Experimental Method. Three granular bait ant-killer active ingredients were used: sulfluramid (0.3%), fipronil (0.003%) and chlorpyrifos (0.45%). Each treatment was composed of 30 workers of E. brunneum, randomly taken from the three master colonies and placed in artificial nests made of plaster, as previously described. In the foraging arena, for a period of 48 hours the ants were offered water and saturated sucrose solution (25º C) in 10 cm test tubes sealed with cotton and 10 g of moistened granular baits in Petri dishes (diameter 4cm). In previous studies, it was observed that ants were attracted and after ingested baits only after they were moistened in the following amounts: sulfluramid: 20 mL, fipronil: 12 mL and chlorpyrifos: 10 mL for every 10g of baits. During the observation period, no other food was offered.

Ants were left without food for 24 hours before offering baits. In the control group, the procedures were the same, however, instead of the granular baits, the same matrix was offered (10 g of citric pulp pellets moistened in 30mL of water) without insecticides.

After this period, the ants were fed with their normal diet, based on proteins (larvae of T. molitor) and carbohydrates (saturated sucrose solution in 10cm test tubes sealed with cotton). Each experiment was repeated three times, totaling 90 ants in each treatment and in the control group. The position of the dishes containing the baits was changed so as to minimize possible conditioning of the ants through the production of chemical trails.

After introducing the baits, a daily follow-up of the mortality was performed for 20 days, considering the dead and the intoxicated workers. From the results, survival curves as a function of observation time were plotted through the Kaplan-Meier method and compared applying the Logrank test (nonparametric) at 5% significance level (Elandt-Johnson & Johnson 1980).The differences in number of individuals between treatments were compared using repeated measures one-way ANOVA (Analysis of Variance) at 5% significance level. Pairwise a posteriori Tukey tests were used in order to determine which treatments showed significant differences.

Results Sulfluramid. The daily observations in the treatments with sulfluramid (0.3%) showed the first death occurred in the first 24 hours of exposure and the next one only on the eighth day. At the end of 20 days, there were a total of 28 workers dead, with no statistical differences between the repetitions (p = 0.628) (Table 1). This shows that, even after the 48 h of exposure, the workers of E. brunneum continued suffering from the effects of the contamination by the product, which resulted in a 31.11% decrease in the population at the end of the 20 days of observation.

Until the workers died from intoxication, the behavior of each one of them was observed so as to verify signals of contamination.

Fallen on the floor, with their bodies slightly contorted, the workers moved slowly only when touched by other workers, perhaps showing impairment in energy release from ATP molecule.

Fipronil. Table 1 shows the number of dead individuals in the treatments with fipronil-based baits (0.003%). The data show that the first death occurred only 6 days after the exposure. At the end of the 20 days of observation, the total number of dead individuals was 27, which corresponds to 30% of the population.

There was no statistical difference between the repetitions (p = 0.056). These results were similar to the ones found in the treatments with sulfluramid, also demonstrating the delayed effects of this bait on ants. e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

Table 1. Mortality of workers of Ectatomma brunneum after exposure for 48h to sulfluramid, fipronil and chlorpyrifos. Numbers in parentheses represent the percentage of mortality. Average ± Standard Deviation (SD) between repetitions.

Days of Observation 0

Number of Individuals Control Group 90

(0)

Sulfluramid 90

(0)

Fipronil 90

(0)

Chlorpyrifos 90

(0)

1

90

(0)

89

(1.11)

90

(0)

89

(1.11)

2

90

(0)

89

(1.11)

90

(0)

86

(4.44)

3

90

(0)

89

(1.11)

90

(0)

86

(4.44)

4

90

(0)

89

(1.11)

90

(0)

86

(4.44)

5

90

(0)

89

(1.11)

90

(0)

85

(5.55)

6

90

(0)

89

(1.11)

89

(1.11)

85

(5.55)

7

90

(0)

89

(1.11)

89

(1.11)

85

(5.55)

8

90

(0)

87

(3.33)

87

(3.33)

82

(8.88)

9

90

(0)

86

(4.44)

85

(5.55)

78

(13.33)

10

90

(0)

86

(4.44)

85

(5.55

78

(13.33)

11

90

(0)

85

(5.55)

85

(5.55)

75

(16.66)

12

90

(0)

79

(12.22)

85

(5.55)

69

(23.33)

13

90

(0)

79

(12.22)

85

(5.55)

69

(23.33)

14

90

(0)

74

(17.77)

79

(12.22)

68

(24.44)

15

90

(0)

74

(17.77)

79

(12.22)

68

(24.44)

16

90

(0)

71

(21.11)

76

(15.55)

68

(24.44)

17

90

(0)

71

(21.11)

76

(15.55)

68

(24.44)

18

90

(0)

71

(21.11)

76

(15.55)

68

(24.44)

19

90

(0)

65

(27.77)

67

(25.55)

64

(28.88)

20

90

(0)

62

(31.11)

63

(30.00)

58

(35.55)

Average ± SD

90.00 ± 0

81.10 ± 9.09

83.14 ± 7.86

76.43 ± 9.58

ANOVA (TUKEY test)

p>0.05 a

p>0.05 b

p>0.05 b

p>0.05 c

* Different letters in superscript following values indicate statistical significant differences between averages; equal letters indicate no statistical significant differences between averages.

Chlorpyrifos. In the first 24 hours of exposure to baits with 0.45% chlorpyrifos only one death was observed (Table 1), and the most meaningful mortality happened only on the 12th and 20th days. At the end of the 20 days of observation, the number of dead individuals was 32, which corresponds to 35.56% of the population, the highest value in the three treatments. There was no statistical difference between the repetitions (p = 0.052). In the field, Michereff-Filho et al. (2004) observed a significant decrease in the population of E. brunneum and other species of ants 20 days after spraying with chlorpyrifos in corn crops, reporting no signal of recovery up to 8 weeks later.

The behavior of the intoxicated individuals observed showed to be very similar to the behavior in the treatment with fipronil, with two distinct stages as well: one characterized by intense action, and the other characterized by paralysis.

The p values of the Tukey test, for comparing the means in pairs, were all lower than 0.05 (Table 1), showing that the means of the four groups (three treatments and control group) were significantly different. When we comparing the results of control group with treatments, we can see that the p value was significant in all cases, which means that the mortality was due to exposure of ants for 48 hours to toxic baits based on sulfluramid, fipronil and chlorpyrifos. e-ISSN 1983-0572

Discussion The loss of movement of ants and their consequent death observed on treatment with sulfluramid was similar to that observed by Laranjeiro & Zanúncio (1995) in Atta sexdens rubropilosa Forel in eucalyptus crops. According to Forti et al. (1993), there may be contamination of other individuals in the colony through workerworker cleaning behaviors (allogrooming), and not necessarily contamination only by direct ingestion. This behavior can be explained because one of the metabolites of sulfluramid acts in the processes of oxidative phosphorylation at the mitochondrial level, interrupting the capacity of cells to use oxygen, leading to cellular anoxia, which causes impairment of cell metabolism and ATP production, is drastically reduced. For this reason, several internal processes (such as active transport of molecules, synthesis and secretion of substances) and external processes (locomotion, feeding) become severely impaired Schnellman & Manning (1990).

Once it is an active ingredient with delayed effects, sulfluramid does not kill ants immediately, allowing contamination of the rest of the population (Forti 1997) through trophallaxis (Fowler et al. 1991) or direct contact with a high number of individuals.

Furthermore, the fact that ants of the genus Ectatomma feed on other living or recently-dead ants (Delabie 1999) contributes to indirect contamination through the capture of contaminated prey.

According to Ramos et al. (2003), decrease in the amount of food available in an area, after a treatment with granular baits, also contributes to the disappearance of several species of ants, which eventually causes imbalance in the ecosystem. Attraction of other non-target ant species to sulfluramid-based ant baits was already observed by Ramos et al. (2003). These authors verified that populations of predator ants such as E. brunneum, Ectatomma edentatum Roger, Anochetus diegensis Forel, Hypoponera spp. and Megalomyrmex sp. were severely affected for up to 60 days

40

The workers also presented a noticeably altered behavior as a consequence of the intoxication from the exposure to the baits, and two stages of behavior could be verified. In the first stage, there was intense movement of the anterior and median pairs of legs upward and downward, which remained always outstretched; besides, they walked quickly through the foraging arena, with intense movements of their antennae and mandibles.

In the second stage, they fell down and contorted their bodies, shaking intensely.

Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith â&#x20AC;Ś

Tofolo et al.

after using ant baits containing 0.3% sulfluramid.

The intense movement of ants treated with fipronil was typical of the effects presented in cases of contamination by fipronil: a system blocker of the passage of chloride ions through the chloride channels that are regulated by gamma-aminobutyric acid (GABA), which, in doses high enough, causes death by hyperexcitement (Gentile et al. 2004).

Aiming to control migratory locusts in natural vegetation areas in Nigeria and Mauritania, Balança & de-Visscher (1997a, b) verified the indirect effects of fipronil on the community of ants living in that place. At the end of the 11 days of observation after fipronil spray (0.6 to 2 g a.i. ha-1), hundreds of dead individuals, of several species, were scattered around the entrance of their nests. This mortality probably may have happened due to the contact with the vegetable substrate treated and the fact that workers carried dead locusts into the nests 48h after the spray.

This short-term mortality was also observed in the community of wasps. The families of solitary parasitic wasps such as Braconidae and Scelionidae, and predator wasps, such as Sphecidae, were severely affected, presenting mortality rates of 62%, 100% and 100%, respectively. When the concentration was reduced by half, the mortality rates decreased to 35%, 74% and 77%, respectively.

Though there was an effective control of the locusts, the nontarget organisms did suffer the effects of this exposure, which caused the local relative abundance to fall, with chances of a very slow recovery.

In Australian vineyards, European wasps of the genus Vespula Thomson have caused serious occupational problems due to their stings, direct harm to the crops and loss in the wine quality.

When treated with 0.025 and 0.1% fipronil-based baits, the mortality rates were 50-72% and 80%, respectively, after 4 days

Chi-square

41

Degrees of freedom p value Are the survival curves statistically different?

of treatment, minimizing in the short run the problems caused (Lefoe et al. 2001). An effective control of these wasps was also obtained in Argentina by Sackmann et al. (2004). All 46 nests spread in a 12 ha reforested area in Patagonia were eliminated at the end of the summer after treatment with fipronil-based baits (0.1%).

The importance of bees (Apis mellifera Linnaeus) in monitoring environmental pollution is known due to their high rate of reproduction, great mobility and flight range, and pollination of about 90% of the species of plants and flowers and 80% of the vegetables of economic interest (McGregor 1976). However, few studies have been performed to evaluate the effects from insecticide contamination. The presence of certain insecticide substances in honey was detected by Chauzat et al. (2006) in apiaries in France. From the 19 compounds found, fipronil and/or its metabolites were the third most frequent, present in 12.4% of the samples. The presence of metabolites in honey is possibly derived from natural photodegradation in the field or in laboratory. During the study period, no death was recorded, indicating that bees were chronically exposed to these products.

It is not known for sure whether this exposure results in negative effects on these populations.

Organophosphorous compounds, like chlopyrifos, inhibit the action of several enzymes, mainly acetylcholinesterase, an enzyme that controls the hydrolysis of acetylcholine, an important neurotransmitter. Thus, in the absence of acetylcholinesterase, acetylcholine released accumulates and prevents soft transmission of nervous impulses through the synaptic vesicle pathway, causing the central nervous system to collapse (Larini 1999). Unless a specific reactivator is used, such acetylcholinesterase inhibition is irreversible and a return to the normal levels depends on the

39.12 3 p<0.0001 Yes

Figure 1. The result of the comparison of the mortality curves of workers of E. brunneum after 48h of exposure through the Logrank test (ElandtJohnson & Johnson 1980)

e-ISSN 1983-0572

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On Brachygastra lecheguana Latreille, Polybia paulista Ihering and Protopolybia exigua Saussure, important non-target social wasps which predate on coffee leaf miner, the effects of chlorpyrifos were more severe. Only 6 hours after treatment with dry residue (4.5 µg a.i./mL) in laboratory, an average mortality of 77.5% occurred in the 3 species of wasps, which corresponds to 99% of mortality of the coffee leaf miner in the same conditions (Fragoso et al. 2001).

In corn crops, Armenta et al. (2003) observed the total elimination of ant populations of the genus Solenopsis 15 days after spraying with chlorpyrifos. This negative effect on the foraging activity of other predator ants of the genera Crematogaster, Pheidole and Solenopsis was also observed by Michereff-Filho et al. (2002) up to 3 weeks later in areas treated with chlorpyrifos. According to Perfecto (1990), the absence of these ant other natural enemies contributed to an increase in the population of Spodoptera frugiperda J.E.Smith (Lepidoptera: Noctuidae), one of the main pests in corn crops.

Insecticides are routinely evaluated for their lethal effects on target-organisms. Nevertheless, little attention is given to their sublethal effects, especially on non-target organisms.

Males of Trichogramma brassicae Bezdenko (Hymenoptera: Trichogrammatidae) showed a decrease in their reaction to the sex pheromone released by females after treatment with chlorpyrifos. This is probably due to the disturbance of the interpretation of the signal that represents the pheromone, once organophosphorous insecticides (the chemical group to which chlorpyrifos belongs) act in the central nervous system at the synaptic level, harming communication between the neurons. Females also suffered from the effects of the exposure to this insecticide, reducing considerably the release of this pheromone for nervous disturbances (Delpuech et al. 1998). The contamination caused by insecticides probably extends to other communication pheromones in several species of non-target organisms. In another species, Trichogramma pretiosum Riley, a parasitoid of Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae), the treatment with chlorpyrifos did not decrease significantly the population; however, the number of parasited eggs decreased to about 53-75% (Michereff-Filho et al. 2002).

The survival curves of the treatments as a function of time are presented in Figure 1. In the control group, no death was recorded; however, the delayed and cumulative effects of the products could be verified through the low initial mortality up to the 10 first days, after which it intensified in the treatments with chlorpyrifos. The three insecticides affected negatively the populations of E. brunneum after the 20 days of observation, and the product that caused the highest mortality was chlorpyrifos, followed by sulfluramid and fipronil.

The comparison of the three treatments through the Logrank Test showed that there is a significant difference between the survival curves (p<0.0001) in relation to the control group.

Though the final number of dead individuals was similar in the three treatments, the curves that represent the mortality of the individuals as a function of time in the treatments with fipronil and chlorpyrifos were statistically different (p< 0.05).

Once it is an organophosphorous pesticide, chlorpyrifos may present a half-life of several months (Lartiges & Garrigues 1995), which might explain its higher influence on the mortality of ants even several days after it is removed from baits. Furthermore, high volatilization rates of chlorpyrifos were already observed in the first days of exposure of the product in the presence of light (Leistra et al. 2006), which did not occur with fipronil (Ngim & Crosby 2001). As the ants had the habit of taking the baits into e-ISSN 1983-0572

the nests, the air present in the chambers might have become saturated with chlorpyrifos, and the aggravating high intranest humidity makes its degradation even slower (Awasthi & Prakash 1999), exposing the individuals for much longer. In the field, such characteristic of fast volatilization may be one of the factors that make chlorpyrifos less effective in the control of some insect species regarded as pests (Meikle et al. 1983).

In the experiments carried out in laboratory, the workers of E. brunneum were not repelled by the ant baits under normal exposure conditions. However, their attractiveness was not enough so as to induce ants to carry or ingest them. When this material was moistened, the attractiveness increased significantly, allowing portions of the baits to be ingested still in the foraging arena or taken into the nest and distributed to the other individuals. In none of the treatments total or partial devolution of the portions carried was observed. The comparison between the 3 treatments through the Logrank test revealed there is a significant difference between the survival curves and the control group after the 48h of exposure to the ant baits, and the product that caused the highest mortality was chlorpyrifos, followed by sulfluramid and fipronil.

This corroborates some results already observed in which it was reported that this species of ant, regarded as non-target, may be attracted by ant baits destined for control of other insects that cause harm to agrosystems, according to the conditions found in the field and application method. If the recommendations provided for the application of each product are not properly followed, there is the possibility that not only this species, but other generalist species, are attracted by the baits, which may cause undesirable effects on these populations.

There is a need to develop new methodologies to be employed in laboratory tests aiming at a contact between non-target ants and ant baits used in the field. Studies in this area are scarce, which makes standardization of experiments difficult. Thus, this work contributed to an understanding of what are the effects of some chemical substances on the predator ant species studied, besides proposing a laboratory methodology to test ant baits in non-target organisms.

Acknowledgments The authors thank CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico) for financial support and the company CITROSUCO Fisher S/A – Agroindústria, in the cities of Limeira and Matão, SP, Brazil, for supplying the orange pulp pellets used in this experiment.

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EntomoBrasilis 8 (1)

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Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith …

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EntomoBrasilis 8 (1)

Received in: 04/29/2014 Accepted in: 02/05/2015 **********

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Accessible in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.437

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.447 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of the Jaú National Park, Amazonas, Brazil Alexandre Somavilla¹, Sérgio Ricardo Andena², Marcio Luiz de Oliveira¹ 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Coordenação de Biodiversidade, e-mail: alexandre.s@hotmail.com (Autor para correspondência), mlolivei@inpa.gov.br. 2. Universidade Estadual de Feira de Santana, e-mail: sergioricardoandena@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 45-50 (2015)

Registered in ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:46C8FEF7-E97B-4AC4-B778-987ED7F4AA61 Abstract. Social wasps are common elements in Neotropics, although even elementary data about this taxon in the Amazon region is partially unknown. Therefore the purpose of this work was to increase the knowledge of social wasp fauna at the Jaú National Park. A total of 494 specimens of Polistinae was collected with active search, malaise trap and light trap. Forty-nine species belonging to fourteen genera were recorded. The richest genera were Polybia (14 species), Agelaia (07), Mischocyttarus (05), Apoica (04), Brachygastra (04) and Protopolybia (04); the remaining genera were represented by less than two species. The Jaccard similarity coefficient showed a higher similarity of the Jaú National Park with Ducke Reserve (Manaus, Amazonas). Four species were collected for the first time in Amazonas state Agelaia flavipennis (Ducke), Polybia affinis Du Buysson, Protopolybia nitida (Ducke) and Protopolybia sedula (de Saussure), only in the Jaú National Park, showing the importance of this park for the social wasps preservation in the Amazon region.

Keywords: Amazon region; Inventory; Paper wasps; Upland forest.

Fauna de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) do Parque Nacional do Jaú, Amazonas, Brasil Resumo. Vespas sociais são elementos comuns na região Neotropical, embora até mesmo os dados elementares sobre este táxon na região amazônica ainda sejam parcialmente desconhecidos. Por isso objetivamos contribuir para o conhecimento sobre a fauna de vespas sociais que ocorrem no Parque Nacional do Jaú. Um total de 494 indivíduos de Polistinae foi coletado através de busca ativa, armadilha Malaise e armadilha luminosa.

Quarenta e nove espécies de 14 gêneros foram registradas. Polybia (14 espécies), Agelaia (07), Mischocyttarus (05), Apoica (04), Brachygastra (04) e Protopolybia (04) são os gêneros com o maior número de espécies; os demais gêneros coletados foram representados por apenas uma ou duas espécies. De acordo com o coeficiente de similaridade de Jaccard, a composição de espécies de Parque Nacional do Jaú é semelhante a Reserva Ducke (Manaus, Amazonas). Agelaia flavipennis (Ducke), Polybia affinis Du Buysson, Protopolybia nitida (Ducke) e Protopolybia sedula (de Saussure) são considerados novos registros de ocorrência para o estado do Amazonas e foram coletados, até o momento, apenas no Parque Nacional do Jaú, demonstrando a importância deste parque para a preservação de vespas sociais na região amazônica.

Palavras-chave: Floresta de terra firme; Inventário; Região Amazônica; Vespas-papel.

_____________________________________

he biodiversity of insects in Brazil is one of the highest of the world, representing around 20% of all known insects (Marinoni et al. 2006), distributed in six main Brazilian biomes (Amazon Rain Forest, Atlantic Forest, Caatinga, Cerrado, Pantanal and Pampas). The Amazon Forest is the biggest bioma within Brazilian territory, covering an area of 4,196.943 Km² (Ministério do Meio Ambiente 2014).

The social wasps (Vespidae: Polistinae) comprise 26 genera and 958 species widely distributed in the Neotropical region (Pickett & Carpenter 2010). These wasps play an important role and are important components of complex interactions with other organisms in Neotropical ecosystems (Silveira et al. 2012) as pollinators, predators or acting in biological control (Hunt 2007).

The nests can be the size of a thimble or more than a meter long, as durable as hard felt or more fragile than egg shells, more regular and uniform than the much-celebrated honeybee comb or wildly chaotic with an intricate mazelike interior (Wenzel 1998).

The knowledge of social wasps remains from some few studies carried out in forest fragments. Ducke (1904, 1907) conducted one of the first surveys of wasp fauna in the eastern region of the Brazilian Amazon, mainly in Pará State. Recently, similar works have been carried out in the Brazilian Amazon, as follow: Maracá River Island Ecological Satation, Roraima State (Raw 1998);

Caxiuanã Reserve, Pará State (Silveira 2002); Serra do Divisor National Park, Acre State (Morato et al. 2008); Região dos Lagos, Amapá State and Mamirauá Reserve and Alvarães (Silveira et al.

2008) and Ducke Reserve, Amazonas State (Somavilla 2012).

Despite the contribution of these works, the richness of social wasps in Amazon Forest is still underestimated (Somavilla 2012).

Silveira (2002) pointed out that 200 species were recorded in the Brazilian Amazon, which represents about two-thirds of all Brazilian Polistinae’s fauna, although Somavilla & Oliveira (2013) highlighted the need of more studies focusing on distribution of wasps in the region.

In this work we present a list of species of social wasps (Polistinae) collected at the Jaú National Park comparing it with other areas sampled in Amazon Forest.

Material and Methods The Jaú National Park (JNP) was established in 1980 and is considered the second largest Brazilian national park, occupying an area of 22,720 km². The park covers the Unini river and Jaú river hydrographic basins, right bank tributaries of the Negro Funding Agencies: FAPEAM and CNPq

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river (Borges et al. 2004) (Figure 1).

Water annual cycle variation ranges from 6 to 10 meters, between flood/low waters seasons. The precipitation reaches the peak from January to May, however the largest flood levels of the rivers occur during June and July. In opposite, the lowest rainfall season occurs between July and September and the lower river levels on October and November (Borges et al. 2004).

Seven different plant physiognomy cover the region: open upland forest (floresta de terra firme aberta), dense upland forest (floresta de terra firme densa), upland forest dense downland (floresta de terra firme submontana densa), open flooded forest (igapó aberto), closed flooded forest (igapó fechado), low whitesand forest (campina) and high white-sand forest (campinarana) (Henriques & Rafael 1999; Henriques 2004; Pinheiro & Borges 2004).

The specimens were collected in fast inventories (seven days each) - as by proposed Silva et al. (2011). The inventories were performed in two different sampling points at JNP – Area 1 (02º00’03”S; 62º43’54”W) and Area 2 (01º53’04”S; 61º35’04”W) - during April and June 1993; April, June and August 2001; November 2003 and May 2004.

The wasps were actively collected with entomological net.

Additionally, malaise traps (Townes model), installed during the seven days sampled, and light traps (a white sheet attached to one white and black light), between 6 p.m. to 5 a.m. from one night of sampling, were employed; these three methods were applied in all samples periods. Also, nests were actively collected along trails of the area, such as margins of creeks (igarapés) and surroundings of base, only in samples of 2003 and 2004.

(2004). Voucher specimens were deposited at the Collection Zoological of Invertebrates at the Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA) in Manaus, Brazil.

The dominance of the taxa was calculated using the formula D=(i/t) x 100, where D = Dominance (%), i = total number of individuals of a particular species and t = the total individuals collected, where D = > 10% Eudominant, D = 5 – 10% Dominant, D = 2 – 5% Subdominant, D = 1 – 2% Recessive e D = < 1% Rare (Palissa et al. 1979).

The Jaccard similarity coefficient was undertaken in the R program (R Development Core Team 2011), version 2.13, Vegan (Oksanen et al. 2008), comparing the species richness of JNP with others inventories carried out in the Brazilian Amazon. In this analysis, we excluded the specimens identified as “morphospecies” or “varieties”.

Results and Discussion A total of 494 individuals, forty-nine species, belonging to fourteen genera of Polistinae, were collected in the Jaú National Park area.

Polybia was the richest genera (14 species), followed by Agelaia (07), Mischocyttarus (05), Apoica (04), Brachygastra (04) and Protopolybia (04) (Table 1). The Eudominant or Dominant species were: Agelaia fulvofasciata (Ducke) (79 specimens), Polybia bistriata (Fabricius) (78), Angiopolybia pallens (Lepeletier) (32), Apoica pallida (Oliver) (27), Polybia liliacea (Fabricius) (25), Polistes canadensis (Linnaeus) (24). Rare species represented more than 50% of the total (27 species).

The Jaccard similarity coefficient (Figure 2) shows that the species composition and of JNP is more similar with Ducke Reserve (39%) situated 200 Km SE, followed by Caxiuanã (35%) in Pará State, followed by Alvarães (33%) and Mamirauá (32%) located also in Amazonas State. Maracá River Island in Roraima

46

Identification of the specimens followed the keys proposed by Richards (1978), Carpenter & Marques (2001) and Carpenter

Somavilla et al.

Figure 1. Map of of Jaú National Park (PNJ) and the two places of samples: Area 1 and Area 2. Image adapted from Henriques (2004).

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Table 1. Species of social wasps collected at JaĂş National Park, Amazonas, Brazil, as well as the method used to capture the species. Status: Eudominant (Ed) Dominant (D), Subdominant (Sd), Recessive (Rc) and Rare (Rr).

Method

Number of specimens

Dominance Status

Agelaia angulata (Fabricius)

Active search, Malaise trap

06

Rc

Agelaia centralis (Cameron)

Malaise trap

06

Rc

Species Epiponini

Agelaia flavipennis (Ducke)

Malaise trap

02

Rr

Active search, Malaise trap

79

Ed

Agelaia pallipes (Olivier)

Malaise trap

08

Rc

Agelaia ornata (Ducke)

Active search

01

Rr

Active search, Malaise trap

02

Rr

Angiopolybia pallens (Lepeletier)

Active search, Malaise trap

32

D

Angiopolybia paraensis (Spinola)

Active search, Malaise trap

11

Sd

Agelaia fulvofasciata (DeGeer)

Agelaia testacea (Fabricius)

Apoica arborea de Saussure

Light trap

22

Sd

Apoica pallens (Fabricius)

Light trap

15

Sd

Apoica pallida (Olivier)

Light trap

27

D

Apoica thoracica Du Buysson

Light trap

06

Rc

Brachygastra augusti (de Saussure)

Malaise trap

03

Rr

Brachygastra bilineolata Spinola

Malaise trap

14

Sd

Brachygastra lecheguana (Latreille)

Malaise trap

05

Rr

Brachygastra scutellaris (Fabricius)

Malaise trap

04

Rr

Chartergus chartarius (Olivier)

Malaise trap

02

Rr

Clypearia sulcata (de Saussure)

Malaise trap

01

Rr

Leipomeles dorsata (Fabricius) Metapolybia nigra Richards

Malaise trap

01

Rr

Active search, Colony

22

Sd

Parachartergus fraternus (Gribodo)

Malaise trap

01

Rr

Polybia affinis Du Buysson

Malaise trap

01

Rr

Polybia belemensis Richards

Malaise trap

01

Rr

Polybia bicyttarella Richards

Malaise trap

01

Rr

Polybia bistriata (Fabricius)

Active search, Colony

78

Sd

Polybia depressa (Ducke)

Malaise trap

01

Rr

Polybia dimorpha Richards

Active search, Malaise trap

21

Sd

Polybia jurinei de Saussure

Active search, Malaise trap

13

Sd

Polybia liliacea (Fabricius)

Active search, Malaise trap

25

D

Polybia occidentalis (Olivier)

Active search, Malaise trap

09

Rc

Polybia quadricincta de Saussure

Malaise trap

01

Rr

Polybia rejecta (Fabricius)

Active search, Malaise trap

06

Rc

Polybia scrobalis Richards

Malaise trap

06

Rc

Polybia singularis Ducke

Malaise trap

01

Rr

Polybia striata (Fabricius)

Rr

Active search, Malaise trap

02

Protopolybia bituberculata Silveira & Carpenter

Malaise trap

02

Rr

Protopolybia chartergoides (Gribodo)

Malaise trap

07

Rc

Protopolybia nitida (Ducke)

Malaise trap

02

Rr

Protopolybia sedula (de Saussure)

Malaise trap

01

Rr

Synoeca surinama (Linnaeus)

Active search

01

Rr

Synoeca virginea (Fabricius)

Active search

02

Rr

Mischocyttarus drewseni de Saussure

Active search

04

Rr

Mischocyttarus labiatus (Fabricius)

Malaise trap

03

Rr

Mischocyttarini

Mischocyttarus metathoracicus (de Saussure)

02

Rr

Malaise trap

01

Rr

Mischocyttarus surinamensis (de Saussure)

Malaise trap

01

Rr

Polistes canadensis (Linnaeus)

Active search, Colony

24

Sd

Polistes carnifex (Fabricius)

Active search, Colony

08

Rc

47

Active search, Colony

Mischocyttarus socialis (de Saussure) Polistini

e-ISSN 1983-0572

Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of Jaú…

State, Região dos Lagos in Amapá and Serra do Divisor in Acre were those areas with the lowest similarity between the species composition (values near to or below 20%). The similarity, grouped areas with coefficient of similarity plant physiognomy.

Even in relation of richness, JNP (49 species) was grouped with Mamirauá Reserve (46 species) and the outskirts of Alvarães (42 species), both in Amazonas (Silveira et al. 2008). However, the highest richness in Amazon basin was registered in Caxiuanã reserve (97), followed by Ducke Reserve (87). In contrast, the lowest richness was found in the Amazon forest, were found in Maracá River Island, Roraima, with 36 species (Raw 1998), Região dos Lagos, Amapá, with 31 species (Silveira et al. 2008) and Serra do Divisor, Acre, with 20 species (Morato et al. 2008).

In your research, Silveira et al. (2012) showed that fast inventories are efficient to sample more abundant species, mainly three genera (Agelaia, Polybia and Mischocyttarus). However, in this work only the genera Agelaia, Polybia and Angiopolybia were considered abundant. In both works, Agelaia was the most abundant genera probably because the species of this genera usually form big colonies with millions of individuals (Zucchi et al. 1995), and consequently have a higher probability of being captured (Silveira et al. 2012). However some species are rarely collected in the Amazon region, as A. flavipennis (Silveira 2002), and also, as recorded in this work Polybia affinis, Polybia nitida and Polybia sedula. These four species are new records for Amazonas State.

Methods for collecting wasps are something troublesome.

Unfortunately different methods (malaise traps, active search, attractive solution, etc.) have been employed in different ecosystems and with also a different collecting efforts.

Somavilla et al.

Comparisons of local faunas using of information in collections always confront obstacles arising from non-standardized collecting methods (Silveira 2002). In general, appropriate information about the efforts spent in finding a certain number of species is not available, and data about the relative abundance of the species are hardly recoverable (Silveira 2002).

Despite such problems, we suggest that different methods must be employed for maximize the effectiveness of the survey (Silveira 2002). In this work the majority of the species of Epiponini collected, belonging to Brachygastra, Clypearia, Leipomeles, Protopolybia and some species of Polybia were captured only in Malaise trap. In contrast, collected species of Mischocyttarini and Polistini were less efficient using this method, a pattern that has also been reported by Silveira (2002), and Silva & Silveira (2009). Therefore, the employment of Malaise traps as the only way for collecting social wasps may underestimate the richness of the Polistini and Mischocyttarini as well as species of Apoica, that forage at night (Hunt et al. 1995), which reduces the possibility of capturing these wasps during the day. In the present study Apoica arborea, Apoica pallens (Fabricius), Apoica pallida and Apoica thoracica Du Buysson were collected only with light traps.

The species number of Maracá River Island and Serra do Divisor is similar to other Brazilian biomes such as cerrado (Brazilian Savanna), campos rupestres (rock outcrop formations), Atlantic forest or crops areas and anthropogenic environments (Hermes & Köhler 2006; Silva et al. 2011; Tanaka-Jr. & Noll 2011;), since these are modified Amazon areas, but the species composition changes. However, in areas of Amazonian upland forests, like Caxiuanã Reserve, Ducke Reserve and JNP the species richness is greater than these biomes, therefore the Amazon is the biome with the highest species richness of social wasps in Brazil. We

48

s

Figure 2. Dendrogram generated by Jaccard similarity coefficient for the species composition of Jaú National Park (AM) with other inventories in the Amazon Region: Ducke Reserve (AM), Alvarães (AM), Mamirauá Reserve (AM), Caxiuanã Reserve (PA), Região dos Lagos (AP), Maracá River Island Ecological Station (RR) and Serra do Divisor National Park (AC).

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Acknowledgments We thank to Dr. Augusto Loureiro and Dr. José Albertino Rafael for the wasps collected and information about the Jaú National Park, to Mateus Clemente and Karine Schoeninger for helping in the discussions of the work and to the two anonymous referees for their helpful suggestions. We also thank Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, FAPEAM and CNPq for support.

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49

hope that this work stimulate other surveys in Amazon Region.

EntomoBrasilis 8 (1)

Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of Jaú…

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Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.483 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in an Orange Orchard/Brazilian Savannah Fragment Interface Rogeria Inês Rosa Lara¹, Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes², Danielle Roberta Versuti¹,³, Maria Flora de Almeida Tango³ & Nelson Wanderley Perioto¹,³ 1. Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios (APTA), Ribeirão Preto, SP, e-mail: rirlara@yahoo.com.br (Autor para correspondência), danversuti@hotmail.com, nperioto2@gmail.com. 2. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia (INPA), e-mail: daniellrodrigo@hotmail.com. 3. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho” (UNESP), Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Programa de Pós-graduação em Agronomia (Entomologia Agrícola), e-mail: mariafloratango@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 51-57 (2015)

Abstract. The aim of this work was to assess the diversity of Hymenoptera in an orange orchard / Brazilian Savannah fragment interface in Descalvado, State of São Paulo, Brazil, using Moericke, Malaise and pitfall traps. The sampling was carried out from February to June 2006, when 5,148 specimens of Hymenoptera, from 12 superfamilies and 36 families, were caught: Chalcidoidea (1,885 specimens; 36.6% out of the total; 14 families), Ichneumonoidea (715; 13.9%; 2), Vespoidea (554; 10.8%; 5), Apoidea (444; 8.6%; 2), Diaprioidea (430; 8.4%; 2), Chrysidoidea (366; 7.1%; 3), Platygastroidea (340; 6.6%; 2), Ceraphronoidea (211; 4.1%; 2), Cynipoidea (107; 2.1%; 1), Evanioidea (83; 1.6%; 1), Tenthredinoidea (7; 0.1%; 1) and Trigonaloidea (6; 0.1%; 1). The Moericke and Malaise traps installed in the Brazilian Savannah fragment were responsible for capturing the highest number of Hymenoptera (2,158 specimens; 41.9% out of the total collected and 1,739; 33.8%, respectively), followed by the Moericke traps placed in the orange orchard (1,123; 21.8%) and by the pitfall traps (128; 2.5%). The results indicate that the diversity of families of Hymenoptera in the Brazilian Savannah fragment is greater than in the culture of citrus and expresses the greatest diversity of hosts existing in that environment. The study made clear that the combined use of different kinds of traps allows the capture of a large diversity of Hymenoptera.

Keywords: Biodiversity; Neotropical region; Parasitic Hymenoptera; Sampling; Traps.

Amostragem e Diversidade de Hymenoptera (Insecta) em uma Interface Cultura de Citros/Fragmento de Cerrado Resumo. O objetivo deste estudo foi avaliar a diversidade de himenópteros de uma interface cultura de citros/fragmento de Cerrado em Descalvado, SP, Brasil, através do uso de armadilhas de Moericke, de Malaise e de pitfall. As amostragens ocorreram entre fevereiro e junho de 2006, quando foram obtidos 5.148 exemplares de himenópteros pertencentes a 12 superfamílias e 36 famílias: Chalcidoidea (1.885 exemplares; 36,6% do total; 14 famílias), Ichneumonoidea (715; 13,9%; 2), Vespoidea (554; 10,8%; 5), Apoidea (444; 8,6%; 2), Diaprioidea (430; 8,4%; 2), Chrysidoidea (366; 7,1%; 3), Platygastroidea (340; 6,6%; 2), Ceraphronoidea (211; 4,1%; 2), Cynipoidea (107; 2,1%; 1), Evanioidea (83; 1,6%; 1), Tenthredinoidea (7; 0,1%; 1) e Trigonaloidea (6; 0,1%; 1). As armadilhas de Moericke e de Malaise instaladas no fragmento de Cerrado capturaram o maior número de exemplares de himenópteros (2.158 exemplares; 41,9% do total coletado e 1.739; 33,8%, respectivamente), seguidas pelas de Moericke instaladas na cultura de citros (1.123; 21,8%) e pitfall (128; 2,5%). Os resultados obtidos indicam que a diversidade de famílias de himenópteros no fragmento de Cerrado é maior do que na cultura de citros e expressa a maior diversidade de hospedeiros existente naquele ambiente. O uso combinado de diferentes tipos de armadilhas possibilitou a captura de maior diversidade de grupos de himenópteros.

Palavras-chave: Amostragem; Armadilhas; Biodiversidade; Himenópteros Parasitoides; Neotrópico.

_____________________________________

Hymenoptera is one of the largest and most diverse orders of insects and includes more than 115 thousand recognized species; conservative estimates indicate that there is in the planet as much as 250 thousand of them (Hanson & Gauld 2006). In the Neotropical region it is possible to find 21 superfamilies and 76 families of Hymenoptera; for the Brazilian territory has been reported the occurrence of 18 superfamilies and 63 families (Fernández & Sharkey 2006; Hanson & Gauld 2006).

The Hymenoptera are popularly known by bees, wasps and ants; the order also includes a large group of other wasps called parasitoids that are mostly small, little known and flashy; 56 hymenoptera families present habit parasitoid, 17 act as phytophagous, three as predators and two as pollinators; the Hymenoptera are present in almost all terrestrial environments and its economic importance is due to the role that develop in pest control, pollination and production of commercial products (Hanson & Gauld 2006).

The parasitic Hymenoptera plays important role as regulator of several groups of herbivorous insects and can be used as indicators of their population’s presence; without the hymenopterans’ controlling action there would be a very high increase of the herbivorous populations that could cause the destruction of several vegetation that species they consume. Therefore, the parasitic Hymenoptera are essential for ecological balance and contributes for the biodiversity of other organisms (LaSalle & Gauld 1993). The evaluation of the parasitoids’ distribution and seasonality patterns are highly relevant since parasitic Hymenoptera can represent more than 20% of all insect species, meaning that they are the largest component of the terrestrial ecosystems (LaSalle & Gauld 1993; Hanson & Gauld 2006). In spite of the continental dimension, as well as the wide diversity of environments found in Brazil, there are few and relatively recent studies about parasitic Hymenoptera in wild environments (Azevedo et al. 2002; Perioto & Lara 2003; Perioto et al. 2005, Funding Agencies: CNPq/Fapesp/CAPES

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Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in a Orange …

among others), and in agroecosystems (Dall’Oglio et al. 2000; Perioto et al. 2002a; 2002b; 2004; Nakayama et al. 2008; among others).

All insect collecting techniques are, in a lower or higher degree, selective and the combined use of different ones, whenever possible, is one of the approaches used to mitigate this limitation.

Missa et al. (2009) asserted that when different sampling methods are used, the result is a more diversified capture of insects than that obtained when only one method is used for multiple repetitions. When studying Hymenoptera, or other groups of insects, different collecting techniques are used, depending on the researcher’s need. Noyes (1989); Hanson (1995); Perioto & Lara (2003) and Perioto et al. (2004, 2005), among others, reported that traps such as Malaise, Moericke and sweeping nets are efficient collecting devices for the capture of parasitic Hymenoptera.

The aim of this study was to analyze the Hymenoptera fauna in an orange orchard/Brazilian Savannah fragment interface in Descalvado, State of São Paulo, Brazil, using different sampling methods.

Material and Methods The experiment was carried out in a Citrus sinensis (L.) Osbeck, Valência cv. orchard, which was 12-year-old at the beginning of the sampling process, and in a fragment of Brazilian Savannah adjacent to this orange orchard in a farm called Itaúna (21°54’09”S, 47°43’55”W), in Descalvado, São Paulo, Brazil. The orange orchard sampled received the same agricultural practices applied to the remaining areas of the farm. The collections were carried out fortnightly from February to April and monthly from May to June 2006. The sampling of Hymenoptera was carried out using Malaise, Moericke and pitfall (with a removable plastic cover) traps, which stayed active in the field for a week. With the Moericke traps yellow disposable plates were used, with a diameter of 15 cm and 4.5 cm high. In the Moericke and pitfall traps, a solution of formalin (1%) was used as a preservative, while a Dietrich solution was for the Malaise traps.

In the Brazilian Savannah fragment, two parallel transects were used, measuring 200 m long each and 50 m apart. At each transect, two Malaise traps were installed, 100 m apart; two sets of five Moericke traps each, 100 m apart installed over the soil and 12 pitfall traps, where the first four were placed 1 m apart, and the remainder 10 m apart. In the orange orchard the transects, measuring 100 m long and following the same alignment as those in the Brazilian Savannah fragment, received 12 pitfall traps distributed following the pattern used for those in the Brazilian Savannah fragment. In one of the transects, four sets, composed of three Moericke traps each, were fixed in wood sticks, 1 m high from the soil and 5 m apart.

The identification of the Hymenoptera caught was carried out based on Hanson & Gauld (2006) and Fernández & Sharkey (2006), except for the Apoidea, which was identified as Apidae (lato sensu, which includes Andrenidae, Colletidae, Halictidae and Megachilidae), Crabronidae and Sphecidae.

52

Results In the Brazilian Savannah fragment and in the orange orchard using the different sampling methods were obtained 5,148 specimens of Hymenoptera from 12 superfamilies and 36 families: Chalcidoidea (1,885 specimens; 36.6% out of the total; 14 families), Ichneumonoidea (715; 13.9%; 2), Vespoidea (554; 10.8%; 5), Apoidea (444; 8.6%; 2), Diaprioidea (430; 8.4%; 2), Chrysidoidea (366; 7.1%; 3), Platygastroidea (340; 6.6%; 2), Ceraphronoidea (211; 4.1%; 2), Cynipoidea (107; 2.1%; 1), Evanioidea (83; 1.6%; 1), Tenthredinoidea (7; 0.1%; 1) and Trigonaloidea (6; 0.1%; 1) (Table 1).

Lara et al.

The Moericke traps were responsible for the highest capture of specimens of Hymenoptera (63.7% out of the total collected), which were more frequent in the Brazilian Savannah fragment (2,159 specimens; 41.9%) than in the orange orchard (1,123; 21.8%) (Table 1). The pitfall traps caught just a few Hymenoptera (128; 2.5%); the specimens caught in the Brazilian Savannah fragment and in the orange orchard were counted together, making impossible an individual analysis per environment (Table 1). A comparison with the Malaise traps was not possible since they were used only in the Brazilian Savannah fragment area.

The Moericke and Malaise traps installed in the Brazilian Savannah fragment caught the largest number of specimens of Hymenoptera (2,159 specimens; 41.9% out of the total collected and 1,739; 33.8%, respectively), followed by the Moericke ones installed in the orange orchard (1,123; 21.8%) and by the pitfall traps (128; 2.5%) (Table 1). Chalcidoidea were more frequent in the Moericke traps operating in the Brazilian Savannah fragment (54.6%) and in the orange orchard (37.8%), Ichneumonoidea were more frequent in the Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment (29.1%) and Vespoidea in the pitfall traps, in both environments (25.0%) (Table 1).

Among the ten most numerous families captured by each collection device, Braconidae (Ichneumonoidea) and Encyrtidae (Chalcidoidea) were the only ones found in all traps and in both environments; Ichneumonidae (Ichneumonoidea) only in the Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment; Evaniidae (Evanioidea) and Mymaridae and Pteromalidae (Chalcidoidea) in the Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment (Figures 1-4).

Among the Chalcidoidea, Eulophidae were the most abundant in the pitfall (62.1%) and Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment (33.3%), Encyrtidae in the Moericke ones of the Brazilian Savannah fragment (71.9%) and Aphelinidae in the Moericke traps of the orange orchard (44.9%) (Tables 1 and 2).

Braconidae were the most frequent in the pitfall traps (100.0%), Moericke in the Brazilian Savannah fragment (96.8%) and Moericke of the orange orchard (83.8%) whereas Ichneumonidae (Ichneumonoidea) was found only in the Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment (62.8%) (Tables 1 and 2).

Among the Diaprioidea, Diapriidae were the most abundant in all collection devices, reaching more than 90%, regardless of the ecosystem; Monomachidae, in spite of the few specimen obtained, were found in all but not in the Moericke traps of the orange orchard (Tables 1 and 2).

Among the Chrysidoidea, Bethylidae were the most abundant in all collection devices (pitfall traps 100%, Malaise and Moericke of the Brazilian Savannah fragment, 97.6% and 64.8%, respectively, and Moericke of the orange orchard 64.3%); Chrysididae were obtained in the Moericke of the orange orchard (3.6%) and Malaise of the Brazilian Savannah fragment (1.6%) and Dryinidae in the Moericke of the Brazilian Savannah fragment (35.2%) and Moericke of the orange orchard (32.1%) (Tables 1 and 2).

Ceraphronidae (Ceraphronoidea) was obtained with a frequency of 100.0% in the Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment, Moericke of the orange orchard and pitfall; in the Malaise of the Brazilian Savannah fragment, they made a total of 96.0%; the remainder 4.0% was of Megaspilidae (Ceraphronoidea) (Tables 1 and 2).

Among the Apoidea, Apidae (lato sensu) was the most abundant in all collection devices (pitfall traps 100%, Moericke of the orange orchard 95.0%, Malaise of the Brazilian Savannah fragment 57.8% and Moericke of the Brazilian Savannah fragment 56.3%); the highest percentage of Crabronidae was obtained in the Moericke traps of the orange orchard (43.8%) (Tables 1 and 2). e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 8 (1)

Table 1. Hymenoptera collected using Malaise, Moericke and pitfall traps in an orange orchard (CC) and Brazilian Savannah fragment (BS) in Descalvado, SP, between February and June 2006.

BS - Malaise trap

BS - Moericke trap

CC - Moericke trap

BS + CC - Pitfall

Total

Family

total

RFSt

RFFt

total

RFSt

RFFt

total

RFSt

RFFt

total

RFSt

RFFt

â&#x2C6;&#x2018;

RFSt

Apoidea

71

4.1

100.0

48

2.2

100.0

321

28.6

100.0

4

3.1

100.0

444

8.6

Apidae (lato sensu)

41

57.7

27

56.3

305

95.0

4

100.0

377

Crabronidae

30

42.3

21

43.8

16

5.0

0

0.0

67

Ceraphronoidea

25

Ceraphronidae

24

1.4

100.0

155

96.0

155

4.0

0 1,179

100.0

23

100.0

23

Megaspilidae

1

Chalcidoidea

252

Agaonidae

1

0.4

0

0.0

Aphelinidae

1

0.4

57

4.8

14.5

100.0

7.2

54.6

0.0

0

100.0

425

2.0

100.0

8

100.0

8

6.3

100.0

211

100.0

210

0.0

0

100.0

29

1

0.2

0

0.0

2

191

44.9

1

3.4

250

37.8

22.7

0.0

1

100.0

1,885

Chalcididae

0

0.0

6

0.5

3

0.7

0

0.0

9

Encyrtidae

56

22.2

848

71.9

164

38.6

8

27.6

1076

Eucharitidae

11

4.4

9

0.8

0

0.0

0

0.0

20

Eulophidae

84

33.3

35

3.0

23

5.4

18

62.1

160

Eupelmidae

3

1.2

5

0.4

4

0.9

0

0.0

12

Eurytomidae

10

4.0

5

0.4

3

0.7

0

0.0

18

Mymaridae

40

15.9

96

8.1

20

4.7

0

0.0

156

Pteromalidae

25

9.9

105

8.9

8

1.9

2

6.9

140

Signiphoridae

14

5.6

5

0.4

2

0.5

0

0.0

21

Tanaostigmatidae

1

0.4

0

0.0

0

0.0

0

0.0

1

Torymidae

6

2.4

8

0.7

0

0.0

0

0.0

14

Trichogrammatidae

0

Cynipoidea

55

Figitidae

55

Chrysidoidea

249

Bethylidae

243

Chrysididae

4

1.6

0

0.0

Dryinidae

2

0.8

31

35.2

Evanioidea

27

100.0

50

100.0

5

Evaniidae

27

100.0

50

100.0

5

Ichneumonoidea

506

100.0

157

100.0

37

Braconidae

188

37.2

152

96.8

31

Ichneumonidae

318

Platygastroidea

96

Platygastridae

96

Diaprioidea

144

Diapriidae

141

Monomachidae

3

Vespoidea

312

3.2

14.3

1.6

29.1

5.5

8.3

18.0

0.0

0

100.0

9

100.0

9

100.0

88

97.6

57

62.8

5

100.0

135

100.0

135

100.0

256

97.9

250

2.1

6

100.0

73

0.4

4.1

2.3

7.3

6.3

11.9

3.4

0.0

6

100.0

37

1.4

0

100.0

6

100.0

37

100.0

6

100.0

28

64.8

18

100.0

1

64.3

1

1

3.6

0

0.0

5

9

32.1

0

0.0

42

100.0

1

100.0

83

100.0

1

100.0

83

100.0

15

83.8

15

3.2

6

100.0

89

100.0

89

100.0

18

97.7

18

2.3

0

100.0

137

3.3

2.5

0.4

3.3

7.9

1.6

12.2

16.2

0

100.0

20

100.0

20

100.0

12

100.0

11

0.0

1

100.0

32

4.7

0.8

0.8

11.7

15.6

9.4

25.0

0.0

6

100.0

107

100.0

107

100.0

366

100.0

319

100.0

715

100.0

386

0.0

329

100.0

340

100.0

340

100.0

430

91.7

420

8.3

10

100.0

554

Mutillidae

69

22.1

10

13.7

1

0.7

6

18.8

86

Pompilidae

103

33.0

33

45.2

22

16.1

21

65.6

179

Scoliidae

20

6.4

0

0.0

0

0.0

0

0.0

20

Tiphiidae

46

14.7

4

5.5

8

5.8

2

6.3

60

23.7

26

9.4

209

0.0

3

0.0

6

Vespidae

74

Trigonaloidea

0

Trigonalidae

0

Tenthredinoidea

1

Pergidae

1

Total

1,738

% trap

33.8

0.0

0.1

3 0.1

100.0

100.0

6

100.0

6 2,159 41.9

0.3

100.0

35.6

106

100.0

3

100.0

3

100.0

0

100.0

0 1,123 21.8

0.3

0.0

100.0

77.4

3

100.0

0

100.0

0

0.0

0

0.0

0 128

0.0

36.6

2.1

7.1

1.6

13.9

6.6

8.4

10.8

0.1

6 0.0

0.0

7

0.0

7

100.0

2.5

RFSt= relative frequency of the superfamilies of Hymenoptera in relation to total collected RFFt= relative frequency of the Hymenoptera families in relation to that collected in the superfamily to which they belong to

e-ISSN 1983-0572

4.1

5148 100.0

0.1

100.0

53

Superfamily

Lara et al.

Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in a Orange â&#x20AC;Ś

Table 2. Amount of Hymenoptera collected using Malaise, Moericke and pitfall traps in an orange orchard and Brazilian Savannah fragment in Descalvado, SP, between February and June 2006.

Brazilian Savannah

Hymenoptera

Citrus crop

Brazilian Savannah + Citrus crop

Malaise trap

Moericke trap

Moericke trap

Pitfall trap

Apidae (lato sensu)

**

**

*****

*

Crabronidae

**

**

**

-

Ceraphronidae

**

****

**

*

Megaspilidae

*

-

-

-

Agaonidae

*

-

*

-

Aphelinidae

*

***

****

*

Chalcididae

-

*

*

-

Encyrtidae

***

******

****

*

Eucharitidae

**

*

-

-

Eulophidae

***

**

**

**

Eupelmidae

*

*

*

-

Eurytomidae

*

*

*

-

Mymaridae

**

***

**

-

Pteromalidae

**

****

*

*

Signiphoridae

**

*

*

-

Tanaostigmatidae

*

-

-

-

Torymidae

*

*

-

-

Trichogrammatidae

-

-

*

-

Figitidae

***

*

**

*

Bethylidae

****

***

**

*

Chrysididae

*

-

*

-

Dryinidae

*

**

*

-

Evaniidae

**

***

*

*

Braconidae

****

****

**

**

Ichneumonidae

*****

*

*

-

Platygastridae

***

****

***

**

Diapriidae

****

*****

**

**

*

*

-

*

Mutillidae

***

*

*

*

Pompilidae

Monomachidae

****

**

**

**

Scoliidae

**

-

-

-

Tiphiidae

***

*

*

*

Vespidae

***

**

****

*

Trigonalidae

-

*

*

-

Pergidae

*

*

-

-

1 to 10 specimens = *; 11 to 50 specimens = **; 51 to 100 specimens = ***; 101 to 200 specimens = ****; 201 to 300 specimens = *****; 301 to 500 specimens = ******; above 500 specimens = *******

54

Mutillidae, Pompilidae, Tiphiidae and Vespidae were obtained from all collection devices. Mutillidae, Scoliidae and Tiphiidae were the most frequent in the Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment (22.1%, 6.4% and 14.7%, respectively); Pompilidae in the pitfall traps (65.6%); and Vespidae in the Moericke traps of the orange orchard (77.4%) (Tables 1 and 2).

Platygastroidea, Evanioidea, Cynipoidea, Tenthredinoidea and Trigonaloidea were represented only by one family each: Platygastridae, Evaniidae, Figitidae, Pergidae and Trigonalidae, respectively; the first three were present in all ecosystems and captured by all collection devices; the fourth one in the Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and of the orange orchard and, the last, in the Moericke and Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment. The frequency in which such families occurred varied from 0.1 to 6.6% out of the total of Hymenoptera collected (Tables 1 and 2).

The Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment did not catch any specimen of Chalcididae and Trichogrammatidae (Chalcidoidea) and Trigonalidae (Trigonaloidea); the pitfall traps did not catch specimens from 19 families, among which 10 of Chalcidoidea (Table 2). Among the Moericke traps, specimens of Megaspilidae (Ceraphronoidea), Agaonidae, Tanaostigmatidae and Trichogrammatidae (Chalcidoidea), Chrysididae (Chrysidoidea) and Scoliidae (Vespoidea) were not captured by the trap located in the Brazilian Savannah fragment and Megaspilidae (Ceraphronoidea), Eucharitidae, Tanaostigmatidae and Torymidae (Chalcidoidea), Monomachidae (Diaprioidea), Scoliidae (Vespoidea) and Pergidae (Tenthredinoidea) by the located in the orange orchard (Table 2).

Specimens of Megaspilidae (Ceraphronoidea) were obtained only in Malaise traps of the Brazilian Savannah fragment; among the Chalcidoidea, Agaonidae in the Malaise of the Brazilian Savannah fragment and Moericke of the orange orchard, Chalcididae in e-ISSN 1983-0572

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the Moericke of the Brazilian Savannah fragment and of the orange orchard, Eucharitidae in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment, Eupelmidae, Eurytomidae, Mymaridae and Signiphoridae in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and in the Moericke of the orange orchard, Tanaostigmatidae in the Malaise of the Brazilian Savannah fragment, Torymidae in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and Trichogrammatidae in the Moericke traps of the orange orchard; among the Chrysidoidea, Chrysididae in the Malaise of the Brazilian Savannah fragment and in the Moericke of the orange orchard and Dryinidae in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and of the orange orchard; Ichneumonidae (Ichneumonoidea) and Platygastridae (Platygastroidea) in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and of the orange orchard; Monomachidae (Diaprioidea) in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment and in the pitfall; Scoliidae (Vespoidea) in the Malaise of the Brazilian Savannah fragment; Trigonalidae (Trigonaloidea) in the Moericke of the Brazilian Savannah fragment and of the orange orchard and Pergidae (Tenthredinoidea) in the Malaise and Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment (Table 2).

Discussion The predominance of Aphelinidae and Encyrtidae (Chalcidoidea), Apidae (Apoidea) and Vespidae (Vespoidea) in the Moericke traps of the orange orchard could be explained by a possible association of their populations with hosts commonly found in citrus crops, such as Phyllocnistis citrella Staiton (Lepidoptera: Gracillariidae), Ecdytolopha aurantiana (Lima) (Tortricidae) and Heraclides thoas brasiliensis (Roth. & Jordan) (Lepidoptera: Papilionidae), the scales Praelongorthezia praelonga (Douglas) (Hemiptera: Ortheziidae), Unaspis citri (Comstock) and Pinnaspis aspidistrae (Signoret) (Hemiptera: Diaspididae) and the whitefly Aleurothrixus floccosus (Maskell) (Hemiptera: Aleyrodidae) e-ISSN 1983-0572

(Gravena 2005). The action of vespids over lepidopterans in citrus crops was reported by Socarrás & Suarez (2007) and Marques et al. (2005), the former mentioned that Polybia occidentalis (Olivier) (Hymenoptera: Vespidae) is the most relevant predator of P. citrella in Colombia and the latter observed the attack of Polistes versicolor versicolor (Olivier) (Hymenoptera: Vespidae) over Heraclides anchysiades capys (Hübner) (Lepidoptera: Papilionidae) in Bahia, Brazil. Nascimento et al. (2011) registered 12 species of bees, out of which 11 natives in an orange orchard in Salinas, State of Minas Gerais, Brazil and, among them there was predominance and dominance of Apis mellifera Linnaeus and Trigona spinipes (Fabricius) (Hymenoptera: Apidae). For orange orchard in the State of São Paulo, it was reported the presence of A. mellifera, T. spinipes and Tetragonisca angustula Latreille in Bebedouro (Gamito & Malerbo-Souza 2006). Many records of Aphelinidae species in orange orchards for the control of scales and Aleyrodidae have been reported, as for example, Peralta-Gamas et al. (2010), in Mexico, that reported the association of Encarsia citrina (Craw) with Abgrallaspis cyanophylli (Signoret), Aonidiella aurantii (Maskell), Chionaspis (= Phenacaspis) pinifoliae (Fitch), Genaparlatoria pseudaspidiotus (Lindinger), Pinnaspis strachani (Cooley) and Unaspis citri (Comstock); of Encarsia haitiensis Dozier with Aleurothrixus floccosus (Maskell); of Encarsia perplexa (Huang & Polaszek) with Aleurocanthus pectiniferus Quaintance & Baker, Aleurocanthus woglumi Ashby, Aleuroclava kuwanai (Takahashi), A. floccosus and Tetraleurodes acaciae (Quaintance); and Eretmocerus sp. with A. woglumi, A. floccosus, Bemisia tabaci (Gennadius) and T. acaciae. In Brazil, Rodrigues & Cassino (2003) observed the parasitism of A. floccosus by Encarsia sp. and Signiphora sp.

(Hymenoptera, Signiphoridae) in Citrus reticulata Blanco; Pazini & Gravena (1994) observed the parasitism of Parlatoria cinerea Hadden by the aphelinid Aphytis hispanicus Mercet on “Citrus x sinensis” in Bebedouro. Several studies report the parasitism of P. citrella by Ageniaspis citricola Logvinovskaya (Hymenoptera: Encyrtidae) and Galeopsomyia fausta (LaSalle) (Hymenoptera: Eulophidae) in different Brazilian states (Lioni & Cividanes 2004;

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Figures 1-4. The ten most abundant families of Hymenoptera collected using Malaise, Moericke and pitfall traps in an orange orchard and Brazilian Savannah fragment in Descalvado, SP, between February and June 2006. 1. Malaise traps in Brazilian Savannah fragment; 2. Moericke traps in Brazilian Savannah fragment; 3. Moericke traps in orange orchard; 4. Pitfall traps in Brazilian Savannah fragment and orange orchard.

Lara et al.

Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in a Orange …

Jahnke et al. 2007; Efrom et al. 2007, among others); the first observed a predominance of A. citricola in the studied areas.

The Moericke traps of the Brazilian Savannah fragment captured predominantly Encyrtidae, Diapriidae, Ceraphronidae, Braconidae, Pteromalidae and Mymaridae which represented about 75% out of the total of Hymenoptera collected, reflecting a large diversity of hosts in that environment. Perioto et al.

(2008) reported a high frequency of Encyrtidae, Bethylidae and Scelionidae (=Platygastridae) in an area of Brazilian Savannah in Luiz Antônio, State of São Paulo. Perioto et al. (2005) studied the fauna of parasitic Hymenoptera in the Atlantic Rainforest of the State of São Paulo and observed a large frequency of Braconidae, Ichneumonidae, Diapriidae and Scelionidae when using Moericke traps. According to Abrahamczyk et al. (2010), in Tropical Rainforests of Bolivia, nine families of Hymenoptera were the most frequent in collections carried out using yellow and blue Moericke traps; Halictidae, Pompilidae, Ichneumonidae and Apidae were the most abundant in the yellow pan traps.

Missa et al. (2009) observed that among the Hymenoptera, Ceraphronidae and Encyrtidae were the most abundant taxa caught with Moericke traps in Tropical Rainforests of Gabon.

The number of families of parasitic Hymenoptera found by this study in the Brazilian Savannah fragment (26) is close to that found by Perioto et al. (2008) who observed 27 families of parasitic Hymenoptera in the Savanna Woodland vegetation (Cerradão vegetation), 25 in Riparian Forests and 24 in a Brazilian Savannah area in Luiz Antônio, State of São Paulo.

Similar results were found by Alencar et al. (2007) (28 families of parasitic Hymenoptera) for the Atlantic Rainforest in Domingos Martins, Espirito Santo State and by Fernandes et al. (2014), (32 families) in area of Xeric Shrubland (Caatinga vegetation).

In the orange orchard 22 families were found, reflecting a lower diversity of hosts found in the agroecosystems and corroborating what was found by Perioto et al. (2002a, 2002b, 2004) who counted 15, 22 and 21 families of parasitic Hymenoptera in a soybean agroecosystems in Nuporanga, cotton in Ribeirão Preto and coffee in Cravinhos, all of them in State of São Paulo.

56

Except for the Megaspilidae, Eucharitidae, Tanaostigmatidae, Torymidae and Monomachidae, which occurred sporadically and only in the Brazilian Savannah fragment, the other families occurred in the two studied environments. It is important to note that the presence of those families, as well as Aulacidae and Gasteruptiidae (Evanioidea) and Pelecinidae (Proctotrupoidea), also rarely collected in agroecosystems, seems to work as an indicator of a large diversity in the environment. Such fact can be explained by their biology: their hosts occur almost exclusively in wild environments; the presence of those families in wild environments was reported by Azevedo et al. (2002); Amaral et al. (2005); Alencar et al. (2007); Perioto et al. (2008) and Garcia (2003) tested the efficiency of four different collection methods (Moericke, Malaise, flight interception and vegetation sweeping traps) in a study carried out in two altitudinal levels in Venezuela (above 1,750 m) and reported that Moericke traps were responsible for the capture of about 70% of the Hymenoptera collected, followed by the Malaise and flight interception.

In spite of the differences observed among the quantities of parasitic Hymenoptera sampled through the different techniques (Malaise trap, 1,739 specimens collected, 33.8% out of the total collected; Moericke, 3,281; 63.7% and pitfall 128; 2.5%), the combined use is recommended because different sampling techniques allow a better characterization of the diversity present in the environments, as reported by Hanson (1995). If different types of traps are not used, the result could be sub-representative in taxonomic, ecological and biodiversity studies.

The results obtained by this study showed that the diversity of families of Hymenoptera in the Brazilian Savannah fragment was larger than in the orange orchard, expressing the largest diversity

of hosts in that environment. The combined use of different kinds of traps allows the capture of a large diversity of Hymenoptera groups.

Acknowledgements The authors would like to thank the Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (Hympar/Sudeste – CNPq/Fapesp/CAPES), for the financial support; to CAPES for the PhD scholarship granted to the second author and to CNPq, for the technical-training scholarship granted to the third author.

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Received in: 10/15/2014 Accepted in: 12/01/2014 **********

Suggested citation:

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Lara, R.I.R., D.R.R. Fernandes, D.R. Versuti, M.F. de A. Tango & N.W. Perioto, 2015. Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in an Orange Orchard/Brazilian Savannah Fragment Interface. EntomoBrasilis, 8 (1): 51-57.

Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.483

e-ISSN 1983-0572

Taxonomia e Sistemática

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.461 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) no Brasil: Novos Registros e Distribuição de Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot Rodrigo Vieira Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: rodrigo08vieira@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 58-64 (2015)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:80066B5D-F914-4B85-B297-527967899EF5 Resumo. Os limites geográficos de quatro espécies de Ommatiinae são estendidos: Ommatius complanatus Scarbrough, 1993; Ommatius spatulatus Curran, 1928; Ommatius spinosus Scarbrough, 1993; Ommatius uncatus Scarbrough, 1993. Além disso, um espécime adicional de Ommatius didymus Scarbrough, 1993 é examinado e suas variações morfológicas são anotadas. São fornecidos ainda registros geográficos de Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot para o Brasil.

Palavras-chaves: Distribuição; Ommatiinae; Taxonomia.

The costatus Group of Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) in Brazil: New Records and Distribution of Ommatius costatus Rondani and Ommatius orenoquensis Bigot Abstract. The geographic ranges of four species of Ommatiinae are extended: Ommatius complanatus Scarbrough, 1993; Ommatius spatulatus Curran, 1928; Ommatius spinosus Scarbrough, 1993; Ommatius uncatus Scarbrough, 1993. Furthermore, an additional specimen of Ommatius didymus Scarbrough, 1993 is examined and their morphological variations are noted. Geographical records of Ommatius costatus Rondani, 1850 and Ommatius orenoquensis Bigot, 1876 are listed from Brazil.

Keywords: Distribution; Ommatiinae; Taxonomy.

_____________________________________

mmatiinae Hardy, 1927 é uma das 14 subfamílias de Asilidae (Dikow 2009) e atualmente é constituída por 11 gêneros: Afroestricus Scarbrough, 2005, Cophinopoda Hull, 1958, Emphysomera Schiner, 1866, Merodontina Enderlein, 1914, Michotamia Macquart, 1838, Ommatius Wiedemann, 1821, Ommatomyia Scarbrough & Tomasovic, 2010, Pseudomerondontina Joseph & Parui, 1976, Pygommatius Scarbrough & Marascia, 2005, Stenommatius Matsumura, 1916, Thallosia Oldroyd, 1970 (Scarbrough & Tomasovic 2010). Afroestricus, Pygommatius e Thallosia são registrados para a região Afrotropical, Merodontina, Ommatomyia, Pseudomerondontina e Stenommatius para a região Oriental, Michotamia e Emphysomera para as regiões Afrotropical, Australasia e Oriental, Cophinopoda para as regiões Afrotropical, Australasia, Oriental e Paleártica, e por fim Ommatius possui uma ampla distribuição, ocorrendo em quase todas as regiões biogeográficas, exceto o Chile (Scarbrough & Tomasovic 2010).

Ommatius é bem diversificado e necessita de uma revisão.

Além disso, é reconhecido apenas pelo estilo da antena plumosa (autapomorfia de Ommatiinae) (Scarbrough & Marascia 2003; Scarbrough 2005; Dikow 2009). Este gênero possui 317 espécies válidas para o mundo, 117 para a região Neotropical e 24 para o Brasil (Vieira et al. 2004, 2005, 2010, 2011).

Na classificação de Ommatius são reconhecidos 10 grupos, oito para as Américas e apenas três para o Brasil: costatus, holosericeus e normus (Scarbrough 1990, 1993, 2000, 2002, 2008; Scarbrough & Constantino 2005; Scarbrough & PerezGelabert 2006).

Neste trabalho é descrita uma variação de Ommatius didymus Scarbrough, são fornecidos novos registros geográficos para o Brasil de quatro espécies de Ommatius do grupo costatus, assim como se detalha, com base na informação das etiquetas afixadas aos espécimes, as localidades de coleta de duas espécies, Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot.

Estas espécies por possuírem uma ampla distribuição na região Neotropical, são citadas em trabalhos anteriores apenas como ocorrendo no “Brasil”.

MATERIAL E MÉTODOS Foram examinados exemplares das seguintes instituições: Coleção de Invertebrados do Instituto Nacional de Pesquisas Amazônia, Manaus, Brasil (INPA); Coleção Entomológica Professor Johann Becker do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana, Feira de Santana, Brasil (MZUEFS); Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo, São Paulo, Brasil (MZUSP); Museu Nacional da Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brasil (MNRJ); Coleção Entomológica Padre Jesus Santiago Moure do Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná, Curitiba, Brasil (DZUP); Museu Paraense Emílio Goeldi, Belém, Brasil (MPEG); Universidade de Santa Cruz do Sul, Santa Cruz do Sul, Brasil (UNISC); The Field Museum of Natural History, Chicago, EUA (CFMNH); The Natural History Museum, Londres, Reino Unido (NHM).

Agências de Financiamento: PPBio, CNPq e a FAPEAM EDITAL N. 022/2013 – FIXAM/AM Nº Processo: 062.00745/2014

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O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera,…

A técnica de Vieira (2012) foi utilizada para examinar a terminália.

Após estudo e ilustração, a terminália foi acondicionada em microtubo contendo glicerina e este foi afixado ao alfinete do espécime correspondente. A terminologia adotada segue Cumming & Wood (2009).

Para a relação dos dados das etiquetas dos espécimes, os nomes dos países foram colocados em letras maiúsculas, os estados em negrito, os meses de coletas em algarismo romano minúsculo e o número de espécimes, sexo e a instituição à qual pertencem em negrito e entre parênteses. Os dados de cada etiqueta dos espécimes foram separados por uma barra / e as informações úteis adicionais, não encontradas nestas, foram colocadas entre colchetes []. Além disso, correções de dados das etiquetas foram informadas através de chaves {}. Devido ao grande número de espécimes encontrados, os dados das etiquetas de O. costatus e O. orenoquensis foram reduzidas apenas às localidades.

Os registros geográficos marcados com asterisco * correspondem aos dados de etiquetas que não puderam ser associadas com municípios ou localidades, constando somente os dados originais das mesmas.

RESULTADOS E DISCUSSÃO Ommatius complanatus Scarbrough, 1993 Ommatius complanatus Scarbrough, 1993: 736, figs 23-33; 2007: 471; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 20 (chave); Papavero, 2009: 48 (catálogo).

Comentários. O. complanatus é registrada pela primeira vez para o estado do Paraná. O espécime encontrado tem uma variação quando comparado ao holótipo. O fêmur mediano possui duas cerdas castanhas finas na região ântero-ventral e três cerdas amareladas no tarsômero basal anterior, enquanto que, no holótipo, o fêmur mediano possui uma cerda castanha fina na região ântero-ventral e duas cerdas amareladas no tarsômero basal anterior.

Distribuição. BRASIL: São Paulo: Cidade Jardim*, Ferraz de Vasconcelos, Salesópolis. Rio de Janeiro: Rio de Janeiro.

Paraná: Telêmaco Borba (novo registro).

Material examinado. Holótipo: [BRASIL] Est.[ação] Biol.

Boracéia, Salesópolis, SP [São Paulo], 850m, Rabello Col.[etor], 30.i.[19]68 / Holotype Ommatius complanatus Scarbrough (1♂ MZUSP); Parátipo: [BRASIL], Alto da Boa Vista, Tijuca (DF) {antiga sede do Distrito Federal do Brasil, [Rio de Janeiro]}, iii.1950, C.A.C. Seabra col.[etor] / Paratype Ommatius complanatus Scarbrough (1♂, 1♀ MZUSP).

Material adicional. DZUP 181641 / Telêmaco Borba, PR [Paraná], Res. Samuel Klabin, BRASIL, 29.xi.1986, Lev. Ent. profaupar, lâmpada / Ommatius complanatus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ DZUP).

Ommatius costatus Rondani, 1850 (Figura 1) Ommatius costatus Rondani, 1850: 188; Osten Sacken, 1891: 421; Kertész, 1909: 307 (catálogo); Hull, 1962: 435; Martin & Papavero, 1970: 59 (catálogo); Scarbrough, 1993: 738, figs 3446; 2007: 471; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 21 (chave); Vieira, Castro, Almeida, Alvim & Bravo, 2006: 247, figs 18; Papavero, 2009: 48 (catálogo).

59

Ommatius barbiellinii Curran, 1934: 18; Bromley, 1946: 112; Hull, 1962: 435; Martin & Papavero, 1970: 59, (catálogo); Papavero, 2009: 48 (catálogo).

Comentários. O. costatus (Figura 1) é amplamente distribuída na região Neotropical. Scarbrough (1993), redescreveu O. costatus baseado em vários espécimes de diversas coleções, no entanto, forneceu apenas a distribuição geográfica da espécie,

Vieira

sem fornecer os registros geográficos específicos. Com base no material examinado neste trabalho, é possível notar que O. costatus possui uma ampla distribuição no Brasil, ocorrendo do Norte ao Sul do país (Figura 2).

Distribuição. TRINIDAD, América do Sul exceto CHILE e URUGUAI. BRASIL: Amazonas: Manaus. Pará: Tucuruí (Bagagem), Tucuruí (Ilha Chorona). Mato Grosso: Utiariti (Rio Papagaio), Cáceres. Goiás: Goiânia, Corumbá de Goiás, Jataí. Minas Gerais: Aimorés, Araçaí, Arceburgo, Governador Valadares, Macaúbas, Pouso Alegre, Santa Rita de Caldas.

Mato Grosso do Sul: Maracajú, Salobra [Miranda]. Espírito Santo: Santa Teresa. São Paulo: Andes, Araçatuba (Córrego Azul), Araçatuba (Rio Jacaretinga), Batatais, Barueri, Caieiras, Cajuru, Cássia dos Coqueiros, Caraguatatuba, Castilho (margem esquerda do Rio Paraná), Cidade Jardim*, Cotia, Guarujá, Guatapará, Ilha da Vitória, Ilha de Búzios, Itaporanga, Juquiá, Mogi das Cruzes, Nova Granada, Osasco, Prainha Branca (Ilha de Santo Amaro), Ribeirão Preto, Rio Claro, São Paulo, São Sebastião (Ilha Bela), São Vicente (Praia das Vacas), Serra de Santos (Km 48), Severinia, Tabatinga, Vera Cruz, Ubatuba, Várzea*. Rio de Janeiro: Angra dos Reis (Japulyba), Angra dos Reis, Serra de Angra, Tinguá [Nova Iguaçu], Itatiaia, Magé, Muriqui [Niterói], Nova Friburgo (Mury), Rio de Janeiro, Santa Maria Madalena (Santo Antônio do Imbé). Paraná: Guaratuba, Rio Pacaraí.

Santa Catarina: Brusque, Florianópolis, Itajaí, Joinville, Nova Teutônia [Seara], Rio das Antas. Rio Grande do Sul: Pelotas.

Material examinado. Amazonas: Manaus (1♂, 1♀ MZUSP, 1♀ INPA). Pará: Tucuruí (Bagagem) (1♀ INPA), Tucuruí (Ilha Chorona) (1♂ INPA). Mato Grosso: Utiariti (Rio Papagaio) (1♀ MZUSP), Cáceres (1♀ DZUP). Goiás: Campinas {Goiânia} (2♀ MZUSP), Corumbá [de Goiás] (5♂, 12♀ MZUSP), Jataí (2♀ MZUSP). Minas Gerais: Aimorés (1♂ MZUSP), Araçaí (1♀ MZUSP), Arceburgo (5♀ MZUSP), Governador Valadares (2♀ MZUSP), Macaúba [Mosteiro de Macaúbas] (1♀ MZUSP), Pouso Alegre (6♂, 43♀ MZUSP), Santa Rita de Caldas (2♀ MZUSP). Mato Grosso do Sul: Maracajú (1♂, 6♀ MZUSP), Salobra [Miranda] (1♀ MZUSP). Espírito Santo: Santa Teresa (5♀ MZUSP). São Paulo: Andes (1♀ MZUSP), Araçatuba (Córrego Azul) (1♂, 3♀ MZUSP), Araçatuba (Rio Jacaretinga) (2♀ MZUSP), Batatais (1♂DZUP), Barueri (6♂, 13♀ MZUSP), Caieiras (1♀ MZUSP), Cajuru, Cássia dos Coqueiros (3♂ MZUSP), Caraguatatuba (3♀ MZUSP), Castilho (margem esquerda do Rio Paraná) (2♂, 2♀ MZUSP), Cidade Jardim* (2♀ MZUSP), Cotia (1♀ MZUSP), Guarujá (4♀ MZUSP), Guatapará (2♂, 2♀ MZUSP), Ilha da Vitória (1♀ MZUSP), Ilha de Búzios (1♂, 7♀ MZUSP), Itaporanga (3♂, 6♀ MZUSP), Juquiá (1♀ MZUSP), Mogi das Cruzes (1♂, 1♀ MZUSP), Nova Granada (1♀ MZUSP), Osasco (1♂, 4♀ MZUSP), Prainha Branca (Ilha de Santo Amaro) (1♂ MZUSP), Ribeirão Preto (2♂, 5♀ MZUSP), Rio Claro (1♂, 7♀ MZUSP), São Paulo (2♂, 1♀ MZUSP), São Sebastião (Ilha Bela) (1♀ MZUSP), São Vicente (Praia das Vacas) (1♀ MZUSP), Serra de Santos (Km 48) (1♂ MZUSP), Severinia (1♀ MZUSP), Tabatinga (1♀ MZUSP), Vera Cruz (2♀ MZUSP), Ypiranga* [Ipiranga, São Paulo] (1♂, 3♀ MZUSP, 1♀ NHM), Ubatuba (1♂ MZUSP), Várzea* (1♀ MZUSP).

Rio de Janeiro: Angra dos Reis (Japuíba) (1♂, 5♀ MZUSP), Angra dos Reis (2♀ MZUSP), Serra de Angra (1♂ NHM), Tinguá [Nova Iguaçu] (2♂, 4♀ MZUSP), Itatiaia (2♂, 4♀ MZUSP), Magé (1♂ MZUSP), Muriqui (1♂ MZUSP), Nova Friburgo (Mury) (3♂, 4♀ MZUSP), Rio de Janeiro (1♂, 1♀ MZUSP), Santa Maria Madalena (Santo Antônio do Imbé) (1♂ MZUSP). Paraná: Guaratuba (1♂ MZUSP), Rio Pacaraí (3♂ MZUSP). Santa Catarina: Brusque (2♀ MZUSP, 2♀ DZUP), Florianópolis (1♂, 1♀ MZUSP), Itajaí (1♂ DZUP), Joinville (1♂, 1♀ MZUSP), Nova Teutônia [Seara] (3♂, 4♀ MZUSP), Rio das Antas (1♀ MZUSP).

Rio Grande do Sul: Pelotas (1♂, 1♀ MZUSP).

Ommatius didymus Scarbrough, 1993 (Figura 3) Ommatius didymus Scarbrough, 1993: 741, figs 58-65; 2007: 471; Vieira, Castro & e-ISSN 1983-0572

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Comentários: A descrição original de O. didymus foi baseada apenas no holótipo macho (Figura 3) (Scarbrough 1993). Neste trabalho foi encontrado outro exemplar macho de O. didymus também proveniente do estado do Amazonas que contém as seguintes variações: corpo com 13 mm e asa com 10,5 mm; corpo enegrecido; místax com seis cerdas pretas e longas e duas cerdas pretas, curtas e finas; duas cerdas pós-alares (uma longa e uma curta, medindo cerca de 1/3 o comprimento da outra); três pares de cerdas dorsocentrais; pleura com tomento cinza; veia costal da asa dilatada na porção mediana; fêmur mediano com uma cerda ântero-ventral; fêmur posterior com 2/3 basal amarelado e 1/3 apical preto, região ântero-ventral sem uma cerda basal amarelada, com somente seis cerdas pretas ântero-ventrais.

No holótipo, o corpo com 12.1 mm e asa com 10 mm; o corpo é castanho-avermelhado; o místax possui apenas seis cerdas pretas e longas; uma cerda pós-alar, quatro pares de cerdas dorsocentrais; pleura castanha, com tomento cinza e esparso; veia costal da asa levemente dilatada na porção mediana; fêmur mediano com duas cerdas ântero-ventrais; fêmur posterior com a metade basal amarelada e metade apical marrom, região ântero-ventral com sete cerdas ântero-ventrais, sendo uma basal amarelada e as demais pretas.

Distribuição. BRASIL: Amazonas.

Material examinado: Holótipo: 2876 / BRASIL, AM[azonas], Manaus, Est.[rada] AM 1. Km 134, 10.vii.1968 Col[etor]? / Holotype Ommatius didymus Scarbrough (1♂ INPA).

Material adicional. BRASIL, Amazonas, AM-010, Km 31, Embrapa, 19.ii.1992, L. P. Albuquerque, J. Binda [Coletor] / Arm.[adilha]Shannon, Capoeira, Isc.[a] Fruta 19.ii.1992 / Ommatius didymus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ INPA).

Ommatius orenoquensis Bigot, 1876 (Figura 4) Bigot, 1876: 1xxxv; Osten Sacken, 1891: 421; Kertész, 1909: 310 (catálogo); Hull, 1962: 435; Martin & Papavero, 1970, 35b: 59 (catálogo); Scarbrough, 1993: 746, figs 88-98; 2007: 471; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 20 (chave); Vieira, Castro, Almeida, Alvim & Bravo, 2006: 251; Papavero, 2009: 51 (catálogo); Cezar & Lamas, 2010: 28 (descrição de imaturos).

de Santana, Senhor do Bonfim, Una, Itaberaba, Itabuna, Ituberá, Lençóis, Mata de São João, Morro do Chapéu, Salvador, Sauípe, Porto Seguro. Minas Gerais: Aimorés, Alpinópolis, Pratapólis.

Mato Grosso do Sul: Três Lagoas. Espírito Santo: Baixo Guandu, Conceição da Barra, Santa Teresa, Vila Velha, Vitória.

São Paulo: Luiz Antonio, Piracicaba, Ubatuba. Rio de Janeiro: Angra dos Reis, Duque de Caxias, Rio de Janeiro, Tinguá [Nova Iguaçu]. Paraná: Apucarana, Jundiaí do Sul, Guarapuava (Est. Águas Santa Clara). Santa Catarina: Nova Teutônia [Seara].

Rio Grande do Sul: Santa Cruz do Sul, Santa Maria.

Material examinado. Roraima: Rio Uraricoera, Ilha de Maracá [Município de Amajari] (1♂ INPA). Amazonas: Manaus (2♂, 2♀ DZUP, 2♂ MZUSP, 1♂, 5♀ INPA), Itacuraça* (1♂ MZUSP), Parque Nacional do Jaú [Nova Airão e Barcelos] (1♂INPA), ZF-03 (1♂ INPA), Ceplac, Estrada de Itacoatiara (1♀ INPA), Nova Aripuaranã (2♂ INPA). Pará: Conceição do Araguaia (1♂ INPA), Óbidos (1♀ INPA), Rio Acará (2♀ MZUSP), Oriximiná (Boca do Cuminá-Miri) (2♀ MZUSP), Rodovia BelémBrasilia Km 90 F Candiru (1♂ MZUSP), Vigia (1♂ MZUSP), Santarém (1♀ MZUSP). Rondônia: V. Rondônia 378 Km S de Porto Velho (1♀ MZUSP). Mato Grosso: 12º50’S 51º45’W (Bom Jesus do Araguaia) (1♀ NHM). Bahia: Barreiras (2♂, 1♀ MZUEFS), Barrolândia (1♂, 1♀ MZUEFS), Cachoeira (8♂, 11♀ MZUEFS), Feira de Santana (2♂, 4♀ MZUEFS), Senhor do Bonfim (6♂, 4♀ MZUEFS), Una (1♀ MZUEFS), Itaberaba (2♀ MZUEFS), Itabuna (1♂ MZUEFS), Ituberá (4♂, 17♀ MZUEFS), Lençóis (5♂, 6♀ MZUEFS), Mata de São João (1♂ MZUEFS), Morro do Chapéu (5♀ MZUEFS); Salvador (1♂, 6♀ MZUEFS, 1♀ MZUSP), Sauípe (3♂, 5♀ MZUEFS), Porto Seguro (3♂, 3♀ MZUEFS). Minas Gerais: Aimorés (1♂ MZUSP), Alpinópolis (1♂ DZUP), Pratapólis (1♂ DZUP). Mato Grosso do Sul: Três Lagoas (1♂ MZUSP). Espírito Santo: Baixo Guandu (2♂, 3♀ MZUSP), Conceição da Barra (2♂ DZUP), Santa Teresa (1♂ DZUP), Vila Velha (1♂ MZUEFS), Vitória (2♂ MZUEFS). São Paulo: Piracicaba (1♂ MZUSP), Ubatuba (1♂ MZUSP). Rio de Janeiro: Angra dos Reis (1♂ MZUSP), Duque de Caxias (1♀ MZUSP), Rio de Janeiro (1♂ MNRJ), Tinguá [Nova Iguaçu] (2♀ MZUSP). Paraná: Apucarana (1♀ INPA), Jundiaí do Sul (1♂, 1♀ DZUP), Guarapuava (Est. Águas Santa Clara) (1♂ DZUP). Santa Catarina: Nova Teutônia [Seara] (12♂, 20♀ MZUSP, 2♀ NHM, 5♂, 4♀ CFMNH, 1♂, 1♀ DZUP). Rio Grande do Sul: Santa Cruz do Sul (1♂ UNISC), Santa Maria (1♀ UNISC).

Ommatius spatulatus Curran, 1928

Ommatius infractus Scarbrough, 1985: 643, figs 2-6, 1993: 746; Scarbrough, 1993: 746; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 20; Vieira, Castro, Almeida, Alvim & Bravo, 2006: 252; Papavero, 2009: 51 (catálogo).

Curran, 1928: 4; Bromley, 1946: 112 (catálogo); Carrera, 1960a: 167; Hull, 1962: 435; Martin & Papavero, 1970: 60 (catálogo); Scarbrough 1993: 731; 2007: 470; Vieira, Castro & Bravo 2005: 19; Papavero, 2009: 52 (catálogo).

Comentários. Espécimes de O. orenoquensis (Figura 4), juntamente com espécimes de O. costatus e O. pulcher (Engel, 1885) são encontrados em grande quantidade nas coleções entomológicas brasileiras. Scarbrough (1993) redescreveu O. orenoquensis e fez comentários da sua ampla distribuição, no entanto não forneceu os registros geográficos da espécie. O. orenoquensis é amplamente distribuída na região Neotropical e no Brasil, no qual ocorre desde Roraima até o Rio Grande Sul (Figura 5).

Ommatius riali Vieira, Castro & Bravo, 2005: 21; Papavero, 2009: 51 (catálogo).

Distribuição. COSTA RICA, PANAMÁ, TRINIDAD, TOBAGO, GUIANA FRANCESA, Sul da ILHA DE SÃO VICENTE, América do Sul exceto CHILE e URUGUAI. BRASIL: Roraima: Rio Uraricoera (Ilha de Maracá, Município de Amajari). Amazonas: Manaus, Itacuraça*, Parque Nacional do Jaú [Nova Airão e Barcelos], ZF-03, Ceplac (Estrada de Itacoatiara), Nova Aripuaranã. Pará: Conceição do Araguaia, Óbidos, Rio Acará, Oriximiná (Boca do Cuminá-Miri), Rodovia Belém-Brasilia Km 90 F Candiru, Vigia, Santarém. Rondônia: V. Rondônia 378 Km S de Porto Velho. Mato Grosso: 12º50’S 51º45’W (Bom Jesus do Araguaia). Bahia: Barreiras, Barrolândia, Cachoeira, Feira e-ISSN 1983-0572

Comentários. O. spatulatus é registrada pela primeira vez para os estados de Roraima e Goiás.

Distribuição. BRASIL: Roraima: Pacaraima (novo registro).

Amazonas: Vista Alegre [Canutama] (Rio Blanco). Mato Grosso: Diamantino. Bahia: Cachoeira, Mucuri. Goiás: Corumbá de Goiás (novo registro). Minas Gerais: Arceburgo, Belo Horizonte, Brumadinho, Macaúba, Pouso Alegre, Tumiritinga. Mato Grosso do Sul: Maracajú. Espírito Santo: Baixo Guandu, Conceição da Barra, Itaguaçú, Linhares, São Mateus. São Paulo: São Paulo, Barueri, Caraguatatuba, Ribeirão Preto, Ilha de Búzios. Rio de Janeiro: Angra dos Reis, Itatiaia, Rio de Janeiro, Ilha do Governador, Itaguaí, Santa Maria Madalena (Santo Antônio do Imbé), km 47 Estrada Rio de Janeiro-São Paulo. Rio Grande do Sul: Santa Cruz do Sul. ARGENTINA. Material examinado. Roraima: Pacaraima (1♂ INPA).

Mato Grosso: Diamantino, (1♂ DZUP). Bahia: Cachoeira (1♂

60

Bravo, 2005: 21 (chave). Papavero, 2009: 49 (catálogo).

EntomoBrasilis 8 (1)

O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera,…

Vieira

3

1

2

61

Figuras 1-3. 1. Ommatius costatus Rondani, 1850, hábito do macho em vista lateral; 2. Mapa dos registros geográficos de Ommatius costatus no Brasil; 3. Ommatius didymus Svarbrough, 1993, Hábito do holótipo macho em vista lateral.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (1)

4

5 Figuras 4-6. 4. Ommatius orenoquensis Bigot, 1876, hรกbito do macho em vista lateral; 5. Mapa dos registros geogrรกficos de Ommatius orenoquensis no Brasil; 6. Ommatius spinosus Scarbrough, 1993, hรกbito do parรกtipo macho em vista lateral.

e-ISSN 1983-0572

62

6

O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera,…

MZUEFS), Mucuri (4♀ MZUSP). Goiás: Corumbá [de Goiás] (1♂ MZUSP). Minas Gerais: Arceburgo (4♂ MZUSP), Macaúba (3♀ MZUSP), Pouso Alegre (4♂ MZUSP), Brumadinho (3♀ MZUSP). Mato Grosso do Sul: Maracajú (3 ♂, 3♀ MZUSP).

Espírito Santo: São Mateus (1♂, 1♀ DZUP), Baixo Guandu (1♂ MZUSP), Itaguaçu (1♂ MZUSP), Conceição da Barra (1♂ DZUP), Linhares (1♂ MZUSP). São Paulo: São Paulo (1♂, 2♀ MZUSP), Caraguatatuba (3♀ MZUSP), Barueri (1♂, 1♀ MZUSP), lha de Búzios (1♀ MZUSP), Ribeirão Preto (1♀ MZUSP). Rio de Janeiro: Itatiaia (12♀, 4♂ MZUSP, 1♀ NHM), Ilha do Governador (1♀ MZUSP), Itaguaí (1♀ MZUSP), Rio de Janeiro (2♀ MZUSP), Santa Maria Madalena (Santo Antônio do ImbéEstrada) (3♀, 1♂ MZUSP), Km 47 Estrada Rio de Janeiro-São Paulo (4♂, 5♀ MZUSP, 1♀ MNRJ, 1♂ NHM).

Ommatius spinosus Scarbrough, 1993 (Figura 6) Scarbrough, 1993: 749, figs 121-131; 2007: 471; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 21 (chave); Papavero 2009: 52 (catálogo).

Comentários. O. spinosus (Figura 6) é registrada pela primeira vez para os estados de Rondônia e Mato Grosso. De acordo com a descrição original e com base no material-tipo examinado, O. spinosus possui uma ou duas cerdas pretas ou castanhas, longas e grossas e uma cerda amarelada, longa e fina no epândrio. Um espécime identificado do Pará difere do material-tipo por possuir três cerdas amareladas longas e finas.

Distribuição. EQUADOR; PERU; BOLÍVIA; BRASIL: Amazonas: Manaus. Pará: Belém, Fordlândia, Canindé-Rio Gurupí, Gorotire Xingu, Santarém. Maranhão: Igarapé GurupiUna (Aldeia Araçu). Rondônia: Vilhena (novo registro). Mato Grosso: 12º50’S 51º47’W (novo registro), 12º50’S 51º45’W (novo registro); Goiás: Corumbá [de Goiás], Jataí. Rio de Janeiro: Rio de Janeiro.

63

Material examinado. Parátipos: BK [Bert Klein coletor], (9.x.[19]85), Res.[erva] 1301, R.L.N.1, [BRASIL], [Amazonas], [ZF-03] [Km 23] / V. P. Daniel, Manaus / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♂ INPA). [BRASIL], Pará, Fordlândia, ii.1957, Pereira & Machado / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♀ MZUSP); Canindé, Rio Gurupí, Pará, BRASIL, vi.1963, B. Malkin col.[etor] / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♀ MZUSP). [BRASIL], Igarapé Gurupi-Una, Aldeia Araçu, MA[ranhão], 50 km E.[strada] de Canindé, ii.1966, Malkin col.[etor] / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♂ MZUSP). [BRASIL], Jataí, Goiaz {Goiás}, i.1955, M. Carrera, A. Machado, F.S. Pereira, E. Dente, Milgar Loureiro col.[etor] / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♂ MZUSP); [BRASIL] Goiás, Corumbá {[de Goiás]}, F. Monjolinho, xi.l945, Barretto col.[etor] / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius spinosus Scarbrough (1♂, 1♀ MZUSP).

Material adicional. BR[ASIL], Amazonas, Manaus, ZF-03, KM 23, Fazenda Esteio, Res.[erva] 1208, 10.xii.1986 / Malaise B.C. Klein Leg. / Ommatius spinosus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ INPA). PA[rá], Gorotire Xingu, 18.iv.1983 / BRASIL, Pará, W. L. Overal / Ommatius spinosus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ MPEG); Mocombo, Belém, 1.x.1971 / Pará, BRASIL, T. Pimentel Col[etor] / Ommatius spinosus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ MZUSP). BRASIL, RO[ndônia], Vilhena 124655S 602218W, 25.iv.2006, J.A. Rafael & F.F. Xavier Fº, arm. Malaise / Ommatius spinosus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ INPA). Gallery Forest / Brazil, {BRASIL}, Mato Grosso, 12º50’S 51º47’W, 25.iii.1968, O.W. Richards. / R.S. & R.G.S. Expedition B.M. 1968-260 / Ommatius spinosus Det. R. Vieira, 2007 (1♂ MZUSP); Gallery forest. / BRAZIL {BRASIL}, Mato Grosso, Base Camp. 12º50’S 51º45’W / 15.ii-8.iii.1968, B.E. Freeman.[Coletor] / Ommatius spinosus Scarbrough (1♀ NHM).

Vieira

Ommatius uncatus Scarbrough, 1993 Scarbrough, 1993: 750, figs 132-142; 2007: 472; Vieira, Castro & Bravo, 2005: 20 (chave); Scarbrough 2007: 469 (chave); Papavero 2009: 52 (catálogo).

Comentários. Ommatius uncatus é registrada pela primeira vez para o Amazonas. De acordo com a descrição original de Scarbrough (1993) e com base no parátipo examinado, o fêmur mediano da fêmea possui duas a quatro cerdas marrons ânteroventrais e o fêmur posterior possui cinco a seis cerdas pretas ântero-ventrais e uma cerda basal amarelada ântero-ventral. No material adicional examinado do Amazonas houve as seguintes variações: o espécime fêmea do Tonantins possui somente uma cerda marrom ântero-ventral no fêmur mediano e oito cerdas ântero-ventrais (duas basais amareladas e as seis demais cerdas pretas) no fêmur posterior. No espécime do Amazonas, o fêmur posterior possui sete cerdas pretas ântero-ventrais.

Distribuição. PERU; COLÔMBIA; BRASIL: Amazonas: Bacaba (novo registro), São Gabriel da Cachoeira (novo registro), Tonantins (novo registro). Pará: Santarém.

Material examinado. Parátipo: [BRASIL], Fazenda Taperinha, Santarém, PA[rá], x-xi.1970, Exp. Perm. Amaz. / São Paulo Insect Collection / Paratype Ommatius uncatus Scarbrough (1♀ MZUSP).

Material adicional. BRA[SIL], Amazonas, Pq. N. Unini, Bacaba, 014552 S, 620511 W, 14-19.vi.1996 / A. Henriques Leg. / Ommatius uncatus Det. R. Vieira, 2007 (1♀ INPA); BRASIL, AM[azonas], Tonantins, 025015S - 674630W, 16-20.ix.2005, arm.[adilha] luz, J. A. Rafael & F.F. Xavier Fº / Ommatius uncatus Det. R. Vieira, 2007 (1♀ INPA); BRASIL, Est.[ado] do Amazonas, Mun.[icípio] São Gabriel da Cachoeira, Querari, 2º Pelotão de Fronteira (2ºPEF) 01º05’N - 69º51’W / 05.iv27.v.1993, Motta C.S., Ferreira, R.L., Vidal, J. & Matted, B. col. [etores] / Malaise / 0065715 / Ommatius uncatus Det. R. Vieira, 2007 (1♀ INPA).

AGRADECIMENTOS Ao PPBio, CNPq e a FAPEAM EDITAL N. 022/2013 – FIXAM/ AM Nº Processo: 062.00745/2014. Aos curadores Dr. Augusto Henriques (INPA), Dr. Carlos Lamas (MZUSP), Dra. Márcia Couri (MNRJ), Dra. Luciane Marinoni (DZUP), Dr. Orlando Silveira (MPEG), Dr. Andreas Kohler (UNISC), Dr. James Boone (CFMNH) e Dra. Erica McAlister (NHM) pelo empréstimo dos espécimes. Ao PPBIO Semi-árido por ter financiado as viagens para os municípios de Senhor do Bonfim e Morro do Chapéu na Bahia.

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Recebido em: 29/07/2014 Aceito em: 16/11/2014 **********

Como citar este artigo:

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Vieira, R., 2015. O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) no Brasil: Novos Registros e Distribuição de Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot. EntomoBrasilis, 8 (1): 58-64.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.461

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.359 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

New Occurrences of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in Semideciduous Seasonal Montane Forest and Tropical Dry Forest in Minas Gerais and in the Atlantic Forest in the State of Rio de Janeiro Marcos Magalhães Souza¹, Epifânio Porfiro Pires², Rafael Eugênio³ & Reinildes Silva-Filho4 1. Instituto Federal de Educação e Tecnologia do Sul de Minas, Campus Inconfidentes (Biologia), Inconfidentes - MG, e-mail: marcoscajubi@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Departamento de Entomologia (DEN) Universidade Federal de Lavras (UFLA), e-mail: epifaniopires@yahoo.com.br. 3. Instituto Federal de Educação e Tecnologia do Sul de Minas, Campus Inconfidentes, Inconfidentes - MG, e-mail: rafaeugenio@yahoo.com.br, 4. EcoSystems Jardins Comércio e Serviços Ltda - Rio de Janeiro, e-mail: rennefilho@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 65-68 (2015)

Registered in ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub: B0B7155A-3259-4A32-8719-ED91BA42608B Abstract. The occurrence of Mischocyttarus consimilis Zikán, Mischocyttarus ignotus Zikán, Mischocyttarus nomurae Richards and Mischocyttarus paraguayensis Zikán for the state of Minas Gerais and Mischocyttarus garbei Zikán for the state of Rio de Janeiro are registered for the first time, collected through active search and attractive traps.

Keywords: Distribution; Polistinae; Survey; Taxonomy.

Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Floresta Estacional Semidecidual Montana e Mata Seca em Minas Gerais e na Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro Resumo. Neste trabalho é registrado pela primeira vez a ocorrência de Mischocyttarus consimilis Zikán, Mischocyttarus ignotus Zikán, Mischocyttarus nomurae Richards e Mischocyttarus paraguayensis Zikán para o estado de Minas Gerais e Mischocyttarus garbei Zikán para o estado do Rio de Janeiro coletadas por meio de busca ativa e armadilhas atrativas.

Palavras-Chave: Distribuição; Levantamento; Polistinae; Taxonomia.

_____________________________________ iodiversity should not be evaluated in terms of number of species, but also on the perspective of interactions and species distribution, to enhance the preservation of natural ecosystems (Del-Claro 2004). In this regard, the biological characteristics, distribution, abundance and richness of social wasp interactions make them a key group in ecosystems with important ecological roles as predators (Richter 2000; Elisei et al. 2005; Prezoto et al. 2005; Prezoto et al. 2006; Santos et al.

2007a; Santos et al. 2009), bioindicators (Souza et al. 2010a) and pollinators (Heithaus 1979; Hermes & Kohler 2006; Santos et al.

2009).

Sapucaí (21°53’20’’ S, 45°35’24’’ W), southern Minas Gerais, in areas of semideciduous seasonal montane forest in the period from March 2012 to February 2013; in the Parque Estadual do Brigadeiro (20 42′ 55″ S, 42 26′ 51″ W), forest zone of Minas Gerais, in the period from January to December 2011, in semidecidual seasonal montana forest formations, in the municipality of Montes Claros (16°44’13’’S, 43°51’53’’ W), northern Minas Gerais state, tropical dry forest area, November-December 2011, and in the Atlantic Forest in the district of Trindade (20°31’29” S 29° 19’29” W), municipality of Paraty, State of Rio de Janeiro in October 2009 (Figure 1).

In Brazil, despite the great diversity of social wasps, little is known about their ecology and distribution along the Brazilian biomes (Richards 1978; Carpenter & Marques 2001; Souza & Zanuncio 2012).

The collection of social wasp species was conducted using the methodology of active search (entomological net) and attractive traps (using passion fruit, guava, mango and sardines) (Silveira 2002; Souza & Prezoto 2006).

In the last decade, social wasp diversity studies have been conducted in a semideciduous forest in the state of Minas Gerais (Souza & Prezoto 2006; Elpino-Compos 2007), although not including the regions South and Zona da Mata. There are also no records of studies on these insects for the tropical dry forest in Minas Gerais, and the coastal region of Rio de Janeiro state. The goal of this study was to provide information about the occurrences of social wasps in two Brazilian ecosystems, the Atlantic Forest and tropical dry forest, in the states of Minas Gerais and Rio de Janeiro.

The social wasp species were identified with the aid of identification keys and comparison with specimens from the entomological collection of the Entomology Department of Universidade Federal de Lavras (UFLA) and/or by Prof. Dr. Orlando Tobias da Silveira of the Emílio Goeldi Museum, Belém, Pará. Specimens were deposited in the Emilio Goeldi Museum and the entomological collection of the Federal Universities of Viçosa and Lavras.

The study was conducted in the municipality of São Gonçalo do

Funding Agencies: Holcim Cimento Barroso and CAPES

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New Occurrences of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in…

New records for the state of Minas Gerais are Mischocyttarus consimilis Zikán; Mischocyttarus ignotus Zikán; Mischocyttarus nomurae Richards and Mischocyttarus paraguayensis Zikán (Hymenoptera: Vespidae), the first species being unprecedented in Brazil (Richards 1978), increasing from 96 to 100 species of social wasps for the state (Souza & Zanuncio 2012). One new record for the state of Rio de Janeiro is Mischocyttarus garbei Zikán (Hymenoptera: Vespidae) (Figure 1).

We recorded seven colonies of M. consimilis (Figure 2) in the municipality of São Gonçalo do Sapucaí. Nesting occurred on different substrates, such as banks, leaves and roots. This species had previously been recorded only in the state of Mato Grosso do Sul (Richards 1978; Torres et al. 2011). There was a record of an M. ignotus nest (Figure 3) also in São Gonçalo do Sapucaí, nesting inside the forest. This species was previously recorded for the states of São Paulo and Rio Grande do Sul (Richards 1978).

Although the genus Mischocyttarus forms the largest group of social wasps, with nine subgenera and 245 species, the registration of new collecting records of this genus is due to a sum of factors such as small nests and few individuals, which together with little studied regions like Atlantic Forest areas, increases the chance of unprecedented registrations (Cooper 1998; Silveira 2008).

The registration of the M. nomurae occurred in December 2011, which corresponded to the rainy season, when five specimens were captured using an attractive trap with passion fruit in the city of Montes Claros, Minas Gerais, there being no record of the colonies. Several studies show the effectiveness of this bait (Souza & Prezoto 2006; Noll & Gomes 2009; Souza et al. 2010b; Souza et al. 2012) as an attractive source to capture social wasps, through the olfactory signals due to the strong fragrance emitted by the fruit (Collet et al. 2003; Naug & Wenzel 2006; Warrant et al. 2006; McPheron & Mills 2007; Santos et al. 2007b).

Souza et al.

Mischocyttarus paraguayensis was recorded in São Gonçalo do Sapucaí, with the only registered colony built on a plant substrate.

In Parque Estadual do Brigadeiro this species was also sampled, and only one colony recorded (Figure 4). The species also occurs in the states of Rio Grande do Sul and Santa Catarina (Richards 1978).

A colony of M. garbei (Figure 5) was recorded in a Bromeliaceae in the rainy season in the district of Trindade, municipality of Paraty, Rio de Janeiro. Bromeliads have very rigid leaves and are possibly shelter for their nests against the action of rain, a situation already recorded in other plant species in Minas Gerais, such as the species Mischocyttarus confusus (Zikán) in Mrytaceae in Cerrado areas, Protopolybia sedula (Saussure) in Bromeliacae in a rupestrian field (Souza & Prezoto 2006; Souza et al. 2010b), and Protopolybia sp. and Polybia platycephala (Richards) on ornamental plants in public gardens (Prezoto et al. 2009). This species has only been registered in the state of Espírito Santo (Richards 1978).

These new distribution records of social wasps in the states of Minas Gerais and Rio de Janeiro suggest that many species are still unknown to these states. Despite efforts to know the diversity of social wasps in Minas Gerais in the last decade, the number of species should be higher, considering the territorial state size, and the fact that some ecosystems are not sampled in an expressive way. For the state of Rio de Janeiro, there are few areas studied, considering the existence of large Atlantic Forest fragments, suggesting that the number of species should also be larger than currently known.

In this sense, it is worth emphasizing the importance of further studies in these states in order to obtain specific information from these larger bodies, which will surely increase the knowledge of the social wasp fauna.

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Figure 1. Localization of sampling areas in the states of Minas Gerais and Rio de Janeiro. Symbols indicate the municipalities where the species of social wasps (Hymenoptera: Vespidae) were recorded.

Figure 2. Nests of the wasp Mischocyttarus consimilis Zikán in the municipality of São Gonçalo do Sapucaí, Minas Gerais.

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

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Acknowledgments We thank Orlando Tobias Silveira for species identification and the company Holcim Cement Barroso for assistance in transportation.

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Figure 3. Wasp Mischocyttarus ignotus Zikán in the municipality of São Gonçalo do Sapucaí, Minas Gerais.

Figure 4. Nests of the wasp Mischocyttarus paraguayensis Zikán in Parque Estadual do Brigadeiro, Minas Gerais.

Figure 5. Nests of the wasp Mischocyttarus garbei Zikán in Trindade, Paraty, Rio de Janeiro.

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Received in: 05/28/2013 Accepted in: 02/01/2015 **********

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Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.359

e-ISSN 1983-0572

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doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.450 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Infestação de Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) em Plantas de Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) no Estado do Acre Rodrigo Souza Santos¹, Antonio José Creão-Duarte & Aureny Maria Pereira Lunz¹ 1. Embrapa Acre, e-mail: rodrigo.s.santos@embrapa.br (Autor para correspondência), aureny.lunz@embrapa.br. 2. Universidade Federal da Paraíba (UFPB), e-mail: creaoduarte@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 69-73 (2015)

Resumo. O açaizeiro (Euterpe oleracea Martius) é uma palmeira nativa da várzea da região amazônica e pode ser indicada como a espécie de maior valor econômico do gênero. Dos seus frutos é extraída a polpa, largamente consumida, de variadas formas, pela população da região Norte do Brasil. Com a expansão da área plantada, muitos fatores podem comprometer a produção e limitar o cultivo, destacando-se a ocorrência de insetospraga que causam prejuízos à produção. Este relato configura o primeiro registro de ocorrência da cigarrinha Aetalion reticulatum (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) em plantas de E. oleracea. A ocorrência deste inseto associado ao açaizeiro, em Rio Branco, Acre, aumenta a lista de hospedeiros desta cigarrinha no Brasil e reforça a necessidade de estudos de dinâmica populacional, levantamento de inimigos naturais, níveis de dano e métodos de controle, a fim de antecipar possíveis surtos populacionais desta praga em plantios comerciais de açaí no Estado.

Palavras-Chave: Amazônia; Arecaceae; cigarrinha; fitófago; surto de insetos.

Infestation of Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Aethalionidae) in Plants of Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) in Acre State, Brazil Abstract. The açai palm (Euterpe oleracea Martius) is a native palm tree from the Amazon region floodplains and may be indicated as the most economically profitable species of this genus. Its fruit pulp is extracted and widely consumed by the population of northern Brazil in several ways. With the expansion of the planted area many factors may affect the production and limit the cultivation, highlighting the occurrence of insect pests that cause losses in production. This report presents the first occurrence of the leafhopper Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) in E. oleracea plants. The occurrence of this insect associated with açai palms in Rio Branco, Acre, increases the list of hosts for this leafhopper in Brazil and reinforces the need for studies of population dynamics, survey of natural enemies, levels of damage and control methods in order to anticipate population outbreaks of this pest in commercial plantations of açai palms in the State.

Keywords: Amazon; Arecaceae; insect outbreak; leafhopper; phytophagous.

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açaizeiro (Euterpe oleracea Martius) é conhecido por diversos nomes, tais como: açaí, açaí-do-pará, açaído-baixo-amazonas, açaí-de-touceira, açaí-da-várzea, juçara, juçara-de-touceira e açaí verdadeiro. É uma palmeira nativa da várzea da região amazônica e pode ser indicada como a espécie de maior valor econômico do gênero Euterpe, dentre as dez registradas no Brasil e as sete que ocorrem na Amazônia (Oliveira et al. 2002). Esta espécie está presente em toda a extensão do estuário amazônico, distribuída no baixo Amazonas, Maranhão, Tocantins e Amapá (Souza et al. 1996), além de países da América do Sul (Venezuela, Colômbia, Equador, Suriname e Guiana) e da América Central (Panamá) (Nogueira 2005).

O Brasil se posiciona como o maior produtor, consumidor e exportador de açaí (Menezes 2005), de cujos frutos é extraída a polpa utilizada na preparação de suco, muito consumido pela população da região Norte do país (Oliveira et al. 2002; Homma et al. 2006). Além do suco, a polpa de açaí é largamente usada na produção industrial ou artesanal de sorvetes, geleias, compotas e licores (Nascimento 2008), podendo, ainda, ser extraído o corante antocianina (Homma et al. 2006). Do seu estipe é extraído o palmito, que possui excelente aceitação tanto no mercado nacional quanto internacional (Souza & Lemos 2004). Os principais Estados produtores brasileiros são Pará, Maranhão e Acre, sendo o Pará o responsável por 89% da quantidade produzida no país (Fundação Banco do Brasil 2010). Com o aumento do consumo,

principalmente visando às demandas internacionais, o estado do Acre almeja o incremento do plantio em larga escala (Portal da Amazônia 2013).

Desta forma, com a expansão da área plantada, muitos fatores podem comprometer a produção e limitar o cultivo. Dentre eles, a ocorrência de insetos-praga ocupa lugar de destaque, pois são relatadas diversas espécies de insetos atacando o açaizeiro (Oliveira et al. 2002), particularmente na fase de viveiro (Souza 2002; Souza & Lemos 2004, 2005). Os problemas fitossanitários causados por estes organismos têm surgido com maior evidência e aumentado consideravelmente, tornando-se preocupante em função dos prejuízos que vêm causando ao açaizeiro (Souza & Lemos 2004, 2005).

Diversos insetos são capazes de atacar o açaizeiro desde a fase de sementeira até a fase adulta. Portanto, torna-se necessário que sejam conhecidas as pragas que atacam esta palmeira, pois este conhecimento poderá ser utilizado como mais um parâmetro a ser incorporado no processo de melhoramento genético do açaizeiro, permitindo que se façam recomendações seguras de controle dos principais organismos-praga (Souza & Lemos 2004).

Atualmente, um complexo de insetos-praga está associado a E. oleracea, ocasionando injúrias, de acordo com seus níveis de infestação, tais como: os pulgões [Cerataphis lataniae Boisudval

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Infestação de Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: …

e Cerataphis brasiliensis (Hempel)]; as moscas-brancas [Aleurothrixus floccosus (Maskell) e Aleurodicus coccois (Curtis)]; as formigas cortadeiras (Atta spp.), os besouros [Rhynchophorus palmarum Linnaeus, Rhinostomus barbirostris (Fabricius), Pachymerus nucleorum (Fabricius), Hemisphaerota tristis (Boheman), Dynamis borassi Fabricius, Xylosandrus compactus (Eichhoff), Xyleborus ferrugineus (Fabricius), Macraspis pseudochrysis Landin, Metamasius hemipterus (Linnaeus), Foveolus maculatus O’brien e Coccotrypes sp.]; as cochonilhas [Mytilococcus (Lepidosaphis) beckii (Newman) e Aspidiotus destructor Signoret]; os gafanhotos [Tropidacris collaris (Stoll) e Eutropidacris cristata Linnaeus] e as mariposas [Synale hylaspes (Cramer), Opsiphanes invirae (Huebner), Eupalamides cyparissias Fabricius e Brassolis sophorae (Linnaeus)] (Zorzenon & Bergmann 1995; Souza et al. 2000; Gallo et al. 2002; Oliveira et al. 2002; Souza 2002; Souza & Lemos 2004, 2005; Beserra et al. 2006; Jordão & Silva 2006; Bernardino 2007; Nascimento 2008; Lunz et al. 2011; Jesus-Barros et al. 2013).

Em março de 2014 foram observadas colônias de cigarrinhas em plantas de E. oleracea, em plantio localizado no Campo Experimental da Embrapa Acre (10°01’26”S; 67°41’39”W), município de Rio Branco. As colônias se encontravam nas ráquilas de inflorescências e infrutescências, e a infestação estava distribuída de forma não homogênea no talhão (reboleira). Foram realizadas três inspeções na área, sendo constatado, em cada vistoria, um aumento populacional da cigarrinha, bem como do número de plantas infestadas.

O talhão, denominado “Área de Produção de Sementes (APS)”, possui área de 1,0 ha, com 400 plantas de quatro anos de idade, altura média de 3,5 m e cultivadas no espaçamento de 5,0 x 5,0 m.

A plantas são oriundas de sementes de indivíduos selecionados da população geneticamente melhorada da cultivar BRS-Pará. Os tratos culturais foram efetuados de acordo com as recomendações técnicas para o açaizeiro e a área sofreu uma aplicação de óleo mineral em dezembro de 2013, visando o controle de pulgões.

levados até o Laboratório de Entomologia da Embrapa Acre, onde foram triados, montados e etiquetados. Os espécimes foram enviados para identificação e chegou-se à espécie Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Aethalionidae) (Figura 1), espécie conhecida como cigarrinha-das-fruteiras, cigarrinhados-pomares ou cigarrinha-do-pedúnculo (Gallo et al. 2002).

Foram analisados 137 espécimes, sendo 70 machos, 20 fêmeas e 47 ninfas, os quais foram integrados ao acervo da Coleção Entomológica do Departamento de Sistemática e Ecologia da Universidade Federal da Paraíba (UFPB).

A cigarrinha-das-fruteiras é um inseto fitófago, cujos adultos medem em torno de 10 mm de comprimento, de coloração marrom ferrugínea, com venação das asas salientes e esverdeadas.

As posturas podem conter até 100 ovos, colocados em massas, na superfície dos ramos das plantas hospedeiras. Os ovos demoram cerca de 30 dias para eclodirem; durante este tempo, a fêmea permanece junto à postura, protegendo-a. Permanecem nesta fase durante 45 dias, completando seu ciclo em torno de 110 dias, com três gerações ao ano (Santana et al. 2005). Tanto os adultos quanto as ninfas sugam continuamente a seiva da planta, prejudicando o desenvolvimento de frutos e brotações, podendo, em altas infestações, matar o hospedeiro (Gallo et al. 2002). Os adultos vivem cerca de dois meses (Vieira et al. 2007; Rando & Lima 2010) e possuem relações comensais e/ou simbióticas com outros insetos, tais como: formigas do gênero Camponotus, a vespa Synoeca septentrionalis Richard (Hymenoptera: Vespidae) e abelhas-sem-ferrão (Meliponini), principalmente Trigona, as quais coletam as secreções açucaradas (honeydew), ricas em nutrientes, e protegem a colônia contra insetos invasores (Ramoni-Perazzi et al. 2006; Oda et al. 2009; Barônio et al. 2012).

Foi observada a presença de abelhas-sem-ferrão e formigas do gênero Camponotus associadas às cigarrinhas nas plantas infestadas, mas não simultaneamente.

Nas infrutescências infestadas pela cigarrinha, os frutos apresentaram intensa formação de fumagina (Figura 2) devido à constante exsudação de honeydew pelos adultos e ninfas presentes. A presença de A. reticulatum também foi observada em inflorescências, o que indica que o ataque do inseto precede a

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Insetos adultos foram coletados manualmente nas ráquilas das inflorescências e infrutescências, acondicionados em frascos contendo álcool etílico a 70%, devidamente identificados, e

Santos et al.

Figura 1. Colônia de Aetalion reticulatum (Hemiptera: Aethalionidae) em ráquilas de Euterpe oleracea, no município de Rio Branco, Acre.

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Figura 2. Desenvolvimento de fumagina na superfície de frutos de Euterpe oleracea.

A espécie A. reticulatum é amplamente distribuída, ocorrendo desde a América Central à América do Sul (Marques 1928). No Brasil, sua ocorrência é relatada nos seguintes Estados: AM, AP, BA, CE, ES, DF, GO, MG, PA, PR, RJ, RS, SC e SP (Marques 1928; Santana et al. 2005; Jordão & Silva 2006; Barônio et al.

2012). É um inseto polífago, que se alimente de seiva das folhas e ramos de plantas medicinais, nativas, leguminosas, ornamentais, invasoras, florestais e, principalmente, frutíferas (Silva et al.

1968; Costa 1986; Gallo et al. 2002; Santana et al. 2005; Carvalho 2007; Azevedo et al. 2008; Oto et al. 2009; Rando & Lima 2010; Menezes et al. 2012; Camilo et al. 2013), mas que ainda não havia sido relatado associado ao açaizeiro.

No que tange ao controle biológico, são relatados como inimigos naturais deste aetalionídeo os parasitoides de ovos: Gonatocerus (Gahanopsis) aethalionis (Oglobin) (Hymenoptera: Mymaridae); Pterygogramma (Abbelloides) marquesi (Brèthes), Lathromerella sp. e Uscanopsis sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) e de ninfas: Metablastothrix (Mycrotherys) claripennis (Compere) (Hymenoptera: Encyrtidae) (Silva et al.

1968; Sugonjaev & Triapitzyn 1988; Viggiani 1992; Carvalho 2007; Triaptizyn et al. 2010). Ainda, é relatada a associação do tripes Aulacothrips dictyotus Hood (Thysanoptera: Heterothripidae), como ectoparasita de A. reticulatum, encontrado debaixo das asas de adultos ou sob os rudimentos alares das ninfas (Izzo et al. 2002). Em relação a outros métodos de controle, não há registros de produtos fitossanitários registrados para o controle desta cigarrinha em açaizeiro. Entretanto, inseticidas fosforados, carbamatos ou reguladores de crescimento são recomendados, como opções de controle químico desta cigarrinha em outras culturas (Gallo et al. 2002). Como método alternativo de controle, Marques (1928) recomenda a utilização de emulsão de água (4 L), sabão (500 g) e querosene (8 L), diluída em 8 a 10 partes de água e aplicada diretamente sobre as ninfas e adultos, com intervalo de 15 a 20 dias, se necessário. Um método de controle agroecológico, proposto por Silva et al. (2007), é a utilização de extrato aquoso e-ISSN 1983-0572

de folhas ou raízes de Piper aduncum L. (pimenta-de-macaco), que apresenta atividade inseticida sobre adultos de Aetalion sp.

Este relato configura o primeiro registro de ocorrência de A. reticulatum, associada às plantas de E. oleracea no estado do Acre. A ocorrência de infestações desta cigarrinha, em altos níveis populacionais, pode causar prejuízo no desenvolvimento e queda dos frutos pela redução da quantidade de nutrientes, ocasionada pela constante alimentação do inseto. Estudos de dinâmica populacional, levantamento de inimigos naturais, níveis de dano e métodos de controle são recomendados, a fim de traçar estratégias de monitoramento e controle de possíveis surtos populacionais desta praga em plantios comerciais de açaí no Estado.

AGRADECIMENTOS À mestranda Luciana Maira de Sales Pereira (Universidade Federal do Acre – UFAC), pela revisão do texto e Abstract.

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formação dos frutos em E. oleracea. Desta forma, altas infestações de A. reticulatum podem promover atraso no desenvolvimento e queda de frutos, pela contínua sucção de seiva. Além disso, frutos cobertos por fumagina demandam maiores cuidados na higienização antes de seu processamento.

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EntomoBrasilis 8 (1)

Recebido em: 18/06/2014 Aceito em: 30/10/2014 ********** Como citar este artigo:

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Santos, R.S., A.J. Creão-Duarte & A.M.P. Lunz, 2015. Infestação de Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) em Plantas de Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) no Estado do Acre. EntomoBrasilis, 8 (1): 69-73.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.450

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Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) em uma Área de Cerrado no Sudeste do Brasil: Riqueza e Abundância Alysson Rodrigo Fonseca, Renata Bernardes Faria Campos & Geiziane Ferreira Silva Universidade do Estado de Minas Gerais UEMG/FUNEDI e-mail: arodrigofonseca@hotmail.com (Autor para correspondência), rbfcampos@gmail.com, geizyferreira@yahoo.com.br.

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Resumo. Buscou-se conhecer as principais espécies de formigas associadas a carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) ao longo do processo de decomposição, nas diferentes estações do ano em uma área de Cerrado. Em cada uma das quatro estações foi disposta em campo uma carcaça e ao redor desta foram instaladas cinco armadilhas do tipo pitfall. As formigas presentes na bandeja com a carcaça e nas armadilhas foram coletadas diariamente até o final da decomposição em cada uma das estações. Foram amostradas formigas pertencentes a vinte e três espécies, sendo 63,85% do total de indivíduos nas armadilhas e o restante coletado diretamente nas bandejas. Foram registradas a presença de espécies predadoras e nectarívoras. A escassez de recursos disponíveis no ambiente no período seco, possivelmente faz com que as carcaças sejam uma importante fonte de recursos, explicando a maior riqueza de espécies ativas nas proximidades da bandeja (coletadas nas armadilhas de queda). Esta maior atividade também se reflete em maior número de espécies e indivíduos nas carcaças. O oposto também parece ocorrer uma vez que na campanha de outono, final da estação chuvosa, notou-se a menor abundância de formigas nas carcaças. A presença de formigas nas carcaças ao longo de todas as fases do processo de decomposição e em todas as estações do ano evidenciou a importância da associação entre representantes deste táxon e carcaças em ambientes de Cerrado.

Palavras-Chave: Decomposição; Diversidade; Entomologia forense; Sucessão.

Ants on Rattus norvegicus (Berkenhout) Carcass in a Savannah Area in Southeastern Brazil: Richness and Abundance Abstract. We studied the main species of ants associated with carcasses of Rattus norvegicus (Berkenhout) during the decomposition process, in different seasons in a savannah area. In each of the four seasons a carcass was disposed in the field and we installed around it five pitfall traps. Ants were collected from the tray containing the carcass and from the traps daily, until the end of decomposition in each season. Ants belonging to twentythree species, with 63.85% of the total individuals collected in the traps and the rest directly in the trays, were sampled. The presence of predatory and nectarivorous species were registered. The scarcity of available resources in the environment in the dry season possibly makes the carcasses important food sources, explaining the higher richness of active species near the trays (collected in the pitfall traps). This increased activity is also reflected in a higher number of species and individuals in the carcasses. The opposite also seems to occur once in the autumn, end of wet season, we observed lower abundance of ants in the carcasses. The presence of ants on carcasses throughout all stages of the decomposition process and in all seasons of the year highlighted the importance of the association between representatives of this taxon and carcasses in Cerrado environments.

Keywords: Decomposition; Diversity; Forensic entomology; Succession.

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s estudos da entomofauna associada à decomposição de carcaças de vertebrados podem contribuir decisivamente para se conhecer a dinâmica de ciclagem de nutrientes nos ecossistemas, assim como a biodiversidade relacionada a estes processos (Oliveira-Costa 2008). Dentre os insetos, representantes das Ordens Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Lepidoptera, Blattodea, Hemiptera, Isoptera e Dermaptera, são apontados como os principais grupos que colonizam carcaças (Oliveira-Costa 2008). No Brasil, estudos nessa área têm sido realizados há mais de um século, sendo as moscas e os besouros apontados como os mais importantes (Carvalho et al. 2000; Barros et al. 2008). Entretanto, grupos como as formigas (Hymenoptera: Formicidae) têm sido menos pesquisados, embora estudos abordem a importância destes insetos no processo de decomposição cadavérica no Brasil (Carvalho et al.

2000; Moretti & Ribeiro 2006; Fonseca et al. 2009; Moretti et al 2008, 2013) e em outros países (Early & Goff 1986; Velásquez 2008; Bonacci et al. 2011; Castro et al 2014).

Por serem muitas vezes generalistas, as formigas podem utilizar carcaças como refúgio, fonte de calor, umidade, fonte direta ou indireta de alimentação. Podem, portanto, utilizar diretamente

a carcaça (tecidos, exsudados e couro) para a sua alimentação ou predar outros organismos que se alimentam diretamente da carcaça (Early & Goff 1986; Martinez et al. 1997; Moretti & Ribeiro 2006; Santos-Junior et al. 2014). Por isso, elas têm sido apontadas como importantes produtoras de ferimentos e predadoras de ovos e larvas de moscas em carcaças (Moura et al.

1997; Bonacci et al. 2011). Esses ferimentos têm sido analisados com cautela na área da entomologia forense, visto que pode levar os peritos a confundir lesões causadas pós-morte por formigas com lesões pré-morte ocasionadas por outros fatores, como escoriações causadas por objetos abrasivos ou pontiagudos (Campobasso et al. 2009).

A utilização de carcaças por determinadas espécies de formigas pode estar associada ao estágio de decomposição (Moura et al.

1997) e/ou ao ambiente em que se encontram (Velásquez 2008).

O efeito das formigas no processo de decomposição dependerá Agências de Financiamento: Programa de Apoio à Pesquisa da Universidade do Estado de Minas Gerais (PAPq/UEMG), FAPEMIG e CNPq.

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Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) …

de sua identidade e abundância, bem como a área geográfica em questão (Campobasso et al. 2009). Nesse sentido, cada bioma tem sua fauna e condições locais próprias, o que exige o estudo das entomofaunas regionais e seus padrões de sucessão em carcaças, devendo as estimativas de riqueza, abundância e/ou diversidade serem aferidas de acordo com os padrões regionais e locais (Barros et al. 2008). Além disso, ao menos em ambientes de floresta secundária, sabe-se que o número de famílias de insetos depende do tamanho da carcaça e é maior na primavera (Moretti et al. 2013). Ainda assim, os dados disponíveis sobre ecologia e padrões de sucessão na fauna cadavérica são em sua maioria precários, sendo desconhecidos por nós, estudos que consideram a variação sazonal de formigas em cadáveres em ambientes de Cerrado.

Considerando a importância das formigas na comunidade sarcossaprófaga e a escassez de estudos sobre formicídeos associados a carcaças de vertebrados no Brasil, o presente trabalho teve como objetivo estudar a comunidade de formigas em carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout), em uma área de Cerrado. Buscou-se conhecer as principais espécies de formigas ao longo do processo sucessional nas diferentes estações do ano.

A pesquisa foi conduzida no Parque do Gafanhoto, uma área de preservação ambiental de 19,2 ha, localizada na periferia da cidade de Divinópolis (20º08’21’’S, 44º53’17’’O, 718 m acima do nível do mar), centro-oeste de Minas Gerais. O clima é do tipo subtropical, com invernos secos e verões chuvosos. A temperatura média do inverno é de 16ºC e do verão em torno dos 25º C. A microrregião de Divinópolis apresenta um índice pluviométrico anual entre 1.100 e 1.700mm, sendo os meses entre dezembro e fevereiro os mais chuvosos. Os meses mais secos vão de abril a setembro (Seplan 2004).

A metodologia utilizada foi adaptada a partir daquela proposta por Mise et al. (2007), sendo as coletas realizadas em quatro etapas ao longo de um ano. Cada etapa ocorreu em uma estação, sendo que no ano de 2008 foram dispostas três carcaças (uma no mês de abril, correspondente ao outono, outra em julho correspondendo ao inverno, e a terceira em novembro, correspondendo à primavera) e uma quarta carcaça em março de 2009 (correspondendo ao verão).

Em cada etapa, uma carcaça de R. norvegicus com peso aproximado de 300 g teve sua decomposição acompanhada diariamente.

Para isso, os roedores foram insensibilizados e posteriormente sacrificados mecanicamente, evitando extravasamento de fluidos. A carcaça foi exposta em uma área do Cerrado, inserida em uma gaiola (36 x 30 x 16 cm) de metal e coberta por uma malha preta de 2,5 cm para permitir o acesso dos insetos e ao mesmo tempo impedir a ação de predadores de maior porte. A gaiola foi disposta dentro de uma bandeja plástica (50 x 40 cm) e ao redor da mesma, foram colocadas cinco armadilhas do tipo pitfall (20 cm de diâmetro e 10 cm de profundidade), contendo solução de água, sal e detergente, enterradas ao nível do solo a uma distância de aproximadamente um metro da bandeja.

75

O conjunto “bandejas e armadilhas” foi vistoriado diariamente, entre as 13 e 17 h. Todos os espécimes capturados pelas armadilhas e no interior da bandeja foram coletados com auxílio de pinças entomológicas.

Para a discussão das fases de decomposição cadavérica, utilizouse o modelo de Bornemissza (1957), que divide o processo em cinco estágios: inicial (fresco), putrefação, putrefação escura, fermentação e seco, sendo a duração, em número de dias, registrada para cada fase. Ao longo de cada etapa, a temperatura na área do experimento foi medida diariamente, com o auxílio de um termômetro ambiente analógico, posicionado próximo à carcaça, para determinar as variações de temperatura ocorridas no local em um período de 24 h, fornecendo as temperaturas máxima, mínima em cada dia de coleta.

Fonseca et al.

O número de espécimes (abundância) coletados em cada vistoria foi registrado, bem como sua riqueza (número de espécies). Os espécimes coletados foram separados por subfamílias conforme a classificação de Bolton (2003) e posteriormente identificados até o menor nível taxonômico possível por comparação com a coleção de referência do Laboratório de Ecologia da UFV e depositados na coleção de referência da Universidade Estadual de Minas Gerais UEMG/FUNEDI. Ao longo das quatro estações do ano foram coletadas 1.159 formigas, pertencentes a seis subfamílias, distribuídas em vinte e três espécies (Tabela 1). Armadilhas tipo pitfall coletaram 63,85% (n = 740) do total de indivíduos, sendo os 36,15% (n = 419) indivíduos restantes coletados diretamente nas bandejas. Somente duas espécies, Dolichoderus validus (Kempf) e Crematogaster sp, foram coletadas exclusivamente nas bandejas. Dez espécies foram coletadas exclusivamente das armadilhas de queda, enquanto outras onze espécies foram registradas pelos dois métodos. Desta forma, 56% das espécies coletadas estiveram em contato direto com a carcaça. Além das espécies coletadas exclusivamente nas bandejas é interessante notar que Camponotus sericeiventris (Guérin-Méneville) foi mais abundante na bandeja do que nas armadilhas de queda, evidenciando a influência da presença da carcaça sobre a atividade das formigas.

O período de decomposição das carcaças durou 19 dias no inverno, quando a temperatura média foi menor (19,3o C ± 0,2). Neste período foram coletadas seis espécies de formigas na bandeja e oito nas armadilhas de queda. No outono, primavera e verão o processo levou oito dias cada, sendo as temperaturas médias, respectivamente, 24,1o C (± 0,1o C), 23,6oC (± 0,3º C) e 25,9o C (± 0,3o C). Três espécies foram coletadas na bandeja durante a decomposição no outono, seis espécies na primavera e nenhuma no verão, enquanto nas armadilhas de queda coletamos sete espécies no outono e nove em cada uma das outras duas estações.

Foram coletadas 638 formigas no inverno, 186 nas coletas do verão, 176 no outono, e na estação da primavera 159 indivíduos foram coletados.

Considerando-se as quatro etapas de coletas reunidas, o número total de espécies coletadas em cada fase variou entre 20 no estágio de putrefação escuro e seis no estágio de fermentação, sendo onze espécies coletadas nos estágios de decomposição inicial e putrefação, e oito espécies coletadas no estágio seco. A variação na riqueza de formigas entre as fases não evidenciou um padrão de aumento ou redução ao longo da decomposição.

A presença de formigas ao longo de todas as fases do processo de decomposição em todas as estações do ano evidenciou a importância da associação destes organismos e carcaças em ambientes de Cerrado. No presente trabalho verificou-se grande abundância, diversidade e atividade destes organismos sobre as carcaças, corroborando com autores que afirmam que formigas têm importância forense (Wolf et al. 2004; Moretti & Ribeiro 2006; Fonseca et al. 2009; Bonacci et al. 2011; Moretti et al.

2013; Santos-Junior et al. 2014).

Diferente de Diptera e Coleoptera, que apresentam, respectivamente, picos de abundância no início e no final da decomposição (Carvalho et al. 2000), neste estudo as formigas foram registradas do início ao fim do processo. A ausência de um padrão consistente de alteração na abundância entre fases pode ser explicada pelo hábito generalista das formigas (Martinez et al. 1997).

Não houve diferença em relação a riqueza de espécies e as fases de decomposição. A presença de formigas das mesmas espécies ao longo de todo o processo de decomposição já foi constatada por outros pesquisadores no Brasil, mas a abundância apresentou padrão distinto. Souza et al. (2008) registraram aumento das populações de Pheidole sp. e Camponotus rufipes (Fabricius) ao longo das fases de decomposição de carcaças de coelhos no e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 8 (1)

Tabela 1. Abundância de formigas associadas a carcaças de R. novergicus no Parque do Gafanhoto, Divinópolis, MG em cada uma das estações do ano.

O número de espécimes coletados por procura ativa na bandeja contendo as carcaças e nas armadilhas de queda são indicados, assim como as fases de decomposição em que os espécimes foram coletados (F1: inicial; F2: putrefação; F3: putrefação escuro; F4: fermentação; F5: seco).

Espécie

Estação

Bandeja

Pitfall

Fase

Dolichoderinae

Dolichoderus validus (Kempf)

Outono

37

-

F2, F3

Ecitoninae

Labidus praedator (Smith)

Inverno

2

291

F1, F2, F3 F1, F2, F3

Gnamptogenys striatula Mayr Ectatomminae Camponotus ager (Smith)

Camponotus atriceps (Smith) Camponotus blandus (Smith) Formicinae

Myrmicinae

Camponotus melanoticus Emery Camponotus sericeiventris (Guérin-Méneville)

4

10

-

3

F1, F2

Verão

-

10

F1, F4, F5

Inverno

-

1

F4

Primavera

4

6

F1, F2, F3, F5

Verão

-

2

F4

Outono

-

7

F1

Inverno

-

2

F3

Outono

-

2

F5

Inverno

-

3

F1, F3

Primavera

76

4

F1, F2, F3, F4, F5

Verão

81

-

F1, F2, F3, F4, F5

Camponotus sp.1

Inverno

1

6

F1, F3

Camponotus sp.2

Primavera

-

6

F3

Camponotus sp.3

Inverno

-

6

F2

Camponotus sp.4

Verão

-

5

F3

Nylanderia sp

Outono

-

4

F3

Atta sexdens (Linnaeus)

Outono

7

20

F1, F2, F3, F4, F5

Inverno

18

116

F1, F2, F3, F4, F5

Primavera

7

22

F1, F2, F3, F5 F1, F2, F3, F4, F5

Verão

-

61

Cephalotes clypeatus (Fabricius)

Inverno

1

1

F3

Crematogaster sp.

Inverno

176

-

F2, F3

Primavera

1

8

F1, F3, F5

Verão

-

18

F1, F4, F5

Pheidole sp.2

Verão

-

4

F2

Pheidole sp.3

Primavera

-

5

F2, F3

Pheidole sp.4

Primavera

1

13

F3, F5

Verão

-

4

F5

Outono

-

88

F1, F3, F4

Ondotomachus sp.

Outono

2

3

F1, F3

Pachycondyla striata Smith

Outono

-

6

F3, F5

Primavera

1

2

F1, F3, F5

Verão

-

1

F1

419

740

Pheidole sp.1

Solenopsis invicta Buren

Ponerinae

Inverno Primavera

Total

Rio Grande do Sul. Diferentemente, encontramos picos de abundância nas fases iniciais de decomposição, no outono e especialmente no inverno.

O pico de abundância registrado no início do inverno, pode não ser um evento ligado à sazonalidade, e sim à presença estocástica de formigas de correição da espécie Labidus praedator (Smith), comuns na área estudada. Embora somente dois espécimes tenham sido coletados na bandeja, acreditamos que a passagem de maior número destas formigas pela carcaça evidenciouse principalmente pela presença massiva das mesmas nas armadilhas de queda dispostas ao seu redor e pelo fato de esta espécie movimentar-se em grupos compostos por grande número de indivíduos.

Neste sentido, o número de formigas eventuais e sua ação nas carcaças pode ser ainda maior do que documentamos aqui porque as vistorias ocorreram somente uma vez ao dia. Desta forma, o maior número de espécies encontrado nas armadilhas ao redor da gaiola pode evidenciar a atividade mais espécies nas proximidades da carcaça ao longo do dia. Esse resultado chama a atenção para a importância do conhecimento da fauna e-ISSN 1983-0572

local em estudos forenses, uma vez que estas formigas removem quantidades consideráveis de biomassa e não permanecem num mesmo local por muito tempo, podendo confundir a interpretação de investigadores no que se refere, por exemplo, a ação de outros organismos necrófagos e ainda, a origem dos ferimentos detectadas nos cadáveres.

Por outro lado, salienta-se a influência da carcaça sobre a atividade das formigas, evidenciada pelo fato de que, ao analisarmos somente as formigas presentes nas bandejas notou-se diferença na composição de espécies em estações e fases distintas. Desta forma, no inverno, assim como na primavera, notou-se maior riqueza de espécies associadas à carcaça do que no verão e outono, resultado em acordo com a existência de duas estações (seca e chuvosa) ao longo do estudo. De modo distinto, outros estudos feitos em ambientes de Cerrado não encontraram variação na diversidade de formigas para as estações seca e chuvosa (Marques & Del-Claro 2006; Andrade et al. 2007). Os resultados deste estudo sugerem que, não só a menor temperatura, mas a provável redução das chuvas nesta época do ano faz com que carcaças sejam uma importante fonte de umidade para formigas no Cerrado.

76

Subfamília

Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) …

Estudos realizados na Península Ibérica na década de 90 apontaram a utilização de carcaças por formigas nectarívoras (Martinez et al. 1997). Quase uma década depois foi registrado no sudeste brasileiro Cephalotes clypeatus (Fabricius) se utilizando de carcaças, em ambiente de mata (Moretti & Ribeiro 2006), fenômeno também registrado no presente trabalho para ambientes de Cerrado durante o inverno. A presença massiva do gênero tipicamente arbóreo, Crematogaster na carcaça e sua completa ausência nas armadilhas dispostas na circunvizinhança durante o inverno reforçam seu caráter “invasor de carcaças”, já anunciado para Crematogaster scuttellaris (Olivier) (Bonacci et al. 2011). Além disso, estas formigas são parte de um dos principais gêneros que exploram recursos proteicos temporários em florestas semi-deciduais (Santos-Junior et al. 2014). O mesmo fenômeno foi encontrado no outono para D. validus, ainda não registradas em carcaças por outros autores.

Em Camponotus, seis das nove espécies foram coletadas somente nas armadilhas de queda. Entretanto, as seis espécies totalizam somente 23% dos espécimes amostrados. Esta discrepância deve-se à presença massiva de C. sericeiventris nas carcaças na primavera e no verão. C. sericeiventris dominou a carcaça nestas duas estações com raras ocorrências de formigas partilhando o recurso, enquanto no inverno Crematogaster dominou a carcaça reforçando o comportamento dominante destes grupos.

Entretanto, Crematogaster ocupou a carcaça somente na Fase 2 (putrefação) e Fase 3 (putrefação escura), enquanto Camponotus parece ser menos específica, uma vez que esteve na bandeja em todos os estágios, nas duas estações em que foi coletada.

Por outro lado, Pheidole e Solenopsis, que são reconhecidas por seu habito oportunista e também já apontados como exploradores de fontes temporárias de proteínas (Santos-Junior et al. 2014), não estiveram associadas diretamente às carcaças disponibilizadas neste estudo, exceto pela presença de dois dos 142 espécimes coletados.

Além da presença de formigas generalistas, nectarívoras e predadoras, notou-se a presença e utilização da carcaça por formigas cultivadoras de fungos. Formigas da tribo Attini diversificam o tipo de material coletado durante a estação seca (Leal & Oliveira 2000) e já foram observadas carregando corpos de outros insetos. Atta sexdens (Linnaeus) já foi coletada em armadilhas de queda nas proximidades de carcaças de suínos (Cruz & Vasconcelos 2006) e em carcaças de R. norvegicus (Moretti et al. 2008).

77

Organismos herbívoros muitas vezes precisam de mais sódio do que conseguem obter a partir de fontes alimentares vegetais (Kaspari et al. 2008, Dudley et al. 2012, Hernandéz 2012). Como resultado, muitos suplementam suas dietas com sódio adicional a partir de fontes não vegetais, como tecidos animais. De um modo geral, a escassez de recursos no período seco, possivelmente faz com que as carcaças sejam uma importante fonte de recursos, explicando a maior riqueza de espécies ativas (coletadas nas armadilhas de queda). Esta maior atividade também se reflete em maior número de espécies e indivíduos nas carcaças. O oposto também é verdade uma vez que no outono, ou seja, logo após a estação chuvosa cuja disponibilidade de recursos é maior, notouse a menor abundância de formigas nas carcaças.

O presente artigo confirma a presença de uma gama variada de espécies de formigas em carcaças de ratos e relata a utilização da carcaça por espécies que normalmente coletam matéria vegetal, como é o caso de A. sexdens, que foram observadas removendo partes da cauda do cadáver de R. norvegicus. A presença e ação destas formigas nas carcaças sugerem a necessidade de mais estudos visando elucidar o papel desses organismos na decomposição cadavérica. Os dados aqui apresentados permitem concluir que a relação das formigas com cadáveres no Cerrado pode estar sendo subestimada, uma vez que formigas são um grupo de insetos abundantes em praticamente todos os

Fonseca et al.

ecossistemas (Holldobler & Wilson, 1990) e mais da metade das espécies coletadas em armadilhas de queda estiveram também presentes nas carcaças.

Agradecimentos À Débora Silva Teixeira Borges e Marcio Cleib pelo auxílio nas coletas. Cinthia B. C. Milanez e Conrado A. Vieira pelo auxílio na preparação do manuscrito. Ao Programa de Apoio à Pesquisa da Universidade do Estado de Minas Gerais (PAPq/UEMG), FAPEMIG e CNPq pelo suporte financeiro. Aos revisores anônimos desse manuscrito, pela preciosa contribuição.

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Recebido em: 28/07/2014 Aceito em: 20/01/2015 **********

Como citar este artigo:

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Fonseca. A.R., R.B.F. Campos & G.F. Silva, 2015. Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) em uma Área de Cerrado no Sudeste do Brasil: Riqueza e Abundância. EntomoBrasilis, 8 (1): 74-78.

Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.460

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.470 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

First Record of Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) in South America and its Emergence from Egg Sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae) Karine Schoeninger¹, Diego Galvão de Pádua¹, Lidianne Salvatierra², Marcio Luiz de Oliveira¹ 1. Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, e-mail: karine.schoeninger@gmail.com (Autor para correspondência), paduadg@gmail.com, marciooliveirainpa@gmail.com. 2. The George Washington University, e-mail: lidiannetrigueiro@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 79-81 (2015)

Abstract. We record the first occurrence of Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) for South America. This is also the first report of P. pyrgo emerging from egg sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae).

Keywords: Brazil; Chalcidoidea; Parasitism; Spider; Wasps.

Primeiro Registro de Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) na América do Sul e sua Emergência em Sacos de Ovos de Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae) Resumo. Registramos pela primeira vez a ocorrência de Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) para a América do Sul. Este também é o primeiro relato de P. pyrgo emergindo de sacos de ovos de Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae).

Palavras-Chave: Aranha; Brasil; Chalcidoidea; Parasitismo; Vespas.

_____________________________________

he genus Pediobius is composed by small wasps (0.81.6mm), caracterized by having propodeum medially with 2 subparallel carinae diverging posteriorly and with distinct plicae; frontofacial sutures distinct, petiole in most species with ventrally pointed extension (yefremova et al. 2008; Hansson 2013). It is a large genus of Eulophidae with 217 known species worldwide, of which 28 occur in the Neotropics (Hansson 2009; Noyes 2014). The specie Pediobius pyrgo (Walker) occurs in Europe, Japan, Korea, USA and Honduras, for the latter there are reports that five females were created from eggs sacs of Theridiidae (Araneae) (unknown specie) (Hansson 2009). From Brazil, only Pediobius furvus (Gahan) is reported (Hansson 2009, 2013).

Species of Pediobius (Eulophidae) can act as parasitoids on eggs, larvae or pupae, or as hyperparasitoids on a wide range of insects as well as egg sacs of cobweb spiders (Theridiidae) (Kerrich 1973; Bouček 1988; Hansson 2009, 2013).

Latrodectus is a cosmopolitan spider genus (Araneae: Theridiidae) commonly known as widow spiders and most species can be easily recognized by the presence of red abdominal marks and by the egg sac, which has a war-mace aspect (Abalos 1962). Several Hymenoptera have been reported as parasitoids of egg sacs of Latrodectus (Table 1) (Dozier 1931; Pierce 1939; Fullaway 1953; Boucek 1988; Brambila & Evans 2001; Schwarz 2002).

Only record of Pediobius brachycerus (Thomson) as endoparasitoid of egg sacs of Latrodectus tredecimguttatus (Rossi) is known (Yefremova et al. 2010). There were no records of Pediobius as endoparasitoids of egg sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch. Here we report the first record of P. pyrgo from South America; it is also the first record of P. pyrgo emerging from egg sacs of L. geometricus.

One live adult female of L. geometricus (Figure 6) with two egg sacs collected in a garden area of Manaus (Amazonas, Brazil – 3°7’56”S 59°58’24”W) was put in glass vial and delivered to the Laboratory of Hymenoptera at INPA. Based on observation that one egg sac had external morphological abnormalities both egg sacs were isolated. After three days small wasps started to emerge from the egg sacs, and were identified as P. pyrgo (Figures 1–5), based on the key by Schauff et al. (1997), and Hansson (2013), and afterwards confirmed by Dr. Christer Hansson (Zoological Museum, Lund University, Sweden). The images were made using a Leica (M165C) stereomicroscope with a DFC420 digital camera. Stacks of images was combined using the program Leica Application Suite v3.4.1 (Version 2009). Vouchers of host spiders, egg sacs and parasitoids were deposited at the INPA collection under the number 8799.

In order to collect more specimens to examine the host-parasite interaction between Pediobius and Latrodectus, a visit to the same garden where the egg sacs were first collected was conducted. As result we collected three females and two males of L. geometricus and five egg sacs which were kept individually isolated in glass vials until spiderlings or parasitoids emerged. After eight days, 31 specimens of P. pyrgo emerged from only two egg sacs (9 and 22 parasites in each egg sac, respectively) (Figure 7). After the emergence of the parasitoids, all egg sacs of L. geometricus were examined for the presence of other parasitoids, but none was found, indicating that P. pyrgo is a primary parasitoid of L. geometricus.

Funding Agencies: CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) and Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq through the Ciência sem Fronteiras program.

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First Record of Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: …

Schoeninger et al.

Table 1. Species of Hymenoptera parasitoids of Latrodectus egg sacs.

Family

Species

Host

Local and period of research

Reference

Eurytomidae Eurytoma latrodecti Fullaway

Latrodectus geometricus (Koch)

Fullaway 1953

Latrodectus hasselti Thorell

-

Boucek 1988

Latrodectus mactans (Fabricius)

-

Boucek 1988

Eulophidae Pediobius brachycerus (Thomson)

Latrodectus tredecimguttatus (Rossi)

Turkey/2006-2008

Yefremova et al. 2010

Ichneumonidae Gelis latrodectiphagus (Hesse)

Latrodectus indistinctus (Cambridge)

-

Yu et al. 2012

Gelis karakurti Rossikov

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Gelis marikovskii Kuzin

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Gelis scvarskii (Rossikov)

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Thaumatogelis neesii Förster

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Tromatobia ornata (Gravenhorst)

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Tromatobia ovivora (Boheman)

L. mactans

-

Yu et al. 2012

Platygastridae Baeus latrodecti Dozier

L. mactans

Haiti/ October 1930

Dozier 1931

Baeus californicus Pierce

L. geometricus

Los Angeles/ August 1938

Pierce 1939

L. mactans

Los Angeles/ August 1938

Pierce 1939

- There are no information about the place and period of research, only reports of the parasitoids area cited.

1

3

2

4

5 6

80

7

Figures 1-7. Pediobius pyrgo, female: 1. Head and mesosoma, dorsal view (scale bar = 200 μm); 2. Gaster, dorsal view (scale bar = 200 μm); 3. Head, frontal view (scale bar = 200 μm); 4. Propodeum, dorsal view (scale bar = 100 μm); 5. Habitus, lateral view (scale bar = 100 μm); 6. Latrodectus geometricus, dorsal view (scale bar = 5 mm); 7. P. pyrgo, after hatch, on an egg sac (scale bar = 5 mm).

e-ISSN 1983-0572

Janeiro - Abril 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

So far there is no information regarding the introduction of P. pyrgo in South America. However, we believe that this species occurs naturally in Brazil, since their hosts are also present. The observation of the emergence of P. pyrgo from the egg sacs of L. geometricus is relevant since contributes with information on the host-parasite biology.

Acknowledgements Dr. Christer Hansson (Zoological Museum, Lund University, Sweden) kindly assisted with the identification of the species.

CAPES (Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior) for the scholarship to KS and DGP. Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico – CNPq through the Ciência sem Fronteiras program – CSF (grant CSF# 200494/2013-9 to LS). CAPES Pro-Equipamentos, Dra. Neusa Hamada/CNPq for providing photographic equipment.

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Received in: 09/03/2014 Accepted in: 01/20/2015 **********

Suggested citation:

81

Schoeninger, K., D.G. Pádua, L. Salvatierra & M.L. Oliveira, 2015. First Record of Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) in South America and its Emergence from Egg Sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae). EntomoBrasilis, 8 (1): 79-81.

Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.470

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i1.474 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v3.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

First Record of Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) in the Volta Grande Environmental Reserve, Conceição das Alagoas Municipality, Minas Gerais, Brazil Rafael Martins¹, Graziella França Monteiro¹, Fábio Medeiros da Costa² & Yasmine Antonini¹ 1. Universidade Federal de Ouro Preto (UFOP-MG), e-mail: rafmartins.cbio@hotmail.com (Autor para graziellafranca@gmail.com, antonini.y@gmail.com. 2. Oikos Consultoria e Projetos, e-mail: fabiologocosta@gmail.com.

correspondência),

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (1): 82-84 (2015)

Abstract. Three specimens of Anopheles darlingi Root were found in the Volta Grande environmental reserve, an area influenced by the Rio Grande dam constructed by the Volta Grande hydroelectric plant in Conceição das Alagoas, Minas Gerais, Brazil. The mosquito An. darlingi is one of the main vectors of human malaria in Brazil due to feeding preference for human blood, a factor that is accentuated by endophilic behavior. The information recorded here may be helpful to local entomological surveillance toward monitoring impacts generated by hydroelectric reservoir formation, as the presence of this vector in this type of environment indicates a potential risk for malaria transmission.

Keywords: Hydropower; Malaria; Monitoring; Mosquitoes; Vectors.

Primeiro registro de Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) na Região do Reservatório de Volta Grande, Conceição das Alagoas, Minas Gerais, Brasil Resumo. Três espécimes de Anopheles darlingi Root foram encontrados na reserva ambiental Volta Grande, na área de influência da barragem do Rio Grande construída pela usina hidrelétrica de Volta Grande, em Conceição das Alagoas, Minas Gerais, Brasil. O mosquito An. darlingi é um dos principais vetores da malária humana no Brasil, devido à sua preferência alimentar por sangue humano, um fator que é acentuado pelo comportamento endofílico da espécie. O presente relato poderá ser útil à vigilância entomológica local para monitoramento dos impactos gerados pela formação do reservatório hidrelétrico, uma vez que a presença deste vetor neste tipo de ambiente indica um risco potencial de transmissão da malária.

Palavras-chave: Hidrelétrica; Malaria; Monitoramento; Mosquitos; Vetores.

_____________________________________

nopheles darlingi Root, is the main vector of human malaria parasites (Plasmodium spp.) in Brazil (Collucci & Sallum 2006). The species is common in Latin America, with a broad distribution from southern Mexico to southern Brazil (Forattini 2002; Collucci & Sallum 2006). This is a vector that is markedly anthropophilic (i.e., has a preference for feeding on human blood), and is regularly found within human households and in peridomestic environments (Consoli & Lourenço-de-Oliveira 1994; Forattini 2002). An. darlingi breeding sites consist of water sources such as ponds, reservoirs, and dams, and pockets of water formed in river bends where current is minimal. Water in these breeding is typically deep, slightly murky and partially shaded (Consoli & Lourenço-deOliveira 1994). In these environments, larvae and pupae survive among emergent or floating vegetation and plant debris (Consoli & Lourenço-de-Oliveira 1994).

One of the greatest concerns regarding this vector, is its high breeding success in face of the anthropogenic environmental changes, such as human settlement, agricultural and industrial activities, forestry, mining, and construction of hydroelectric power plants (Hiwat & Bretas 2011). These activities encroach upon wilderness areas where the vector is present, contributing to the formation of new potential breeding sites. Further, such activities attract human settlers and workers, potentially from areas with active malaria transmission (which could spark an epidemic).

The Volta Grande hydroelectric plant reservoir (UHE) was built

in 1974 by damming the Rio Grande between Minas Gerais and São Paulo states (20 ° 01’54 “S; 48 ° 13’17” W). The reservoir catchment area occupies the Conceição das Alagoas, Água Comprida and Uberaba municipalities in Minas Gerais, and the Miguelópolis, Aramina and Igarapava municipalities in São Paulo (Figure 1). Much of the original riparian vegetation has been greatly impacted by vegetation removal and flooding during periods of river damming, construction, and the filling of the plant’s reservoir. The reservoir flooded an area of 222 km² with a water volume roughly equivalent to 23 billion m³, now used for electric energy production. This paper reports the occurrence of An. darlingi for the first time in the Volta Grande Environmental Reserve, Conceição das Alagoas municipality, Minas Gerais.

Females of An. darlingi were sampled in a patch of riparian forest when they were naturally blood-feeding on humans, using a Castro catcher or flying into the house. Sampling of specimens was performed in April 2014, a period that includes the end of the dry season and the beginning of the rainy season in the region. The specimens were identified by researcher empowered by the laboratory of medical entomology Public Health School, University of São Paulo using stereomicroscope, following Forattini (2002) and Deane et al. (1946).Voucher specimens are deposited in the entomological collection of the Departamento de Biodiversidade Evolução e Meio Ambiente, Universidade Federal de Ouro Preto Ouro Preto, MG. Funding Agencies: CEMIG, CNPq and FAPEMIG

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First Record of Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) …

The feeding behavior of the sampled specimens (i.e., on humans) and the capture locations (i.e., inside the house) are in agreement with data from the literature indicating An. darlingi as an anthropophilic mosquito with endophilic behavior (Consoli & Lourenço-de-Oliveira 1994; Forattini 2002). This report may be used to direct local entomological surveillance for monitoring impacts generated by hydroelectric reservoir formation, as the presence of the vector in this environment indicates a potential risk for malaria transmission in the event of presence and circulation of infected humans.

According to records from the Information and Epidemiological Surveillance System for Malaria (SIVEP/Malaria), no autochthonous malaria cases have been recorded in Minas Gerais state for over a decade (Brazil 2014). However, there are reported cases of the disease being carried in from endemic areas elsewhere (Brazil 2014). These records of human movement between hypo-and hyperendemic regions confirm the risk of malaria outbreaks due to the presence of the vector in both environments. Leisure and economic activities, especially those involved with the construction of dams, are among the main activities that put people at risk of contracting Plasmodium infections and disseminating them to other regions (Tadei et al.

2007; Chaves et al. 1995.)

According to Gomes et al. (2010) noted differences in the dynamics of Anopheles species during the construction and operation stages of the Porto Primavera hydroelectric plant, located on the

Martins et al.

border between Mato Grosso do Sul and São Paulo states. The authors observed that An. darlingi, a species rarely found before construction stages of the project was found in abundance in both immature and adult forms after the first flooding. Previous rarity and subsequent ease of sampling after flooding was also noted for An. darlingi at the Itaipu hydroelectric plant (Guimarães et al.

1997, Falavigna-Guilherme et al. 2005).

In their researchs, Tubaki et al. (2004) observed an increase in the abundance of An. darlingi in the Igarapava area, also located on the Rio Grande, due to an increase in breeding sites after plant reservoir construction. However for the Volta Grande UHE, no studies or survey records exist describing insect vector fauna, not even during the licensing process for the project. Additionally, the Environmental Control Plan (PCA) of the plant does not mention monitoring the proliferation of biological vectors in their mitigation program for impacts on the biotic environment.

Activities attributed to economic development, when they result in radical changes in humans/environment interactions, can potentially disrupt patterns of disease by producing new areas of prevalence and disease outbreaks (Tubaki et al. 2004). The impacts caused by Culicid fauna should be reevaluated based on, among other reasons, environmental changes due to recent expansion of the hydropower sector in Brazil. Our example, among others, of negative impacts of large hydropower projects demonstrates the need for development of programs for the surveillance and control of vector fauna (Guimarães et al. 1997).

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Figure 1. Map of the study area. Specimens of An. darlingi were captured at the area 1. Zone 22K 791531S 7783262 W.

e-ISSN 1983-0572

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Acknowledgements CEMIG, CNPq and FAPEMIG provided grants and scholarship to RM and YA. We thank the staff of the Volta Grande power station for support during fieldwork, and UFOP for logistics.

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Received in: 09/17/2014 Accepted in: 01/25/2015 **********

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e-ISSN 1983-0572