EntomoBrasilis volume 8, número 3 by EntomoBrasilis

Periódico Online

EntomoBrasilis

eISSN 1983-0572 doi:10.12741

Tropidion investitum (Martins, 1962) Em homenagem ao Prof. Dr. Ubirajara R. Martins (in memorian) 

v. 8, n. 3

2015

Publicado pelo projeto Entomologistas do Brasil Volume 8 . Número 3 . Setembro - Dezembro de 2015

Periodicidade: Quadrimestral Direitos Autorais: Copyright © 2008-2015, Entomologistas do Brasil Isenção de Responsabilidade Legal: As opiniões técnico/científicas e mesmo pessoais, constantes nos artigos e/ou comunicações científicas publicados no EntomoBrasilis são de inteira responsabilidade de seus respectivos autores. Projeto Gráfico (Editoração): William Costa Rodrigues Capa: Tropidion investitum (Martins, 1962) – Material coletado em: 02-03.XII.2009 (11º35’31”S, 41º12’57”W - 1288 m) (Morro do Chapeu, BA - Brasil), T. Zacca et al. Col.. Foto: Francisco Eriberto de Lima Nascimento, Comunicação Científica: Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Revisão do Português/Inglês/Espanhol: Corpo de Consultores Composição: Fonte: Georgia, variando de 7 a 26 pts., em estilo normal, itálico, negrito, sublinhado, podendo haver contorno e coloração preta ou verde (texto), azul (links) Site: www.periodico.ebras.bio.br e-mail: periodico@ebras.bio.br Distribuído e licenciado segundo a Creative Commons Licence http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/deed.pt_BR

Produzida no Brasil

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Latindex, SEER/IBICT, Dialnet, Agrobase - Literatura Agrícola, Sumários de Revistas Brasileiras, DOAJ, Qualis CAPES, CABI Abstracts, LivRe!, RCAAP, Diadorim, Electronic Journals Library, WorldCat, Eletronic Journals Index, Fonte Academica - EBSCO, Zoobank, Zoological Records, Agro Unitau, CrossRef, Universal Impact Factor, Directory of Research Journals Indexing (DRJI), Mendeley, Google Acadêmico, CiteFactor

Apoio

períodico online EntomoBrasilis fundado em 2008 pelo projeto Entomologistas do Brasil, tem como objetivo de publicar artigos originais, de forma rápida, das mais diversas áreas da Entomologia Brasileira e Mundial, tais como: Bionomia; Comportamento; Ecologia; Entomologia Forense; Entomologia Geral; Fisiologia; Modelos Ecológicos Aplicados à Entomologia; Morfologia; Revisões; Saúde Pública; Taxonomia e Sistemática e demais áreas afins à Entomologia Brasileira e Mundial. Expediente

Editor Chefe

William Costa Rodrigues Entomologistas do Brasil / Universidade Severino Sombra

Editores Adjuntos

Evaldo Martins Pires - Universidade Federal de Mato Grosso Jeronimo Augusto Fonseca Alencar - Instituto Oswaldo Cruz - FIOCRUZ

Consultores Adhoc deste Número

Editores Científicos

Agno Nonato Serrão Acioli - Universidade Federal do Amazonas, Brasil. Allan Kardeck Ribeiro Galardo - Laboratório de Entomologia Médica do Instituto de Pesquisas Cientificas e Tecnológicas do Estado do Amapá, Brasil. Ana Lucia Benfatti Gonzalez Peronti - Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Brasil. Anderson Gonçalves da Silva - Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil. André Barbosa Vargas - Centro Universitário de Volta Redonda – UniFOA, Brasil. Andrey Andrade - Universidade de Brasília, Brasil. Arlindo Serpa Filho - Instituto Oswaldo Cruz, Brasil. Bruno Henrique Sardinha de Souza - Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias, Brasil. Cátia Mello Patiu - Universidade Federal do Rio de Janeiro/Museu Nacional, Brasil. Cecília Kosmann - Oxitec do Brasil, Brasil. Conceição Aparecida dos Santos - Universidade Federal dos Vales do Jequitnhonha e Mucuri, Brasil. Danilo Pacheco Cordeiro - Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia, Brasil. Edilberto Giannotti - Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Brasil. Eloy Guillermo Castellón Bermúdez - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil. Fábio Souto Almeida - Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brasil. Fernando Willyan Trevisan Leivas - Universidade Federal do Paraná, Brasil. Gervasio Silva Carvalho - Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Brasil. Hélida Ferreira da Cunha - Universidade Estadual Goiás, Brasil. Ivan Carlos Fernandes Martins - Universidade Federal Rural da Amazônia, Brasil. Ivana de Freitas Barbola - Universidade Estadual de Ponta Grossa, Brasil. Janyra Oliveira da Costa – Secr. de Estado de Seg. Pública/Universidade Castelo Branco, Brasil. Karine Pinto e Vairo - Universidade Federal do Paraná, Brasil. Maria Christina de Almeida - Universidade Federal do Paraná, Brasil. Nicolas Dégallier - Institut de Recherche pour le Développement, France. Ramon José Correa Luciano de Mello - Universidade Federal de Mato Grosso do Sul, Brasil. Reinildes Silva–Filho, EcoSystems Jardins, Brasil. Ricardo Andreazze - Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil. Rodrigo Souza Santos - Embrapa Acre, Brasil. Samir Oliveira Kassab - Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil. Thiago Carvalho Moretti - Universidade Estadual de Campinas, Brasil. Victor Py-Daniel - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil. William Costa Rodrigues - Entomologistas do Brasil / Universidade Severino Sombra, Brasil. **********

Adão Valmir dos Santos, Universidade Estadual do Norte Fluminense Darcy Ribeiro, Brasil Alexandre Ururahy Rodrigues, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia - INPA, Brasil Ana Tereza Araujo Rodarte, Universidade Federal do Rio de Janeiro - Museu Nacional, Brasil Anderson Gonçalves da Silva, Universidade Federal Rural da Amazônia - UFRA, Brasil Arlindo Serpa Filho, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Cleber Galvão, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Eduardo José Ely Silva, Universidade Federal de Pelotas, Brasil Eloy Guillermo Castellón Bermúdez, INPA - Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Hélcio Reinaldo Gil-Santana, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Gisele Luziane de Almeida, Universidade Federal do Rio de Janeiro, Museu Nacional, Brasil Herbet Tadeu de Almeida Andrade, Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Brasil Maria Christina de Almeida, Universidade Federal do Paraná, Brasil Maria José do Nascimento Lopes, Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Brasil Marliton Rocha Barreto, Universidade Federal do Mato Grosso Campus SINOP, Brasil Nataly Araújo de Souza, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, Brasil Nicolas Dégallier, Institut de Recherche pour le Développement, França Ricardo Andreazze, Universidade Federal do Rio Grande de Norte, Brasil Roney Rodrigues-Guimarães, Universidade Iguaçu / Universidade Estácio de Sá, Brasil Rubens Pinto de Mello, Fundação Oswaldo Cruz, Instituto Oswaldo Cruz, Brasil Ruberval Leone Azevedo, Casa Civil -Governo do Estado de Sergipe, Brasil Tatiana Chrysostomo Santos, Museu Nacional - Universidade Federal do Rio de Janeiro, Brasil Victor Py-Daniel, Universidade de Brasília, Brasil Viviane Zahner, Fundação Oswaldo Cruz, Brasil. Wedson Desidério Fernandes, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil. Wesley Dáttilo - Universidad Veracruzana, México.

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Sumário Ecologia Absence of Relationship Among Termite (Insecta: Isoptera) Richness, Functional Groups and Environmental Variables in Southern Brazil. Ausência de Relação Entre Riqueza, Grupo Funcional e Variáveis Ambientais para Térmitas (Insecta: Isoptera) no Sul do Brasil. Elena Diehl, Eduardo Diehl-Fleig & Luciane Kern Junqueira................................................... 168-173 Biodiversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) at Altitudes Above 1600 Meters in the Parque Estadual da Serra do Papagaio, State of Minas Gerais, Brazil. Biodiversidade de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Áreas de Altitude Acima de 1600 Metros do Parque Estadual da Serra do Papagaio, Estado de Minas Gerais, Brasil. Marcos Magalhães de Souza, Heloina Nathalliê Mariano da Silva, João Batista Dallo, Lizandra de Fátima Martins, Lucas Rocha Milani & Mateus Aparecido Clemente.......................................................................................................................................................................................... 174-179

Entomologia Forense Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in Southern Brazil. Entomofauna Associada a Carcaças de Suínos Expostas no Sul do Brasil. Ana Carolina Ries & Betina Blochtein........................................................................................ 180-188

Entomologia Geral Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) com Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Compatibility Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) with Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Eunice Cláudia Schlick Souza, Luciana Claudia Toscano, Genivaldo David de Souza Schlick, André Júnior Andrade Peres, Pamella Mingotti Dias & Wilson Itamar Maryama........................................................................................................................................................................................ 189-195 Biologia de Imaturos e Adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Alimentados com Lagartas de Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), criadas em Diferentes Genótipos de Maracujazeiro. Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Fed with Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) Caterpillars, Raised in Different Passion fruit Genotypes, Adults and Immatures Biology. Marina Robles Angelini & Arlindo Leal Boiça Júnior............................................................................................................................................................................................. 196-200 Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Phlebotominae) in Some Municipalities in the State of Rio de Janeiro, Brazil. Abundância e Frequência Mensal de Flebotomíneos (Diptera: Phlebotomiae) em Alguns Municípios do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Alfredo Carlos Rodrigues de Azevedo, Cláudia Alves de AndradeCoelho, Vanderlei Campos da Silva, Caroline Almeida Pereira Sena, Filipe Jonas Mattos Soares de Souza & Nataly Araujo de Souza............................................................................................................................................................................................... 201-208

Morfologia e Fisiologia Morphological Characterization of Hemocytes in Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) and Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae). Caracterização Morfológica de Hemócitos em Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) e Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae). Juciane Conceição da Silva, Felipe Arley Costa Pessoa, Cláudia Maria Ríos-Velásquez, Helena Rocha Côrrea de Araújo, Ana Paula Sampaio Feitosa, Luiz Carlos Alves, Fábio Andre Brayner & Jansen Fernandes Medeiros........................................................................................... 209-213

Saúde Pública Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, em Água de Duas Espécies de Bromélias: Estudo Bibliográfico e Experimental. Development, Availability and Mortality of Immature Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, in Water of Two Species of Bromeliads: Bibliographic and Experimental Study. Maria das Graças Avila Guimarães, Michele Teixeira Serdeiro, Alexandre de Araujo Oliveira & Marise Maleck................................................. 214-221

Taxonomia e Sistemática Description of a Neotropical New Species of Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae). Descrição de Uma Nova Espécie Neotropical de Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae). Carina Mara de Souza & Maria Lígia Paseto.................................................................................................................................................................................... 222-225 Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Chave de Identificação para Espécies e Comentários sobre Alguns Caracteres Diagnósticos para o Gênero e Família. Redescription of Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Identification key to Species and Comments on some Diagnostic Characters to the Genus and Family. Alessandre Pereira-Colavite..................................................................................................................... 226-231

Comunicação Científica Two Species of Armored Scale Insects (Hemiptera: Diaspididae) Associated with Sori of Ferns. Duas Espécies de Cochonilhas (Hemiptera: Diaspididae) Associadas com Soros de Samambaias. Marcelo Guerra Santos & Vera Regina dos Santos Wolff............................................................................................................................................................................................... 232-234 Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) from the Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brazil. Francisco Eriberto de Lima Nascimento & Freddy Bravo..................................................................................................................................................................................235-241 Nidificação de Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associada à Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) em Ecótono de Bioma Caatinga/Mata Atlântica, no Estado do Rio Grande do Norte. Nesting Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associated with Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) in Ecotone Caatinga/Atlantic Forest, in the State of Rio Grande do Norte. Francisco Virgínio, Tatiane Tagliatti Maciel & Bruno Corrêa Barbosa..............................................................................................................................................................................242-245 Espécies de Carineta (Hemiptera: Cicadidae) no Estado de Mato Grosso, Brasil. Carineta species (Hemiptera: Cicadidae) in state of Mato Grosso, Brazil. Marliton Rocha Barreto & Julielen Miras Porfiro................................................................ 246-248 A Gynandromorph and Teratological Case in Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae). Um Caso de Ginandromorfia e Teratologia em Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae). Emerson Fraga Comério, Nelson Wanderley Perioto & Rogéria Inês Rosa Lara...............................................................................................249-252

Necrólogo Ubirajara Ribeiro Martins de Souza (1932-2015). Maria Helena Mainieri Galileo.....................................................................253-254

Volume 8, número 3 - Set. - Dez. 2015 *************

ISSN 1983-0572 doi:10.12741/ebrasslis.v8i3

Publicações de 2015 Volume 8, Número 1 Cigarrinhas dos Citros, Vetoras da Bactéria Xylella fastidiosa Wells et al.: Pragas Potenciais para a Citricultura Sergipana. Citrus Leafhoppers, Vectors of the Bacterium Xylella fastidiosa Wells et al.: Potential Pest of Citrus Crops in Sergipe State. Ruberval Leone Azevedo & Marcel Faria Lima........................................01-07 Biologia de Abertura e Fechamento do Tubo de Acesso de Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini). Biology of Opening and Closing the Access tube Nannotrigona testaceicornis (Lepeletier) (Apidae: Meliponini). Luis Henrique Alves, Leonardo Almeida Sousa, André Felipe Barreto-Lima, Georgina Maria Faria Mucci & Fábio Prezoto............................ 08-11 Padrão de Nidificação de Monobia angulosa Saussure (Vespidae) Durante Estação Seca Prolongada na Região da Chapada Diamantina, Bahia, com Notas Sobre Nidificação em Ninho Abandonado de Xylocopa cearensis Ducke (Apidae). Nesting Pattern of Monobia angulosa Saussure (Vespidae) During Prolonged dry Season in the Chapada Diamantina, Bahia, with Notes on Nesting in Old Carpenter-Bee Borings Xylocopa cearensis Ducke (Apidae). Thiago Mahlmann, Reinanda Lima, Taniele Santana, Jeferson Coutinho & Favízia Freitas de Oliveira................................................................................................................12-16 Comparative Study Between Chicken Gizzards and Beef as Diets and its Influences on the Post-Embryonic Development and Longevity of Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae). Estudo Comparativo entre a Moela de Frango e Carne Bovina como Dietas e suas Influências sobre o Desenvolvimento Pós-Embrionário e Longevidade de Chrysomya megacephala (Fabricius) (Diptera: Calliphoridae). Daniele Lourinho Dallavecchia, Adriana Cristina Pedroso Ferraz, Gustavo Silva de Miranda, Alexandre Sousa da Silva & Valéria Magalhães-de-Aguiar............................................................... 17-23 Estratégia Reprodutiva de Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) e Atividades de Forrageio dos seus Visitantes Florais. Reproductive Strategy of Cucurbita moschata Poir (Cucurbitaceae) and Foraging Activities of their Floral Visitors. Paulo Roberto Abreu Tavares, João Cloves Stanzani Dutra, Leandro Pereira Polatto, Valter Vieira Alves Junior, Edmar de Souza Silva, Ellem Patrícia de Souza & Jhonatan Vicente Ponço...............................................................................................................24-29 Abundância e Diversidade de Coleópteros de Solo em Fragmentos de Capoeira ao Entorno da Zona Urbana do Município de UruaráPA, Brasil. Abundance and Diversity of Ground Dwelling Beetles (Arthropoda: Insecta) in Fragments of Shrubbery Vegetation (Capoeira) in the Surroundings of the Urban Zone of Uruará City-PA, Brazil. Reinaldo Lucas Cajaiba &Wully Barreto da Silva.....................................................................................................................................................................30-37 Exposure of Workers of Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) to ant Baits Containing Different Active Ingredients under Laboratory Conditions. Exposição de Operárias de Ectatomma brunneum Smith (Hymenoptera: Formicidae: Ectatomminae) a Iscas Formicidas Contendo Diferentes Ingredientes Ativos em Condições de Laboratório. Viviane Cristina Tofolo, Edilberto Giannotti & Marcos Aparecido Pizano........................................................... 38-44 Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) of the Jaú National Park, Amazonas, Brazil. Fauna de vespas sociais (Hymenoptera: Vespidae: Polistinae) do Parque Nacional do Jaú, Amazonas, Brasil. Alexandre Somavilla, Sérgio Ricardo Andena & Marcio Luiz Oliveira...........................................................................................................................................45-50 Sampling and Diversity of Hymenoptera (Insecta) in an Orange Orchard/Brazilian Savannah Fragment Interface. Amostragem e Diversidade de Hymenoptera (Insecta) em uma Interface Cultura de Citros/Fragmento de Cerrado. Rogeria Inês Rosa Lara, Daniell Rodrigo Rodrigues Fernandes, Danielle Roberta versuti, Maria Flora de Almeida Tango & Nelson Wanderley Perioto..................................................................................................................................................................................................51-57 O Grupo costatus de Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) no Brasil: Novos Registros e Distribuição de Ommatius costatus Rondani e Ommatius orenoquensis Bigot. The costatus Group of Ommatius Wiedemann (Diptera, Asilidae) in Brazil: New Records and Distribution of Ommatius costatus Rondani and Ommatius orenoquensis Bigot. Rodrigo Vieira.....................................................................................................................................................................................58-64 New Occurrences of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) in Semideciduous Seasonal Montane Forest and Tropical Dry Forest in Minas Gerais and in the Atlantic Forest in the State of Rio de Janeiro. Novos Registros de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Floresta Estacional Semidecidual Montana e Mata Seca em Minas Gerais e na Mata Atlântica no Estado do Rio de Janeiro. Marcos Magalhães Souza, Epifânio Porfiro Pires, Rafael Eugênio & Reinildes Silva-Filho.........65-68 Infestação de Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Auchenorrhyncha: Aethalionidae) em Plantas de Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) no Estado do Acre. Infestation of Aetalion reticulatum (Linnaeus) (Hemiptera: Aethalionidae) in Plants of Euterpe oleracea Martius (Arecaceae) in Acre State, Brazil. Rodrigo Souza Santos, Antonio José Creão-Duarte & Aureny Maria Pereira Lunz............................................................................................................................................................69-73 Formigas em Carcaças de Rattus norvegicus (Berkenhout) em uma Área de Cerrado no Sudeste do Brasil: Riqueza e Abundância. Ants on Rattus norvegicus (Berkenhout) Carcass in a Savannah Area in Southeastern Brazil: Richness and Abundance. Alysson Rodrigo Fonseca, Renata Bernardes Faria Campos & Geiziane Ferreira Silva................................................................74-78

First Record of Pediobius pyrgo Walker (Hymenoptera: Eulophidae) in South America and its Emergence from Egg Sacs of Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae). Primeiro Registro de Pediobius pyrgo (Walker) (Hymenoptera: Eulophidae) na América do Sul e sua Emergência em Sacos de Ovos de Latrodectus geometricus C. L. Koch (Araneae: Theridiidae). Karine Schoeninger, Diego Galvão de Pádua, Lidianne Salvatierra & Marcio Luiz de Oliveira..... 79-81 First Record of Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) in the Volta Grande Environmental Reserve, Conceição das Alagoas Municipality, Minas Gerais, Brazil. Primeiro registro de Anopheles darlingi Root (Diptera, Culicidae) na região do Reservatório de Volta Grande, Conceição das Alagoas, Minas Gerais, Brasil. Rafael Martins, Graziella França Monteiro, Fábio Medeiros da Costa & Yasmine Antonini................................................................................................................................. 82-84

doi:10.12741/ebrasslis.v8i1 Volume 8, Número 2 Interações Planta-Inseto: Aspectos Biológicos e Ecológicos do Mutualismo Cecropia-Azteca. Plant-Insect Interactions: Biological and Ecological Aspects of Cecropia-Azteca Mutualism. Gabriela Vasconcelos de Oliveira, Michele Martins Correa & Jacques Hubert Delabie................................................................................................................................................................................... 85-90 Mariposas Frugívoras Capturadas por Armadilhas Atrativas em Fragmento Urbano. Frugivorous Moths Captured by Attractive Traps in Urban Fragment. Tatiane Tagliatti Maciel, Bruno Corrêa Barbosa, Helba Helena Santos-Prezoto & Fábio Prezoto..... .............................................................................................................................................................................................................91-95 Does Tourism Impact Aquatic Insects in a High Altitude Stream? O Turismo Impacta os Insetos Aquáticos em um Riacho de Alta Altitude? Carlos Antonio Bispo, Anete Pedro Lourenço & André Rinaldo Senna Garraffoni............................................96-104 Termite Communities in Sugarcane Plantations in Southeastern Brazil: an Ecological Approach. Comunidades de Cupins em Cultivos de Cana-de-Açúcar no Estado de São Paulo: Uma Abordagem Ecológica. Luciane Kern Junqueira, Edmilson Ricardo Gonçalves & Lucas Manuel Cabral Teixeira....................................................................................................................105-116 Análise Faunística e Flutuação Populacional da Dipterofauna de Ecossistemas da Área de Proteção Ambiental do Araripe, Barbalha, CE. Faunal Analysis and Populational Fluctuation of Dipterofauna of Ecosystems from Área de Proteção Ambiental do Araripe. Francisco Roberto de Azevedo, Raul Azevedo, Cícero Antônio Mariano dos Santos, Eridiane Silva Moura & Daniel Rodrigues Nere................................................................................................................................................................................117-124 Hydropsychidae Curtis e Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) do Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, Estado de São Paulo, Brasil. Hydropsychidae Curtis and Leptoceridae Leach (Insecta, Trichoptera) from Parque Estadual Intervales, Serra de Paranapiacaba, São Paulo State, Brazil. Rafael Alberto Moretto & Pitágoras Conceição Bispo.................................................................................................................................................................................................125-129 Flutuação Populacional de Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) em Plantios de Palma de Óleo em Roraima. Population Fluctuation of Rhynchophorus palmarum L. (Coleoptera: Curculionidae) in Plantations of Oil Palm in Roraima. Ruy Guilherme Correia, Antonio Cesar Silva Lima, Antonio Carlos Centeno Cordeiro, Francisco Clemilto da Silva Maciel, Walmer Bruno Rocha Martins & Luiz Fernandes Silva Dionísio.................................................................................... 130-134 Descrição da Larva de 3º Instar e Caracteres do Adulto de Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae). Description of the 3rd Instar Larva and Characters of Adult Phaedon confinis Klug (Coleoptera: Chrysomelidae). Julianne Milléo, Felícia Pereira de Albuquerque, Jonathan Pena Castro & Luciano de Azevedo Moura..............................................................135-144 Annotated Checklist of Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) from Rio Grande do Sul and Santa Catarina, Brazil. Lista dos Aphodiinae (Coleoptera: Scarabaeidae) do Rio Grande do Sul e Santa Catarina, Brasil. Pedro Giovâni da Silva..................................................................................................................................................................................................145-151 Interações Agressivas em Abelhas sem Ferrão: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invadindo Ninho de Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier). Agressive Interactions in Stingless bees: Melipona quadrifasciata (Lepeletier) Invading Nest of Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier). Bruno Corrêa Barbosa, Karine Munck Vieira & Fábio Prezoto.........................152-154 Attack Behavior of Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) in Nest of Polistes versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) and its Defensive Behavior. Comportamento de Ataque de Elasmus polistis Burks (Hymenoptera: Eulophidae) a Ninho de Polistes versicolor (Oliver) (Hymenoptera: Vespidae) e seu Comportamento de Defesa. Thiago Marinho Alvarenga, Yuri Fanchini Messas, Hebert da Silva Souza, Luana Leite Guimarães Santos & Jober Fernando Sobczak.............................................................................................................................................................................................155-158 Ecological Interaction Among Stingless Bees, Ants, and the Whitefly Aleurothrixus aepim (Goeldi). Interação Ecológica entre Abelhas sem Ferrão, Formigas, e a Mosca Branca Aleurothrixus aepim (Goeldi). Luis Henrique Alves, Sérgio Nogueira Pereira, Fábio Prezoto & Paulo Cesar Rodrigues Cassino.............................................................................................................159-161 Comportamento Predatório Incomum de Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae). Unusual Predatory Behavior of Menemerus bivittatus (Dufour) (Araneae, Salticidae). Vítor Ribeiro Halfeld.............................................................. 162-164 vii

First Record of Venturia sp. Parasitizing the Coconut Moth. Primeira ocorrência de Venturia sp. Parasitando a Traça-do-Coqueiro. Abel Felipe Oliveira Queiroz, Bianca Giuliano Ambrogi, Jucileide Lima Santos & Eduardo Silva Nascimento.......................................................................................................................................................................................165-167

doi:10.12741/ebrasslis.v8i2 Volume 8, Número 3 Absence of Relationship Among Termite (Insecta: Isoptera) Richness, Functional Groups and Environmental Variables in Southern Brazil. Ausência de Relação Entre Riqueza, Grupo Funcional e Variáveis Ambientais para Térmitas (Insecta: Isoptera) no Sul do Brasil. Elena Diehl, Eduardo Diehl-Fleig & Luciane Kern Junqueira................................................... 168-173 Biodiversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) at Altitudes Above 1600 Meters in the Parque Estadual da Serra do Papagaio, State of Minas Gerais, Brazil. Biodiversidade de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Áreas de Altitude Acima de 1600 Metros do Parque Estadual da Serra do Papagaio, Estado de Minas Gerais, Brasil. Marcos Magalhães de Souza, Heloina Nathalliê Mariano da Silva, João Batista Dallo, Lizandra de Fátima Martins, Lucas Rocha Milani & Mateus Aparecido Clemente.......................................................................................................................................................................................... 174-179 Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in Southern Brazil. Entomofauna Associada a Carcaças de Suínos Expostas no Sul do Brasil. Ana Carolina Ries & Betina Blochtein........................................................................................ 180-188 Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) com Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Compatibility Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) with Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). Eunice Cláudia Schlick Souza, Luciana Claudia Toscano, Genivaldo David de Souza Schlick, André Júnior Andrade Peres, Pamella Mingotti Dias & Wilson Itamar Maryama........................................................................................................................................................................................ 189-195 Biologia de Imaturos e Adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Alimentados com Lagartas de Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), criadas em Diferentes Genótipos de Maracujazeiro. Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Fed with Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) Caterpillars, Raised in Different Passion fruit Genotypes, Adults and Immatures Biology. Marina Robles Angelini & Arlindo Leal Boiça Júnior............................................................................................................................................................................................. 196-200 Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Phlebotominae) in Some Municipalities in the State of Rio de Janeiro, Brazil. Abundância e Frequência Mensal de Flebotomíneos (Diptera: Phlebotomiae) em Alguns Municípios do Estado do Rio de Janeiro, Brasil. Alfredo Carlos Rodrigues de Azevedo, Cláudia Alves de AndradeCoelho, Vanderlei Campos da Silva, Caroline Almeida Pereira Sena, Filipe Jonas Mattos Soares de Souza & Nataly Araujo de Souza............................................................................................................................................................................................... 201-208 Morphological Characterization of Hemocytes in Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) and Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae). Caracterização Morfológica de Hemócitos em Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) e Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae). Juciane Conceição da Silva, Felipe Arley Costa Pessoa, Cláudia Maria Ríos-Velásquez, Helena Rocha Côrrea de Araújo, Ana Paula Sampaio Feitosa, Luiz Carlos Alves, Fábio Andre Brayner & Jansen Fernandes Medeiros........................................................................................... 209-213 Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, em Água de Duas Espécies de Bromélias: Estudo Bibliográfico e Experimental. Development, Availability and Mortality of Immature Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, in Water of Two Species of Bromeliads: Bibliographic and Experimental Study. Maria das Graças Avila Guimarães, Michele Teixeira Serdeiro, Alexandre de Araujo Oliveira & Marise Maleck................................................. 214-221 Description of a Neotropical New Species of Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae). Descrição de Uma Nova Espécie Neotropical de Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae). Carina Mara de Souza & Maria Lígia Paseto.................................................................................................................................................................................... 222-225 Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Chave de Identificação para Espécies e Comentários sobre Alguns Caracteres Diagnósticos para o Gênero e Família. Redescription of Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Identification key to Species and Comments on some Diagnostic Characters to the Genus and Family. Alessandre Pereira-Colavite..................................................................................................................... 226-231 Two Species of Armored Scale Insects (Hemiptera: Diaspididae) Associated with Sori of Ferns. Duas Espécies de Cochonilhas (Hemiptera: Diaspididae) Associadas com Soros de Samambaias. Marcelo Guerra Santos & Vera Regina dos Santos Wolff............................................................................................................................................................................................... 232-234 Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brasil. Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) from the Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brazil. Francisco Eriberto de Lima Nascimento & Freddy Bravo..................................................................................................................................................................................235-241

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Nidificação de Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associada à Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) em Ecótono de Bioma Caatinga/Mata Atlântica, no Estado do Rio Grande do Norte. Nesting Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associated with Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) in Ecotone Caatinga/Atlantic Forest, in the State of Rio Grande do Norte. Francisco Virgínio, Tatiane Tagliatti Maciel & Bruno Corrêa Barbosa..............................................................................................................................................................................242-245 Espécies de Carineta (Hemiptera: Cicadidae) no Estado de Mato Grosso, Brasil. Carineta species (Hemiptera: Cicadidae) in state of Mato Grosso, Brazil. Marliton Rocha Barreto & Julielen Miras Porfiro................................................................ 246-248 A Gynandromorph and Teratological Case in Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae). Um Caso de Ginandromorfia e Teratologia em Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae). Emerson Fraga Comério, Nelson Wanderley Perioto & Rogéria Inês Rosa Lara...............................................................................................249-252 Ubirajara Ribeiro Martins de Souza (1932-2015). Maria Helena Mainieri Galileo.....................................................................253-254

doi:10.12741/ebrasslis.v8i3 *************

Ecologia

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.491 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Absence of Relationship Among Termite (Insecta: Isoptera) Richness, Functional Groups and Environmental Variables in Southern Brazil Elena Diehl¹, Eduardo Diehl-Fleig² & Luciane Kern Junqueira³ 1. Sem vínculo institucional, e-mail: ediehl@pesquisador.cnpq.br. 2. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN (Autor para correspondência), e-mail: edf.formiga@gmail.com. 3. Pontifícia Universidade Católica de Campinas, Campinas, SP, e-mail: lkjunque@puc-campinas.edu.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 168-173 (2015)

Abstract. In the temperate zones, termites play a minor ecological role, while, in the tropics, they dominate among the decomposing invertebrates, corresponding to about 10% of the total animal biomass and up to 95% of the soil insect biomass. At the same time, the tropical zones have more productive environments, lower climatic variation, greater ecological stability, and are richer in species. In this study, we evaluated termite species richness, composition, and trophic groups in 14 sites at different altitudes distributed in the State of Rio Grande do Sul, Southern Brazil from previous published surveys. We tested whether there would be a pattern linking those three variables to altitude and bioclimatic factors. We found no significant correlation between species richness and altitude. Bioclimatic variables did not explain the differences in species composition neither in functional group. However, species number, though not statistically different, and composition varied among sampling sites. We suggest that further surveys should be conducted along with greater collection effort and number of sampled sites as to provide a better understanding of the factors affecting the termite fauna of Southern Brazil. Keywords: Bioclimatic variables; Biodiversity; Species composition; Trophic groups.

Ausência de Relação Entre Riqueza, Grupo Funcional e Variáveis Ambientais para Térmitas (Insecta: Isoptera) no Sul do Brasil Resumo. Nas zonas temperadas, os térmitas têm um papel ecológico reduzido, enquanto que, nos trópicos, dominam entre os invertebrados decompositores e correspondem a cerca de 10% do total da biomassa animal e quase 95% da biomassa de insetos de solo. Ao mesmo tempo, as zonas tropicais possuem ambientes mais produtivos, menor variação climática, maior estabilidade ecológica e riqueza de espécies. No presente trabalho, avaliamos a riqueza, composição e os grupos funcionais dos térmitas de 14 localidades em diferentes altitudes no Rio Grande do Sul, sul do Brasil, a partir de dados já publicados. Testamos se existiria um padrão relacionando essas três variáveis à altitude e aos fatores bioclimáticos. Os resultados não mostraram correlação significativa entre riqueza de espécies e altitude, assim como os fatores bioclimáticos não explicaram a variação na composição de espécies e dos grupos funcionais. No entanto, o número, embora não significativo, e a composição de espécies foram diferentes entre os locais de coleta. Sugerimos a ampliação dos levantamentos, com maior esforço amostral e maior número de pontos amostrados, para identificar os fatores ambientais que influenciam a termitofauna do sul do Brasil. Palavras-Chave: Composição de espécies; Biodiversidade; Grupos tróficos; Variáveis bioclimáticas.

_____________________________________ hile in temperate zones, isopterans play a minor ecological role; in the tropics, they are the most important invertebrate decomposer (Bignell & Eggleton 2000; Bignell et al. 2011). They make up approximately 10% of the total animal biomass and 95% of the soil insect biomass (Bignell & Eggleton 2000). Del Grosso et al. (2008) suggest that the increase in species richness in the tropical areas is due to the higher productivity of the environment as a consequence of more stable climatic factors. In general, altitude and species richness correlates negatively for several organisms (Rahbek 2005; McCain 2009; for a review see Sundqvist et al. 2013). For example, in tropical and subtropical zones, altitude alters the correlation between latitude and richness of ant species. At latitudes lower than 30° S and below 500 m a.s.l., richness and altitude correlates positively, while correlating negatively at greater latitudes and altitudes (Kusnezow 1957; Ward 2000). For instance, termite richness and composition is affected by altitude in a study conducted in the Indonesian rain forest (Gathorne-Hardy et al. 2001). The authors found that a 100

m increase in the elevation gradient produced significant decrease in species richness. Cancello et al. (2014) found that both richness and abundance correlates negatively to latitude in the Brazilian Atlantic Forest, but whether altitude has been accounted in the final statistical model of this important and pioneer study is unknown. The species feeding group was also taken into account by Cancello et al. (2014), and that yielded interesting results. Feeding (or functional) groups are defined mainly on their different diet requirements, which, briefly, vary from soil, fresh wood to different stages of decomposition of the wood (De Souza & Brown 1994; Eggleton et al. 1995, 1997; Jones & Brendell 1998; Jones 2000; Bignell & Eggleton 2000). Given that altitude and several bioclimatic factors are a determinant or proxy for species richness of different taxa, our aim was to test whether a similar pattern could exist for termites collected in the State of Rio Grande do Sul, Southern Brazil, of which the species richness and composition have been recently published in our previous study (Diehl et al. 2014). Funding Agency: CNPq

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Diehl et al.

Absence of Relationship Among Termite (Insecta: Isoptera)â&#x20AC;Ś

Material and Methods Species richness and composition, elevation and geographical location on termites sampled in 14 sites distributed in four geomorphological units of Rio Grande do Sul (Central Depression, Coastal Plain, Southern Plateau, and Sul-Riograndense Shield) (Figure 1) were gathered from our previously published study (Diehl et al. 2014). Sampling and identification. Briefly, a transect (100 m x 3 m) divided into 20 sections (15 m2) was established at each site. Samples were taken in ten non-contiguous sections along the transect, alternating left/right sites in each section. During 60 minutes, each section was surveyed for termites on the ground and on the trees. A termitrap bait was randomly placed sixty days before sampling at 15 cm deep into the soil for each section (Almeida & Alves 1995) and ten blocks (340 cm3) of soil at horizon A were extracted per each section. Termites were stored in individual amber glass with 80% ethanol. Specimens were identified to the genus level and, whenever possible, to the species level or morphospecies, using Emerson (1952), Krishna & Araujo (1968), Araujo (1977), Mathews (1977), Fontes (1985, 1992, 1995, 1998), Cancello (1989), and Constantino (1994, 1998, 1999, 2002, 2013). Taxonomists verified species identification. Specimens are deposited at the Collection of Social Insects (Isoptera and Formicidae) of the University of Vale do Rio dos Sinos, SĂŁo Leopoldo, Rio Grande do Sul, Brazil. Functional group classification. For the present study, we grouped termites according to the functional grouping system of Rezende (2012), who studied the feeding habits of South American termites of the family Termitidae based on worker mandible morphology and gut content analysis, resulting in four functional groups: wood-feeders, humus-feeders, grasslitter feeders, and intermediate. For Kalotermitidae, we followed Constantino (1999, 2002) and Cancello et al. (2014). Bioclimatic data. Climatic variables (n = 19) related to temperature (BIO1, BIO2, BIO3, BIO4, BIO5, BIO6, BIO7, BIO8, BIO9, BIO10, BIO11) and precipitation (BIO12, BIO13, BIO14, BIO15, BIO16, BIO17, BIO18, BIO19) were gathered for each sampled site from the database WorldClim (Hijmans et al. 2005). We conducted Principal Component Analysis (PCA) to reduce the dimensionality of the climatic variables, as they are highly correlated. Broken stick model selected for the meaningful principal components (Legendre & Legendre 2012) and retained two orthogonal axes that explained 85% of the variation of the data. We calculated the Euclidean distance of these orthogonal axes as the bioclimatic variables used in Mantel tests. Statistical analysis

169

Species richness and altitude. Linear regression was used to test for correlation between species richness and altitude (Legendre & Legendre 2012), performed with R Core Team package vegan (Oksanen et al. 2013). Species composition, functional groups and bioclimatic variables. Mantel test was used to check if the variation in species composition and functional groups among sampling sites was explained by bioclimatic variables. We translated the matrix of site coordinates (latitude and longitude) into spatial predictors with distance based in Moran Eigenvector Maps (dbMEM), formerly called Principal Coordinates of Neighbor Matrices (PCNM) analysis (Dray et al. 2006, 2012). We used the Euclidean distance between the sampled sites. Then, computed the threshold value and constructed a truncated distance matrix. To construct the truncated matrix, we kept the original distance values that were lower than the threshold value, and multiplied by four the values higher than the threshold value. We then performed a Principal Coordinate Analysis (PCoA) of the truncated distance matrix to obtain vectors used as spatial

predictors in Mantel tests. To analyze the impact of bioclimatic variables (predictor) on species composition while controlling for the effect of spatial variables we used partial Mantel test. The test controlled for the effect of spatial autocorrelation on species distribution, i.e., the phenomenon by which sites closer to each other have more similar species composition than farther ones, regardless of environmental variation (Dray et al. 2006, 2012; Legendre & Legendre 2012). Here, we transformed the species composition into a dissimilarity matrix using the Bray-Curtis distance against bioclimatic dissimilarity obtained above, while controlling for the effect of spatial distance (Euclidean distance) (Legendre & Legendre 2012). Permutations (n = 999) of rows and columns of species dissimilarity matrix estimated the significance of the correlation (Legendre & Legendre 2012). We tested separately with partial Mantel tests for each functional group (wood-feeder, humus-feeder, grass-litter feeder, and intermediate). Analysis were conducted in R Core Team (2013) using the packages vegan (Oksanen et al. 2013) and labdsv (Roberts 2013).

Results In our previous study, we recorded 16 taxa of termites from two families. Kalotermitidae was represented by a single morphospecies of Rugitermes, while we found 12 genera, seven species, and eight morphospecies from four subfamilies (Apicotermitinae, Nasutitermitinae, Syntermitinae, and Termitinae) of Termitidae (Table 1). The most frequent species were Anoplotermes sp. and Aparatermes sp., occurring in ten (71.4%) and nine (64.3%) sampled sites, respectively. Cornitermes cumulans (Kollar) and Cortaritermes fulviceps (Silvestri) were found in half of the sites. Neocapritermes sp. and Rugitermes sp. were found in four (28.6%) sites, while Nasutitermes jaraguae (Holmgren) and Termes sp. were found in three (21.4%). Four species [Dihoplotermes inusitatus Araujo, Grigiotermes bequaerti (Snyder & Emerson), Nasutitermes aquilinus (Holmgren), and Nasutitermes sp.] were present in only two (14.3%) sites. The remaining species [Araujotermes caissara (Fontes), Grigiotermes sp., Ruptitermes sp., and Tetimatermes sp.] occurred in only one (7.1%) of the 14 sampled sites (Figure 2). Most of the 16 taxa were either wood- (31.2%) or humus-feeders (31.2%). Four species were grass-litter feeders (25%) and two species were classified as intermediates (12.5%). The majority of sites (57.1%) had two to three functional groups, while 14.3% had a single functional group (Figure 2). Species composition varied between sites, as well as species number per site, from one to 14 (Figure 2). Species richness and altitude were not correlated [F (1, 12) = 0.009, P = 0.924]. Bioclimatic variables did not explain the differences in species composition (r = -0.09107, P = 0.67) neither functional group differences (r = -0.1116, P = 0.64).

Discussion Species number was low, varying from one to 14 species per site and only the species composition differed greatly among sites, similar to previously registered for temperate and subtropical regions (Eggleton 2000; Eggleton & Tayasu 2001). However, in the temperate regions of Argentina, species number differs from southern Brazil and termite richness can reach up to 81 species (Laffont et al. 1998, 2004; Torales et al. 2005). Nevertheless, Cancello (2002) recorded from two to eight morphospecies in the Brazilian Atlantic Forest located in a subtropical region (State of Santa Catarina), but also found that in the State of Bahia, in the tropical region, an average of 30 morphospecies were recorded. Invertebrates diversity pattern remain poorly unknown (DinizFilho et al. 2010), and in the case of termites, several studies on e-ISSN 1983-0572

Setembro - Dezembro 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 8 (3)

Table 1. Termites recorded in 14 sites in Rio Grande do Sul, Southern Brazil, classified into functional groups. Family/Subfamily Kalotermitidae Termitidae

Apicotermitinae

Nasutitermitinae

Syntermitinae Termitinae Total

Rugitermes sp.

Taxon

Functional group wood-feeder

Anoplotermes sp. Aparatermes sp. Grigiotermes bequaerti (Snyder & Emerson) Grigiotermes sp. Ruptitermes sp. Tetimatermes sp. Araujotermes caissara (Fontes) Cortaritermes fulviceps (Silvestri) Nasutitermes aquilinus (Holmgren) Nasutitermes jaraguae (Holmgren) Nasutitermes sp. Cornitermes cumulans (Kollar) Dihoplotermes inusitatus Araujo Neocapritermes sp. Termes sp. 16

humus-feeder intermediate humus-feeder humus-feeder grass-litter feeder humus-feeder intermediate grass-litter feeder wood-feeder wood-feeder wood-feeder grass-litter feeder humus-feeder wood-feeder intermediate 4

the effects of environmental factors, such as fire, deforestation, and forest fragmentation on the community structure have been conducted (Eggleton et al. 1995, 1996; Davies 2002). However, it is clear that local environmental factors, such as altitude, temperature, rainfall, and vegetation influences the richness of termite communities (Eggleton 2000; Donovan et al. 2002; Inoue et al. 2006). Moreover, Collins (1980, 1981) reported a reduction in species abundance with increasing altitude. Among Termitidae, Inoue et al. (2006) found that Nasutitermitinae species richness and abundance tend to increase in higher altitudes, while elevation had not effect on Rhinotermitidae. This trend was not found in our study, probably due to our reduced sample size and collection effort. e-ISSN 1983-0572

Cancello et al. (2014) were pioneers in describing, for the South America region, the diversity pattern, abundance and species composition of the termite functional groups along a latitudinal gradient (from 7o S to 27o S) in the Brazilian Atlantic Forest. Along this gradient, termite species richness and abundance negatively correlates to latitude. Latitude influenced termite diversity through variation in rainfall, in the evapotranspiration potential, and temperature, the later with greater influence. Another important study has been conducted by Palin et al. (2011) in the Peruvian Amazon-Andes along an elevation gradient. From the 49 species registered, in general, the diversity declined with increased elevation. The functional groups responded differently to the upper distribution limit: for the soil-feeding it was between

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Figure 1. Termite sampling sites distributed in four geomorphological units of Rio Grande do Sul, Southern Brazil. [Sampling sites: 1, Cambará do Sul (29º10’S, 50º05’W); 2, São Francisco de Paula (29º23’S, 50º25’W); 3, Canela (29º21’S, 50º49’W); 4, Rolante (29º36’S, 50º31’W); 5, São Leopoldo (29º45’S, 51º08’W); 6, Novo Hamburgo (29º41’S, 51º04’W); 7, Triunfo (29º53’S, 51º23’W); 8, Torres (29º20’S, 49º44’W); 9, Passinhos (30º01’S, 50º23’W); 10, Santo Antônio da Patrulha (29º54’S, 50º33’W); 11, Capivari do Sul (30º08’S, 50º30’W); 12, Barra do Ribeiro (30º17’S, 51º18’W); 13, Sapucaia do Sul (29º49’S, 51º08’W); 14, Canoas (29º55’S, 51º11’W)].

Diehl et al.

Absence of Relationship Among Termite (Insecta: Isoptera)…

Figure 2. Richness, composition and functional groups of termite species collected in four geomorphological units of Rio Grande do Sul, Southern Brazil. [(Species: 1, Rugitermes sp.; 2, Anoplotermes sp.; 3, Aparatermes sp.; 4, Grigiotermes bequaerti; 5, Grigiotermes sp.; 6, Ruptitermes sp.; 7, Tetimatermes sp.; 8, Araujotermes caissara; 9, Cortaritermes fulviceps; 10, Nasutitermes aquilinus; 11, Nasutitermes jaraguae; 12, Nasutitermes sp.; 13, Cornitermes cumulans; 14, Dihoplotermes inusitatus; 15, Neocapritermes sp.; 16, Termes sp.). (Sampling sites: Bar, Barra do Ribeiro; Tor, Torrers; SAP, Santo Antônio da Patrulha; Cap, Capivari do Sul; Pas, Passinhos; Tri, Triunfo; NH, Novo Hamburgo; SL, São Leopoldo; Rol, Rolante; Sap, Sapucaia do Sul; Cas, Canoas; Cal, Canela; SFP, São Francisco de Paula; Cam, Cambará do Sul)].

925 and 1,500 m a.s.l., while the wood-feeding termites was between 1,550 and 1,850 m a.s.l. And this differential response led the authors to suggest that the energy requirements for each group are a key factor in shaping their occurrence associated with the altitude and temperature.

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Small differences in species richness and composition among sampled sites in Rio Grande do Sul could be due to several factors such as the diversity of habitats and vegetation, altitude, and local climatic factors. However, the analysis showed no significant correlation between species richness or functional groups with the parameters (altitude and climatic variables). Thus, we suggest that the greatest influence, especially in species richness per site, has elapsed from insufficient sampling effort and the lack of repetitions, especially when the results are compared to other close regions as Argentina. There are more than 2,800 termite species in the world, of which ca. 550 species occur in the Neotropics (Constantino 2013). Estimates of termite richness for Brazil are not yet accurate, ranging from 250 to more than 360 species (Cancello & Schlemmermeyer 1999; Constantino 1999, 2013; Fontes & Araujo 1999). However, the estimated species richness should increase with termite sampling in other areas of the country and, we expect, in the State of Rio Grande do Sul. In South America, there is not enough data to support a strong diversity pattern of termites, mainly because surveys are not evenly distributed and have been carried out in regions of Guiana and Brazil, including the states of Amazon, São Paulo and Mato Grosso (Eggleton 2000), except for some recent and significant studies (Palin et al. 2011; Cancello et al. 2014). For instance, we would expect a reduction in termite richness in lower latitudes of South America based on the temperate climate of the region and on recent evidence (Cancello et al. 2014).

There must be other forces driving the termite diversity and richness apart from the latitudinal and the altitudinal gradient per se, for example, that the phylogenetic structure might be involved the process, especially in the temperate forests, as suggested for ants (Machac et al. 2011). Intriguing results have been found for termite in other temperate zones, as in Argentina. For example, Laffont et al. (1998) surveyed a commercial eucalyptus forest in northwestern Argentina and recorded seven genera and ten species. The same authors, in 2004, reported 15 genera and 22 species in three nature reserves in northwestern Argentina, while Torales et al. (2005) recorded 31 genera and 81 species in a total of 214 locations, almost covering the entire country, which ranges from (from 22o S to 55o S). Our results clearly differ from other published studies for temperate zones of South America. The reduced number of termite species as well the absence of relationship among the factors tested could be due to lack of taxonomists and reduced sampling effort in the region (Diehl et al. 1995). Termite richness in Argentina is a good indicator of the need to increase the area surveyed, the number of sampling sites and the collection effort in the State of Rio Grande do Sul.

Acknowledgments The authors thank A. Leão, D.F. Florêncio, E.Z. de Albuquerque, L.V.A. Menzel, R. Fonseca, and Z. Castro for field and lab assistance. We also thank Dr. R. Constantino for identification of several specimens and two anonymous reviewers for their comments on this manuscript. This work was supported by the Brazilian National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) to the first author. e-ISSN 1983-0572

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e-ISSN 1983-0572

Ecologia

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.519 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Biodiversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) at Altitudes Above 1600 Meters in the Parque Estadual da Serra do Papagaio, State of Minas Gerais, Brazil Marcos Magalhães de Souza¹, Heloina Nathalliê Mariano da Silva¹, João Batista Dallo¹, Lizandra de Fátima Martins¹, Lucas Rocha Milani¹ & Mateus Aparecido Clemente² 1. Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia do Sul de Minas, Campus Inconfidentes Inconfidentes, Minas Gerais, Brazil, e-mail: marcos.souza@ifsuldeminas.edu.br, heloinanatalie@hotmail.com, joao.b.dallo@hotmail.com, lizandrafmartins@gmail.com, lucasdocero@hotmail.com. 2. Universidade Estadual Paulista - Departamento de Zoologia - Instituto de Biociências- Rio Claro, e-mail: mateus1981@gmail.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 174-179 (2015)

Abstract. The Parque Estadual da Serra do Papagaio is the largest area of natural preservation in the south of Minas Gerais, with areas of Floresta Atlantica, Floresta de Araucaria and Campos de Altitude. Although this is an area of biological importance, there are many groups that have not yet been studied there: for example social wasps, which are insects belonging to order Hymenoptera, family Vespidae, which play an important ecological role in different ecosystems. This study was carried out in the aforementioned natural preservation area at altitudes between 1600 and 2200 m in 20 days of sampling between July of 2013 and April of 2014, using active searches and attractive traps to record species. Twenty two species of social wasps were sampled, distributed in seven genera. This number is small compared to counts from other studies in this state, which is probably due to the high altitude of this area. There was a predominance of nests with protective casings in the most common species recorded, and the most populous species was Polybia fastidiosuscula Saussure, a finding that can be explained by the superior thermoregulation afforded by the nest casing. Two other common species were Mischocyttarus drewseni Saussure, and Mischocyttarus rotundicolis (Cameron), which have nests without casings; however, these species have dark coloration, as does the substrate used for nesting, and can therefore enhance retention of solar radiation; nevertheless, other biotic and abiotic factors could be involved. Keywords: Conservation; Fields of Altitude; Independent Foundation; Nesting in Dark; Swarm-founding.

Biodiversidade de Vespas Sociais (Hymenoptera: Vespidae) em Áreas de Altitude Acima de 1600 Metros do Parque Estadual da Serra do Papagaio, Estado de Minas Gerais, Brasil Resumo. O Parque Estadual da Serra do Papagaio é a maior Unidade de Conservação do sul de Minas Gerais, com áreas de Mata Atlântica, floresta de Araucária e Campos de Altitude. Apesar da importância biológica da área, muitos grupos animais não foram estudados, como as vespas sociais, insetos que pertencem à ordem Hymenoptera, família Vespidae, e que desempenham importante papel ecológico em diferentes ecossistemas. O estudo foi conduzido nessa Unidade de Conservação em altitudes entre 1600 a 2200 m, no período de julho de 2013 a abril de 2014, durante vinte dias de amostragem, utilizando busca ativa e armadilhas atrativas para registro das espécies. Foram amostradas 22 espécies de vespas sociais distribuídas em sete gêneros. Número menor em relação a outros estudos do estado, o que, provavelmente, foi ocasionado pela elevada altitude. Houve uma predominância de ninhos com invólucro protetor e a espécie mais frequente foi Polybia fastidiosuscula Saussure, o que pode ser explicado pela melhor regulação térmica obtida pelo invólucro. Outras duas espécies frequentes foram Mischocyttarus drewseni Saussure e Mischocyttarus rotundicolis (Cameron) que possuem ninhos sem invólucro, porém essas espécies possuem coloração escura, assim como o substrato utilizado para nidificação e isso poderia reter melhor a radiação solar. Contudo outros fatores bióticos e abióticos podem estar envolvidos. Palavras-chave: Campos de altitude; Conservação; Fundação enxameante; Fundação independente; Ninhos escuros.

_____________________________________ here are studies describing the richness, variation and abundance of different insect groups along elevation gradients (Janzen 1973; Fernandes & Lara 1993; HenriquesOliveira & Nessimian 2010). The general pattern observed is the decline of species richness due to the increase in altitude. According to Lawton et al. (1987), the decline of species richness with increase in altitude is caused by the increase of climate severity, the reduction of habitable areas, and the reduction of diversity of resources and primary productivity. Adaptive factors related to food resources for life strategy are of crucial relevance (Fernandes & Price 1991), however, data for social wasps are scarce (Kumar et al. 2009). These insects belong to the order Hymenoptera, family Vespidae, and they play various ecological roles, acting as predators of pest crops such as coffee (Coffea arabica L.) and Surinam cherry (Eugenia uniflora L.) (Souza et al. 2013), and they are frequent visitors of various angiosperms (Clemente et al. 2012) and

pollinators of some families (Granja & Barros 1998). Despite their importance and the growing of the number of diversity studies in Brazil, especially in the state of Minas Gerais (Souza & Zanuncio 2012), there are no data available about the distribution and occurrence of social wasps in ecosystems above 1,600 m of altitude, which are located in the south of the state, particularly in areas of altitude fields. These altitude fields are characterized by mountain tops more than 1,500 m high which arose mainly in the Tertiary Period in Serra da Mantiqueira and Serra do Mar, and are associated with igneous and metamorphic rocks. They have very diverse herbaceous flora, including endemic species, which have remarkable similarity to the vegetation of the Patagonian Andes and the southern regions of Brazil (Safford 1999, 2007; Vasconcelos 2011). Funding Agency: IFSULDEMINAS and IEF/MG

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Souza et al.

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The aim of this study was to assess the diversity of social wasps in altitude fields above 1,600 m in elevation, and to assess the ecosystems associated with the south of Minas Gerais in the southeast of Brazil.

and sardines), totalling 15 bottles (distance of 500 m) per period, and remained in the field for five days, fixed in the vegetation at an average height of one and a half metres above the ground (about 5 ft).

Material and Methods

To assess the similarity level of the social wasp fauna of this study with those of other studies carried out in the state of Minas Gerais, the Sorensen index was used: (S) = 2C / A + B, where A is the number of species in the study area, B is another study area, and C is the number of species which are common in both areas compared.

The present study was conducted in Parque Estadual da Serra do Papagaio (22º12’18.22”S e 44º47’11.30”W), which is the largest area of natural preservation in the south of Minas Gerais, with a total area of 22,917 ha, characterized by a tropical climate of high considered conservation-priority in the state (Drumond et al. 2005). It is located in the ecological corridor of Serra da Mantiqueira complex, via which it connects geographically with the northern part of Parque Nacional de Itatiaia (IEF 2014). The park covers the municipalities of Aiuruoca, Alagoa, Baependi, Itamonte and Pouso Alto with altitude between 1,600 and 2,200 m. It has sections of altitude fields with herbaceous vegetation, Araucaria Forest and Mata Atlantic (IEF 2014). Sampling was conducted over 20 days, covering about 15% of the park area (Figure 1), during five consecutive days per season each year - winter, spring, summer, and autumn (July and October 2013, and January and April 2014). The collecting methods used to survey these social wasp species were active searching and the use of attractive traps (Souza & Prezoto 2006). Active searching consists of walking on preexisting tracks in the field, without marking fixed points, recording “ad libitum”, in other words, all occurrences were registered over the span of the area, in the period from 8:00 AM to 4:00 PM, with surveys in termite mounds, cliffs, rocky outcrops, abaxial surfaces of rigid sheets, in pools formed by the arrangement of bromeliad leaves, on tree trunks, in epiphytes and man-made buildings.

Were realized comparison of species of social wasps collected in different altitudes (meters) in the state of Minas Gerais. Area 01 (Parque Estadual da Serra do Papagaio), Area 02 [Parque Estadual do Rio Doce, (Souza et al. 2012)], Area 03 (City of Uberlândia, Elpino-Campos et al., 2007), Area 04 [City of Barroso, (Souza & Prezoto 2006)] and Area 05 [City of Tiradentes, (Souza et al. 2010)] (Figure 1). The specimens were deposited in the collection of social wasps of IFSULDEMINAS, Inconfidentes campus, and in the Emílio Goeldi Museum, Belém, Pará.

Results and Discussion Twenty-two species belonging to seven genera, and 47 colonies were registered (Table 1). Polybia was the genus with the largest number of species (n = 10), and was also the most frequently collected, being registered in all collects. The most frequently collected species was Polybia fastidiosuscula Saussure, which was found in 85% of the collections, followed by Polybia sericea (Olivier) and Mischocyttarus drewseni Saussure with 65%, Protonectarina sylveirae (Saussure) and Mischocyttarus rotundicollis (Cameron) with 55%, Polistes cinerascens Saussure with 50%, and the other species presented low collecting frequency below of 49% (Table 1). In other studies

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The attractive traps were made with plastic bottles, such as the two-liter translucent ‘‘PET’’ variety, with a triangular lateral opening (2 x 2 x 2 cm), using baits of guava, passion fruit and sardines (Souza & Prezoto 2006). In each collection period, five sets were distributed with the three baits (guava, passion fruit

Estimates of biodiversity Jackknife 01 and 02 and species richness were used (cole), and were calculated by the program EstimateS (Colwell 2013).

Figure 1. Areas sampled for the register of social wasps in the Parque Estadual Serra do Papagaio, south of the state of Minas Gerais

e-ISSN 1983-0572

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Table 1. Species of social wasps collected in different altitudes ( meters) in the state of Minas Gerais. Area 01 (Parque Estadual da Serra do Papagaio), Area 02 [Parque Estadual do Rio Doce (Souza et al. 2012)], Area 03 [City of Uberlândia (Elpino-Campos et al. 2007)], Area 04 [City of Barroso (Souza & Prezoto 2006)], Area 05 [City of Tiradentes (Souza et al. 2010)]. ( - absence of species; + presence of species).

Species Agelaia vicina (Saussure) Agelaia pallipes (Olivier) Agelaia multipicta (Saussure) Agelaia angulata (Fabricius) Agelaia centralis (Cameron) Apoica pallens (Fabricius) Apoica gelida Van der Vecht Brachygastra augusti (Saussure) Brachygastra lecheguana (Latreille) Clypearia angustior Ducke Chartergellus communis Richards Epipona tatua (Cuvier) Metapolybia cingulata (Fabricius) Mischocyttarus alternatus Zikán Mischocyttarus araujoi Zikán Mischocyttarus atramentarius Zikán Mischocyttarus bahiaensis Zikán Mischocyttarus cassununga (R. von Ihering) Mischocyttarus cerbeus styx (Richards) Mischocyttarus confusus Zikán Mischocyttarus drewseni Saussure Mischocyttarus flavosculetatus Zikán, Mischocyttarus frontalis (Fox) Mischocyttarus fluminisensis Zikán Mischocyttarus latior (Fox) Mischocyttarus mirificus Zikán Mischocyttarus punctatus (Ducke) Mischocyttarus sp. Prox. marginatus (Fox) Mischocyttarus rotundicolis (Cameron) Mischocyttarus tricolor Richards Mischocyttarus wagneri (du Buysson) Polistes actaeon Haliday Polistes billardieri Saussure Polistes carnifex (Fabricius,) Polistes cavapytiformis Richards Polistes cinerascens Saussure Polistes canadensis (Linnaeus) Polistes davillae Richards Polistes ferreri Saussure Polistes occipitalis Ducke Polistes pacificus Fabricius Polistes simillimus Zikán Polistes subsericeus Saussure Polistes versicolor (Olivier) Polybia bifasciata Saussure Polybia chrysothorax (Lechtenstein) Polybia dimidiate (Olivier) Polybia fastitiosuscula Saussure Polybia jurinei Saussure Polybia ignobilis (Haliday) Polybia minarun Ducke Polybia occidentalis (Olivier) Polybia paulista H. von Ihering Polybia platycephala Richards Polybia punctata du Buysson Polybia rejecta (Fabricius) Polybia ruficeps Richards Polybia sericea (Olivier) Polybia scutelaris (White) Polybia striata (Fabricius) Polybia signata Ducke Protopolybia sedula (Saussure) Protonectarina sylveirae (Saussure) Parachartegus fraternus (Griboldo) Parachartegus pseudapicalis Willinck Pseudopolybia vespiceps (Saussure) Synoeca cyanea (Fabricius) Synoeca surinama (Linnaeus). Richness of species

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Area 02

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Area 04

Area 05

Above 1,600 m

200-500 m

Around of de 840 m

900-1,100 m

950 a 1,200 m

+ + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + 21

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+ + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + 28

+ + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + 38

+ + + + + + . + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + + 31

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Places of Collection Area 01

Souza et al.

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carried out in Minas Gerais (Souza & Prezoto 2006; ElpinoCampos et al. 2007; Souza et al. 2010, 2012), the species P. fastidiosuscula and P. sylveirae were registered in the city of Barroso (Souza & Prezoto 2006) and the city of Tiradentes (Souza et al. 2010), at altitudes from 900 to 1,100 metres and 950 to 1,200 m, respectively, but they were not registered in places at lower elevation such as the city of Uberlândia, which is about 800 m high (Elpino-Campos et al. 2007), or the Parque Estadual do Rio Doce, with an elevation of 200 to 500 m (Souza et al. 2012). These data may indicate an adaptation of both species to altitudes above 900 m, but may also be due to the geographical proximity of the areas, because the Serra do Papagaio is located far from the city of Barroso and Tiradentes, about 150 km, while the distance between the Parque Estadual do Rio Doce and the city of Uberlândia is around 400 km. The weather could be another relevant variable because the Parque Estadual Serra do Papagaio and the cities of Barroso and Tiradentes are under the influence of a tropical climate. The other species frequently collected were P. sericea, M. drewseni, M. rotundicolis e P. cinerascens, which were found in the other studies analyzed (Souza & Prezoto 2006; Elpino-Campos et al. 2007; Souza et al. 2010) (Table 1). According to Sorensen’s similarity calculating the fauna and the social wasps of the Parque Estadual Serra do Papagaio there is a great similarity with the city of Barroso, 0.66, with 20 common species, followed by the studies in the city of Tiradentes, with 17 common species; while the level of similarity with the species of the city of Uberlândia, 840 m in altitude, was 0.43 having 11 species in common, and with the Parque Estadual do Rio Doce, 200 to 500 m in altitude, was of 0.26, with eight species in common, data that reinforce the discussion above. Another relevant comparison was carried out through the information of the naturalist Joseph Francisco Zikán; according to (Zikán 1949), the naturalist described 30 species of social wasps in the Parque Nacional do Itatiaia (Table 2); however, even though it forms a complex with the Parque Estadual do Papagaio, none of these species were registered in this study. This can be explained by the fact that the observations made by Zikán were made at altitudes of 700-1100 m. (Zikán 1949), while the present study collected at altitudes up to 1,600 m. However, five species collected in Itatiaia (Zikán 1949), Mischocyttarus confusus Zikán, Mischocyttarus funerulus Zikán, Mischocyttarus paraguayensis Zikán, Mischocyttarus atramentarius Zikán and Polistes simillimus Zikán were also registered in the city of Barroso, 900-1,100 m in altitude (Souza & Prezoto 2006), including the first three which were new registers in Minas Gerais. Mischocyttarus mirificus Zikán was already found in the city of Tiradentes, 950 to 1,200 m (Souza et al. 2010). These data, added to what was already mentioned in this study, seem to lead to the conclusion that there are distinct groups of social wasp species at different elevations. The presence of Polybia and Protonectarina at elevations above 1600 m could be the result of two factors: the architectural pattern

of the nest, which has a protective envelope, and the foundation of nests by swarming. The presence of nests with protective envelopes allows better thermal regulation by individuals of the colony, which helps to maintain a temperature favorable for survival (Hozumi et al. 2010). In other social insects of order Hymenoptera, temperatures in nests are not only regulated by the presence of a protective cover, but also by the materials used in their construction, the physical location, and the individuals’ metabolic activity (Wilson 1972; Zmitrowicz 2001). Another aspect that was discussed in an altitudinal study carried out in Central America (Kumar et al. 2009) is the correlation between the colony foundation with elevation in altitudes above 1,600, demonstrating that in higher altitudes there is a predominance of species with foundation by swarming. Jeanne (1991) presents the advantages of this type of foundation compared to independent foundation wasps, in which the swarming model queen mortality is reduced, and queens are better protected within the colony which provides housing; it allows for establishment of more colonies; the swarm founding model usually involves multiple queens, and the rates of egg-laying and colony growth are high in comparison with species of independent foundation (Wenzel 1991; Smith et al. 2001). The genera Mischocyttarus and Polistes, with four and three species respectively (Table 1), were also common in areas above 1800 m, even existing nests of the stelocyttarous gymnodomous type without protective envelopes (Richards & Richards 1951) and formation of colonies way independent foundation, which seems to be disadvantageous for the colony survival in winter at this high altitude; however some of these species had dark coloration, and those who had lighter color, with yellow areas on the mesossomo and abdomen, such as P. cinerascens, nested in areas with dark substrate, as hillside with dense herbaceous vegetation. This dark coloration on the insect’s body can increase the absorption of solar radiation, which can help in physiological adaptation to low temperatures and the absence of the sun (O’Donnell 2000). In social wasps with lighter coloration, such as yellow, the presence of dark bands along the body, as seen in P. cinerascens and Polistes bilardieri (Fabricius), could be capable of absorbing heat, which occurs in a few species of Lepidoptera with dark bands on the wings (Berthier 2005). Studies with locusts have demonstrated that variations in body temperature occur due to coloration, but they are influenced by wind speed; however, empirical studies have described very different patterns (Umbers et al. 2013). The difference in temperature reported for insects from different taxa varying in color may range from no (0° C) to substantial (up to 12° C) effect on body temperature, which suggests that not only abiotic factors would explain the presence of some kinds of social wasps above 1,600 m, but also physiological factors. Nesting in dark substrate also helps increase retention of solar radiation, and the presence of vegetation also accomplishes this effect. Soil with dark vegetation retains more heat and this could be used by the insect, as has already been evidenced by the behavior of other insect groups, moving to the ground with the purpose of regulating body temperature (May 1979).

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Table 2. Species of social wasps collected and described for the Parque Nacional de Itatiaia (MG, RJ) by the naturalist Joseph Franciscl Zikán (Richards 1978) and for the city of Barroso ( MG) (Souza & Prezoto 2006). ( - absence of species; + presence of species). Species collected and described in the Parque Nacional do Itatiaia MG, RJ Mischocyttarus atramentarius Zikán Mischocyttarus alternatus Richards Mischocyttarus araujoi Zikán Mischocyttarus adjectus Zikán Mischocyttarus cabauna Zikán Mischocyttarus confirmatus Zikán Mischocyttarus confusus Zikán Mischocyttarus confusoides Zikán Mischocyttarus costalimai Zikán Mischocyttarus clypeatus Zikán Mischocyttarus crypticus Zikán

Species present in the city of Barroso, MG + + + to be continued...

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EntomoBrasilis 8 (3)

Table 2. continued...

Acknowledgments The authors thank the IEF-MG, the staff of the Parque Estadual Serra do Papagaio, the IFSULDEMINAS, Campus Inconfidentes for the operational support. The Dr. Orlando Tobias da Silveira, the museum Emílio Goeldi, the Dr. Abner Elpino-Campos for the statistical analyzes.

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Species present in the city of Barroso, MG + + + 6

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Species collected and described in the Parque Nacional do Itatiaia MG, RJ Mischocyttarus cryptobius Zikán Mischocyttarus cristatus Zikán Mischocyttarus declaratus Zikán Mischocyttarus extinctus Zikán Mischocyttarus flavosculetatus Zikán, Mischocyttarus funerulus Zikán Mischocyttarus itatiayaensis Zikán Mischocyttarus iheringi Zikán Mischocyttarus interjectus Zikán Mischocyttarus infrastrigatus Zikán Mischocyttarus mirificus Zikán Mischocyttarus mutator Zikán Mischocyttarus mimicus Zikán Mischocyttarus parallelogrammus Zikán Mischocyttarus pedunculatus Zikán Mischocyttarus similatus Zikán Mischocyttarus scitulus Zikán Polistes binotatus Saussure Polistes simillimus Zikán Richness of species

Souza et al.

Biodiversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) at…

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Suggested citation:

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M.M. Souza, H.N.M. Silva, J.B. Dallo, L. de F. Martins, L.R. Milani & M.A. Clemente, 2015. Biodiversity of Social Wasps (Hymenoptera: Vespidae) at Altitudes Above 1,600 Meters in the Parque Estadual da Serra do Papagaio, State of Minas Gerais, Brazil. EntomoBrasilis, 8 (3): 174-179. Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.519

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Forense

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.481 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in Southern Brazil Ana Carolina Ries & Betina Blochtein Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, e-mail: anacarolinaries@hotmail.com (Autor para correspondência), betinabl@pucrs.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 180-188 (2015)

Abstract. The knowledge of insect patterns visiting decomposing carcasses and the analysis of parameters related to their presence help determine the post-mortem interval (PMI). This information depends on regional studies because the diversity of insects and the environmental conditions interfere in this process. The aim of the study was to analyze the insect fauna that colonizes carcasses of pigs exposed in different stages of decomposition in the study area. The experiment was conducted in southern Brazil using three domestic pigs (Sus scrofa Linnaeus) that were killed on site. Adult insects associated with carcasses were sampled daily using an insect net, manual collection and pitfall traps. Statistical tests were performed to evaluate the diversity of insects. During the process of decomposition (14 days), Scarabaeidae (25%) and Calliphoridae (23%) species were the most abundant of all of the samples. The diversity of insects is distinguishable when all parameters are analyzed. The Black Putrefaction (IV) stage exhibited the highest diversity according to the applied methods. The succession pattern was established from the species dominance index: Fresh stage - Lucilia eximia Wiedemann (Diptera, Calliphoridae); Chromatic and Bloat - Chrysomya albiceps (Wiedemann) (Diptera, Calliphoridae); Black Putrefaction and Skeletonization - Aphodiinae sp. 1 (Coleoptera, Scarabaeidae). Keywords: Colonization; forensic entomology; postmortem interval; scavenger insects; Sus scrofa.

Entomofauna Associada a Carcaças de Suínos Expostas no Sul do Brasil Resumo. O conhecimento dos padrões de insetos que visitam carcaças em decomposição e a análise dos parâmetros relacionados a sua presença auxilia na determinação do intervalo post-mortem (IPM). Estas informações dependem de estudos regionais, pois a diversidade de insetos e as condições ambientais interferem neste contexto. O objetivo do estudo foi analisar a entomofauna que coloniza carcaças expostas em diferentes estágios de decomposição na área de estudo. O experimento foi conduzido no sul do Brasil utilizando três porcos domésticos (Sus scrofa Linnaeus), abatidos no local. Insetos adultos associados às carcaças foram amostrados diariamente com rede entomológica, coleta manual e armadilhas pitfall. Foram realizados testes estatísticos para avaliar a diversidade de insetos. Durante o processo de decomposição (14 dias), espécimes de Scarabaeidae (25%) e Calliphoridae (23%) foram os mais abundantes, considerando-se a totalidade das amostras. A diversidade de insetos é distinguível quando são analisados todos os parâmetros. A fase de Putrefação negra (IV) exibiu a maior diversidade de acordo com os métodos aplicados. O padrão de sucessão foi estabelecido a partir do índice de dominância das espécies: fase Fresca - Lucilia eximia Wiedemann (Diptera, Calliphoridae), fase Cromática e de Inchamento – Chrysomya albiceps (Wiedemann) (Diptera, Calliphoridae), e fase de Putrefação Negra e de Esqueletização – Aphodiinae sp. 1 (Coleoptera, Scarabaeidae). Palavras-chave: Colonização; entomologia forense; intervalo post-mortem; insetos necrófagos; Sus scrofa.

_____________________________________ he use of insects in criminal investigations relies on the fact that they are present at all stages of decomposition and in a predictable sequence (Payne 1965; Dillon 1997). In addition, certain insect species are characteristic of certain geographic regions (Payne 1965; Anderson & VanLaerhoven 1996). Many species participate in the insect colonization of the carcass, triggering a process of succession; if the succession pattern is constant and know, it can be highly informative (Mise et al. 2007). Thus, the study of insects associated with dead bodies may assist in solving crimes and their surrounding circumstances (Smith 1986; Catts & Haskel 1990; Anderson & Hobischak 2004). The decomposition of a corpse is characterized by a continuous process that starts at the time of death and ends when the carcass is reduced to a skeleton. Although continuous, the process is divided into stages to facilitate research studies (Goff 1993; Bornemissza 1956). Each stage of decomposition provides a favorable microenvironment for certain insect species, causing certain groups to colonize the carcass; this establishes a predictable chronological sequence (Payne 1965; Bornemissza 1956; Vasconcelos & Araujo 2012). The recognition of entomological species that colonize carcasses and their development at different temperatures provide an

estimated time of death (Smith 1986; Greenberg 1991). Catts & Haskell (1990) emphasized the influence of several factors that should be considered when estimating the post-mortem interval; these factors may change the arrival and colonization of insects. The weather, particularly the temperature and humidity, exerts great influence on the decomposition and insect succession pattern (Shean et al. 1993; Archer 2004). Besides, scavenger insects have different synanthropy indices, determined by their abundance in a particular ecological area; this classification system was established by Gregor & Polvony (1958). For example, representatives of Calliphoridae, in general, are typical of urban environments (Ferreira 1978), which have a higher incidence of homicide (Anderson 2011). Studies on the succession of insects colonizing decaying carcasses have been conducted in tropical and subtropical areas (Martinez et al. 2007), and show that the composition and diversity of species varies in relation to geographic region and abiotic factors (Goff 1993). In the last two decades, the homicide rate in Brazil grew by 41%, with an average of 27.1 deaths per 100,000 inhabitants Funding Agency: CAPES

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Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in…

(Ibge 2013). Many cases remain unsolved due to difficulties in the criminal investigation procedures. Complementing the advances in biological research, tools that utilize ecological and entomological data are being routinely implemented by forensic scientists in Brazil (Vasconcelos & Araujo 2012). Considering the need for regional information to support criminal expertise, as many factors influence the process of animal tissue decomposition, we examined the successional pattern of adult insects associated with carcasses at various stages of decomposition in southern Brazil.

Material and Methods The study investigating the fauna that colonize carcasses of domestic pigs was conducted in December 2011 in Viamão, the metropolitan area of Porto Alegre in Rio Grande do Sul, southern Brazil. This location has an altitude of 52 meters and coordinates of 30° 02’10, 47’’ S, 51° 01’19, 05’’ O. Carcasses of domestic pigs (Sus scrofa Linnaeus) were placed in pasture area at the Station Research and Production Fine Waters of the State Foundation for Agricultural Research, which belongs to the Secretariat of Agriculture, Livestock and Agribusiness of the State of Rio Grande do Sul; the area had a size of 150 ha. The study encompasses the ecoclimatic region of the Central Depression (Maluf & Caiaffo 2001), where the climate is classified as Cfa type according to Koppen (subtropical, humid climate with hot summers). The average maximum temperature is 28ºC, and the average minimum is 20ºC in the summer (Kuinchtner & Buriol 2001). The average annual rainfall is 1,322 mm, and the rainfall is well distributed throughout the year (Moreno 1961). The soil is classified as typic Paleudalf soil (Embrapa 1999).

We used three domestic pigs (S. scrofa) for our animal model. All of the pigs were male and weighed approximately 16 kg. The age and color of all three pigs were similar. They were slaughtered with a .38 caliber firearm using a shot to the occipital region, and they died immediately. Anesthesia and sedatives were not used because these drugs influence the rate of carcass decomposition (Introna et al. 2001) and the development of insect colonies on the substrate, changing the estimated post-mortem interval (PMI) (Goff & Lord 1994). Treatment of the animals followed the recommendations set forth by the National Council for Control of Animal Experimentation (CONCEA) and legislation (Arouca Law No. 11.794, of 08/10/2008), in addition to Resolution 714 of the Federal Council of Veterinary Medicine. The Ethics Committee for Animal Use (CEUA) at the Pontifical Catholic University of Rio Grande do Sul approved the experiment (registration 152 dated of 28/11/2011). Immediately after death, the carcasses were placed in right lateral decubitus in metal mesh boxes (1.5 cm2) with dimensions of 100 cm x 70 cm x 60 cm. Mesh boxes were used to repel vertebrate carnivores and to allow insect fauna to access the carcasses. These boxes were placed in an area with herbaceous vegetation, approximately 1 m from the edge of a remnant native forest. The boxes were spaced out, such that 10 m separated them, and all boxes were placed under similar exposure conditions. Six pitfall traps (plastic cups 300 mL) were placed around each box to collect insects (Figure 1). These traps contained water and a drop of detergent to break the surface tension of the water (Kearns & Inouye 1993), and the contents were replaced daily after collection. These traps were placed 10 cm from the box and were equidistant from each other. The experiment was conducted between December 7-20, 2011, and the several activities were performed daily: a) observation of carcasses and characterization of decomposition stages from putrefaction phenomena (Gomes 1997), b) record of carcasses and insect fauna present using a FujiFilm Finepix S4500 camera and c) collection of insects. Three sampling methods were used, and the cages were removed to allow sampling. Hand nets were placed on each carcass for 10 minutes, and used in order to

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The characteristic vegetation in the Experimental Station includes fields with native Ficus organencis (Micah) Mic, and vegetation in recovery are marked by grasses and bromeliads Eryngium horridum Malme. In the subtropical forest region, Syagrus romanzoffiana (Cham.) Glassman is abundant, and Erythryna cristagalli L can be found in the wetland regions. The land in the Station is used for agricultural and livestock activities and its surrounding areas are dominated by urban centers.

Ries & Blochtein

Figure 1. Picture of the 1.5 cm² wire mesh box and the arrangement of the pitfall traps (*) around the box.

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capture adult insects that were in flight near the carcasses. The collected insects were transferred to killing chambers containing ethyl acetate. For manual collection, carcasses were inspected for 10 minutes, and adult insects present on and around the carcasses were collected using tweezers. Finally, insects in the pitfall traps were harvested. Samples were collected at the same time (12:00 to 13:00 h) each day and by the same operator, minimizing variations in sampling. Insects collected manually and from the pitfall traps were preserved in 70% alcohol. The insects were incorporated into the Insect Collection of the Museum of Science and Technology (MCT), Pontifical Catholic University of Rio Grande do Sul. The specimens were identified using taxonomic keys, the reference collection of insects, and when necessary, with the help of experts. Daily records for the experimental period (07/12/2011 to 20/12/2011), including temperature, relative humidity and rainfall, were obtained from the 8th District of Meteorology of Porto Alegre / National Institute of Meteorology (inmet 2012). Given the proximity of the metal cages, we applied the KruskalWallis test using Palaeontological Statistics (PAST), version 2.17b (Hammer et al. 2001), to compare the diversity of insects in the three pig carcasses during the decomposition process to determine whether the data from the treatments could be pooled. The diversity of the insect fauna colonizing the decomposing pig carcasses during the experiment was evaluated using the Margalef, Shannon, Simpson and Pielou Equitability diversity index. All diversity index calculations were performed from the number of records for each family of insects and for each decomposition stage of the carcasses; these indices were calculated using PAST software, version 2.17b (Hammer et al. 2001). The constancy term represents the proportion of days in which the insect species in question was sampled and the total number of days sampled was based on the study by Silveira Neto et al. (1976). Also based on the Silveira Neto et al. study (1976), the following categories were used: constant = >50%, accessory

= >25-50% and accidental = <25%. The dominant species was estimated according to the parameters established by Friebe (1983); these parameters are: eudominant > 10% dominant > 5-10%, subdominant > 2-5%, recessive > 1-2% and rare <1%. To express the abundance of various sampled insect species, the following calculation was used: D% = (i / t) x 100, where i is the total number of individual species, and t is the total number of collected individuals. A Pearson correlation for parametric data was performed using the Statistical Package for the Social Sciences (SPSS 2006). This analysis utilized the raw insect abundance data for each collection day and daily average temperature and relative humidity. To assess whether the sampling was adequate, we used a curve rarefaction (Krebs 1999), comparing the insect species richness with the number of insects sampled. Indices were calculated using Sobs, Chao 1 and 2, Jacknife first and second order and Bootstrap corrections. The richness estimators and rarefaction curves were obtained using the PRIMER statistical program, version 6.0 (Clarke & Gorley 2006). A significance level of 5% was used for all statistical analyses. For classification of decomposition stages used in this study, please refer to the provision by Gomes (1997) for Neotropical countries.

Results Decomposition process of carcasses and environmental conditions. The decomposition of the carcasses lasted fourteen days, and five stages of decomposition were observed: Fresh (I), Chromatic (II), Bloat (III), Black Putrefaction (IV) and Skeletonization (V). The duration of each decomposition stage was determined according to the physical changes observed in the exposed pig carcasses (Table 1). The process of decay curve showed an asymmetric distribution in the number of insects associated with the carcasses; the

Table 1. Stages of decomposition and physical characteristics observed in pig carcasses exposed in Viamão, Brazil. Physical characteristics

Days post-mortem

Fresh (I)

Fresh appearance, no odor

Chromatic (II)

Emergence of abdominal green stains and the beginning of gas accumulation

Bloat (III)

Swelling of the abdomen and the appearance of Circulation Posthumous Brouardel

Black Putrefaction (IV)

Complete deflation and intense carcass odor

Skeletonization (V)

Decreased odor; carcass consists primarily of bones, skin and hair.

peak was observed at day 5, coinciding with the Bloated stage (Figure 2). During this period, the total precipitation was 31.7 mm, characteristic of a dry and hot summer. The average daily temperature (24.2°C ± 1.59°C) and relative humidity (67.1% ± 6.49%) were not correlated with the number of sampled insects ( r = 0.221, p = 0.448 and r = -0.345, p = 0.227 for temperature and humidity, respectively) during the studied carcass decomposition period. Faunal composition and ecological succession. The Kruskal-Wallis test indicated that there were no significant differences (p> 0.05) among the three S. scrofa carcasses used in the study with respect to the diversity of insects at each decomposition stage. Due to this finding, the data were grouped to determine the pattern insect fauna succession for the three carcasses. The sampling next to the pig carcasses produced 569 adult insects belonging to 29 families, 55 genera and 68 morphospecies. Representatives of Scarabaeidae (25%), Calliphoridae (23%), Muscidae (14.2%), Formicidae (9.6%) and Sarcophagidae (8%) were the most abundant (Table 2). The presence of insects next e-ISSN 1983-0572

11 to 13

to the carcasses was observed from one hour after death until the end of the decomposition process. Among the species collected, the Eudominants (>10% prevalence) were Chrysomya albiceps (Wiedemann), Ophyra aenescens (Wiedemann) and Aphodiinae sp. 1. The only dominant species (> 5% prevalence) observed was Sarcophagidae sp. 1. There were six subdominant (> 2% prevalence species collected: Musca domestica Linnaeus; Piophilidae sp. 1; Euspilotus nigrita Blanchard; Camponotus rufipes Fabricius; Iridomyrmex sp. 1; and Rhopalidae sp. 1. All of the other species were classified as rare or recessive, and eight morphospecies were classified as constant, present in more than 50% of sampling days: C. albiceps, O. aenescens, Ophyra albuquerquei Lopes, Sarcophagidae sp. 1, E. nigrita, Aphodiinae sp. 1, Scarabaeinae sp. 1 e Iridomyrmex sp. 1 (Table 2). The Black Putrefaction stage (IV) had the greatest diversity of insect species, with the presence of 24 insect families and 271 individual insects. The Fresh stage (I) was the least rich, with only 4 families and 13 individuals collected (Table 2).

182

Stages of decomposition

Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in…

Ries & Blochtein

Figure 2. The number of individuals and insect species richness observed in pig carcasses during the 5 stages of decomposition (I – Fresh, II Chromatic, III – Bloat, IV - Black Putrefaction and V - Skeletonization) relative to the daily average temperature and relative humidity values during the study period (07 to 20 December 2011 in Viamão, Brazil). Table 2. Insects collected from pig carcasses exposed in Viamão, Brazil. The number of individuals (NI) were recorded for each carcass decomposition stage (SD: I, Fresh; II, Chromatic; III, Bloat; IV, Black Putrefaction; and V, Skeletonization). The frequency (F), Dominance (D), Constance (C) and status (A, accessory; Ac, accidental; C, constant; ED, eudominant; SD, subdominant; D, dominant; Rc, recessive; and R, rare) are also provided. Taxon

109 1

F (%)

0.18

I, II, III, IV, V

19.16

0.18

DIPTERA CALLIPHORIDAE Calliphora vicina Robineau-Desvoidy Chrysomya albiceps (Wiedemann) Chrysomya megacephala (Fabricius)

23.02

Chrysomya putoria (Wiedemann)

III

0.53

Cochliomyia macellaria (Fabricius)

I, II, III

1.05

Hemilucilia semidiaphana (Rondani)

I, III, IV

0.53

Lucilia eximia (Wiedemann)

I, III, IV

1.41

Fannia sp. 1

III, IV

1.58

Fannia pusio (Wiedemann)

0.18

Fannia trimaculata (Stein)

0.18

III, IV

FANNIDAE

1.93

LAUXAMIIDAE Lauxamiidae sp. 1

0.18

MUSCIDAE Biopyrellia bipuncta (Wiedemann)

14.24 0.35

Musca domestica Linnaeus

II, III, IV

2.11

Ophyra aenescens (Wiedemann)

II, III, IV, V

10.02

Ophyra albuquerquei Lopes

II, III, IV

1.58

Ophyra solitaria Albuquerque

0.18

Piophilidae sp. 1

III, IV

2.28

Piophilidae sp. 2

III, IV

0.70

Piophilidae sp. 3

III

0.18

0.53

PIOPHILIDAE

3.16

SARCOPHAGIDAE

183

0.18

Blaesoxipha denieri (Blanchard)

8.08

Blaesoxipha lanei (Lopes)

0.18

Microcerella halli (Engel)

IV, V

0.35

Ac to be continued...

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (3)

Table 2. continued... Taxon

F (%)

Oxysarcodesia thornax (Walker)

Oxysarcodesia avuncula (Lopes)

III, IV

1.05

0.18

Ravinia belforti (Prado & Fonseca)

III, IV, V

0.70

Sarcophagidae sp. 1

II, III, IV, V

5.10

0.18

III, IV, V

0.53

I, IV, V

0.53

SIRPHIDAE Toxomerus sp. 1

0.18

STRATIOMYIDAE Hermetia illucens (Linnaeus)

0.53

TABANIDAE Tabanus sp. 1

0.53

COLEOPTERA CARABIDAE Cicindelinae sp. 1

0.18 1

CLERIDAE

0.18 0.53

Necrobia ruficollis (Fabricius)

0.18

Necrobia rufipes (De Geer)

0.35

IV, V

0.70

II, III, IV

0.70

II, III

0.53

CURCULIONIDAE Naupactus auricinctus (Boheman)

0.18

DERMESTIDAE Dermestes maculatus (De Geer)

0.70

ELATERIDAE Conoderus abbreviatus (Germar) Elateridae sp. 1

0.53

HISTERIDAE Euspilotus nigrita (Blanchard)

2.99 17

III, IV

HYDROPHILIDAE Hydrophilidae sp. 1

2.99 0.18

SCARABAEIDAE Aphodiinae sp. 1

0.18

0.18 25.13

126

II, III, IV, V

22.14

Canthon sp. 1

III

0.18

Canthon mutabilis (Lucas)

0.18

Eurysternus parallelus (Castelnau)

0.18

Onthophagus sp. 1

0.18

Scarabaeinae sp. 1

III, IV, V

1.23

Uroxys sp. 1

III

0.35

SCIRTIDAE Scirtidae sp. 1

0.18 1

SILPHIDAE Oxelytrum discicolle (BrullĂŠ)

1.76 10

III, IV

STAPHYLINIDAE Aleocharinae sp. 1

0.18 1.76 0.18

0.18

HYMENOPTERA APIDAE Scaptotrigona bipunctata (Lepeletier)

0.70 4

III, IV

FORMICIDAE

0.70 9.67

Acromyrmex sp. 1

II, IV, V

0.70

Atta sp. 1

II, IV, V

0.35

Camponotus sp. 1

III, IV

1.41

Camponotus rufipes Fabricius

II, III, IV

2.46

Ectatomma sp. 1

II, III

0.53

Formicidae sp. 1

III, IV, V

1.41

Ac to be continued...

e-ISSN 1983-0572

184

FORMICIDAE (Continued)

Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in…

Ries & Blochtein

Table 2. continued... NI

F (%)

Formicinae sp. 1

Taxon

III

0.18

Iridomyrmex sp. 1

III, IV, V

2.28

Odontomachus sp. 1

0.18

Ponerinae sp. 1

III

0.18

VESPIDAE Polybia sericea (Olivier)

0.18 1

0.18

I, II, III, IV, V

2.99

HEMIPTERA LYGAEIDAE Lygaeidae sp. 1

0.18

RHOPALIDAE Rhopalidae sp. 1

2.99

ORTHOPTERA ACRIDIDAE

0.53

Acrididae sp. 1

III

0.18

Dichroplus sp. 1

III

0.18

Ronderosia sp. 1

0.18

GRYLLIDAE Gryllidae sp. 1

0.18 1

0.18

I, II, III, IV, V

1.05

ODONATA LIBELLULIDAE Libellulidae sp. 1

1.05

LEPIDOPTERA NYMPHALIDAE Diaethria clymena meridionalis (H. Bates)

0.18 1

0.18

distribution diversity (Table 3). The Berger-Parker dominance analysis was able to identify the dominance of particular morphospecies during each stage of carcass decomposition. The following key species were identified: Lucilia eximia Wiedemann – Fresh stage, C. albiceps - Chromatic and Bloat stages and Aphodiinae sp. 1 - Black Putrefaction and Skeletonization stages. The projection of insect species richness in decomposing carcasses using multiple richness estimators (Sobs, Chao 1 and 2, Jackknife first and second order, and Bootstrap) does not reach an asymptote, according to rarefaction curve, suggesting that the number of samples was insufficient to observe rare species (Figure 3).

185

The diversity of insects found in each carcass decomposition stage is distinguishable when all parameters are analyzed. The Black Putrefaction (IV) stage exhibited the greatest number of individuals and species, as well as the highest diversity according to the methods of Simpson (0.860), Shannon (2.779) and Margalef (8.211). In contrast, the lowest levels of diversity were observed in the Fresh stage (Margalef value = 2.339). The Fresh stage also had the highest Pielou’s Equitability index (0.838) due to reduced species diversity and high dominance (0.462). The Skeletonization (V) stage was characterized by a decrease in species abundance and species richness. This final stage was also defined by decreased diversity indices (Margalef = 5.014 and Shannon = 2.380), which resulted in an increased Pielou’s Equitability index (0.782). These data suggest that the first and last decomposition stages are the most similar with respect to

III

Figure 3. Estimates of insect species richness associated with pig carcasses in Viamão, Brazil.

e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (3)

Table 3. Insect diversity, equitability and dominance indices during the pig carcass decomposition stages (I - Fresh stage, II - Chromatic, III - Bloat, IV - Black Putrefaction and V - Skeletonization) over the study period (07 to 20 December 2011 in Viamão, Brazil). Stages of Decomposition

III

Abundance

192

271

Richness

Margalef Diversity

2.339

4.640

7.038

8.211

5.014

Shannon

1.631

2.174

2.637

2.779

2.380

Simpson’s Diversity

0.734

0.767

0.843

0.860

0.821

Equitability of Pielou

0.838

0.752

0.725

0.722

0.782

Berger-Parker dominance

0.462

0.359

0.336

0.389

In this study, five stages of decomposition were observed in pig carcasses, which supports the studies of Moura et al. (1997) and Carvalho et al. (2004). The decomposition progressed rapidly in most stages, as is expected during the summer in Neotropical countries (Moura et al. 1997; Carvalho & Linhares 2001), and only bones and skin remained by day 14. The weather conditions during the study were recorded and characteristic of summer in the region. These conditions contributed to the accelerated decomposition process, which is in accordance with the findings of Rodriguez & Bass (1983) and Shean et al. (1993). However, according to the Pearson correlation test, the meteorological factors were not associated with the number of individuals collected from the decomposing carcasses. This fact emphasizes that the maximum temperature is more important than the minimum temperature with respect to the rate of carcass decomposition; high relative humidity is also important because it acts directly on the decomposition of the carcasses and promotes the emergence of stage alternative decomposition by butyric fermentation, for example (Moura et al. 1997). However, the relationship between abiotic factors and the number of individuals collected is most evident when there is seasonal variation; this finding was proposed by the Carvalho & Linhares (2001) study, which was conducted in São Paulo, southeastern Brazil. The Carvalho & Linhares (2001) study recorded low temperatures during the winter (7.5°C) and found that lower temperatures were related to a low number of individuals; conversely, high temperatures in the summer (29.2°C) were associated with a greater number of insects and more rapid decomposition. Because temperature and relative humidity conditions throughout the study exhibited little variation, it was not possible to demonstrate the influence of these factors on the presence of insects on the carcass or on the decomposition process itself. The predominance of Scarabaeidae, Calliphoridae, Muscidae and Formicidae families observed during the study confirms the pattern observed by Moura et al. (1997), which was a similar study conducted in southern Brazil, but on smaller sized model corpses (rats). Members of these families, mainly Calliphoridae, are considered the main colonizers and consumers of this type of substrate (Campobasso et al. 2001). These families encompass the largest number of species due to their frequent use of animal matter, such as decaying site, for their development (Stevens 2003). The predominance of individuals from the Calliphoridae family during the early stages of decomposition is attributed to the high perception of decay odors at great distances from the carcass (Smith 1986). Martinez et al. (2007) conducted a study in Paramo, Colombia, and they noted that the blowfly is observed during stages III and IV but not at the Skeletonization (V) stage. The rapid carcass weight loss is associated with the conversion of the carcass biomass to larval biomass; subsequently, larval insects leave the carcass during pupation. Rodriguez & Bass (1983) indicated that flies from the Lucilia genus act as pioneers in the colonization of carcasses in Tennessee. Similarly, in the present e-ISSN 1983-0572

study, L. eximia was the first species to reach the substrate and could be observed as soon as one hour after death. The specie C. albiceps is originally from Africa and was introduced into Brazil in the 1970s (Guimarães et al. 1978). The current distribution of the blowfly encompasses nearly all of the national territory, as it is easily able to adapt and spread (Zumpt 1965; Guimarães et al. 1983). The blowfly is also one of the first insects to colonize decomposing bodies, demonstrating its great potential for use during the search for forensic evidence (Carvalho et al. 2004). However, their aggressive nature interferes with the colonization of other species, such as Cochliomyia macellaria (Fabricius) from the Calliphoridae family (Faria et al. 2004; Rosa et al. 2011). In addition, C. albiceps can be considered a keystone species in the determination of PMI, as this species shows no preference for station or geographical area (Souza & Linhares 1997), and it has been found to be associated with several decaying resources, including human bodies (Rodriguez & Bass 1983; Oliveira & Vasconcelos 2010). In this study, C. albiceps was the most abundant species of blowfly in the samples and was present during all stages of decomposition. Rosa et al. (2011) also noted that this species was the most observed in decomposing carcasses in Cerrado. In another study also conducted in southern Brazil, Vianna et al. (2004) reported a higher occurrence of the species during the warmer months, where temperatures ranged from 18.5°C to 23.5°C. The findings from the Vianna et al. (2004) study are in accordance with what was observed in the present study. One factor that likely contributes to the high abundance of this species is the fact that it intensively consumes food over a short period of time (Prado & Guimarães 1982) and their presence in subsequent stages may result from the production of new individuals from the carcass investigated. Among the families belonging to Coleoptera, Scarabaeidae was represented more than any of the others; Histeridae and Silphidae were the second and third most abundant families in this group. Such families are commonly associated with decaying carcasses, mainly as predators (Mise et al. 2007). Members of the Scarabaeidae family are also consumers of decaying matter (Marinoni et al. 2001). Aphodiinae sp. 1 was the most abundant within the Scarabaeinae subfamily, and this particular species was associated with the black putrefaction stage and is usually associated with manure. However, some species can feed on different types of carcass material from decaying plants and animals (Mise et al. 2007). The large number of individuals from this subfamily may be related to the sampling method used, the ability of this genus to dig into the carcass or the diversity of the species with respect habitat and food preferences (Scholtz & Grebennikov 2005). The Formicidae family was the taxon with the largest number of morphospecies in the decomposing carcasses (10 spp.), in agreement with other research studies (Monteiro-Filho & Penereiro 1987; Cruz & Vasconcelos 2006). Although few forensic studies have highlighted this taxonomic group, Cruz & Vasconcelos (2006) emphasized the importance of ants associated with decomposing bodies in a region of the Atlantic Forest in Pernambuco; ants occupy different ecological niches and may accelerate decomposition. Camponotus spp. was the most abundant, supporting the results published by Moura et

186

Discussion

Insect Fauna Associated with Exposed Pig Carcasses in…

al. (1997) in Curitiba; this study recorded gender as important medico legal. Regarding the stages of carcass decomposition, the largest number of insects was collected during Black Putrefaction, which can be attributed to a longer duration of this stage (six days). Additionally, this stage provides an increased availability of developmental resources for the insects, a fact that was also observed by Carvalho & Linhares (2001) in São Paulo. The odor from the putrefied carcasses resulted in the greatest attraction of colonizers, both in terms of abundance and the diversity of insects. However, there was a low Equitability of Pielou index value, indicating an unequal distribution of this insect fauna on carcasses during this stage. This observation was related to high diversity and low dominance, and the Black Putrefaction stage became the most distinct stage in the entire decomposition process. The initial stages (I and II) were similar to the final stage of decomposition (V) with respect to the diversity index. The low diversity observed during the Fresh stage, as determined by the Margalef index, and the high distribution ratio diversity, as assessed by the Equitability of Pielou index, suggest a more uniform distribution of the species as is observed during the Skeletonization stage. This may be related to decreased biomass and subsequent reduced food availability, reducing the diversity of insects that colonized the decomposing carcasses and resulting in increased dominance (Berger-Parker = 0.389). The accumulation curve for insect fauna species collected from the three carcasses did not reach an asymptote, a situation often observed in other similar studies (Lopes et al. 2007; Sousa 2008). The curve suggests the need for a greater sampling effort to observe rare species and to access the real wealth of the taxa in the study area. This result is consistent with findings in the Neotropical region where there are highly diverse insect species (Sousa 2008). Furthermore, there was a limited abundance of most species due to the low consistency of most species. Knowledge of the standard succession of insects that colonize carcasses in specific geographic areas is relevant for determining the time of death. The information presented in this case study revealed the insect fauna observed on cadaverous carcasses and the pattern of colonization in southern Brazil. The results from this study indicate key species colonizing the carcasses during each decomposition stage that was considered. Based on indices of species dominance, the following species were prevalent in the various stages indicated: (I) Fresh - L. eximia; (II) Chromatic and (III) Bloat - C. albiceps; (IV) Black Putrefaction and (V) Skeletonization - Aphodiinae sp. 1. However, this pattern may vary under other environmental conditions, emphasizing the need for similar studies in this geographical area. The use of forensic entomology as a routine tool in criminal forensic cases in the state is still facing many challenges. However, significant improvements can be made with respect to standardizing the methods used based on the knowledge of systems, taxonomy and insect ecology. The study of insect fauna associated with decaying carcasses, the definition of decomposition stages for a given geographic area and the relationship with abiotic factors are key elements for establishing a database for future use in criminal investigations.

187

ACKNOWLEDGMENTS I am grateful to the following researchers for entomologic material identification: José Roberto Pujol-Luz and the staff at the Núcleo de Entomologia Forense at the Universidade de Brasília (Calliphoridae), Claudio Barros de Carvalho (Muscidae), Fernando Leiva and Kléber Mise (Histerid) at the Universidade Federal do Paraná, Cátia Antunes Mello-Patiu (Sarcophagidae) of the Museu Nacional at the Universidade Federal do Rio de Janeiro, Luciano de Azevedo Moura (Coleoptera) from the Fundação Zoobotânica do Rio Grande do Sul, Jocelia Grazia

Ries & Blochtein

(Hemiptera) of the Universidade Federal do Rio Grande do Sul and Katia Matiotti (Orthoptera) from the Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul.

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EntomoBrasilis 8 (3)

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e-ISSN 1983-0572

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Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.468 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) com Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) Eunice Cláudia Schlick Souza¹, Luciana Claudia Toscano², Genivaldo David de Souza Schlick³, André Júnior Andrade Peres², Pamella Mingotti Dias² & Wilson Itamar Maryama² 1. Embrapa Agropecuária Oeste em Ponta Porã MS, e-mail: euniceschlick@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Programa de Pós-graduação em Agronomia “Sustentabilidade na Agricultura”, Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul - Cassilândia -MS., e-mail: toscano@uems.br, ajaperes@hotmail.com, pamellamingotti@hotmail.com, maryama@uems.br. 3. Instituto Federal de Mato Grosso do Sul - Câmpus Ponta Porã - MS, e-mail: genivaldo.schlick@ifms.edu.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 189-195 (2015)

Resumo. Os agroecossistemas contem vários agentes de controle biológico atuando simultaneamente sobre diferentes ou o mesmo inseto alvo. A cultura do algodoeiro apresenta um rico complexo de inimigos naturais associados às pragas, dentre eles, destaca-se o predador Chrysoperla externa (Hagen) e o fungo entomopatogênico Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin. O objetivo deste trabalho foi avaliar a compatibilidade do fungo M. anisopliae sobre os aspectos biológicos do predador C. externa. O primeiro ensaio avaliou o desenvolvimento de C. externa quando tratado com as seguintes suspensões de M. anisopliae: T1- água (testemunha); T2-105 conídios.mL-1 de M. anisopliae (M.a.); T3- 106 conídios.mL-1 de M.a.; T4- 107 conídios.mL-1 de M.a.;T5- 108 conídios.mL-1 de M.a. No segundo ensaio foram avaliadas a duração das fases larval e pupal do predador, bem como a mortalidade larval em cada tratamento. Para isto, ovos de C. externa foram individualizados em placas de Petri e mantidos em laboratório. Quando as larvas de C. externa eclodiram, foram oferecidas ninfas de mosca-branca em discos foliares oriundos do algodoeiro tratado com: T1 –água (testemunha); T2 - 105 conídios.mL-1 de M.a. e T3 - 108 conídios.mL-1 de M.a. Os resultados sugerem que o fungo M. anisopliae nas doses de 105 e 108 conídios.mL-1 de M.a. não interferem nos aspectos biológicos do predador C. externa. Palavras-chave: Controle microbiano de insetos; Crisopídeo; Fungos entomopatogênicos; Mosca-branca.

Compatibility Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) with Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) Abstract. The ecoagrossistemas several biological control agents acting simultane ously on different or the same target insect. The culture of cotton presents a rich complex of natural enemies associated with pests, among which stands out the predator Chrysoperla externa (Hagen) and the entomopathogenic fungus Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin. The objective of this study was to evaluate the compatibility of the fungus M. anisopliae on the biological aspects of the predator C. externa. The first study evaluated the development of C. externa when treated with the following suspensions of M. anisopliae: T1 water (control); T2- 105 conídios.mL-1 de M. anisopliae (M.a.); T3- 106 conídios.mL-1 de M.a.; T4- 107 conídios.mL-1 de M.a.;T5- 108 conídios.mL-1 de M.a.. The second assay measured the duration of the larval and pupal predator and larval mortality in each treatment. For this, C. externa eggs were individualized in Petri dishes and kept under laboratory conditions. When the larvae of C. externa hatched, whitefly nymphs were offered on leaf discs coming from cotton treated with: T1-water (control); T2 - 105 conídios.mL-1 de M.a. e T3 - 108 conídios.mL-1 de M.a.. The results suggest that the fungus M. anisopliae at doses of 105 e 108 conídios.mL-1 de M.a. not interfere with the biological aspects of the predator C. externa. Keywords: Entomopathogenic fungi; Green lacewing; Microbial control of insects; Whitefly.

_____________________________________ entro do ecossistema agrícola, os agentes de controle biológico podem ocorrer simultaneamente atuando em diferentes ou o mesmo inseto alvo (França et al. 2006). Os fungos entomopatogênicos dependem de fatores abióticos e bióticos para o seu desenvolvimento e disseminação. Porém, os insetos predadores exploram grandes áreas foliares em busca de suas presas, estando suscetível ao entomopatógeno presente nas folhas, através de aplicação ou, ainda, pela ingestão de presas infectadas (França et al. 2006). A cultura do algodoeiro Gossypium hirsutum L. apresenta um rico complexo de inimigos naturais associados, entre eles predadores como Chrysoperla externa (Hagen) (Ramiro & Faria 2006) e o fungo Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Gravena 2000). Dentre o complexo de pragas que ataca a cultura do algodão, a mosca-branca Bemisia tabaci (Gennadius) biótipo B (Hemiptera:

Aleyrodidae) ocasiona grandes perdas na lavoura de algodão em diversos países (Butler Junior et al. 1991; Van Emden & Harrington 2007). Ao sugar a seiva das plantas, a mosca-branca excreta uma substância açucarada denominada de “honeydew”, dando condições favoráveis para o crescimento do fungo Capnodium spp., responsável pela formação da fumagina, na qual deprecia a qualidade da fibra (Berry et al. 2004). Com o intuito de reduzir o impacto dos inseticidas, o controle biológico tem se caracterizado como uma alternativa muito promissora na supressão de populações de pragas que causam danos econômicos em culturas agrícolas, com destaque para o uso de microrganismos e insetos predadores (Bueno et al. 2012). O fungo M. anisopliae é o mais estudado dentre os microorganismos entomopatogênicos pela variedade de hospedeiros que apresenta, e pela ocorrência enzootica e epizootica em insetos-pragas (Alves

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Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff)…

& Lopes 2008). Pesquisas utilizando M. anisopliae revelam que este agente é patogênico para o psilídeo da goiabeira Triozoida limbata (Enderlein) (Hemiptera: Psyllidae), psilídeo Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae), ácaro-rajado Tetranychus urticae ( Koch) (Acari: Tetranychidae) e o cascudinho Alphitobius diaperinus (Panzer) (Coleoptera: Tenebrionidae), a moscabranca B. tabaci biótipo B (Azevedo et al. 2005; Gassen 2006; Padulla 2007; Rohde et al. 2006; Tamai 2002). Loureiro et al. 2012, testando vários isolados de M. anisopliae no controle da cigarrinha-da-raíz da cana-de-açúcar Mahanarva fimbriolata (Stål) (Hemiptera: Cercopidae) em condições de campo, verificaram 30 após a pulverização que os isolados IBCB 408 e IBCB 425 apresentaram eficiência no controle de ninfas de 63 e 62%, respectivamente, obtendo 100% de eficiência para os adultos. Quanto aos predadores, Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) tem se mostrado muito eficiente no controle de insetos nocivos como a mosca-branca devido a sua alta capacidade de predação, voracidade, generalismo e facilidade de criação em laboratório (Auad et al. 2001; Silva et al. 2004; Auad et al. 2005; Carvalho & Souza 2009; Bezerra et al. 2009). No Brasil, a liberação de ovos e ou larvas de espécies de crisopídeos para o controle de pragas tem poucos estudos relacionados (Pinto & Parra 2002; Barbosa et al. 2008; Carvalho & Souza 2009), porém Souza (2013) observou que a utilização de copos plásticos e colmeia de papelão são eficientes métodos na liberação de larvas de 2º instar de C. externa para a redução da densidade populacional de Macrosiphum euphorbiae (Thomas) (Hemiptera: Aphididae) na cultura da roseira em ambiente protegido. Na busca de uma agricultura sustentável e com maior custobenefício, é de grande importância os estudos voltados para o manejo dos artrópodes-pragas aliados ao uso de agentes de controle biológico, reduzindo os níveis de danos econômicos causados por estes organismos. Deste modo, o objetivo deste trabalho foi avaliar a compatibilidade do fungo M. anisopliae sobre os aspectos biológicos do predador C. externa.

MATERIAL E MÉTODOS A pesquisa foi realizada na Universidade Estadual de Mato Grosso do Sul - UEMS, Unidade de Cassilândia, MS. Multiplicação de B. tabaci. A população inicial de moscabranca para a criação massal foi proveniente de coletas realizadas em hortas localizadas no município de Cassilândia – MS, com auxílio de aspirador bucal. Posteriormente, as moscas-brancas foram transferidas para gaiolas de armação de ferro de 3 m x 3 m x 2 m com tela anti-afídeo. Foram utilizadas plantas de tomate, soja, brócolis e couve no interior das gaiolas para a alimentação e reprodução de B. tabaci.

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Multiplicação de C. externa. A população inicial de C. externa foi adquirida junto à Agência Paulista de Tecnologia dos Agronegócios Polo Extremo Oeste em Andradina – SP. Posteriormente, adultos de C. externa foram coletados semanalmente, com auxílio de rede entomológica no campo da área experimental da UEMS e transferidos para o laboratório sob temperatura de 25 ± 2 oC, UR de 60 ± 10% e fotofase de 12 horas. Os neurópteros foram identificados conforme descrição realizada por Freitas (2003). Em seguida, foram mantidos em gaiolas de PVC, com 23 cm de altura e 10 cm de diâmetro, as quais foram revestidas internamente com papel sulfite branco como substrato para a oviposição. A extremidade superior das gaiolas foi vedada com tecido “voil” fixado com elástico e a extremidade inferior

Souza et al.

foram apoiadas em bandeja circular de PVC de 24 cm de diâmetro, forrado com papel toalha branco. Diariamente, foi fornecida uma dieta constituída de levedo de cerveja e mel, na proporção de 1:1. Como a dieta fica de consistência pastosa, ela foi pincelada a uma fita adesiva na parede do papel, enquanto a água deionizada foi fornecida através de chumaço de algodão (Ribeiro 1988). Após 24 horas da oviposição, o papel contendo os ovos de C. externa era substituído, e os pedicelos dos ovos cortados com auxílio de uma tesoura. Os ovos foram individualizados em tubos de vidro de 2,5 cm de diâmetro por 8,5 cm de altura, vedados com filme de polietileno ou em placas de Petri de 9 cm de diâmetro, conforme a fase dos ensaios. Experimento 01. Influência de M. anisopliae sobre o ciclo biológico do predador C. externa. Para a análise das fases biológicas do predador C. externa, os indivíduos em seus respectivos estágios de desenvolvimento (ovos, larvas, pupas e adultos) foram obtidos da criação de manutenção. Utilizaramse tubos de ensaio de vidro de 2,5 cm de diâmetro x 8,5 cm de altura e placas de Petri de 9 cm de diâmetro, vedados com filme de polietileno, conforme a necessidade dos ensaios, para a contenção das diferentes fases do inseto. Os ovos, os três instares larvais, pupas e adultos de C. externa foram pulverizados através de um pulverizador manual, utilizandose 100 mL-1 de suspensão de fungos entomopatogênicos, e posteriormente levados para o laboratório com temperatura de 25±2 oC, umidade relativa de 60 ±10% e fotofase de 12 horas. As larvas foram alimentadas com ovos de Anagasta kuehniella (Zeller) (Lepidoptera: Pyralidae) durante toda a fase larval. As características biológicas avaliadas foram: duração do período de incubação (dias), porcentagem de larvas eclodidas (viabilidade), duração de cada instar (dias), porcentagem de mortalidade (%), biomassa de dez larvas (do segundo e terceiro ínstares) a cada 24 horas após cada ecdise, porcentagens de emergência, ocorrência de deformações dos adultos emergidos, longevidade e a capacidade de oviposição. Os tratamentos consistiram de diferentes doses do inseticida biológico Metarril®, cujo princípio ativo é o fungo M. anisopliae (isolado IBCB 425): T1- água (testemunha); T2-105 conídios. mL-1 de M. anisopliae (M.a.); T3- 106 conídios.mL-1 de M.a.; T4- 107 conídios.mL-1 de M.a. e T5- 108 conídios.mL-1 de M.a. O delineamento experimental foi o inteiramente casualizado, com cinco tratamentos (doses do fungo e testemunha), 20 repetições para ovos e 15 repetições para larvas, pupas e adultos de C. externa. Experimento 02. Características biológicas de C. externa alimentada com ninfas de B. tabaci biótipo B criadas em algodoeiro tratado com o fungo M. anisopliae. Ovos de C. externa provenientes da criação de manutenção foram individualizados em placas de Petri de 9 cm de diâmetro, vedadas na parte superior com filme de polietileno e mantidos a 25 ± 2 oC, UR 60 ± 10% e fotofase de 12 horas. Após a eclosão das larvas, foram oferecidas fases imaturas de mosca-branca em discos foliares de 5 cm de diâmetro oriundos de plantas de algodão tratadas ou não com M. anisopliae, após 24 horas da aplicação. Diariamente, os discos foram trocados mantendo-se o alimento em abundância para que não houvesse interferência na necessidade nutricional do predador para completar seu ciclo biológico. As características biológicas avaliadas foram: a duração (dias) da fase larval e pupal e porcentagem de mortalidade (%) de cada fase imatura. Os tratamentos foram constituídos por: T1 - água (testemunha); T2 - 105 conídios.mL-1 de M.a. e T3 - 108 conídios. mL-1 de M.a. Utilizou-se o delineamento inteiramente casualizado, sendo a testemunha e duas doses do fungo uma mais prejudicial ao desenvolvimento da mosca-branca e a outra menos prejudicial e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (3)

ao predador (Schlick-Souza et al. 2011), com 20 repetições (larvas). Os dados obtidos em todos os ensaios foram submetidos ao teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar se apresentavam distribuição normal. Quando isso ocorreu, foi utilizado o teste de Snedcor (F); já quando não apresentaram normalidade, os dados foram previamente transformados em (x + 0,5)1/2 e arco seno de (x + 0,5)1/2 para normalizá-los. Quando existiu diferença entre os genótipos avaliados, foi realizado o teste de Tukey (P < 0,05) para a comparação das médias.

RESULTADOS E DISCUSSÃO Influência de M. anisopliae sobre o ciclo biológico do predador C. externa. Não ocorreram diferenças significativas entre os tratamentos para o período de incubação (Tabela 1). A porcentagem de eclosão dos ovos também não foi influenciada pela aplicação das suspensões fúngicas (Tabela 1). Tabela 1. Período de incubação ± EP (dias) e porcentagem de eclosão dos ovos de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) tratada com diferentes suspensões do fungo Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae) Período de Tratamentos Eclosão (%) incubação (dias) (Conídios mL-1) Testemunha 3,56 ± 0,14 a 100,00 ± 0,00 a 3,67 ± 0,18 a 95,00 ± 5,00 a 105 106 3,63 ± 0,24 a 95,00 ± 5,00 a 107 4,06 ± 0,14 a 95,00 ± 5,00 a 4,00 ± 0,11 a 75,00 ± 9,57 a 108 2,85ns F (tratamento) 7,51ns C.V. (%) 2,21 12,55 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais; para análise foram transformados em (x+0,5)1/2

Em contradição, Magalhães et al. (1998) citam que os agentes entomopatogênicos quando aplicados sobre o predador, em contato com plantas contaminadas, ou ainda se alimentando de presas infectadas podem inviabilizar os ovos, o que não ocorreu com os resultados encontrados na presente pesquisa. A porcentagem de eclosão encontrada para as suspensões de 105, 106 e 107 conídios.mL-1 de suspensão de M.a foi de 95,00%, ficando próximo do identificado por Pessoa et al. (2005), que verificaram eclosão superior a 96,00% quando ovos de C. externa foram tratados com isolados de outro fungo entomopatogênicos, Beauveria bassiana (Balsamo-Crivelli)Vuillemin (IBCB 66) (Ascomycetes: Clavicipitaceae). Verificam-se diferenças significativas entre as várias doses de fungo utilizadas na duração dos instares e fase larval e, suas respectivas viabilidades (Tabela 2). Larvas de primeiro instar de C. externa foram menos suscetíveis quando submetidas à dose de 106 conídios.mL-1 de suspensão

de M.a (2,35 dias) em comparação às larvas tratadas com as concentrações de 105 e 108conídios.mL-1 de suspensão de M.a (2,0 dias respectivamente). Nas concentrações de 105 e 108 conídios. mL-1 de M.a, a duração (dias) do estádio larval foi menor, diferindo significativamente da dose de 106 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. A viabilidade no primeiro instar variou de 95 a 100%, não ocorrendo diferenças significativas para esse parâmetro. No segundo instar, as larvas foram menos suscetíveis quando aplicado à dose de 106 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. (1,93 dias), diferindo significativamente da dose de 108 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. (1,33 dias). Destaca-se que a troca de estádio nesta concentração conídios.mL-1 de suspensão de M.a. foi mais rápida. A viabilidade no segundo instar larval foi de 100%, independentemente do tratamento, enquanto a viabilidade do terceiro instar variou de 95 a 100%. Com relação ao terceiro instar, a dose menos prejudicial às larvas foi a de 107conídios.mL-1 de suspensão de M.a., na qual o período de duração foi de dois dias, diferindo significativamente da dose de108conídios.mL-1 de suspensão. Pessoa et al. (2005) observaram diminuição desse período quando as larvas foram tratadas com as suspensões de 1 x 107 e 1 x 108 conídios.mL-1de suspensões de B. bassiana. A redução na duração na fase larval (dias) implica em menor consumo do predador C. externa, considerando que é grande o consumo dos indivíduos na fase larval do mesmo, onde o terceiro estágio larval possui a maior capacidade predatória (Bortoli et al. 2006). De modo geral, a fase larval foi menos prejudicada quando aplicada a dose de tratamento 106 conídios.mL-1 de suspensão de M.a., e mais prejudicada quando utilizada a dose de108conídios. mL-1 de suspensão de M.a., diferindo significativamente entre si. A viabilidade da fase larval variou de 95,00 a 100%. Generoso (2002), avaliando os fungos B. bassiana (CG 149) (Ascomycetes: Clavicipitaceae) e Paecilomyces fumosoroseus Banir (JAB 12) (Deuteromycotina: Hyphomycetes) constatou seletividade em relação às larvas de primeiro e terceiro instar de C. externa. O mesmo não foi observado por Ventura et al. (1996), que relataram em condições de laboratório o efeito negativo do fungo M. anisopliae sobre o terceiro instar de Chrysoperla kolthofi (Navás) (Neuroptera: Chrysopidae), com concentrações que variaram de 1,5 x 104 a 1,5 x 1012 conídios.mL-1. A partir da concentração de 1,5 x 108 conídios.mL-1,as larvas se mostraram suscetíveis ao fungo, atingindo 100% de mortalidade na maior concentração de 1,5 x 1012conídios.mL-1. Especula-se que o fato de a testemunha na presente pesquisa ter apresentado médias intermediárias às dosagens testadas em todos os ínstares do predador seja por ter-se utilizado uma suspensão de 100 mL-1 de água deionizada sobre as larvas, o que possivelmente ocasionou um estresse, reduzindo assim o seu ciclo biológico. Mesquita et al. (1999) não encontraram diferença utilizando 0,2 mL-1 de água destilada esterilizada sobre disco de

Tabela 2. Duração ± EP (dias) e viabilidade (%) das fases de desenvolvimento de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) tratadas com diferentes suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae) Segundo instar

Terceiro instar

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Duração (dias)

Testemunha 105 106

2,21 ± 0,11 ab 2,00 ± 0,00 b 2,35 ± 0,13 a

95,00 ± 5,00 a 95,00 ± 5,00 a

1,71 ± 0,13 ab 1,60 ± 0,13 ab 1,93 ± 0,07 a

100,00 ± 0,00 a 100,00 ± 0,00 a 100,00 ± 0,00 a

1,92 ± 0,18 ab 1,47 ± 0,13 ab 1,86 ± 0,14 ab

100,00 ± 0,00 a

2,20 ± 0,10 ab 100,00 ± 0,00 a

1,73 ± 0,15 ab

100,00 ± 0,00 a

2,00 ± 0,29 a

108

2,00 ± 0,00 b

1,33 ± 0,13 b

100,00 ± 0,00 a

1,21 ± 0,11 b

F (tratamento)

2,92*

100,00 ± 0,00 a

0,75

3,08*

0,00

3,44*

Viabilidade (%)

Fase larval Duração (dias)

Viabilidade (%)

5,85 ± 0,19 ab 95,00 ± 5,00 a 5,07 ± 0,23 bc 100,00 ± 0,00 a 100,00 ± 0,00 a 6,14 ± 0,25 a 95,00 ± 5,00 a 100,00 ± 100,00 ± 0,00 a 5,93 ± 0,32 ab 0,00 a 95,00 ± 5,00 a 4,50 ± 0,23 c 95,00 ± 5,00 a 100,00 ± 0,00 a 100,00 ± 0,00 a

1,00ns

6,92**

0,50ns

C.V. (%) 6,10 6,45 11,56 0,00 15,32 4,52 8,35 7,99 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais. Sem transformação para análise.

e-ISSN 1983-0572

191

Primeiro instar

Tratamentos (Conídios mL-1)

Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff)…

Souza et al.

papel. Verificou-se que larvas do segundo instar apresentaram menor peso médio quando aplicado na dosagem de 105 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. (2,2 mg) diferindo significativamente da dosagem 108 conídios.mL-1 de suspensão de M.a., com maior valor (2,6 mg) (Tabela 3). Observa-se que a dosagem 108 conídios. mL-1 de suspensão de M.a. foi à mesma que acelerou a troca dos ínstares na fase larval em relação às demais, o que possivelmente pode ter influenciado as larvas a se alimentarem mais adquirindo maior peso. Com relação ao peso médio de larvas de terceiro ínstar, não ocorreram diferenças significativas entre os tratamentos, porém, os valores estiveram entre 6,12 a 7,50 mg. Não houve diferença significativa entre as doses de M. anisopliae aplicadas sobre a duração da fase pupal de C. externa (Tabela 4). Provavelmente, nesse período o crisopídeo não sofre interferência da aplicação do fungo M. anisopliae, o que possivelmente pode ser explicado pela fase pupal estar envolvida por fios de seda endurecidos em secreções produzidas pelos tubos de Malpighi (Trivellato et al. 2012). Deste modo, nessa pesquisa, o fungo não influenciou a fase de pupa por não entrar em contato com o tegumento para a posterior germinação. Provavelmente, a seda proporciona uma barreira física e mecânica que impede a penetração do fungo, corroborando os resultados de Silva et al. (2006), que não observaram ação de produtos fitossanitários sobre a pupa e adultos de C. externa.

as maiores doses testadas e 100% para as demais. Mesmo sendo elevado o índice de emergência, notaram-se algumas deformidades nos adultos, sendo que alguns emergiram com as asas deformadas. No entanto, esse fato ocorreu sob todas as doses de M. anisopliae e também na testemunha, e, portanto, é decorrente de ordem genética e não do efeito das soluções aplicadas. Todavia, para as doses de107 e 108 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. alguns indivíduos emergiram com essa deformação e posteriormente morreram, devido à ação do fungo. A longevidade de C. externa tratada com diferentes suspensões do fungo M. anisopliae não foi verificado diferenças entre os tratamentos avaliados, com as médias variando de 17,33 dias para a testemunha, e 21,86 dias para indivíduos tratados com 106 (Tabela 5). Com relação à capacidade de oviposição, observou-se diferença significativa entre as médias dos tratamentos. Para a dose de 105 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. obteve-se 14,38 ovos, que diferiu significativamente da dose de 106 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. com 6,97 ovos, e da dose de107conídios.mL-1 de suspensão de M.a. com 5,93 ovos. Nota-se que o fungo não interferiu na longevidade dos adultos, porém, influenciou na oviposição, destacando-se as doses de 106, 107 e 108 conídios. mL-1 de suspensão de M.a. como as prejudiciais. Esse tipo de teste é importante, pois proporcionam uma estimativa do que irá ocorrer com os indivíduos nas gerações seguintes, quando esses anteriormente tiveram contato com determinadas substâncias.

A porcentagem de emergência dos adultos variou de 95% para Tabela 3. Biomassa ± EP (mg) de larvas de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) tratadas com diferentes suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae). Biomassa ± EP (mg) 2º instar 3º instar Testemunha 2,40 ± 0,12 ab 6,12 ± 0,44 a 2,20 ± 0,09 b 7,36 ± 0,39 a 105 106 2,40 ± 0,08 ab 6,78 ± 0,31 a 107 2,30 ± 0,06 ab 7,12 ± 0,31 a 108 2,60 ± 0,08 a 7,50 ± 0,59 a F (tratamento) 2,80* 1,67ns C.V. (%) 11,47 9,03 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais; para análise foram transformados em (x+0,5)1/2. Tratamentos (Conídios mL-1)

Tabela 4. Duração da fase pupal ± EP (dias) e porcentagem de emergência (%) de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) tratada com diferentes suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae). Tratamento (Conídios mL-1)

Duração (dias)

Emergência (%)

Testemunha 10,06 ± 0,18 a 100,00 ± 0,00 a 105 10,06 ± 0,20 a 100,00 ± 0,00 a 106 10,40 ± 0,13 a 100,00 ± 0,00 a 107 9,93 ± 0,20 a 95,00 ± 5,00 a 108 10,46 ± 0,21 a 95,00 ± 5,00 a F (tratamento) 1,49 ns 0,75ns C.V. (%) 7,25 6,45 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna, diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais; sem transformação para análise.

192

Tabela 5. Longevidade (dias) e capacidade de oviposição média ± EP de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) tratada com suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae). Tratamentos(Conídios mL-1) Longevidade (dias) Capacidade de oviposição Testemunha 17,33 ± 2,8 a 10,93 ± 1,9 a 21,20 ± 3,4 a 14,38 ± 2,1 a 105 106 21,86 ± 3,6 a 6,97 ± 1,5 b 107 17,60 ± 4,9 a 5,93 ± 0,8 b 108 21,80 ± 6,3 a 8,72 ± 1,3 ab F (tratamento) 0,27 ns 4,65** C.V. (%) 39,60 69,48 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais; para a análise foram transformados em (x+0,5)1/2.

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EntomoBrasilis 8 (3)

Aspectos biológicos de C. externa alimentada com B. tabaci biótipo B criada sobre folhas de algodoeiro tratado com o fungo. A duração dos estágios larvais de C. externa alimentada com B. tabaci biótipo B, anteriormente tratadas com o fungo M. anisopliae encontra-se na Tabela 6. Não se observou diferenças significativas entre os tratamentos para duração dos ínstares de C. externa. A duração variou de 3,81 a 4,00 dias para o primeiro ínstar, 3,00 a 3,35 dias para o segundo instar, no terceiro instar 7,21 a 8,90 dias e de 14,50 a 15,75 para a fase larval completa. Esses resultados não são condizentes com os relatados por Magalhães et al. (1998), que indicam que os fungos entomopatogênicos podem agir de forma prejudicial sobre os predadores, alterando seu desenvolvimento biológico. Como observado no segundo ínstar da mosca-branca, em geral, obteve-se uma menor duração do ínstar em relação ao primeiro e terceiro ínstares, o que também foi observado por Maia et al. (2000), utilizando larvas de C. externa. Independentemente do tipo de alimento ingerido pelas larvas, a duração do segundo ínstar variou de 4,3 a 4,8 dias, sendo assim menor do que a dos demais ínstares, e provavelmente é uma característica biológica desse predador. A viabilidade larval de C. externa no tratamento testemunha se manteve em 100% no primeiro e segundo ínstares, não ocorrendo o mesmo para o tratamento com de maior dose (85% de viabilidade larval para os mesmos ínstares). Com relação à fase larval, a dose de 108 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. apresentou 24% de viabilidade. Verificou-se que as fases de pré-pupa e pupa não foram afetadas significativamente entre os tratamentos testados, variando de 4,10 a 4,25 dias para a duração do período de pré-pupa e

de 5,25 a 6,00 dias para o período de pupa (Tabela 7). Porém, observa-se uma diminuição da viabilidade de pré-pupa com o tratamento com a dose de 105 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. (65%),diferindo significativamente da testemunha (95%). As larvas de terceiro ínstar não transformaram adequadamente em pupa, pois não construíram o casulo na dose de 105 conídios.mL-1 de suspensão e o mesmo ocorreram para a dose de 108conídios. mL-1 de suspensão de M.a.. Para as pupas tratadas com a dose de 108 conídios.mL-1 de suspensão de M.a. a emergência dos adultos foi de 75%, comum à redução de 21% em relação à testemunha, enquanto pupas tratadas com a dose de 105conídios.mL-1 de suspensão obteve 90% de emergência de adultos. Ambas as doses apresentaram essa diminuição devido à mortalidade da pupa, que apresentou coloração escura e seca. Entre as doses testadas nesse trabalho, 105 conídios.mL-1 de suspensão com o fungo M. anisopliae foi menos prejudicial quando aplicada diretamente no predador, e as doses de 105 e 108 conídios.mL-1 de suspensão não interferiram nos aspectos biológicos de C. externa quando oferecidas ninfas de B. tabaci biótipo B após 24 horas da aplicação. De maneira geral, é possível realizar o tratamento com suspensões do fungo M. anisopliae, e após as 24 horas, realizar uma liberação massal de C. externa, proporcionando uma associação harmoniosa entre esses agentes biológicos para o manejo de B. tabaci biótipo B na cultura do algodoeiro, Verificou-se no presente estudo a existência de compatibilidade das doses de 105 e 108 conídios.mL-1 de suspensão do fungo M. anisopliae sobre os aspectos biológicos de C. externa, sendo possível realizar a liberação deste predador 24 horas após a aplicação das suspensões deste entomopatôgeno no algodoeiro.

Tabela 6. Duração ± EP (dias) e viabilidade (%) das fases de desenvolvimento de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com B. tabaci biótipo B oriunda de folhas de algodoeiro, tratadas com diferentes suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae). Primeiro instar

Segundo instar

Terceiro instar

Fase larval

Tratamento (Conídios/ mL)

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Duração (dias)

Viabilidade (%)

Testemunha

3,83 ± 0,14 a

100,00 ± 0,00 a

3,05 ± 0,20 a

100,00 ± 0,00 a

8,66 ± 0,51 a

85,00 ± 9,57 a

15,75 ± 0,59 a

85,00 ± 9,57 a

4,00 ± 0,17 a

85,00 ± 9,57 a

3,35 ± 0,26 a

85,00 ± 5,00 a

7,21 ± 0,49 a

100,00 ± 0,00 a

14,50 ± 0,71 a

70,00 ± 12,91 a

108

3,81 ± 0,10 a

85,00 ± 5,00 a

3,00 ± 0,16 a

85,00 ± 9,57 a

8,90 ± 0,66 a

95,00 ± 5,00a

15,73 ± 0,73 a

65,00 ± 12,58 a

F (tratamento)

0,51ns

1,93ns

0,75ns

1,93ns

2,89ns

1,50ns

1,16ns

0,78ns

C.V. (%) 15,30 13,86 26,42 13,86 23,6 13,36 15,73 32,14 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais. Sem transformação para análise. Tabela 7. Duração ± EP (dias) e viabilidade (%) da pré-pupa e pupa de Chrysoperla externa (Neuroptera: Chrysopidae) alimentada com B. tabaci biótipo B oriunda de folhas de algodoeiro tratadas com suspensões de Metarhizium anisopliae (Hypocreales: Clavicipitaceae).

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193

Tratamento Pré-Pupa Pupa Duração (dias) Viabilidade (%) Duração (dias) Emergência (%) (Conídios mL-1) Testemunha 4,10 ± 0,23 a 95,00 ± 5,00 a 6,00 ± 0,42 a 95,00 ± 5,00 a 4,25 ± 0,51 a 65,00 ± 9,57 b 5,66 ± 0,42 a 90,00 ± 5,77 a 105 4,11 ± 0,66 a 90,00 ± 5,77 ab 5,25 ± 0,47 a 75,00 ± 12,58 a 108 5,17* 0,59ns 1,50ns F (tratamento) 0,08 ns C.V. (%) 20,46 16,97 20,69 19,61 Médias ± erro-padrão (EP), seguidas por letras distintas na coluna diferem entre si pelo teste de Tukey (P<0,05). Dados originais; Sem transformação para análise.

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Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff)…

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EntomoBrasilis 8 (3)

Recebido em: 14/10/2014 Aceito em: 18/05/2015 **********

Como citar este artigo:

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Souza, E.C.S., L.C. Toscano, G.D.S. Schlick, A.J.A. Peres, P.M. Dias & W.I. Maryama, 2015. Compatibilidade de Metarhizium anisopliae (Metschnikoff) Sorokin (Hypocreales: Clavicipitaceae) com Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae). EntomoBrasilis, 8 (3): 189195. AcessĂvel em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.468

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.477 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Biologia de Imaturos e Adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Alimentados com Lagartas de Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), criadas em Diferentes Genótipos de Maracujazeiro Marina Robles Angelini¹ & Arlindo Leal Boiça Júnior² 1. Instituto Federal do Triângulo Mineiro - Campus Uberlândia, e-mail: marinaangelini@iftm.edu.br (Autor para correspondência). 2. Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias - FCAV/Unesp - Jaboticabal, e-mail: aboicajr@fcav.unesp.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 196-200 (2015)

Resumo. Estudou-se o efeito da alimentação com lagartas de Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), criadas em diferentes genótipos de maracujazeiro: Passiflora edulis Sims., Passiflora edulis f. flavicarpa Deg. (Seleção de Jaboticabal), P. edulis f. flavicarpa (cv. Sul Brasil) e P. edulis f. flavicarpa (cv. Maguary FB-100), Passiflora alata Dryand, Passiflora serrato-digitata Linn. e Passiflora foetida Linn. sobre imaturos e adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae). O experimento foi conduzido sob condições controladas (temperatura: 26 ± 1°C, UR de 60 ± 10% e fotofase de 14 horas). Grupos de cinco ninfas de P. nigrispinus de 2º ínstar foram mantidos em recipientes plásticos (4,5 cm de altura e 7,5 cm de diâmetro), contendo as presas no seu interior. Diariamente, cinco lagartas de D. juno juno de 10 dias de idade (cerca de 2,0 cm de comprimento), criadas em folhas dos diferentes genótipos de maracujazeiro foram oferecidas aos predadores. O experimento constou de 10 repetições, totalizando 50 ninfas por tratamento. Foram avaliadas, diariamente, as durações e sobrevivência de cada instar; peso de ninfas (24 horas após a ecdise) e de adultos. Os resultados mostram a influência de genótipos de maracujazeiro sobre o terceiro nível trófico, onde lagartas criadas no genótipo P. edulis f. flavicarpa Sel. Jaboticabal mostraram-se mais adequadas ao desenvolvimento do predador. Os resultados obtidos nesse trabalho mostram a influência de genótipos de maracujazeiro sobre o terceiro nível trófico. O genótipo P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil mostra-se menos adequado ao predador, sugerindo de forma negativa a associação entre a resistência de plantas e o uso do controle biológico. Já os genótipos P. edulis e P. edulis f. flavicarpa Seleção de Jaboticabal podem ser utilizados juntamente com o predador, pois essas cultivares não afetaram o terceiro nível trófico. P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100, considerado pouco adequado ao desenvolvimento de lagartas de D. juno juno, afetou o predador, resultando em associação negativa entre esse genótipo e o controle biológico. Palavras-chave: Manejo Integrado de Pragas; Lagarta preta do maracujá; Passiflora sp.; Interação tritrófica; Resistência de plantas a insetos.

Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Fed with Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) Caterpillars, Raised in Different Passion fruit Genotypes, Adults and Immatures Biology Abstract. The development of Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) nymphs fed with Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae) larvae reared on leaves of the passion fruit genotypes Passiflora edulis Sims., Passiflora edulis f. flavicarpa Deg. (Seleção de Jaboticabal), P. edulis f. flavicarpa (cv. Sul Brasil) and P. edulis f. flavicarpa (cv. Maguary FB-100), P. alata, P. serrato-digitata and P. foetida. The experiment was conducted under controlled conditions (temperature: 26 ± 1°C, RH = 60 ± 10% and photophase of 14 hours). Second instar nymphs of the predator were kept in plastic cups (4.5 cm high and 7.5 cm wide) groups of five. Ten-day-old (approx. 2 cm) D. juno juno larvae reared on leaves of different passion fruit genotypes were provided daily to P. nigrispinus. The experiment was carried out with 10 replications, totalizing 50 nymphs per treatment. Daily evaluations were performed to measure the duration and viability of each instar, the body mass of nymphs (24 hours after each ecdysis) and adults, and the duration and viability of the nymph phase and adult longevity under starvation. Results show the influence of passion fruit genotypes at the third trophic level, since larvae reared with P. edulis f. flavicarpa (Seleção de Jaboticabal) have shown to be more adequate for predator development. The results of this experiment show the influence of passion fruit genotypes on the third trophic level. The genotype P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil has a less appropriate to the predator, suggesting a negative way the association between host plant resistance and use of biological control. Already P. edulis and genotypes P. edulis f. flavicarpa Jaboticabal Selection can be used along with the predator because these cultivars did not affect the third trophic level. P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100, considered ill-suited to the development of larvae of D. juno juno, affected the predator, resulting in a negative association between this genotype and biological control. Keywords: Integrated Pest Management; Passion fruit caterpillar; Passiflora sp.; Plant resistance to insects; Tritrophic interaction.

_____________________________________ método de controle químico é o mais utilizado pelos agricultores para combater a lagarta desfolhadora Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), considerada praga-chave na cultura do maracujazeiro (Gallo et al. 2002). Esse método de controle tem sido amplamente utilizado, pois reduz de maneira satisfatória a população da praga e é de fácil aplicação (Boiça Júnior et al. 2005). No entanto, sua utilização se torna indesejável por razões econômicas e problemas

ambientais (Boiça Júnior et al. 2013) . Para reduzir os problemas causados pelo uso indiscriminado de inseticidas químicos, diversos estudos têm avaliado as possibilidades de integração entre diferentes táticas de controle de pragas, como por exemplo, as interações tróficas entre plantas, pragas e seus inimigos naturais, sejam parasitóides (Pitta et al. 2007) ou predadores (Angelini & Boiça Júnior 2009; Zanuncio et

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Biologia de imaturos e adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) …

al. 2012). De acordo com Silva et al. (2012) o uso harmonioso de táticas e estratégias para o controle de insetos pragas é bastante estudado e se constitui na essência do MIP. Neste sentido diversos estudos têm demonstrado diferentes possibilidades de integração e associação de métodos de controle de pragas e sua influência sobre os inimigos naturais. No entanto, nem sempre esses métodos apresentam sinergismo, acarretando diminuição em estratégias de controle até então de sucesso comprovado, quando utilizado isoladamente. Na cultura do maracujazeiro várias espécies de predadores atuam como agentes controladores de D. juno juno, merecendo destaque o percevejo predador Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae), considerado um eficiente inimigo natural, principalmente de lepidópteros. Poucas são as informações sobre como as interações entre herbívoros, planta, predador e parasitoides estão relacionadas à resistência de plantas, comprometendo, dessa maneira, os programas de MIP (Thuler 2008). Considerando a importância da associação entre resistência de plantas a insetos e controle biológico de pragas, bem como da avaliação da influência de fatores de resistência sobre os inimigos naturais das pragas, o objetivo deste trabalho foi avaliar a biologia de imaturos e adultos de P. nigrispinus alimentados com lagartas de D. juno juno, criadas em diferentes genótipos de maracujazeiro.

Material e Métodos Os experimentos foram realizados no Laboratório de Resistência de Plantas a Insetos, do Departamento de Fitossanidade da Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias (FCAV), Jaboticabal, sob temperatura de 26 ± 1 oC, umidade relativa de 60 ± 10% e fotofase de 14 h, no ano de 2006. No estudo realizado foram utilizados, como fonte de alimentação das presas, diferentes genótipos de maracujazeiro (Passiflora edulis Sims., Passiflora edulis f. flavicarpa Deg. (cv. Sul Brasil), P. edulis f. flavicarpa (Seleção de Jaboticabal) e P. edulis f. flavicarpa (cv. Maguary FB-100), considerados suscetíveis e os genótipos Passiflora alata Dryand, Passiflora serrato-digitata Linn. e Passiflora foetida Linn., considerados resistentes (Boiça Junior. et al. 2008) obtidos junto aos Bancos de Germoplasma da FCAV/UNESP, do Instituto Agronômico de Campinas (IAC) e da Associação de Fruticultores de Vera Cruz/SP (AFRUVEC). Cada tratamento, constituído por lagartas de D. juno juno alimentadas com folhas dos diferentes genótipos de maracujazeiro, foram repetidos 10 vezes. A parcela experimental constou de um recipiente plástico (4,5 cm de altura x 7,5 cm de diâmetro), no interior do qual foram colocadas como presa, as lagartas de D. juno juno e o predador P. nigrispinus.

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No laboratório, foram mantidas criações da presa e do predador, visando obter insetos com idade conhecida e em número suficiente para a realização dos experimentos. Para o estabelecimento da criação de D. juno juno, posturas foram coletadas em plantas de maracujazeiro, cultivadas nos arredores do laboratório de Resistência de Plantas a Insetos (FCAV), onde permaneceram em placas de Petri. Dessa fase em diante, adotouse a metodologia de criação proposta por Boiça Júnior (1994). Adultos do predador foram multiplicados conforme metodologia proposta por Zanuncio et al. (2001). Ninfas de 2º instar de P. nigrispinus, provenientes da criação estoque, foram transferidas em grupo de cinco (totalizando 50 ninfas por genótipo de maracujazeiro estudado), para os recipientes já descritos, com orifício na tampa para inserção de um tubo de 2,5 mL, tipo anestésico odontológico, contendo água e com a extremidade vedada com um chumaço de algodão, voltada para o interior do pote visando manter a umidade e o fornecimento de água aos predadores.

Angelini & Boiça Júnior

Diariamente ofereceram-se como presas cinco lagartas de 10 dias de idade (cerca de 2,0 cm de comprimento) de D. juno juno, sendo esse número baseado em testes preliminares realizados em laboratório, aumentando em decorrência do desenvolvimento do inseto. Observaram-se, diariamente, a duração e viabilidade de cada instar; massa corporal de ninfas 24 h após cada ecdise e de adultos logo após a emergência; duração e viabilidade da fase ninfal. A viabilidade da fase ninfal foi obtida através da porcentagem de ninfas que chegaram ao final do desenvolvimento e deram origem a adultos. Os resultados obtidos foram submetidos à análise de variância através do teste F e quando observadas diferenças, as médias foram comparadas pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade.

Resultados e Discussão Os genótipos P. alata, P. serrato-digitata e P. foetida não fizeram parte da análise dos dados, pois promoveram a morte de todas as lagartas alimentadas com esses genótipos. Esse fato pode estar associado à resistência apresentada por esses genótipos. Na região de Jaboticabal - SP, em condições de campo e laboratório, Boiça Junior (1999) obteve como resultados que P. alata apresenta resistência do tipo não preferência para alimentação e/ou antibiose a D. juno juno. Já Echeverri et al. (1991) isolaram 10 flavonóides de resina de P. foetida e concluíram que dentre estes a ermanina teve alto efeito deterrente sobre lagartas de D. juno juno. Os diferentes genótipos de maracujazeiro oferecidos como alimento para lagartas de D. juno juno afetaram as durações dos 4º e 5º instares do predador (Tabela 1). Observa-se que quando P. nigrispinus se alimenta de lagartas criadas nos genótipos P. edulis f. flavicarpa (Seleção de Jaboticabal) e P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil seu desenvolvimento nos instares mencionados é mais rápido. Apesar de proporcionar duração menor no 4º e 5º instar do predador, os genótipos P. edulis f. flavicarpa (Seleção de Jaboticabal) e P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil mostram-se suscetíveis a D. juno juno (Boiça Junior et al. 2008), indicando uma incompatibilidade entre a utilização de plantas resistentes e o controle biológico, nessa situação. Bartlett (2008), estudando a interação entre genótipos resistente e suscetível de soja, o herbívoro Epilachna varivestis Mulsant (Coleoptera: Coccinelidae) e o predador P. maculiventris (Say) (Hemiptera: Pentatomidae), verificou que o inimigo natural preferiu se alimentar do besouro mexicano que se alimentou do genótipo suscetível Cobb em comparação ao resistente PI 229358. Na presença da planta do genótipo resistente, o predador foi prejudicado, pois a longevidade do adulto foi menor, o que afeta a possibilidade de maior predação, acasalamento e oviposição. Boiça Júnior et al. (2002), relata que o prolongamento da duração de P. nigrispinus possibilita o predador a se alimentar de mais lagartas, favorecendo o controle biológico. A fase ninfal do predador também foi influenciada pelos diferentes genótipos de maracujazeiro oferecidos às lagartas de D. juno juno. Ninfas do predador alimentadas com lagartas criadas em folhas do genótipo P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal, apresentaram duração da fase ninfal de 24,8 dias inferior àquelas que se alimentaram de lagartas criadas nos demais genótipos estudados (Tabela 1). Esses resultados diferem dos encontrados por Orr & Boethel (1986) ao estudar Podisus maculiventris (Say). Esses autores observaram que seu desenvolvimento préimaginal foi afetado pela antibiose dos genótipos de soja, de maneira similar a sua presa, a lagarta Pseudoplusia includens (Walker).

e-ISSN 1983-0572

Setembro - Dezembro 2015 - www.periodico.ebras.bio.br

EntomoBrasilis 8 (3)

Tabela 1. Duração média (± EP) dos instares e da fase ninfal de P. nigrispinus alimentado com lagartas de D. juno juno, criadas com folhas de diferentes genótipos de maracujazeiro. Jaboticabal/SP, 2007. Genótipo

Duração (dias) 2 instar

3 instar

4o instar

5o instar

Fase ninfal

P. edulis

6,4 ± 0,17 a

6,6 ± 0,33 a

7,2 ± 0,77 a

7,9 ± 0,23 b

28,1 ± 0,32 a

P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil

6,2 ± 0,19 a

5,1 ± 0,24 a

6,8 ± 0,82 ab

8,4 ± 0,29 ab

26,5 ± 0,34 a

P. edulis f. flavicarpa Sel. Jaboticabal

5,8 ± 0,17 a

5,7 ± 0,27 a

5,4 ± 0,70 b

7,9 ± 0,33 b

24,8 ± 0,39 b

P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100

6,2 ± 0,18 a

6,0 ± 0,22 a

7,5 ± 0,80 a

9,0 ± 0,20 a

28,7 ± 0,33 a

F (tratamento)

1,88ns

2,87ns

4,37*

4,06**

15,32**

CV (%)

15,79

25,67

18,33

15,82

6,79

Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade; ns= não significativo; * significativo a 0,05% de probabilidade; **significativo a 0,01% de probabilidade.

Matos Neto et al. (2002) concluíram que P. nigrispinus apresentaram prolongamento do período ninfal quando se alimentaram de lagartas de Anticarsia gemmatalis criadas em genótipo resistente de soja IAC 17. Segundo esses autores a maior duração da fase ninfal resulta em menor número de gerações de indivíduos, o que pode afetar o seu desempenho no campo. Quanto a viabilidade das ninfas, predadores alimentados com lagartas criadas no genótipo P. edulis apresentaram viabilidade ninfal maior quando comparados àqueles alimentados com lagartas criadas em P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil (Tabela 2). Isso pode ter ocorrido devido a maior atratividade exercida por P. edulis a ninfas do predador. Angelini & Boiça Júnior (2009), em experimento avaliando atratividade de P. nigrispinus por lagartas de D. juno juno criadas em folhas de genótipos de maracujazeiros constataram que as lagartas criadas em folhas dos genótipos Passiflora edulis f. flavicarpa e Passiflora edulis foram mais atrativas em relação à cultivar Sul Brasil (P. edulis f. flavicarpa cv Sul Brasil). Essa maior atratividade favoreceu a alimentação e consequentemente proporcionou maior sobrevivência das ninfas do predador. Esses resultados sugerem a presença de cairomônios em lagartas criadas em P. edulis, favorecendo o inimigo natural. Esses resultados diferem dos encontrados por Boiça Júnior et al. (2002) ao estudar o desenvolvimento de ninfas de P. nigrispinus quando alimentadas com lagartas de Alabama argillacea criadas em diferentes genótipos de algodoeiro. Nesse caso, o percentual de ninfas sobreviventes não foi influenciado pelos genótipos de algodoeiro. Os genótipos de maracujazeiro oferecidos como alimento para a presa, D. juno juno, influenciaram a massa corporal das ninfas nos 3º e 4º instares e na fase adulta. Notou-se que ninfas de 3º instar alimentadas com lagartas criadas com folhas de P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal apresentaram maiores valores de massa corporal (3,4 mg), quando comparadas àquelas alimentadas com lagartas criadas com folhas dos demais genótipos estudados, que variaram de 2,6 a 2,8 mg (Tabela 3). O maracujá P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal proporcionou

maior massa corporal também para ninfas de P. nigrispinus durante o 4º instar (10,5 mg), no entanto, esse valor não diferiu do encontrado para ninfas alimentadas com lagartas criadas no genótipo Sul Brasil (9,3 mg). Neste caso, P. edulis proporcionou menor ganho de massa pelas ninfas (Tabela 3). Observandose o 5° instar, notou-se que os genótipos de maracujazeiro não influenciaram a massa corporal das ninfas, entretanto houve uma tendência de P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal proporcionar maior massa. Os diferentes genótipos de maracujazeiro influenciaram o peso do predador na fase adulta. Ninfas de P. nigrispinus, alimentadas com lagartas de D. juno juno criadas com folhas de P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal originaram adultos mais pesados (41,3 mg), quando comparados aos adultos provenientes de ninfas alimentadas com lagartas criadas com folhas dos demais genótipos estudados (Tabela 3). O’Neil & Wiedenmann (1990) afirmaram que o peso do predador reflete seu regime alimentar, ou seja, indivíduos alimentados de forma adequada ganham mais massa do que aqueles que se alimentam menos. Sendo assim, pode-se acrescentar que o genótipo P. edulis f. flavicarpa Sel. de Jaboticabal confere melhor desempenho ao predador P. nigrispinus ao proporcionar maior peso corporal deste. Trabalhos similares realizados com Chrysoperla externa (Hagen) (Neuroptera: Chrysopidae) mostraram que genótipos de sorgo com maior grau de resistência proporcionam menor peso corporal às larvas do predador, quando alimentadas com pulgões criados nesses genótipos, exceto durante o primeiro instar (Figueira et al. 2002). Alvarenga et al. (1995) também constataram influência de diferentes genótipos de sorgo na biologia do predador Doru luteipes (Scudder) (Dermaptera: Forficulidae), alimentado com Schizaphis graminum (Rondani) (Hemiptera: Aphididae) , proveniente de genótipos resistentes e moderadamente resistentes. Figueira et al. (2005) ao avaliarem o desenvolvimento do predador Hippodamia convergens Guérin-Meneville (Coleoptera: Coccinelidae) alimentado com o pulgão S. graminum criado em genótipos de sorgo concluíram

Tabela 2. Sobrevivência ninfal (± EP) de P. nigrispinus alimentado com lagartas de D. juno juno, criadas com folhas de diferentes genótipos de maracujazeiro. Jaboticabal/SP, 2007.

P. edulis

Sobrevivência de ninfas (%) 2 instar

3 instar

4o instar

5o instar

Fase ninfal

72,0 ± 9,9 a

95,0 ± 5,0 a

83,0 ± 9,8 a

90,0 ± 10,0 a

62,0 ± 9,2 a

P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil

40,0 ± 10,8 b

60,0 ± 16,3 b

48,0 ± 16,1b

40,0 ± 16,3 c

24,0 ± 11,0 b

P. edulis f. flavicarpa Sel. Jaboticabal

62,0 ± 13,8 ab

76,0 ± 13,2 ab

74,7 ± 12,9 ab

78,0 ± 13,1 ab

52,0 ± 12,0 ab

P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100

68,0 ± 9,5 ab

58,0 ± 11,3 b

59,5 ± 13,5 b

76,0 ± 12,9 ab

49,0 ± 10,4 ab

F (tratamento)

1,64

1,98

1,41

2,63

3,32*

CV (%)

48,23

43,43

53,26

39,20

54,32

Médias seguidas pela mesma letra na coluna, não diferem entre si pelo teste de Tukey, a 5% de probabilidade. ns= não significativo; * significativo a 0,05% de probabilidade; **significativo a 0,01% de probabilidade. e-ISSN 1983-0572

198

Genótipo

Biologia de imaturos e adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) …

Angelini & Boiça Júnior

Tabela 3. Peso (± EP) de ninfas e adultos de P. nigrispinus alimentado com lagartas de D. juno juno, criadas com folhas de diferentes genótipos de maracujazeiro. Jaboticabal/SP, 2007. Genótipo

Peso (mg) 3 instar

4 instar

5o instar

Adulto

P. edulis

2,6 ± 0,06 b

6,6 ± 0,20 c

18,6 ± 0,61 a

27,8 ± 0,60 b

P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil

2,7 ± 0,14 b

9,3 ± 0,50 ab

15,8 ± 0,58 a

28,4 ± 0,98 b

P. edulis f. flavicarpa Sel. Jaboticabal

3,4 ± 0,21 a

10,5 ± 0,43 a

21,1 ± 0,70 a

41,3 ± 0,75 a

P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100

2,8 ± 0,14 b

8,3 ± 0,45 b

14,6 ± 0,34 a

29,8 ± 0,79 b

F (tratamento)

7,39**

26,67**

2,49ns

2,73*

CV (%)

27,12

21,58

21,33

21,89

que os genótipos resistentes GR 11111, TX 430 x GR 111 E GB 3B reduziram o peso das larvas de H. convergens, porém não afetaram o período de desenvolvimento larval, a sobrevivência, o período de pré-oviposição, a oviposição e a fecundidade do predador. Sendo assim, a interação entre os dois métodos de controle, utilizando-se o inimigo natural H. convergens e genótipos de sorgo resistente, foi considerada positiva. Os resultados obtidos nesse trabalho mostram a influência de genótipos de maracujazeiro sobre o terceiro nível trófico. O genótipo P. edulis f. flavicarpa cv. Sul Brasil mostra-se menos adequado ao predador, sugerindo de forma negativa a associação entre a resistência de plantas e o uso do controle biológico. Já os genótipos P. edulis e P. edulis f. flavicarpa Seleção de Jaboticabal podem ser utilizados juntamente com o predador, pois essas cultivares não afetaram o terceiro nível trófico. P. edulis f. flavicarpa cv. Maguary FB-100, considerado pouco adequado ao desenvolvimento de lagartas de D. juno juno, afetou o predador, resultando em associação negativa entre esse genótipo e o controle biológico.

199

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Zanuncio, J.C., Freitas, F.A., Tavares, W.S., Lourenção, A.L., Zanuncio, T.V., Serrão, 2012. No direct effects of resistant soybean cultivar IAC-24 ON Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae). Chilean Journal of Agricultural

EntomoBrasilis 8 (3)

Research, 72: 528-534. Recebido em: 03/10/2014 Aceito em: 12/07/2015 **********

Como citar este artigo:

200

Angelini, M.R. & A.L. Boiça Júnior, 2015. Biologia de Imaturos e Adultos de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) Alimentados com Lagartas de Dione juno juno (Cramer) (Lepidoptera: Nymphalidae), Criadas em Diferentes Genótipos de Maracujazeiro. EntomoBrasilis, 8 (3): 196-200. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.477

e-ISSN 1983-0572

Entomologia Geral

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.498 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand Flies (Diptera: Phlebotominae) in Some Municipalities in the State of Rio de Janeiro, Brazil Alfredo Carlos Rodrigues de Azevedo¹, Cláudia Alves de Andrade-Coelho¹, Vanderlei Campos da Silva¹, Caroline Almeida Pereira Sena¹, Filipe Jonas Mattos Soares de Souza² & Nataly Araujo de Souza¹,³ 1. Fundação Oswaldo Cruz/RJ, e-mail: alcaraze@ioc.fiocruz.br, rabbitioc@gmail.com, camposilva@ig.com.br, vt_krol_rinaria@hotmail.com. 2. Universidade de São Paulo, e-mail: filipeddie@gmail.com. 3. Instituto Oswaldo Cruz, Departamento de Entomologia, e-mail: souzanaioc@gmail.com (Autor para correspondência)

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 201-208 (2015)

Abstract. The present study had the objective of estimating the abundance and monthly frequency of vector phlebotomines for American cutaneous leishmaniasis (ACL) in the municipalities of Saquarema, Rio Bonito, Piraí and Rio Janeiro, in the state of Rio de Janeiro. Seven sites located in these municipalities were monitored over a 10 to 12-month period. Lutzomyia migonei (França) Lutzomyia (Pintomyia) fischeri (Pinto) and Lutzomyia (Nyssomyia) intermedia (Lutz & Neiva) the vectors for ACL, were recorded in all four of these municipalities. In this study, it was noteworthy that Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis (Lutz & Neiva) the vector of visceral leishmaniasis (VL) was registered. In addition to these vectors, three other phlebotomine species, including Lutzomyia edwardsi (Mangabeira), Lutzomyia sallesi (Galvão & Coutinho) and Lutzomyia firmatoi (Barreto, Martins & Pellegrino) were captured in peridomestic environments at the seven monitoring sites (MS) over a 1476-hour period. A total of 23,187 specimens were captured leishmaniasis vector species accounted for 99.6% of the specimens captured. Lutzomyia (N.) intermedia presented the highest abundance (SISA = 1.0) and was recorded at all monitoring sites, with the highest mean Williams values. Lutzomyia migonei was the second most abundant and was found at all sites except MS6 (SISA = 0.66). Lutzomyia (L.) longipalpis, Lutzomyia sallesi, Lutzomyia firmatoi and Lutzomyia (P.) fischeri were occasionally observed at the MS. These studies point to the need for adoption of policies involving actions of health education, associated with the notion of environmental management and the basics concepts of the disease, as element of success of an integrated program of entomological surveillance and control of American cutaneous leishmaniasis. Keywords: Sandfly; Abundance index; Frequency monthly; Municipality of Rio de Janeiro.

Abundância e Frequência Mensal de Flebotomíneos (Diptera: Phlebotomiae) em Alguns Municípios do Estado do Rio de Janeiro, Brasil Resumo. O presente estudo teve o objetivo de estimar a abundância e frequência mensal de algumas espécies de flebotomíneos incriminados como vetores da Leishmaniose Tegumentar Americana (LTA), nos municípios de Saquarema, Rio Bonito, Piraí e Rio Janeiro, no Estado do Rio de Janeiro. Sete sítios localizados nesses municípios foram monitorados ao longo de um período de 10 a 12 meses. Lutzomyia migonei (França), Lutzomyia (Pintomyia) fischeri (Pinto) e Lutzomyia (Nyssomyia) intermedia (Lutz & Neiva), foram registrados em todos os quatro municípios. Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis (Lutz & Neiva) vetor comprovado da Leishmaniose Visceral (LV), foi registrado. Além desses vetores, outras três espécies de flebotomíneos, incluindo Lutzomyia edwardsi (Mangabeira), Lutzomyia sallesi (Galvão & Coutinho) e Lutzomyia firmatoi (Barreto, Martins & Pellegrino) foram capturados em ambiente domiciliar nos sete sítios de monitoramento (SM) durante um período de 1.476 horas totalizando 23.187 espécimes. Espécies responsáveis pela transmissão das leishmanioses totalizaram 99,6%. L. (N.) intermedia apresentou a maior abundância (SISA = 1,0) e foi registrada em todos os SM, com os maiores valores médios de captura. Lutzomyia migonei foi a segunda mais abundante e também foi encontrada em todos os locais, exceto MS6 (SISA = 0,66). Lutzomyia (L.) longipalpis, Lutzomyia sallesi, Lutzomyia firmatoi e Lutzomyia (P.) fischeri foram ocasionalmente observadas nas SM. Esses estudos apontam para a necessidade de adoção de políticas que envolvam ações de educação em saúde, associados à noção de manejo ambiental e conceitos básicos da doença, como elemento de sucesso de um programa integrado de vigilância entomológica e controle da LTA. Palavras-chave: Flebotomíneos; Frequência mensal; Índice de abundância; Municípios do Rio Janeiro.

_____________________________________ ver recent decades, American cutaneous leishmaniasis (ACL) and visceral leishmaniasis (VL) have been increasing in incidence and expanding geographically, thus giving rise to new eco-epidemiological scenarios in the Americas (WHO 2013). In Brazil, leishmaniasis is considered to be an emerging endemic disease of increasing magnitude, with clear expansion across the national territory. It is now present in all Brazilian states (Ministério da Saúde 2003, 2007). Over the last 24 years, several outbreaks of ACL have been recorded in municipalities in the state of Rio de Janeiro. In all studies on the potential vectors, the presence of Lutzomyia (Nyssomyia) intermedia (Lutz & Neiva) has been highlighted, thus suggesting that this is the main vector for Leishmania (Viannia) braziliensis

(Vianna) (Rangel et al. 1986; Oliveira Neto et al., 1988; Rangel et al., 1990; de Souza et al. 1995; Meneses et al. 2002; Pita-Pereira et al. 2005; Alves 2007). On the other hand, L. migonei (França) probably acts as a secondary vector in this state (Pita-Pereira et al. 2005; Rangel & Lainson 2009). Pita-Pereira et al. (2011) determined natural Leishmania (Viannia) braziliensis (Vianna) infection in Lutzomyia (Pintomyia) fischeri (Pinto), using multiplex PCR methodology in an endemic area of American Cutaneous Leishmaniasis (ACL) in the periurban region of the municipality of Porto Alegre, Rio Grande do Sul State, Brazil.

Funding Agencies: Faperj and Fiocruz

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Azevedo et al.

Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand…

The present study had the objective of generating qualitative and quantitative data on the leishmaniasis vectors that frequent peridomestic environments, thus contributing towards adding information on the process of disease transmission in this state.

Material and Methods Study location. The study location was in the state of Rio de Janeiro, in the southeastern region of Brazil, at 22°54’36” S and 43°10’32” W. The region has a high-altitude tropical climate, with a rainy season (summer) and dry season (winter), and mean temperature ranges from 16°C to 37°C over the year (IBGE 2009). The municipalities chosen for catching phlebotomines have had a history of notifications of human cases of ACL, and some entomological investigations have been conducted there, with the sole purpose of recording the phlebotomine species (Marzochi 1985). Monitoring sites (MSs). Seven MSs were established in the municipalities of Saquarema, Rio Bonito, Piraí and Rio Janeiro in State of Rio de Janeiro, where phlebotomines were caught in peridomestic environments. Municipality of Saquarema (MS1): this municipality is 100 km from the state capital (Rio de Janeiro), at an altitude of 2 m, and is in the coastal lowland mesoregion (lake district), at 22o55’12”S and 42o30’36”W. Municipality of Rio Bonito (MS2): this is located in the metropolitan mesoregion of Rio de Janeiro (Macacu-Caceribu), at 22°42′28″S and 42°37′33″W. It is 72 km from the state capital, at an altitude of 40 m. Municipality of Piraí (MS3): this is in the southern Fluminense mesoregion (Paraíba valley), at 22º43’03”S and 43º50’56”W. It is 89 km from the state capital, at an altitude of 387 m.

Municipality of Rio de Janeiro: this is located in the metropolitan mesoregion of the state, at 22°54′10″S and 43°12′28″W. This municipality encompasses three major massifs: Pedra Branca, which crosses the city in an east-west direction (Pedra Branca peak, 1,024 m); Gericinó, to the north (Guandu peak, 900 m); and Tijuca or Carioca (Tijuca peak, 1,022 m). In the metropolitan region of Rio de Janeiro, four districts located in the region of the Pedra Branca massif served as sites for catching phlebotomines: Camorim (MS4) (22°58’41”S and 43°25’50”W); Grumari (MS5) (23°02’35”S and 43°32’05”W); Campo Grande (MS6) (22°52’57”S and 43°33’45”W); and Barra de Guaratiba (MS7) (22°59’24”S and 43°36’8”W) (Figure 1). Sandfly trapping and identification. This was done by means of HP light traps (Pugedo 2005) three on each (indoor, peridomicily area and shelter animal) once a week in peridomestic environments (next to a henhouse, animal pen, banana plantation, etc), between 6 pm and 6 am, for 12 consecutive months at MS1, MS2, MS3 and MS4 (Nov 2007 – Oct 2008), and for 10 consecutive months at MS5, MS6 and MS7 (Jan 2008 – Oct 2008). After the phlebotomines had been caught, they were processed in accordance with the method of Ryan et al. (1986), mounted individually and identified using the classification proposed by Young & Duncan (1984). Abundance index and monthly frequency. The abundance of the species caught was estimated by means of the Standardized Index of Species Abundance (SISA) (Roberts & Hsi 1979). The tendency for vector species to occur over given time intervals was determined by calculating Williams means (Haddow 1954).

202

Figure 1. A - Map of Brazil, B - State of Rio de Janeiro, highlighting areas of study in the cities of Piraí, Rio Bonito and Saquarema, C - Rio de Janeiro city, areas of study in the Districts: Campo Grande, Barra de Guaratiba, Grumari and Camorim. (Font: Software Terra View 4.2.2).

e-ISSN 1983-0572

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Results In the peridomestic environments located at the seven MSs, Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis (Lutz & Neiva), Lutzomyia edwardsi (Manguabeira), Lutzomyia migonei (Franรงa), Lutzomyia sallesi (Galvรฃo & Coutinho), Lutzomyia firmatoi (Barreto, Martins & Pellegrino), Lutzomyia (Pintomyia) fischeri (Pinto) e Lutzomyia (Nyssomyia) intermedia (Lutz & Neiva) were captured during a 1,476-hour period, total 23,187 specimens, among which L. migonei, L. (P.) fischeri and L. (N.) intermedia. These species accounted for 98.8% of the specimens captured. It was noteworthy that L. (L.) longipalpis accounted for 0.8% of the specimens caught. The other species represented 0.4% (Table 1). Among the total number of specimens, females accounted for 63.4%. L. (N.) intermedia (SISA = 1.0) was the most abundant species, followed by L. migonei (SISA = 0.66) and L. (P.) fischeri (SISA = 0.44). The specie L. (L.) longipalpis was the fourth most abundant species (SISA = 0.22). L. sallesi (SISA= 0.17), L. edwardsi (SISA= 0.07) and L. firmatoi (SISA= 0.02). Lutzomyia (N.) intermedia was found at all the MSs, in the different municipalities, and was the most abundant species (SISA = 1.0). Following this, L. migonei was the second most abundant species, with SISA ranging from 0.56 (MS1) to 0.80 (MS7), such that the highest index was at MS7. This species was not recorded at MS6. Lutzomyia (P.) fischeri was only absent at MS6, and at the other MSs, SISA ranged from 0.26 (MS1) to 0.61 (MS7). Lutzomyia (L.) longipalpis was not recorded in the municipality of Rio de Janeiro during this period, but was caught in the other municipalities, with SISA ranging from 0.12 (MS3) to 0.55 (MS1). Other species without proved medical importance were also observed in the peridomestic environments was L. edwardsi (MS1) presented SISA of 0.52 and L. sallesi showed SISA ranging from 0.13 to 0.30 (MS3, MS4, MS5 and MS7) . In MS1, 3,172 specimens were captured in 96 hours. In MS2, 4,056 specimens were captured over a 288-hour period. In MS3, 5,392 specimens were captured in 612 hours. In the municipality of Rio de Janeiro: at MS4, 1,342 specimens were captured in 120 hours; at MS5, 3,013 specimens were captured in 120 hours; at MS6, 1,941 specimens were captured in 120 hours; at MS7, 4,188 specimens were captured in 120 hours. Lutzomyia (N.) intermedia was the most frequent species. In MS1 2,947 specimens were captured (XW = 201.7). At MS2 3,858 at specimens were captured (XW=268.2). At MS3 5,127 specimens were captured (XW=345.1). In the municipality of Rio de Janeiro, the following frequencies and XW were observed in ten months of trapping. At MS4 1,262 specimens (XW=84.7), at MS5 2,828 specimens (XW=254.4), at MS6 1,941 specimens (XW=185.7) and at MS7 3,717 specimens (XW=319.7) (Figure 2).

EntomoBrasilis 8 (3)

Lutzomyia migonei was not found on the MS6 (District Campo Grande). At MS1 was not found in April, and 101 specimens (XW=6.3) were captured. At MS2 was not found in April, and 72 specimens (XW=4.2). At MS3 was found in all the months with 222 specimens captured (XW=12.6). In the municipality of Rio de Janeiro, the following frequencies and XW were observed in ten months of trapping. At MS4 the specie was not found in August and 66 specimens were found (XW=4.3), at MS5 was found in all ten months (N=136; XW=10.2) and at MS7 was also found in all ten months 351 specimens (XW=27.4). The XW for L. migonei was lower at MS2 and MS4 than at MS1, MS3, MS5 and MS7 (Figure 3). Lutzomyia (P.) fischeri was not found on the MS6. At MS1 the species was not captured in November, May, and 33 specimens were captured (XW=1.8). At MS2 the species was not captured in November, May, October and 27 specimens were captured (XW=1.6). At MS3 was captured in 10 months (except May and September), 34 specimens (XW=1.9). In the municipality of Rio de Janeiro was not captured in MS6. At MS4 (N=14; XW=0.7), MS5 (N=49; XW=4.0) and MS7 (N=120; XW=7.2). Compared with the other MSs, the frequency of L. (P.) fischeri was highest at MS7 (Figure 4). Lutzomyia (L.) longipalpis was not observed in the municipality of Rio de Janeiro (MS4, MS5, MS6 and MS7) during the study period. At MS1 the specie has not captured in July, and 91 specimens were captured (XW=6.1). At MS2 the species was not captured in June, July, and 99 specimens (XW=4.3) were captured. At MS3 the species was not captured in March, June, July, and 7 specimens were captured (XW=0.4) (Figure 5).

Discussion The phlebotomine sand fly fauna of the state of Rio de Janeiro is composed of seven species of the genus Brumptomyia and 46 species of the genus Lutzomyia (Aguiar & Medeiros 2003). Among these species of the genus Lutzomyia, Lutzomyia (L.) longipalpis (Lutz & Neiva), L. migonei, L. (P.) fischeri (Pinto), L. (P.) pessoai (Coutinho & Barreto), L. (Psychodopygus) ayrozai (Barreto & Coutinho), L. (P.) hirsuta hirsuta (Mangabeira), L. (N.) whitmani (Antunes & Coutinho), L. (N.) flaviscutellata (Mangabeira) and L. (N.) intermedia can be highlight. These are proven or suspected vectors for ACL and VL in Brazil (Lainson & Rangel 2005; Rangel & Lainson 2009). Over the process of adapting to new habitats, because of environmental changes, some phlebotomine species became adapted to new ecological scenarios, thereby reaching the domestic environment. This seems to be the case, to varying degrees, for L. (P.) pessoai, L. migonei, L. (N.) whitmani, L. (P.) fischeri, L. (N.) intermedia and L. (L.) longipalpis (Souza 2003). In southeastern Brazil over the years, some of the associations among phlebotomines, mammals and parasites have undergone

Table 1. Total species percentage and index of abundance of the species, collected in transition area and forest in the Fiocruz Atlantic Forest Campus, Neighborhood Jacarepaguรก the City of Rio de Janeiro, State of Rio de Janeiro. Period January 2009 to December 2010.

Total

Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis

177

197

0.85

0.22

Lutzomyia edwardsi

0.21

0.07

Lutzomyia migonei

400

548

948

4.09

0.66

0.12

0.17

0.04

0.02

107

170

277

1.19

0.44

7,917

13,763

21,680

93.50

1.0

8,482

14,705

23,187

100.00

Lutzomyia sallesi Lutzomyia firmatoi Lutzomyia (Pintomya) fischeri Lutzomyia (Nyssomyia) intermedia Total M - Males; F - Females

e-ISSN 1983-0572

SISA

203

Species

Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand…

Azevedo et al.

Figure 3. Monthly frequency and Williams means of the Lutzomyia migonei in the different Municipality of Rio de Janeiro, State of Rio de Janeiro. MS1: Municipality of Saquarema; MS2: Municipality of Rio Bonito; MS3: Municipality of Piraí; MS4: Municipality of Camorim; MS5: Municipality of Rio de Janeiro (District Grumari); MS7: Municipality of Rio de Janeiro (District Guaratiba).

204

Figure 2. Monthly frequency and Williams means of the Lutzomyia (Nyssomia) intermedia in the different Municipality of Rio de Janeiro, State of Rio de Janeiro. MS1: Municipality of Saquarema; MS2: Municipality of Rio Bonito; MS3: Municipality of Piraí; MS4: Municipality of Camorim; MS5: Municipality of Rio de Janeiro (District Grumari); MS6: Municipality of Rio de Janeiro (District Campo Grande); MS7: Municipality of Rio de Janeiro (District Guaratiba).

Figure 5. Monthly frequency and Williams means of the Lutzomyia (Lutzomyia) longipalpis in the different Municipality of Rio de Janeiro, State of Rio de Janeiro. MS1: Municipality of Saquarema; MS2: Municipality of Rio Bonito; MS3: Municipality of Piraí.

Figure 4. Monthly frequency and Williams means of the Lutzomyia (Pintomyia) fischeri in the different Municipality of Rio de Janeiro, State of Rio de Janeiro. MS1: Municipality of Saquarema; MS2: Municipality of Rio Bonito; MS3: Municipality of Piraí; MS4: Municipality of Camorim; MS5: Municipality of Rio de Janeiro (District Grumari); MS7: Municipality of Rio de Janeiro (District Guaratiba).

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modification. Phlebotomine that were primitive vectors may have disappeared or become so uncommon that they effectively lost their function of leishmaniasis transmission. Their role will have been taken over by other species that were able to adapt to the new ecological conditions, and some of them have reached the domestic environment. This seems to have been the case, to varying degrees, for L. (P.) pessoai, L. (P.) fischeri, L. migonei, L. (N.) whitmani, L. (N.) intermedia and L. (L.) longipalpis. The first four of these are possibly involved in maintaining the infection among wild animals. This cycle still persists in the remains of degraded primary forests or in secondary forests (Lainson 1983). Of these six species cited, three seem to be better adapted to the peridomestic environment: L. (L.) longipalpis, which without doubt is responsible for dog-human transmission of AVL; L. (N.) intermedia, which seems to be the main domesticated vector for ACL, thus participating in a cycle involving dogs-phlebotomineshumans; and L. (N.) whitmani, which is an important vector for ACL in Brazil (Lainson 1983; Rangel 1995; Gontijo et al. 2002; Souza 2003). Studies developed in various regions of the state of Rio de Janeiro have discussed aspects of the ecology of leishmaniasis vectors, especially in anthropized areas. Lutzomyia (N.) whitmani has been observed in other areas of the northeast and southeast, thus suggesting that there is a differentiated degree of domestication (Lainson 1983; Rangel 1995; Gontijo et al. 2002; Souza et al. 2002; Rangel & Lainson 2009). The different degrees of adaptation to domestic environments may be the explanation for the absence of this species from the peridomestic areas of the MSs studied. In state of Rio de Janeiro, so far, L. (N.) whitmani has always been recorded at low rates (Rangel et al. 1986, 1990; Carvalho 1993; Oliveira et al. 1995). Souza et al. (2001) recorded L. (N.) whitmani in Atlantic Forest reserves and also in shelters for domestic animals and in peridomestic areas, where it demonstrated anthropophilic habits. Furthermore, findings of this vector in the Posse district, in the municipality of Petrópolis, state of Rio de Janeiro, which is a rural environment, showed that L. (N.) intermedia and L. (N.) whitmani frequented both peridomestic areas and forest areas. Although these species have been caught throughout the year, they are seasonal: the former is found more frequently in the warmer months and the latter in the colder months. Thus, this promotes maintenance of the transmission cycle of ACL throughout the years at this locality (Souza et al. 2002, 2005). Greater attention to studies that might corroborate these findings in rural areas of the state continued to be needed. Among the seven species registered at the different MSs in the municipalities studied, the following vectors were recorded: L. (L.) longipalpis, L. (P.) fischeri, L. migonei and L. (N.) intermedia. Lutzomyia (N.) intermedia has been recorded in Brazil in the northeastern, southeastern, southern and central-western regions (Young & Duncan 1994; Aguiar & Medeiros 2003). It has been proven to be a vector for L. (V.) braziliensis in southeastern Brazil (Forattini & Santos 1952; Forattini et al. 1972a, 1972b; Rangel et al. 1984; Pita-Pereira et al. 2005; Rangel & Lainson 2009). Following the pattern that has already been observed in several areas in southeastern Brazil that are endemic for ACL, and especially state of Rio de Janeiro, the present study found that L. (N.) intermedia was present in all the peridomestic traps in the municipalities studied, and the abundance data confirmed that this species has become adapted to domestic and peridomestic environments. In state of Rio de Janeiro, this phlebotomine has been correlated with several epidemic outbreaks registered in different regions. Some of these were reposted in settlements that had been established in recently deforested areas located close to remnants of the Atlantic Forest (Rangel 1995). Studies conducted at the end of the 1990s were able to demonstrate that e-ISSN 1983-0572

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L. (N.) intermedia was also present in the forest, at a distance of 800 m from homes where there were human and canine cases of ACL (Menezes et al. 2002; Souza et al. 2002, 2005). Occurrences of L. migonei in areas of ACL transmission have been recorded in the literature. These have occurred in association not only with forested areas with abundant vegetation and secondary forest and regrowth, but also with peridomestic environments (Araujo Filho 1979; Rangel et al. 1986; Souza et al. 2002, 2005; Rangel & Lainson 2009). Lainson (1983) suggested that this species was maintaining an enzootic cycle in secondary forest consequent to adapting to new environmental conditions and frequenting domestic and peridomestic areas. It has already been found presenting natural infection in states of Ceará and Rio de Janeiro (Azevedo et al. 1990, de Queiroz et al. 1994, PitaPereira et al. 2005). Regarding seasonality, some studies have indicated that this species may not occur in all months of the year and may even be absent in the dry and cold months (Barretto 1943; Forattini 1973). Other studies have reported that the greatest density of L. migonei may occur in the coldest and driest period of the year (Mayo et al. 1998), or in the hottest and rainiest months (Rangel et al. 1986). In the present study, this species was recorded at all the MSs, with the exception of MS6 (Campo Grande). The peak frequencies in the locations where it was found were not significant enough to determine any correlation between density and seasonality. Some studies have discussed the potential role of L. (P.) fischeri in maintaining the wild enzootic disease, in association with L. (V.) braziliensis (Rangel & Lainson 2009; Pita-Pereira et al. 2011). In the present study, it was observed that the species did not occur continuously over the trapping period, and that separate peaks above XW occurred independently of whether the months were cold or hot. In the municipality of Rio de Janeiro, the density of L. (L.) longipalpis has been low, or the species has not been caught, including in localities with notifications of human cases of AVL (Souza et al. 2003). However, independent of the density, the species has already been recorded in Barra de Guaratiba, Serra do Barata, Serra do Viegas, Realengo, Mendanha and Rio Bonito (Souza et al. 1981). Between 1977 and 2006, 87 cases of AVL were confirmed in the municipality of Rio de Janeiro, coming from periurban areas on the inland-facing and shoreward slopes of the Pedra Branca massif and from the inland-facing slopes of the Gericinó massif. The canine infection rates decreased from 4.6% in 1984 to 1.6% in 2008. However, no presence of L. (L.) longipalpis was detected in some localities where human and canine cases were found. In 2007 and 2008, no new cases of the human disease were notified, but a worrying level of residual canine serological prevalence remains (Marzochi 2009). In the state of Rio de Janeiro in 2011, the state epidemiological surveillance organization (GDTVZ) was notified of occurrences of AVL cases in dogs in the municipalities of Mangaratiba, Restinga da Marambaia, Maricá and Volta Redonda. More recently, in the municipality of Rio de Janeiro, 25 canine cases were notified in the Cajú district, which is the port area of the municipality. A parasitological investigation was conducted, which confirmed that these dogs had been infected with L. (L.) chagasi, and an entomological investigation at this location confirmed that the vector L. (L.) longipalpis was present. Thus, the Cajú district was classified as the first urban focus with ACL transmission in the municipality of Rio de Janeiro. Furthermore, regarding occurrences of human ACL cases, an autochthonous case was recorded in the Santa Rosa district of the municipality of Volta Redonda in the same year (Technical Note 4/2011 GDTVZ /DTI/CVE/SVEA/ SVS-SESRJ; and Technical Note 01/2011/S/ SUBPAV/SVS). Studies on seasonality have correlated increased density of L. (L.) longipalpis with rainy or dry periods in different regions of Brazil (Rebêlo 2001; Amóra et al. 2010).

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Abundance and Monthly Frequency of Phlebotomine Sand…

Meteorological data from “Instituto Nacional de Meteorologia (INMET)” covering the last 30 years indicate that the rainy season in the state of Rio de Janeiro begins in September and that the months of December to March are the rainiest months. At the MSs with occurences of L. (L.) longipalpis, there was medium abundance in Saquarema and low abundance in Piraí, while this species was not recorded in the municipality of Rio de Janeiro (MS4, MS5, MS6 and MS7). In the localities with medium abundance, it was seen that the two XW values were very close and that the peak densities occurred in October (MS1) and September (MS2), thus corresponding to the start of the rainy season. In the 1980s, absence or low frequency of this species was recorded in areas with AVL, and it was suggested that L. migonei might have a role as a possible vector for AVL (Souza et al. 1981). More recently, studies in Argentina (Salomón et al. 2010) and in Pernambuco (Carvalho et al. 2010) have corroborated the suspicion that this species is taking over the role of L. (L.) longipalpis as the vector species. In the eco-epidemiological situation emerging from the processes of destruction of the vegetation cover, studies discussing L. (V.) braziliensis transmission in southeastern Brazil have highlighted the roles of L. (N.) intermedia, L. (N.) whitmani and L. migonei (Forattini et al. 1976; Taniguchi et al. 1991; Sttolf et al. 1993). These three species’ demonstrated capacity for adaptation to anthropic environments impacted by a variety of actions needs to be taken into consideration. This capacity has defined a differentiated transmission profile. Consequently, there is no doubt that L. (N.) intermedia have an important role in the eco-epidemiology of L. (V.) braziliensis in the state of Rio de Janeiro. The evidence makes it possible to define an epidemiological profile associated with communities in areas of old colonization. The importance of L. migonei also has to be borne in mind, probably as a secondary vector or for maintaining a transmission cycle for canine ACL. Controlling ACL vectors is complex because of the existence of different transmission profiles. However, entomological surveillance studies allied with environmental management, with awareness-raining and mobilization among communities provide fundamental support towards the possibility of interfering in the process of ACL transmission in the state of Rio de Janeiro.

Acknowledgements To Lourdes Maria Nascimento de Souza, Luiz Henrique Costa and Osvaldo Carvalho da Silva for supporting the field work and in the laboratory. To Dra. Elizabeth Ferreira Rangel for suggestions and revision of the text.

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Suggestion citation:

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e-ISSN 1983-0572

Morfologia e Fisiologia

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.505 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Morphological Characterization of Hemocytes in Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) and Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae) Juciane Conceição da Silva¹, Felipe Arley Costa Pessoa², Cláudia Maria Ríos-Velásquez², Helena Rocha Côrrea de Araújo³, Ana Paula Sampaio Feitosa4, Luiz Carlos Alves4, Fábio Andre Brayner4 & Jansen Fernandes Medeiros5 1. Instituto Nacional de Pesquisa da Amazônia, Programa de Pós-graduação em Entomologia, e-mail: jucianeconceicao@gmail.com. 2. Instituto Leônidas & Maria Deane, Fiocruz Amazônia, e-mail: facpessoa@gmail.com, criosvelasquez@gmail.com. 3. Universidade de São Paulo-USP, e-mail: helenarca@gmail.com. 4. Centro de Pesquisa Aggeu Magalhães, Fiocruz Pernambuco (CPqAM), e-mail: sampaiofeitosa@hotmail.com, able.lcalves390@gmail.com, brayner.santos@gmail.com. 5. Fundação Instituto Oswaldo Cruz, Fiocruz Rondônia, e-mail: jmedeiro@gmail.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 209-213 (2015)

Abstract. Hemocytes are insect immune cells which are responsible for processes of phagocytosis, encapsulation, and coagulation. This study aim to characterize the hemocyte cells in two species amazon blackflies: Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) and Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler). Black fly larvae and pupae were collected from streams in Presidente Figueiredo Municipality, Amazonas State, Brazil. Hemolymph of 36 individuals of E. rorotaense (12 larvae, 12 pupae and 12 adults) and 38 of E. trombetense (12 larvae, 12 pupae and 14 adults) were collected and the cells were characterized by light microscopy; 200 adults of each species were used to transmission electron microscopy study. In this work were showed, by the first time, the hemocyte cells of black flies amazon. Four cell types were identified: prohemocytes, granulocytes, oenocytoids, and plasmatocytes. Prohemocytes were the smallest cells and they exhibited a high nuclear-cytoplasmic ratio. Granulocytes possessed large, eccentric nuclei, and they were characterized by the presence of granules that differed in size and shape. Oenocytoids presented poorly developed nucleus with localization in central region. Plasmatocytes showed more morphological variations and large projections in the cytoplasmic membrane. The prohemocytes were the most frequent in E. rorotaense, with nearby 45% of total cells, whereas plasmatocytes and granulocytes, each one with 38%, were the most abundant in E. trombetense. This study showed that prohemocytes, granulocytes, oenocytoids, and plasmatocytes were present in the hemolymph of E. rorotaense and E. trombetense during all stages. Keywords: Black fly; cellular immunity; ultrastructure.

Caracterização Morfológica de Hemócitos em Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) e Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler) (Diptera: Simuliidae) Resumo. Os hemócitos são células do sistema imune dos insetos responsáveis pelos processos de fagocitose, encapsulação e coagulação. O objetivo desse trabalho foi caracterizar os hemócitos nos simulídeos amazônicos, Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) e Ectemnaspis trombetense (Hamada, Py-Daniel & Adler). Larvas e pupas de simulídeos foram coletadas em igarapés no município de Presidente Figueiredo, Amazonas, Brasil. Para caracterização celular através da microscopia óptica, foi coletada a hemolinfa de 36 espécimes (12 larvas, 12 pupas e 12 adultos) de E. rorotaense e 38 espécimes (12 larvas, 12 pupas e 14 adultos) de E. trombetense. Para o estudo com microscopia eletrônica de transmissão, 200 adultos de cada espécie foram utilizados. Neste trabalho foram descritos, pela primeira vez, os hemócitos de simulídeos amazônicos. Foram identificados quatro tipos celulares em larvas, pupas e adultos: prohemócitos, plasmatócitos, granulócitos e oenocitóides. Os prohemócitos, com um núcleo volumoso em relação ao citoplasma, se mostraram as menores células. Os granulócitos foram caracterizados pela presença de grânulos de diferentes tamanhos e formas e um núcleo grande e excêntrico. Os oenocitóides revelaram núcleo pouco desenvolvido, geralmente localizado na região central. Os plasmatócitos apresentaram grandes projeções da membrana citoplasmática e maior variação morfológica. Os prohemócitos foram as células mais frequentes em E. rorotaense com 45% do total das células, enquanto os plasmatócitos e granulócitos, ambas com 38% cada, foram as mais abundantes em E. trombetense. Esse estudo mostrou que prohemócitos, granulócitos, oenocitóides e plasmatócitos são presentes na hemolinfa de E. rorotaense and E. trombetense durante todos os estágios. Palavras-Chave: Imunidade celular; simulídeos; ultra estrutura.

_____________________________________ n general, insects are protected from invading agents by an efficient defense system. The first barriers of defense include: the external cuticle, the chitin lining of the trachea, the cibarial armature, and the peritrophic matrix in the midgut (Lemaitre & Hoffmann 2007). When these physical barriers are penetrated, invading agents come into contact with the hemolymph and activate the innate immune system. One defense mechanism is the humoral immune response, which produces antimicrobial peptides and triggers a cascade of

chemical reactions that regulate coagulation and melanization (Bulet et al. 1999). Another pathway of defense is the cellular immune response. This pathway is mediated by hemocytes which participate in the processes of phagocytosis, melanization, and encapsulation (Lavine & Stand 2002; Hillyer et al. 2003). Funding Agency: Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (Grant Number 1068/2009).

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Morphological Characterization of Hemocytes in Ectemnaspis…

The population and number of circulating hemocytes in the hemolymph of insects is important information to gather because it contributes to our understanding of the host-parasite relationship (Hernández et al. 1999; Silva et al. 2002). Gupta (1985) grouped hemocyte cells into seven types: prohemocytes, plasmatocytes, granulocytes, spherulocytes, adipohemocytes, oenocytoids, and coagulocytes. Several studies have aimed to characterize hemocytes in some invertebrates as Arachnidae (Kuhn & Haug 1994; Carneiro & Daemon 1996) and dipterian such as: Sarcophagidae - Sarcophaga falculata Pandelle, Sarcophaga bullata (Parker); Muscidae - Glossina morsitans (Wiedemann), Stomoxys calcitrans (Linnaeus); Calliphoridae - Calliphora erythrocephala (Meigen) and Lucilia sericata (Meigen); and Culicidae - Culex quinquefasciatus Say, Anopheles gambiae Giles, Aedes aegypti (Linnaeus), and Aedes albopictus (Skuse) (Brayner et al. 2005; Castillo et al. 2006; Araújo et al. 2008; Siddiqui & Al-Khalifa 2012). Black flies are insects of medical and veterinary importance because some species are involved in the transmission of pathogens that infect humans and other vertebrates; these pathogens include protozoans such as Leucocytozoon, which parasitizes turkeys, ducks and birds, in the USA and New Zealand and filarial worms as Onchocerca which affects humans, cattle, primates and birds, in USA, and some countries in Africa, Europe and Americas and Mansonella ozzardi (Manson) that affects humans in some countries in the Americas (Coscarón & CoscarónArias 2007). In Brazil, black flies are involved in the transmission of the filarial worms Onchocerca volvulus (Leuckart) and M. ozzardi (Cerqueira 1959; Shelley et al. 1997; Pessoa et al. 2008). Despite the importance of these insects in transmission of pathogens to humans little is currently known about the hemocytes of black flies in the Neotropical region. Hemocyte studies conducted to date have dealt only with species from the Nearctic and Palearctic regions. Rubtsov (1959) used an old classification system to study some Palearctic species, and was the first to describe hemocytes in larvae, pupae, and adults, identifying: oenocytes, oenocytoids, granular hemocytes, proleucocyts, macronucleocytes, micronucleocytes, fusiform hemocytes, phagocytes, and adipocytes. Luckhart et al. (1992) studied cell types in the hemolymph of the adult female Psilozia vittata [= Simulium vittatum] (Zetterstedt), identifying: prohemocytes, plasmatocytes, granulocytes, and spherulocytes. Cupp et al. (1997) described changes in the number and morphology of hemocytes following the experimental infection of P. vittata by Onchocerca linealis Stiles worm. In this study, two species of black fly were used to analyze and describe hemocyte cell types: Ectemnaspis rorotaense (Floch & Abonnenc) and Ectemnaspis trombetense (Hamada & Py-Daniel Adler). This study had two aims: first, to characterize hemocyte cells morphologically using optical microscopy and transmission electron microscopy; and second, to perform the differential counting of cell types.

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MATERIAL AND METHODS Black fly collection. Black flies (pupae and larvae) were collected between June until December of 2013, in the following localities: Corredeira da Naza, (Km 06) (02º02’57’’S 59º58’29’’W) and Sossêgo da Pantera, (Km 20) (02º02’34’’S 59º51’08’’W), Presidente Figueiredo Municipality, Amazonas State, Brazil. Larvae and pupae were collected from submerged substrates (leaves, branches, and roots), stored in plastic bags containing water from the stream, and transported to the Laboratório de Ecologia e Doenças Transmissíveis da Amazônia (EDTA), Manaus Municipality, Amazonas State, Brazil. The mature pupae were separated, placed individually in vials, and kept at 27°C to allow for adult emergence. The remaining specimens (12 pupae of each species) were kept for hemolymph collection. After the adults (426 specimens) had emerged, hemolymph collection was

Silva et al.

performed. Immature and newly emerged adults were identified using the keys of Hamada & Adler (2001). The taxonomic nomenclature used to Simullidae here followed Py-Daniel & Moreira-Sampaio (1994) proposal. Hemolymph Collection. The larvae, pupae, and newly emerged adults were placed on ice (1–2 minutes) for immobilization. Perfusion was performed by injecting the thoracic region with 4μl of anticoagulant citrate buffer (98 mM ClOH, 145 mM NaCl, 1.7 mM EDTA and 41 mM citric acid). Injections were made with a micro siliconized glass capillary attached to a Hamilton syringe. The hemolymph was collected from a small incision in the abdomen with the aid of a pipette (Araújo et al. 2008). For this procedure was used hemolymph of 474 blackfly specimens, corresponding to 24 larvae, 24 pupae and 426 adults. Hemocytes Characterization Optical Microscopy (OM). For each specimen (larvae, pupae, and adult), approximately 10μl of hemolymph was placed on separate glass slides, left to dry for 30 minutes at room temperature, and stained with Panotic Rápido Laborclin ® (Brayner et al. 2005). The hemocytes were examined with a Leica DMLB optical microscope and photographed with a JCV KYF55BE digital camera, using Auto Montage 4.0 (Syncroscopy). Cell types were identified by analyzing morphological characteristics such as cell size, nucleus size, projections of the cytoplasmic membrane, and the presence of granules. The percentage of each cell type was then calculated in relation to the total number of cells. In all, 36 slides held hemolymph from E. rorotaense (12 larvae, 12 pupae and 12 adults), and 38 slides held hemolymph from E. trombetense (12 larvae, 12 pupae e 14 adults). Transmission electron microscopy (TEM). Hemolymph was collected from 200 E. rorotaense adults, and 200 E. trombetense adults. Sample pools were placed in plastic tubes previously treated with Sigmacote® (Sigma) and were fixed with Karnovsky’s fixative (2.5% glutaraldehyde, 4.0% formaldehyde, and sodium cacodylate buffer 0.1 M pH 7.2). The hemolymph was centrifuged at 6000 rpm for 5 minutes to obtain the hemocytes and these were washed with sodium cacodylate buffer (0.1M, pH 7.4). The samples were post-fixed with 1% osmium tetroxide in phosphate buffer (0.1 M, pH 7.2), and dehydrated in a crescent series of ethanol. The samples were then infiltrated and embedded in Epon 812/Araldite (Electron Microscopy Sciences). Ultrathin sections were contrasted with lead citrate and 5% uranyl acetate, and examined using a transmission electron microscope (Tecnai Spirit Twin G1 Bio of Fei Company). The images were obtained using Microscope User Interface (Fey Company) and TEM Imagine and Analysis (Brayner et al. 2005). Differential hemocyte counts. The count was performed using optical microscopy (1000x) to examine hemolymph from adults of both species. Ten slides per species were examined, and each slide held 200 stained cells. The percentages of each cell type were calculated. This experiment was performed in triplicate.

RESULTS Four morphological types were identified in hemolymph from larvae, pupae, and adults of E. rorotaense and E. trombetense. The types identified were: prohemocyte, granulocyte, oenocytoid, and plasmatocyte. Prohemocytes. Prohemocytes were the smallest cells found in the hemolymph. They are round or oval in shape, and 5–10 μm in diameter. They have a nucleus that is large in relation to the cytoplasm, and some cells exhibit small projections of the plasma membrane (Figures 1A and 2A). Few organelles can be seen in the cytoplasm other than the mitochondria and endoplasmic reticulum (Figures 3A and 4A). In E. rorotaense, this was the most abundant cell type, comprising 45% of the total; while in E. trombetense, this was the second least abundant cell type, e-ISSN 1983-0572

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Figure 1. Hemocyte characterization of Ectemnaspis rorotaense in optical microscopy. (A) Prohemocyte with a large nucleus occupying almost the entire cytoplasm. (B) Granulocyte with an irregular shape and granules (thin arrow) in the cytoplasm. (C) Oenocytoid with a small centrally located nucleus. (D) Plasmatocyte with visible extensions of the cytoplasmic membrane (large arrow) and a central nucleus. N = nucleus; Bars = 5 μm.

Figure 2. Hemocyte characterization of Ectemnaspis trombetense in optical microscopy. (A) Two prohemocytes in the process of cell division, both characterized by large nuclei occupying almost the entire cytoplasm. (B) Granulocyte with an irregular shape and several granules (thin arrows) in the cytoplasm. (C) Oenocytoid with a poorly developed nucleus located eccentrically. (D) Plasmatocyte with a long projection of the cytoplasmic membrane (large arrow). N = nucleus; Bars = 5 μm.

Granulocytes. Granulocytes are round or oval in shape. They range from 20–25μm in diameter, and may exhibit projections of the plasma membrane (Figures 1B and 2B). These cells were characterized by the presence of granules in the cytoplasm that differed in size and shape. In ultrastructure could be identified in the cytoplasm; the endoplasmic reticulum, Golgi complex, and e-ISSN 1983-0572

some vesicles. Granulocytes possessed a large, generally eccentric nucleus exhibiting heterochromatin islands (Figures 3B and 4B). In E. trombetense, this cell type was one of the most abundant, comprising 38% of the total and only 20% of E. rorotaense cells.

Figure 3. Hemocyte characterization of Ectemnaspis rorotaense in transmission electron microscopy. (A) Prohemocyte with a large nucleus (N). Cytoplasm with few organelles; only the mitochondria (m) and endoplasmic reticulum (Re) are in evidence. (B) Granulocyte with heterochromatin present in the nucleus (N), a cytoplasmic membrane with projections (large arrow), the endoplasmic reticulum (ER), granules (g) and vesicles (Ve). (C) Oenocytoid with a small nucleus (N), and mitochondria (m), vesicles (Ve) and the endoplasmic reticulum (ER) present in the cytoplasm. (D) Plasmatocyte exhibiting elongated shapes and projections of the cytoplasmic membrane (large arrow); mitochondria (m), vesicles (Ve) and the endoplasmic reticulum (ER) are present in the cytoplasm. Bars = 0,5 μm.

Figure 4. Hemocyte characterization of Ectemnaspis trombetense in transmission electron microscopy. (A) Prohemocyte with a large nucleus (N). Cytoplasmic membrane with small projections (large arrow) end with few organelles; only the mitochondria (m) and endoplasmic reticulum (Re) are in evidence. (B) Granulocyte with heterochromatin present in the nucleus (N), a cytoplasmic membrane with projections (large arrow), the endoplasmic reticulum (ER), granules (g) and vesicles (Ve). (C) Oenocytoid with a small nucleus (N), and mitochondria (m), granules (g) end vesicles (Ve) present in the cytoplasm. (D) Plasmatocyte exhibiting elongated shapes and projections of the cytoplasmic membrane (large arrow); mitochondria (m), vesicles (Ve) and the endoplasmic reticulum (Re) are present in the cytoplasm. Bars = 0,5 μm

Oenocytoids. Oenocytoids are round or oval in shape. They range from 10–15μm in diameter, and some cells exhibit projections of the plasma membrane. The nucleus is poorly developed and located in the central region (Figures 1C and

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comprising only 13% of the total.

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Morphological Characterization of Hemocytes in Ectemnaspis…

2C). Electron microscopy revealed a homogeneous cytoplasm exhibiting mitochondria, vesicles, ribosomes, and rough endoplasmic reticulum (Figures 3C and 4C). In both species, this cell type was the least abundant, comprising 11% of the total in E. trombetense, and 14% of the total in E. rorotaense. Plasmatocytes. Plasmatocytes exhibit greater morphological variation, and range from 45–55μm in diameter. These cells were characterized by large projections of the cytoplasmic membrane (Figures 1D and 2D). Ultrastructural images allowed to be identified in the cytoplasm; the rough endoplasmic reticulum, Golgi complex, and vesicles (which were either empty or filled with amorphous substances). The nucleus of these cells is usually small and eccentric (Figures 3D and 4D). In E. trombetense, this cell type was the most abundant, comprising 38% of the total. Whereas in E. rorotaense was represented by 20% of the cells.

DISCUSSION The larvae, pupae, and adults of E. rorotaense and E. trombetense possess four different types of circulating hemocytes called prohemocytes, granulocytes, oenocytoids, and plasmatocytes. In a study of black flies in the Nearctic region, Luckhart et al. (1992) used light microscopy and scanning to describe four types of hemocytes in the adult female P. vittata [=S. vittatum]. These types were classified as prohemocytes, plasmatocytes, granulocytes, and spherulocytes. In this study we identified oenocytoid, which is a cell type that was not characterized in P. vittata; notwithstanding we did not found spherulocyte, which was characterized in P. vittata. However, the types of hemocytes identified in this study have been described in other species of Diptera, including Anastrepha obliqua Macquart, C. quinquefasciatus, A. gambiae and A. aegypti (Silva et al. 2002; Brayner et al. 2005; Castillo et al. 2006; Araújo et al. 2008). According to Siddiqui & Al-Khalifa (2012), up to seven hemocyte cell types can be found in Diptera: prohemocytes, granulocytes, oenocytoids, plasmatocytes, spherulocytes, coagulocytes, and adipohemocytes.

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Prohemocytes exhibit characteristics that make them easy to recognize, like their small size and high nuclear-cytoplasmic ratio. These characteristics have been described in studies examining other insects (Silva et al. 2002; Falleiros et al. 2003; Berger & Slavíčková 2008). Prohemocytes were found with high frequency in the hemolymph of adult E. rorotaense. Brayner et al. (2007) observed a significant increase in the population of prohemocytes in C. quinquefasciatus following infection by filaria Wuchereria bancrofti (Cobbold). Prohemocytes are precursor stem cells which can differentiate into other types of hemocytes (Lemaitre & Hoffman 2007). Some prohemocytes observed in this study were evidently in the process of cell division. The reason that prohemocytes were found in greater numbers in E. rorotaense, is probably because adult emergence occurs more quickly in this species and this leaves prohemocytes unchallenged by the antigens that initiate cell differentiation. Granulocytes also exhibit characteristics that make them easy to recognize, such as the presence of granules and small projections of the plasma membrane. This cell type was one of the most abundant found in the hemolymph of E. trombetense adults. Several studies suggest that granulocytes are one of the main cells involved in the process of phagocytosis. Cupp et al. (1997) reported that in the experimental infection of P. vittata by O. linealis, granulocytes increased within 10 hours of infection, indicating an intense process of phagocytosis. Araújo et al. (2008) and Hillyer et al. (2003) observed that granulocytes were the main cells involved in phagocytosis in A. aegypti challenged with latex particles. Oenocytoids were less abundant in both species. They were characterized by a poorly developed, eccentric nucleus, and by cytoplasm that is homogeneous and has few organelles. Similar

Silva et al.

descriptions have been made of oenocytoids found in Cuterebridae larvae (Lello et al. 1987), in adults of C. quinquefasciatus (Brayner et al. 2005) in adults of A. aegypti (Araújo et al. 2008), and in larvae of Mythimna unipuncta (Haworth) (Ribeiro et al. 1996). Oenocytoids are also known as crystal cells (Joshi & Lambdin 1996), and were characterized in the hemolymph of Dactyolopius confusus (Cockerell) by the presence of many crystals in the cytoplasm. Borges et al. (2008) related an increase of oenocytoids in the hemolymph of Rhodnius prolixus Stal nymphs inoculated with bacteria. This suggests that oenocytoids are the main cells involved in the defense of this insect. Plasmatocytes exhibited greater morphological variation, being round or elongated in shape, and exhibiting long cytoplasmic projections. Similar descriptions have been made of plasmatocytes found in other insect species (Han & Gupta 1988; Joshi & Lambdin 1996; Silva et al. 2002). Brayner et al. (2005) described granular and agranular plasmatocytes found in the hemolymph of C. quinquefasciatus. In the present study, plasmatocytes and granulocytes were the most abundant hemocytes in E. trombetense. In the study of P. vittata, plasmatocytes were the most abundant, followed by granulocytes (Luckhart et al. 1992). Several studies have confirmed that plasmatocytes are the main cells involved in the process of phagocytosis (Mclaughlin & Allen 1965; Falleiros & Gregório 1995; Joshi & Lambdin 1996; Falleiros et al. 2003; Borges et al. 2008). This study showed that prohemocytes, granulocytes, oenocytoids, and plasmatocytes are present in the hemolymph of E. rorotaense and E. trombetense during the larval, pupal, and adult life stages. This study also showed that cell type percentages vary between species. Nevertheless, this variation must be carefully studied because we did not know if the immune system of the immature specimens were challenged by any invader agent in their breeding sites before the collections. Future studies in order to understand the effect of invader organisms on the cellular immune system of these black fly species must be done.

ACKNOWLDEGMENTS To Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas (Grant Number 1068/2009), for financial support, and to Antônio Marques Pereira Jr., Emanuelle de Sousa Farias, Jéssica Feijó and Jeane Cristini de Oliveira Barbosa, for field support.

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e-ISSN 1983-0572

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Suggestion citation:

Saúde Pública

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.515 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, em Água de Duas Espécies de Bromélias: Estudo Bibliográfico e Experimental Maria das Graças Avila Guimarães, Michele Teixeira Serdeiro, Alexandre de Araujo Oliveira & Marise Maleck Universidade Severino Sombra, e-mail: mgaguima@yahoo.com.br alexandre.araujo@biologo.bio.br, mmaleck@oi.com.br.

(Autor

para

correspondência),

miserdeiro@yahoo.com.br,

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 214-221 (2015)

Resumo. Criadouros naturais de Aedes aegypti Linnaeus podem ser encontrados em bromélias e outros vegetais que apresentem estrutura capaz de armazenar a água. A produtividade dos criadouros está ligada ao volume e à capacidade de manutenção de água, à oferta de nutrientes e à densidade larval e ao número de folhas do vegetal. Há controvérsias entre os pesquisadores sobre o encontro de formas imaturas de Ae. aegypti na água dos reservatórios de bromélias. Este estudo dedicou-se à observação da eclosão de ovos e do desenvolvimento de Ae. aegypti em água de tanques de bromélia Aechmea fasciata (Lindley) Baker e Neoregelia compacta (Mez) L.B. Smith. Para cada uma das espécies de bromélias três tipos de grupos foram utilizados: dois grupos controles, um contendo água de rega e outro grupo com água dos reservatórios das bromélias sem a presença da microfauna; e o grupo teste, contendo água dos tanques com a presença da microfauna. Os resultados dos experimentos em água de A. fasciata em presença da microfauna apresentaram 45% de mortalidade larval; em água de N. compacta, em presença da microfauna, apresentou inibição de 100% de eclosão de ovos de Ae. aegypti. Há necessidade de informar e educar a população sobre o cultivo de bromélias, sobre a fauna fitotelmata competidora e predadora nos reservatórios e sobre a interação entre aquele ambiente e as larvas do Ae. aegypti. Palavras-chave: Aechmea fasciata; Fitotelmata; Microfauna; Mosquito; Neoregelia compacta.

Development, Availability and Mortality of Immature Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, in Water of Two Species of Bromeliads: Bibliographic and Experimental Study Abstract. Natural breeding of Aedes aegypti Linnaeus can be found in bromeliads and other plants that have a structure capable of storing water. The productivity of the breeding is linked to the volume and the maintenance of the water content, the nutrients supply, the larval density and the number of leaves of the plant. Researchers do not reach an agreement about the development of immature forms of Ae. aegypti in bromeliads water reservoirs. The study focused on the observation of the eggs hatching and development of Ae. aegypti in bromeliads Aechmea fasciata (Lindley) Baker and Neoregelia compacta (Mez) L.B. Smith water tanks. For each bromeliad specie three groups were used: two control groups, one containing irrigated water and another containing bromeliads reservoirs water without microfauna presence; and test group, containing bromeliads reservoirs water with the microfauna presence. The A. fasciata water with microfauna showed 45% of larval mortality. The N. compact water with microfauna presented 100% of Ae. aegypti eggs hatching inhibition. It is necessary to inform and educate people about bromeliads growing, the competitive predator phytotelmate fauna in theirs water reservoirs and the interaction between this environment and the larvae of Ae. aegypti. Keywords: Aechmea fasciata; Microfauna; Mosquito; Neoregelia compacta; Phytotelmate.

_____________________________________ númeras controvérsias têm sido detectadas entre os pesquisadores sobre o encontro de formas imaturas de Aedes (Stegomyia) aegypti, Linnaeus e Aedes (Stegomyia) albopictus Skuse, na água dos reservatórios de bromélias. Alguns trabalhos apontam serem estas plantas criadouros potenciais de Aedes (Natal et al. 1997; Forattini et al. 1998; Forattini & Marques 2000; Marques et al. 2001; Cunha et al. 2002); outros indicam que as bromélias não constituem focos preferenciais do mosquito da dengue (Mocellin 2010; Fontoura 2011); há os que indicam a presença em espécie de bromélia de uma larva incomum, de Toxorhynchites, da entomofauna culicidiana associada no micro-habitat das bromélias Vriesea hyeroglyphica (Carrière) E. Morren que destruiriam as larvas do Aedes: “uma larva predadora, que atacava e devorava as demais presentes, podendo-se considerar como uma característica de controle” (Jensen 2010); e, os criadouros devem conter água armazenada limpa e pobre em matéria orgânica em decomposição (Varejão et al. 2005). A abundância e espécies de árvores que rodeiam os reservatórios

onde serão depositados os ovos originam uma associação positiva para a capacidade de gerar mosquitos adultos. A sombra das árvores, a baixa evaporação da água dos reservatórios, a matéria orgânica e os nutrientes carreados pela água da chuva que caem como restos são fatores que favorecem e enriquecem o habitat aquático (Barrera et al. 2006a; Barrera et al. 2006b; Mocellin 2010), especialmente os encontrados em Bromeliaceae. Na Mata Atlântica a família Bromeliaceae representa um dos grupos taxonômicos mais relevantes, devido ao elevado grau de endemismo e ao relevante valor ecológico, decorrente principalmente de sua interação com a fauna (Martinelli et al. 2008). As bromélias fitotelmo-dependentes funcionam como espécies-chaves para a manutenção da diversidade da fauna local (paula 2004). No sudeste do Brasil a família Bromeliaceae encontra-se bem representada na Mata Atlântica (Benzing 2000; Givnish et al. 2011). A região sudeste é considerada importante Agências de Financiamento: FAPERJ; FUSVE/USS; NapVE/ Parceria DIRAC – IOC –VPAAPS/ FIOCRUZ

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Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de…

centro de distribuição e evolução de muitos gêneros e espécies (McWilliams 1968). O Estado do Rio de Janeiro apresenta grande diversidade genérica e elevado nível de endemismo específico (McWilliams 1968; Martinelli et al. 2008), com aproximadamente 70% dos gêneros e 40% das espécies dessa família, contribuindo para representação dos 22% de espécies endêmicas do Brasil (Paula 2004; Luther 2008). Quase todos os representantes da família Bromeliaceae, formam em suas bainhas foliares, reservatórios acumuladores de água, podendo ser considerados recipientes permanentes e ricos em detritos orgânicos, que as classificam com organismos fitotélmicos. Os organismos - incluindo protistas, invertebrados e vertebrados, que colonizam as bromélias ou a visitam, estão adaptados às variações da composição química da água e da obtenção de alimentos (Benzing 2000). Desta forma, os reservatórios de água das bromélias não constituem simples fitotelmatas como frequentemente têm sido consideradas. O armazenamento de água pelas bromélias torna-as elemento essencial para a manutenção da diversidade do habitat da floresta (Forattini et al. 1998; Bermúdez-Monge & Barrios 2011). Da variedade de tipos de vida com as quais se associam, as bromélias dependem para se nutrir e sobreviver. As cisternas foliares representam local de oviposição e desenvolvimento larval para anuros e várias ordens de insetos; são utilizadas como bebedouro, local de forrageamento, abrigo e refúgio contra predadores; servem de local de reprodução e nidificação para pequenos mamíferos e aves; algumas espécies vegetais germinam em bromélias (Paula 2004). A abundância e a variedade de insetos na fitotelmata de bromélias têm sido registradas em vários estudos (Bermúdez-Monge & Barrios 2011). Da biocenose dos tanques das bromélias podem participar formas imaturas de mosquitos Culicidae (Schuttz et al. 2012). A diversidade da fauna de culicídeos pode variar de acordo com a natureza da bromélia, havendo grupos mais abundantes em exemplares de origem exótica e outros em plantas nativas (O’Meara et al. 2003). Na maioria dos trabalhos sobre a fauna encontrada nas bromélias a ordem Diptera é a mais abundante e predominante entre os insetos aquáticos na fauna fitotelmata (Ospina-Bautista et al. 2008; Jabiol et al. 2009). Frank et al. (2004) relatam espécies de bromélias (Tillandsia spp.) como criadouros de larvas e pupas de Psychodidae, Culicidae, Ceratopogonidae, Chrinomidae, Muscidae. Tal abundância e diversidade de dípteros se explicam pelas adaptações morfológicas (sifões e espiráculos para obtenção de oxigênio), alimentícias (a maioria são filtradores e coletores de matéria fina, abundante na fitotelmata) e reprodutivas (a oviposição em habitat onde se desenvolve a larva e a alta capacidade de dispersão dada pelo voo) (Ospina-Bautista et al. 2004). Entre os criadouros naturais são encontrados as bromélias e outros vegetais que armazenam a água em depressão no tronco, nas folhas e em folhas secas caídas no chão (Forattini et al. 1998; Taveira et al. 2001).

215

A espécie Aedes (Stegomyia) aegypti (família: Culicidae, subfamília: Culicinae, tribo: Aedini, “adquiriu grande capacidade de adaptação ao domicílio humano, acompanhando os povos em suas migrações pela terra”; reproduz-se em água limpa, acumulada, em ambiente doméstico; e, recentemente registrado em águas poluídas (Varejão et al. 2005; Serpa et al. 2006). O desenvolvimento das formas imaturas de Ae. aegypti pode ser influenciado pelo tipo e qualidade da água dos reservatórios, o que tem levado ao estudo das características das águas apropriadas ao seu desenvolvimento e reprodução. A produtividade dos criadouros está ligada ao tamanho dos recipientes, à oferta de nutrientes para as larvas, à capacidade de manutenção da água, ao volume de água nos reservatórios, à densidade larvária nos

Guimarães et al.

mesmos e ao número de folhas do vegetal (Araujo et al. 2007). Os fatores abióticos (chuva, temperatura e evaporação) e bióticos (matéria orgânica, comunidades microbianas e outros insetos aquáticos) dos diversos habitats aquáticos, além do tamanho, forma, localização (sombra ou exposição ao sol) e estação do ano em que ocorrem quedas de folhas, regulam o número de adultos que emergem a partir dessas influências sobre a sobrevivência das larvas (Barrera & Medialdea 2007; Marques & Forattini 2008; Basso 2010). As bromélias têm sido procuradas como plantas ornamentais de forma crescente em bromeliários e floriculturas. Em virtude de algumas espécies de bromélias serem fontes permanentes de água torna-se importante conhecer a atuação como potenciais criadouros de mosquitos. A ação antrópica sobre as bromélias leva ao estabelecimento de recipientes naturais de culicídeos, especializados ou ocasionais. Os reservatórios apresentam condições para o estabelecimento de culicídeos e podem servir de local de desenvolvimento dos Aedes, incluindo-se o Ae. albopictus (Natal et al. 1997; Marques et al. 2001; Marques & Forattini 2005, 2008; Frank & Lounibos 2009). O cultivo de bromélias em residências resulta em incremento de recipientes viáveis para a oviposição e subsequente desenvolvimento de Ae. aegypti e de outras espécies de culicídeos, dificultando o controle do vetor. O conteúdo dos tanques, não sendo descartáveis, sujeitos à rega regular e mantendo o nível de água possibilitam o desenvolvimento de formas imaturas, incluindo larvas de quarto estádio e pupas, originando mais um problema de saúde pública. Em tanques de bromélias domesticadas da espécie A. fasciata foi registrada a presença de larvas desse mosquito (Forattini & Marques 2000; Cunha et al. 2002; Marques & Forattini 2005). O ambiente das bromélias tanque dificulta o estabelecimento de invasores potenciais provenientes de habitats circundante de água doce. As diferenças de pH entre as espécies de bromélias se devem aos processos de decomposição do material orgânico acumulado ao liberarem ácidos orgânicos e gás carbônico (Ospina-Bautista et al. 2008). Lopez et al. (2009, 2011) concluíram que as bromélias são os ambientes menos adequados para o desenvolvimento de Ae. aegypti quando comparado com recipientes artificiais, devido às suas condições ácidas. Em estudos realizados nas encostas de rochas de Vitória, ES, Brasil, não foi detectada relação entre a presença de bromélias nativas e a ocorrência de Ae. aegypti. Discute-se sobre bromélias, em ambiente natural ou as domésticas, constituírem criadouros de Ae. aegypti, havendo necessidade primordial de seu estudo (Cunha et al. 2002), considerando-se a hipótese de que o Ae. aegypti poderia estar se adaptando às bromélias (Varejão et al. 2005). Este trabalho analisou o desenvolvimento, a viabilidade e a mortalidade de Ae. aegypti em bromélias, especificamente em Aechmea fasciata (Lindley) Baker e Neoregelia compacta (Mez) L.B Smith, cultivadas em Miguel Pereira, RJ, a fim de averiguar a possibilidade das bromélias serem criadouros desse mosquito.

Material e Métodos Análise dos componentes inorgânicos da água das bromélias. A água de rega, coletada diretamente da fonte (2000 mL) foi analisada em espectofotômetro ICP-AES da PerkinElmer modelo Optima 4100DV, no Laboratório de Materiais de Referência do Instituto de Radioproteção e dosimetria (IRD) da Comissão Nacional de Energia Nuclear (CNEN). O pH foi analisado no laboratório de Engenharia Ambiental, em pHgâmetro marca Quimis, modelo Q400MT1/110v/50-60H2/1-W, acompanhado eletrodo combinado de vidro (QA338...ECV) sistema de referência Ag/AgCl com reposição de sua solução eletrolítica (3 M) de KCl. e-ISSN 1983-0572

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Desenvolvimento de ovos de Ae. aegypti, em água de tanques de A. fasciata e N. compacta. As bromélias foram cultivadas em Barão de Javari, Município de Miguel Pereira, RJ, entre as coordenadas 22º28’28.65”S e 43º29’34.77”O, em altitude de 639 m (Figura 1). Foram realizados três grupos principais, com cada bromélia em estudo: controle contendo água de rega (para ambas as bromélias); grupo controle testemunho contendo água obtida das bromélias, filtrada, sem a presença da microfauna; e, grupo teste contendo água das bromélias, com a presença da própria microfauna (Figura 2). Todos os experimentos foram realizados em triplicatas. A água do tanque de N. compacta (Figura 3) foi coletada em 18/10/2012 e a de A. fasciata (Figura 4), em 24/10/12, por pipeta de sucção adaptada às bromélias mantendo-se a integridade das mesmas no local de fixação. Os ovos de Ae. aegypti, foram obtidos de uma colônia do Laboratório de Insetos Vetores/USS e onde os experimentos foram realizados.

EntomoBrasilis 8 (3)

Os ovos foram acondicionados em recipientes de vidro, como meio de criação previamente preparado com substrato natural alimentar obtido das próprias bromélias, e devidamente fechados com tecido do tipo “voil” e mantidos em incubadora BOD a 27,7 ± 1 ºC. O alimento suplementar de ração de peixe (Alcon Guppy) foi adicionado ao meio após 5 dias do início do experimento. O grupo controle recebeu alimento após 1 h de incubação das larvas no recipiente de criação. Os experimentos foram observados diariamente durante 30 dias, quanto à eclosão, ao desenvolvimento e à mortalidade. Após a emergência os insetos foram descartados. Análises estatísticas. Os resultados dos experimentos de viabilidade de ovos em água obtida das bromélias em estudo, foram tratados pela análise de variância (ANOVA 1; P≤0,05) (Sokal & Rohlf 1979). A significância estatística foi determinada pelo teste Tukey sendo considerado como significante P≤0,05 e o erro padrão calculado através da média dos experimentos, através do programa Graph pad Instat 3.05 (Motulsky 2002) e BioEstat 5.0 (Ayres et al. 2007).

Figura 2. Representantes da espécie Aechmea fasciata (Lindley) Baker, localizada em Miguel Pereira-RJ. Fonte: Guimarães, MGA, fevereiro 2012, Miguel Pereira-RJ.

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Figura 1. Representantes Neoregelia compacta (Mez) L.B. Smith). Fonte: Guimarães, M.G.A., fevereiro 2012, Miguel Pereira-RJ.

Guimarães et al.

Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de…

Figura 3. Local de cultivo de A. fasciata e N. compacta e coleta dos culicídeos, em Miguel Pereira, RJ. Fonte: DigitalGlobe . Data da imagem: 25/07/2014.

Resultados A análise dos componentes inorgânicos da água de poço, de fonte natural, utilizada na rega em N. compacta e A. fasciata, na área de pesquisa de campo, apresentou 0,03 mg/L de Fe; 8,783mg/L de Ca; 1,786 mg/L de Mg; 0,757 mg/L de Mn; 0,001 mg/L de Al (Fe – Limite de detecção LD mg/L = 0,0003; Comprimento de onda 238.204 nm). As águas coletadas de A. fasciata e N. compacta apresentaram pH=6,1 e pH=5,9, respectivamente; a água do grupo controle apresentou pH=7,6.

217

Do tanque de N. compacta obteve-se um volume médio individual de 28,1 mL e total de 1500 mL; do tanque de A. fasciata, obtevese um volume médio individual de 56,3 mL e total de 1500 mL. Os ovos de Ae. aegypti incubados com a água obtida de A. fasciata, com a presença da microfauna (grupo teste), apresentou eclosão das larvas (L1) em até 3 dias (6 ± 2,7) (P<0,001) e o desenvolvimento ovo-adulto ocorreu em 13-14 dias (13,3 ± 0,5) (P<0,001) (Tabela 1A). No grupo tratado sem a presença da microfauna (testemunho), os ovos começaram a eclodir no primeiro dia após o início do experimento (2,7 ± 1,4) (Tabela 1A). O desenvolvimento de ovo-adulto ocorreu em 9-13 dias (9,7 ± 0,6) (Tabela 1A). No grupo controle, a eclosão ocorreu após 3 dias (9 ± 4,2) (Tabela 1A) e o desenvolvimento de ovo-adulto em 11-18 dias (15,5 ± 2,6) (Tabela 1A). O desenvolvimento de pupa a adulto foi reduzido para 54,5% no grupo com microfauna (2 ± 3,5) (P<0,001) ocorrendo 10% de desenvolvimento de ovo/ adulto (2 ± 3,5) (P<0,001) (Tabela 1B). Os resultados em água de Aechmea sem a microfauna não apresentaram mortalidade larval (Tabela 1B). O grupo teste, em presença da água com a microfauna, apresentou 45% de mortalidade larval (3 ± 5,1) se comparados ao grupo controle que apresentou 57% (8,6 ± 2,8) de larvas mortas, 46% da mortalidade de pupas e 45% de mortalidade larval (Tabela 1C).

Os experimentos de viabilidade de ovos de Ae. aegypti incubados com a água obtida em N. compacta, com a presença da microfauna, apresentou inibição total da eclosão de ovos (100%) de Ae. aegypti (Tabela 2). O grupo testemunho apresentou 100% de eclosão das larvas (20 ± 0), 100% de viabilidade L1 (P < 0,01), L2-L3 (P < 0,001) (Tabela 2B) e com início no primeiro dia (1 ± 0) (Tabela 2A); o desenvolvimento L1-adulto ocorreu em 1013 dias (11,7 ± 0,6) (Tabela 2A). A viabilidade de L4 foi pouco reduzida (93,3%) resultando em 67% de adultos (P<0,01) em relação ao controle. No controle, a eclosão ocorreu após 3 dias (9 ± 4,2), e de L1-adulto de 11-18 dias (15,5 ± 2,6) (Tabela 2A). Os ensaios em água de N. compacta, sem a microfauna demostrou 6,7% de mortalidade larval (1,3 ± 1,5) e o grupo controle 56,5% (8,7 ± 2,9) (Tabela 2C). No grupo controle testemunho (sem resíduos) de N. compacta (temperatura de 27º ± 2,0ºC), com pH 5,9, o desenvolvimento do ovo até adulto ocorreu entre 9 e 13 dias, com taxa de sobrevivência de 90,0%. No grupo testemunho de A. fasciata, pH 6,1, o desenvolvimento de ovo a adulto ocorreu entre 10-13 dias, com taxa de sobrevivência de 100%. Em presença da microfauna de N. compacta não houve eclosão dos ovos e consequente não ocorreu o desenvolvimento dos insetos. O desenvolvimento de A. aegypti no grupo testemunho foi normal (90% a 100%).

Discussão As bromélias utilizadas neste estudo encontravam-se à meia sombra, sob árvores de médio porte, expostas a chuvas e regas semanais e à serrapilheira do dossel das árvores, características positivas para oviposição e desenvolvimento das formas imaturas. O desenvolvimento e a baixa mortalidade de Ae. aegypti em água de A. fasciata, em laboratório, coincidem com os estudos de Mocellin (2010) ao afirmar que as bromélias reúnem os e-ISSN 1983-0572

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Tabela 1. Desenvolvimento (A), viabilidade (B) e mortalidade (C) de imaturos de Ae. aegypti em água de Aechmea fasciata

Tratamento A

Larval L1-L4 (dias)

Pupal (dias)

L1 - Adulto (dias)

X ± DP

Controle

9±4,20a

(3-17)

2,8±1a

(1-4)

15,5±2,6a

(11-18)

Testemunho

2,7±1,4b

(1-6)

2,5±0,7a

(1-5)

9,7±0,6b

(9-13)

A .fasciata

6±2,7b***

(3-10)

1,8±0,8bc*

(1-3)

13,3±0,5bc***

(13-14)

Tratamento B

L1-L2

L3-L4

L4-Pupa

Pupa-Adulto

Ovo-Adulto

X ± DP

Controle

15,3±2,5a

76,8

6,7±0,6a

6,7±1,2a

100

6,7±1,2a

100

6,7±1,2a

Testemunho

20±0a

100

20±0a

100

20±0b

100

20±0b

100

20±0b

100

A .fasciata

6,7±11,5a

33,3

6,7±11,5a

100

3,7±6,4ac**

2±3,5ab***

54,5

2±3,5ab***

Larval

Tratamento C

Pupal

X ± DP

Controle

8,7±2,8a

Testemunho

A .fasciata

3±5,1a

1,7±2,8

Experimentos com 20 larvas (L3) de Ae. aegypti, para cada grupo teste e controle, em triplicatas e com três repetições. Média e desvio padrão (X ± DP). Intervalo de Variação (IV). Valores seguidos da mesma letra não possuem diferenças significativas. Níveis de significância por teste de Tukey, representados como *** P< 0.001; **P = <0.01; *P<0.1 vs controle (água de rega), testemunho (água de bromélia filtrada, sem a presença de microfauna). Tabela 2. Desenvolvimento (A), viabilidade (B) e mortalidade (C) de imaturos de Ae. aegypti em água de N. compacta.

Tratamento A

Larval L1-L4 (dias)

Pupal (dias)

L1-Adulto (dias)

X ± DP

Controle

9±4,2a

(3-17)

2,8±1a

(1-4)

15,5±2,6a

(11-18)

Testemunho

3±1,8b

(1-7)

2,7±0,9a

(1-5)

11,7±0,6b

(10-13)

N. compacta

Tratamento B

L1-L2

L3-L4

L4-Pupa

Pupa-Adulto

Ovo-Adulto

X ± DP

Controle

15,3±2,5a

6,7±1,1a

6,7±1,2a

100

6,7±1,2a

100

6,7±1,2a

Testemunho

20±0b**

100

20±0b***

100

18,7±1,5b***

93,3

18±1,7b**

96,4

18±1,7b**

N. compacta

Tratamento C

Larval

Pupal

X ± DP

Controle

8,7±2,9a

56,5

Testemunho

1,3±1,5b

6,7

0,7±0,6

3,6

N. compacta

requisitos previstos por Barrera et al. (2006a) em que este mosquito parece ter certa preferência por ambientes aquáticos ricos em microrganismos. A acentuada acidificação do microcosmo de bromélias está provavelmente relacionada ao metabolismo deste vegetal, sendo provavelmente a causa principal para explicar a maior mortalidade de Ae. aegypti nas mesmas (lopez et al. 2009, 2011) (Tabela 3), apesar de não indicar que o pH influencie a oviposição. e-ISSN 1983-0572

No experimento com A. fasciata, as larvas em desenvolvimento na água do grupo controle (pH=7,6) apresentaram um período larval estendido com sobrevida ovo-adulto maior (6,7±1,2; 33%) do que o grupo teste (2±3,5, pH=6,1); o grupo testemunho e o grupo teste apresentaram período larval reduzido (6 e 10 dias respectivamente) quando comparados aos controles. Este período larval foi menor que o encontrado por Silva et al. (1993) que registrou uma média de 24 dias para a fase larvar. O período pupal no grupo teste em água de A. fasciata foi semelhante, entre

218

Experimentos com 20 larvas (L3) de Ae. aegypti, para cada grupo teste e controle, em triplicatas e com 3 repetições. Média e desvio padrão (X ± DP). Intervalo de Variação (IV). Valores seguidos da mesma letra não possuem diferenças significativas. Níveis de significância por teste de Tukey, representados como *** P< 0.001; **P = <0.01; *P<0.1 vs controle (água de rega), testemunho (água de bromélia filtrada, sem a presença da microfauna).

Guimarães et al.

Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de…

Tabela 3. Resultados comparativos de valores de pH em água de tanques de bromélias em relação à sobrevivência de mosquito Ae.aegypti.

Lopes et al. 2009

Per.

Água de rega/ cultura

7,6

6,7±1,2 d 33%

7,2

83,3 %.

6,2

A. fasciata

6,1

2±3,5 d 10%

≤5,0

<6,0

9 d 16,6% ± 11,15%

5,2

(8,08 ± 1,72)

100

N. compacta

5,9

100

A. nudicaulis

5,0

Aumento

Maior

Lopes et al. 2011

Aumento

Neste estudo

ND = Não descrito; Per - Período = média e/ou % de sobrevivência de ovo-adulto; M = Mortalidade larval em %; d = dias

1,8 e 2,3 dias, ao descrito por Silva & Silva (2000). No grupo teste de N. compacta (pH=5,9) não ocorreu eclosão dos ovos e, consequentemente, não houve desenvolvimento de larvas. Estudos realizados por Lopez et al. (2009) descreveram um número menor de larvas e pupas sobrevivendo em tanques de A. fasciata do que em água desclorada (controle). Esses autores levantaram a hipótese de que a drástica diminuição do pH na água dos tanques, induzida pelo metabolismo da bromélia, tenha sido responsável pela mortalidade das larvas de Ae. aegypti naquele microambiente (Tabela 3). Acrescentaram à hipótese inicial que bromélias cultivadas em áreas urbanas e sujeitas a regas, tornando a água do tanque menos ácida, propiciam ambientes favoráveis ao desenvolvimento das larvas de Ae. aegypti, o que não foi registrado em nossos estudos. Nesta bromélia (pH= 6,1, temperatura de 27º ± 2,0 ºC) quando retirados os macros resíduos, o desenvolvimento do ovo até adulto ocorreu em 14 dias, com taxa de sobrevivência de 100%. No entanto, se mantida a microfauna (teste) o desenvolvimento de ovo a adulto foi registrado em 20 dias com viabilidade de 33,3% de L1-L2, 100% de L3-L4, 45% de L4-pupa, 54,5% de ovo-adulto além de taxa de mortalidade de 45% na fase larva e 46% na fase de pupa.

219

Esses estudos coincidem com os de O’Meara et al. (2003) que registraram espécies nativas de mosquitos mais adaptadas a bromélias nativas da Flórida substituírem as larvas de Ae. aegypti. Acrescenta-se que provavelmente este mosquito temse aclimatado aos microcosmos das bromélias (Fouque et al. 2004), ou seja, este mosquito está se adaptando à maior acidez de tanques de bromélias que se tornarão importantes locais de reprodução, inclusive em áreas florestais. Lopez et al. (2011), com estudo sobre a fisiologia das broméliastanque (Bromeliaceae) e o desenvolvimento das larvas de Ae. aegypti, compararam a taxa de mortalidade de larvas colocadas em tanques de bromélias com recipientes controles contendo água previamente acidificada, com HCl (pH=5,4), chegando a atingir o pH=5,23 tal como o encontrado, em seus experimentos anteriores, em A. fasciata (Tabela 3). O desenvolvimento de larvas e pupas sobreviventes foram menores nas populações (9-13 e 1013) em água de bromélias em comparação com os recipientes controles (11-18), indicando que as condições encontradas nos tanques de A. fasciata e N. compacta prejudicam a sobrevivência de larvas de Ae. aegypti. Para Lopez et al. (2009) os valores baixos de pH, resultante da fisiologia da bromélia, constituem “uma importante condição de stress dentro desses microcosmos” para as formas imaturas desse mosquito. Em relação ao desenvolvimento, à viabilidade e à mortalidade em A. fasciata se comparadas ao encontrado em N. compacta, coincidem com os resultados encontrados por Silva et al. (1993)

para as condições de A. fasciata prejudicarem a sobrevivência das larvas, mais agravada em N. compacta. A viabilidade e o desenvolvimento em água com fitotelmata de N. compacta não foram verificados em nenhum dos grupos experimentais. Comparados aos resultados obtidos por Lopez et al. (2009), que descreveram 16,6% ± 11,2% para sobrevivência de larvas e pupas em A. fasciata (Tabela 3), significativamente menores do que seus grupos controles, nossos resultados indicaram taxas mais altas para viabilidade (33,3% L1-L2, 100% L3-L4, 55% L4-pupa, pupa-adulto 54,5%; pH = 6,1) e taxas mais baixa para larvas e pupas do que no grupo de controle (76,8% L1-L2, 87% L3-L4, 100% L4-pupa, pupa-adulto 100%) deste trabalho. A eclosão dos ovos e o desenvolvimento de formas imaturas de Ae. aegypti, em água de tanques de A. fasciata, em laboratório (temperatura de 28ºC ± 2,0), demonstraram que a evolução do ciclo reprodutivo deste mosquito (14 dias), pode ocorrer na fitotelmata de A. fasciata, com pouca frequência; quando ocorrem, o ciclo reprodutivo, em número de dias, evolui próximo ao limite mínimo de dias encontrados na literatura consultada. Estes dados confirmam Lopez et al. (2011) sobre as condições encontradas nos tanques de bromélias, para o desenvolvimento do Ae. aegypti, serem ambientes menos adequados quando comparado com recipientes artificiais ácidos A. fasciata prejudicam a sobrevivência de larvas de Ae. aegypti. O substrato em suspensão na fitotelmata, composto dos resíduos ambientais fornecem alimentação necessária para o desenvolvimento de ovo até a mudança de pupa para adulto, confirmando o citado por Beserra et al. (2009) que o “Ae. aegypti apresenta condições de se desenvolver em ambientes com elevados graus de poluição, inclusive em água de esgoto doméstico bruto”. Provavelmente há um componente na fitotelmata in natura, em A. fasciata, independente de outros imaturos competidores ou de micro predadores que aumenta o ciclo, pois, quando mantidos os macros resíduos, o desenvolvimento do ovo até adulto ocorreu em 10 (dez) dias (27ºC ± 2,0 ºC; pH= 6,1). As taxas de viabilidade encontradas, associada aos demais fatores, direcionam para a constatação de um stress que acelera o período de desenvolvimento a favor da preservação da espécie. A microfauna residente nos tanques de N. compacta desfavorece a viabilidade de 0bvo-adulto (-) em relação à de A. fasciata (10%). Retirados os macros resíduos, neste experimento, de ovos até adultos, a viabilidade em N. compacta (90%) também é menor do que em A. fasciata (100%). Neste caso, o pH=5,9 da fitotelmata de N. compacta, menor do que o de A. fasciata, poderia ser um dos fatores que alteram a eclosão dos ovos, tal como na literatura consultada ao indicar que quanto menor o pH da fitotelmata menor a possibilidade de desenvolvimento das formas imaturas. e-ISSN 1983-0572

A taxa de mortalidade para larvas e para pupas na fitotelmata, sem os macros resíduos, em N. compacta (6,7% e 3,6%) e A. fasciata (zero), assim como a viabilidade N. compacta (90%) e A. fasciata (100%) também direcionam para a constatação de que o pH pode constituir-se um dos fatores controladores de viabilidade de ovoadulto no período de evolução do Ae. aegypti. O desenvolvimento larval nos grupos testemunhos de N. compacta (3 ± 1,8) e A. fasciata (6 ± 2,7), ratificam a diferença existente nas fitotelmatas das espécies estudadas, que interferem no desenvolvimento das formas imaturas de Ae. aegypti. Neste estudo os resultados demonstram que os componentes dissolvidos no reservatório, ricos em nutrientes, favorecem o desenvolvimento das larvas e pupas. Muitos pesquisadores afirmam que onde a dengue é endêmica a abundância de bromélias representa uma ameaça para o controle do vetor (Natal et al. 1997; Forattini et al. 1998; Forattini & Marques 2000; Mocellin et al. 2009). Forattini et al. (1998), consideram como criadouros as bromélias encontradas junto às habitações, como decoração, onde registraram A. albopictus. No entanto, Silva et al. (2004) afirmam que espécimes do gênero Aedes são encontrados ocasionalmente em bromélias. Para Santos et al. (2010), as bromélias nativas também não desempenham papel importante como criadouros para Ae. aegypti tal como observado por O’Meara et al. (2003), além de afirmar que a “macrobiota de bromélias nativas desempenha um papel importante no controle natural de Ae. aegypti, sendo fatores importantes a competição interespecífica entre espécies de mosquitos e a atratividade das bromélias”. Estudos de Mocellin et al. (2009) em jardins públicos, em bairro do Rio de Janeiro com dengue endêmica, encontraram uma porcentagem muito pequena de Ae. aegypti e Ae. albopictus, demonstrando que as bromélias não se constituem criadouros desses mosquitos, podendo não ser o mesmo para outras regiões. A partir dos ensaios realizados com a água coletada in natura de A. fasciata e N. compacta, em relação ao desenvolvimento de ovo ao adulto de Ae. aegypti, ficou demonstrado que a presença da microfauna associada das bromélias desfavorece o desenvolvimento formas imaturas de A. aegypti. Este dado contribui para desmistificar as bromélias como criadouros potenciais de Ae. aegypti. O microscosmo das bromélias-tanques contribui para a continuidade e sobrevivência da teia ecológica da Mata Atlântica; o seu extrativismo provavelmente diminuiria a propagação e a preservação da mata pela retirada e diminuição de refúgios e locais de alimentação e reprodução de seus habitantes específicos ou visitantes, vertebrados e invertebrados. Há de se informar e educar a população sobre como cultivar bromélias, mostrando os cuidados necessários para impedir a oviposição dos mosquitos, sobre a importância da presença da fauna fitotelmata competidora e predadora e sobre a interação entre aquele ambiente e as larvas do Ae. aegypti, ao oferecerem condições naturais para o controle deste vetor.

Agradecimentos Os autores agradecem o suporte financeiro da Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro (FAPERJ), e a FUSVE/USS.

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221

Como citar este artigo: Guimarães, M.G.A., M.T. Serdeiro, A.A. Oliveira & M. Maleck, 2015. Desenvolvimento, Viabilidade e Mortalidade de Imaturos de Aedes (Stegomyia) aegypti Linnaeus, em Água de Duas Espécies de Bromélias: Estudo Bibliográfico e Experimental. EntomoBrasilis, 8 (3): 214-221. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.515

e-ISSN 1983-0572

Taxonomia e Sistemática

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.524 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Description of a Neotropical New Species of Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae) Carina Mara de Souza & Maria Lígia Paseto Universidade Estadual de Campinas, e-mail: carina_mara@yahoo.com.br (Autor para correspondência), ligiapaseto@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 222-225 (2015)

Registered in ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:CDE87122-53B3-4A09-B228-A4DCD87BDE3C Nomenclatural Acts: urn:lsid:zoobank.org:act:0851654B-8EFB-4471-9E0A-EE00AFADB060 Abstract. A new species of Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae) from Brazil is described based on male specimens. This is a mainly Neotropical genus of flesh flies, with few species also present in Nearctic, Australasian and Oceanian Regions. Its species have been associated with decomposing organic matter (feces of mammals or birds – dung-breeders species) and have potential forensic importance when associated with carcasses (attracted fauna and, in some cases, true carrion-breeding species). Digital photographs of the habitus in lateral view and of the terminalia in lateral, posterior and ventral views are provided. Oxysarcodexia mineirensis sp. n. is close-related to “Xarcophaga species-group” (i.e. with a postero-distal phallic enlargement) and is similar to Oxysarcodexia favorabilis (Lopes, 1935) due to the conformation of the terminalia, especially the phallus flower-like shaped. Keywords: Brazil, Flesh fly; Morphology; Oxysarcodexia mineirensis sp. n.; Taxonomy

Descrição de Uma Nova Espécie Neotropical de Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae) Resumo. Uma nova espécie de Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae) é descrita com base em espécimes machos. As espécies deste gênero de sarcofagídeos apresentam distribuição majoritariamente Neotropical, com algumas espécies ocorrendo também nas regiões Neártica, Australásia e Oceânica. As espécies deste gênero podem ser encontradas associadas à matéria orgânica em decomposição (fezes de mamíferos ou aves – espécies coprófilas) e podem apresentar importância forense quando associadas a carcaças (fauna atraída e, em alguns casos, espécies que se criam). Fotografias digitais do hábito em vista lateral e da terminália em vistas lateral, posterior e ventral são apresentadas. Oxysarcodexia mineirensis sp. n. pertence ao “grupo Xarcophaga” (i.e. possui o falo alargado postero-distalmente) e contém similaridades com Oxysarcodexia favorabilis (Lopes, 1935) devido à conformação da terminália, especialmente o formato do falo, semelhante a uma flor. Palavras-chave: Brasil, Morfologia; Oxysarcodexia mineirensis sp. n.; Sarcofagídeo; Taxonomia.

_____________________________________ xysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae) comprises 83 species (Pape 1996; Soares & MelloPatiu 2010) with mainly Neotropical distribution, but few species also expanding their occurrence to the Nearctic, Australasian and Oceanian regions (Lopes 1973; Lopes & Tibana 1987; Pape 1996). This genus is considered monophyletic based on the autapomorphic character: presence of a lateral triangular extension of the phallic tube (“tooth-like”) above the vesica (Giroux et al. 2010). Species within Oxysarcodexia genus are recognized by the presence of postalar wall setose; mid femur of the males with ctenidium of flattened spines; darkish tegula and lighter basicosta (commonly light brown); male sternite 5 (ST5) deeply cleft with almost parallel branches (few exceptions of V-shaped branches); phallus unsegmented, with three conducting styli and a “tooth-like” extension of the phallic tube above the vesica; and vesica elongated, conspicuous, and always well developed (Lopes 1946; Dodge 1966; Pape 1996; Carvalho & Mello-Patiu 2008; Silva & Mello-Patiu 2008). Species of Oxysarcodexia are important from the ecological standpoint by acting as decomposers of organic material, as feces of mammals or birds (dung-breeders) and carcasses (some species are true carrion-breeders, but the great majority composes the attracted fauna) (Pape & Dahlem 2010; Carvalho et al. 2012). Thus, these flesh flies are very frequent in forensic and

faunistic studies performed in the Neotropical region, especially in South America (e.g. Linhares 1981; D’Almeida 1984; Dias et al. 1984; Oliveira-Costa et al. 2001; Barros et al. 2008; Rosa et al. 2011; Mello-Patiu et al. 2014). Xarcophaga was proposed as a monotypic genus by Dodge (1968), with the description of Xarcophaga xon Dodge, 1968, which was considered different of Oxysarcodexia due to the presence of an elongated and slender phallus, with an apical distiphallic enlargement. After that, Lopes (1975) re-examined some species, re-described O. pallisteri Dodge, 1966 and synonymized X. xon with Oxysarcodexia, considering these species morphologically close to Oxysarcodexia favorabilis (Lopes, 1935) and Oxysarcodexia vittata (Walker, 1836). He also recommended an analysis of the females of these species in order to confirm the existence of these two separated genera. This relationship between Xarcophaga and Oxysarcodexia was also pointed out by Soares & Mello-Patiu (2010). Oxysarcodexia, Xarcophaga, Apelophyla Hall and Hybopygia Enderlein were considered distinct valid genera by Lopes (1982). Posteriorly, they were united within Oxysarcodexia by Pape (1996). On the moment, the “Xarcophaga species-group”, i.e., the species with a characteristic enlarged apex of the distiphallus, here considered as a distal enlargement Funding Agency: CNPq

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of the juxta, includes Oxysarcodexia favorabilis (Lopes, 1935), Oxysarcodexia fraterna Lopes, 1946, Oxysarcodexia nitida Soares & Mello-Patiu, 2010, Oxysarcodexia notata Soares & Mello-Patiu, 2010, Oxysarcodexia pallisteri Dodge, 1966, Oxysarcodexia peruviana (Lopes, 1973), Oxysarcodexia vittata (Walker, 1836) and Oxysarcodexia xon (Dodge, 1968) (Lopes 1975; Soares & Mello-Patiu 2010). A new species of Oxysarcodexia from Minas Gerais, Brazil is described and illustrated. Its male terminalia resembles that presented by the species considered belonging to the “Xarcophaga species-group”.

Material and Methods Five male specimens were examined under a stereomicroscope Carl Zeiss Stemi SV11™. These males were pinned and the terminalia was pulled out with the aid of an entomological probe and minuten and/or fine entomological pins were set to avoid the retraction of the terminalia until the specimens dry (Pape & Dahlem 2010). Terminology follows McAlpine (1981) for external characters and Mello-Patiu & Pape (2000) and Giroux et al. (2010) for male terminalia. Measurement of the body length was obtained by including the length of the head (without considering the antennae), thorax (from the neck to the posterior margin of the scutellum) and abdomen (from the anterior margin of abdominal tergite 2 to the posterior margin of tergite 5 plus terminalia length), in order to offset bias caused by any eventual curvature of the specimens. Digital photographs were taken of the lateral habitus and of the male terminalia in lateral, anterior, and posterior views using a digital camera Carl Zeiss AXIOCAM MRc™ (5 megapixels), mounted on a Carl Zeiss STEREO DISCOVERY.V12™ stereoscope. The images were posteriorly processed, whenever needed, using Adobe® Lightroom® and/or Photoshop® software. For each view, photographs were taken with extended depth-focus and were stacked using Zerene Stacker™ software. Label information of the new species was transcribed without any modification; a forward slash (/) was used to separate individual labels and any additional comments about the label data were given in square brackets. Type specimens are deposited pinned in the collections of the Museu Nacional (MNRJ), Universidade Federal do Rio de Janeiro, Rio de Janeiro, Brazil, and Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Campinas “Adão José Cardoso” (ZUEC), Universidade Estadual de Campinas, Campinas, São Paulo, Brazil, as posteriorly stated for each specimen.

Results Oxysarcodexia mineirensis sp. n.

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urn:lsid:zoobank.org:act:0851654B-8EFB-4471-9E0AEE00AFADB060 Type material. Male holotype: BRAZIL: Minas Gerais, Uberlândia, Fazenda Experimental do Glória. Mata (P2). 26 julho 2012. M.L. Paseto & L.S. Faria / Oxysarcodexia sp. n. / Holotype (MNRJ). Paratypes: BRAZIL: Minas Gerais, Uberlândia, Fazenda Experimental do Glória. Mata (P2). 08 março 2013. M.L. Paseto & L.S. Faria / Oxysarcodexia sp. n. / Paratype [1 male] (MNRJ). BRAZIL: Minas Gerais, Uberlândia, Fazenda Experimental do Glória. Mata. 25-VII-2012. M.L. Paseto & L.S. Faria / Oxysarcodexia sp. n. / Paratype [1 male] (MNRJ). BRAZIL: Minas Gerais, Uberlândia, Fazenda Experimental do Glória. M.L. Paseto & L.S. Faria [date of collection not available] / Oxysarcodexia sp. n. / Paratype [1 male] (ZUEC). BRAZIL: Minas Gerais, Uberlândia, Fazenda Experimental do Glória. M.L. Paseto & L.S. Faria [date of collection not available] / Oxysarcodexia sp. n. / Paratype [1 male] (ZUEC).

Souza & Paseto

Description. Male (Figure 1-a). Total length = 6.8−8.4 mm (n=5). Head. Fronto-orbital, parafacial and postocular plates with golden microtomentum. Occiput blackish with pale golden microtomentum. First two rows of occipital setae black, others yellowish. Front ranging about 0.10–0.11x head width at level of ocellar triangle. Frontal vitta brownish, with a row of 9–10 frontal setae. Inner vertical seta ranging from 3.0 to 4.7x as long as the postoculars. Outer vertical seta about 1.2–1.8x as long as the postoculars. Ocellar setae as long as the uppermost frontal seta. One reclinate orbital seta about 1.1–1.4x longer than the longest frontal setae. Proclinate orbital setae absent. Gena and postgena with golden microtomentum and black setae. Face with golden microtomentum. Pedicel dark brown. First flagellomere with pale golden microtomentum, about 1.7–2.7x as long as pedicel. Arista dark brown and long plumose on basal ⅔. Palpus dark brown. Vibrissa dark brown, well-developed, and about 1.4x as long as the arista. Proboscis well-developed, dark brown, and with golden setulae apically. Thorax. Golden microtomentum with three black stripes. Brownish thoracic spiracles. Greater ampulla oval. Chaetotaxy: acrostichals = 0 + 1, dorsocentrals = 3 + 3, intra-alars = 2 + 2, supra-alars = 2 + 3, postalars = 2, postpronotals = 3 (first one smaller than the others), notopleurals 4 (2 long primaries and 2 shorter subprimaries), katepisternals = 3 (middle one inserted slightly below the others), meropleurals = 8, postalar wall with black setulae, scutellum with no apical setae, one basal, one subapical and one discal seta. Prosternum with few scattered setulae on the distal half. Wings. Hyaline, about 0.8x the mean body size, tegula and wing veins dark brown, basicosta whitish yellow, stem vein bare dorsal and ventrally, R1 bare, R4+5 with setulae in proximal ¾ of distance to r-m, costal spine-seta short, third costal sector with few ventral setae, upper and lower calypteres white with short white setulae dorsally. Legs. Dark brownish. Fore femur with one posterodorsal, one posterior and one posteroventral row of setae. Fore tibia with two anterodorsal setae and one posterior, one posterodorsal and one posteroventral seta. Mid femur with two rows of ventral long setae, one row of anterodorsal setae, 2 pre-apical posterodorsal setae, ctenidium with flattened spines. Mid tibia with two anterior setae, one posterodorsal seta, two posterior, one dorsal preapical seta, and one long apical ventral seta. Hind femur with a row of long posterodorsal setae and a row of short posteroventral setae, one apical anteroventral row of setae and one long posteroventral seta. Hind tibia with two anteroventral setae, three anterodorsal setae, one dorsal preapical seta, and one posterodorsal seta. Tarsomeres of fore, mid and hind legs dark brownish. Abdomen. Black with golden microtomentum. Tergites 2–5 with dorsal and lateral golden spots. Tergites 2–3 with one lateral marginal seta. Tergite 4 with 2−3 lateral marginal and one medial marginal seta. Tergite 5 with 13 strong setae along the posterior margin. Sternites 2–4 brownish, with setae along the edges and a few shorter scattered setae. Sternite 5 with posterior margin with a deep cleft of parallel edges. Terminalia (Figure 1-b, -c, -d, -e). Syntergosternite 7+8 yellowish with golden microtomentum, scattered short black setae, and 6 marginal setae. Epandrium yellowish with golden microtomentum and black setae. Posterior margin of cerci slightly sinuous in lateral view, darker in the distal ¼, with pointed apex and long black setae on the basal half. Inner margins of the cerci in posterior view almost parallel. Cerci and surstyli cover with very small yellowish setulae. Surstylus triangular, with a few marginal black short setae. Postgonite slender and slightly curved on the apical portion, with rounded apex. Pregonite elongated, as long as half of the phallic length, broader and lighter than the e-ISSN 1983-0572

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postgonite, almost straight with rounded apex (“spoon-like” shape). Phallus well-sclerotized slightly curved on the posterior margin. Phallic tube with a ventrolateral band more sclerotized. Phallic tube antero-proximally with a lateral triangular extension (“tooth-like”) above the vesica. Distiphallus trumpet-shaped, with distal membranous appearance. Juxta with membranous projections with folded margins. Lateral and median styli apically positioned; median stylus long and narrow and lateral stylus short and broad. Vesica well developed, sclerotized and dark brown. Vesical proximal section as a lever-shaped arm, proximally linked to the medio-proximal area of the phallic tube. Vesical distal section slender oblong-shaped with distal serrated edge. Female. Unknown. Distribution. NEOTROPICAL – Brazil (Minas Gerais).

Remarks. These specimens were collected associated to pig carcasses in a region of a semi-deciduous forest located in a Cerrado (savannah-like) area, belonging to the Fazenda Experimental do Glória, one of the facilities of the Universidade Federal de Uberlândia, Minas Gerais, Brazil. Oxysarcodexia mineirensis sp. n. is very similar to O. favorabilis due to the conformation of the terminalia, especially the phallus flower-like shaped and the distal enlargement of the juxta, very remarkable in the “Xarcophaga species-group”. Thus, we suggest the inclusion of O. mineirensis sp. n. in this species-group along with O. favorabilis, O. fraterna, O. nitida, O. notata, O. pallisteri, O. peruviana, O. vittata, and O. xon.

Figure 1. Oxysarcodexia mineirensis sp. n., male holotype. a. habitus, lateral view, b. terminalia, lateral view, phallus in detail, c. terminalia, lateral view d. terminalia, posterior view, e. terminalia, anterior view. Abbreviations: ce = cercus; dp = distiphallus; ep = epandrium; j = juxta; ls = lateral stylus; po = postgonite; pr = pregonite; st = syntergosternite 7+8; su = surtylus; ve = vesica.

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Etymology. The specific epithet is a noun in apposition and refers to the type locality.

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Acknowledgements We would like to thank Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) for the scholarship support to the second author; the University of Campinas for providing facilities, workspace and equipment; Lucas Silva de Faria for helping in the collection of the specimens; Júlio Mendes for providing means for the accomplishment of the collection; Cátia Antunes de Mello Patiu for early discussion about this new species; Patricia Jacqueline Thyssen, Marcela Aquiyama Alonso, and Marina Ferrari Klemm de Aquino for their comments about this manuscript.

References Barros, R.M., C.A. Mello-Patiu & J.R. Pujol-Luz, 2008. Sarcophagidae (Insecta, Diptera) associados à decomposição de carcaças de Sus scrofa Linnaeus (Suidae) em área de Cerrado do Distrito Federal, Brasil. Revista Brasileira de Entomologia, 52: 606-609. Carvalho, C.J.B. & C.A. Mello-Patiu, 2008. Key to the adults of the most common forensic species of Diptera in South America. Revista Brasileira de Entomologia, 52: 390-406. Carvalho, C.J.B., J.A. Rafael, M.S. Couri & V.C. Silva, 2012. “DIPTERA”, p. 701–743. In: Rafael, J.A., G.A.R. Melo, C.J.B. Carvalho, S. Casari & C. Constantino (Eds.). Insetos do Brasil: diversidade e taxonomia. Holos Editora, Ribeirão Preto, São Paulo, Brasil, 810 p. D’Almeida, J.M., 1984. Sinantropia de Sarcophagidae (Diptera) na região metropolitana do Estado do Rio de Janeiro. Arquivos da Universidade Federal Rural do Rio Janeiro, 7: 101-110. Dias, E.S., D.P. Neves & H.S. Lopes, 1984. Estudos sobre a fauna de Sarcophagidae (Diptera) de Belo Horizonte – Minas Gerais I – Levantamento taxonômico e sinantrópico. Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 79: 83-91. Dodge, H.R., 1966. Some new or little-known Neotropical Sarcophagidae (Diptera), with a review of the genus Oxysarcodexia. Annals of the Entomological Society of America, 59: 674-701. Dodge, H.R., 1968. The Sarcophagidae of Barro Colorado Island, Panama (Diptera). Annals of the Entomological Society of America, 61: 421-450. Giroux, M., T. Pape & T.A. Wheeler, 2010. Towards a phylogeny of the flesh flies (Diptera: Sarcophagidae): morphology and phylogenetic implications of the acrophallus in the subfamily Sarcophaginae. Zoological Journal of the Linnean Society, 158: 740–778. Linhares, A.X., 1981. Synanthropy of Calliphoridae and Sarcophagidae (Diptera) in the city of Campinas, São Paulo, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 25: 189-215. Lopes, H.S. & R. Tibana, 1987. On Oxysarcodexia (Diptera, Sarcophagidae), with descriptions of five new species, key, list and geographic distribution of the species. Revista Brasileira de Biologia, 47: 329-347. Lopes, H.S., 1946. Contribuição ao conhecimento das espécies do gênero Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera,

Souza & Paseto

Sarcophagidae). Boletim da Escola Nacional de Veterinária, 1: 62-134. Lopes, H.S., 1973. Collecting and rearing sarcophagid flies (Diptera) in Brazil, during 40 years. Anais da Academia Brasileira de Ciências, 45: 279-291. Lopes, H.S., 1975. New or little known Oxysarcodexia (Diptera, Sarcophagidae). Revista Brasileira de Entomologia, 35: 461483. Lopes, H.S., 1982. The importance of the mandible and clypeal arch of the first instar larvae in the classification of the Sarcophagidae (Diptera). Revista Brasileira de Entomologia, 26: 293-326. McAlpine, J.F., 1981. “MORPHOLOGY AND TERMINOLOGY – ADULTS”, p. 9–63. In: McAlpine, J.F., B.V. Peterson, G.E. Shewel, H.J. Teskey, J.R. Vockeroth & D.M. Wood (Eds.). Manual of Nearctic Diptera. Vol. 2. Ottawa. Research Branch, Agriculture Canada, Monograph 28, 457 p. Mello-Patiu, C.A. & T. Pape, 2000. Definitions of Dexosarcophaga Townsend, 1917 and Sarcofartiopsis Hall, 1933, including two new species and a redescription of Sarcofartiopsis cuneata (Townsend, 1935) (Diptera, Sarcophagidae). Boletín de Entomología Venezolana, 15: 181-194. Mello-Patiu, C.A., M.L. Paseto, L.S. Faria, J. Mendes & A.X. Linhares, 2014. Sarchophagid [sic!] flies (Insecta, Diptera) from pig carcasses in Minas Gerais, Brazil, with nine new records from the Cerrado, a threatened Neotropical biome. Revista Brasileira de Entomologia, 58: 142-146. Oliveira-Costa, J., C.A. Mello-Patiu & S.M. Lopes, 2001. Dípteros muscóides associados com cadáveres humanos na cena da morte no estado do Rio de Janeiro - Brasil. Boletins do Museu Nacional de Zoologia, 464: 1-6. Pape, T. & G.A. Dahlem, 2010. “SARCOPHAGIDAE”, p. 1313– 1335. In: Brown, B.V., A. Borkent, J.M. Cumming, D.M. Wood, N.E. Woodley & M. Zumbado (Eds.). A Manual of Central American Diptera. Vol. 2. NRC Research Press, Ottawa, 728 p. Pape, T., 1996. Catalogue of the Sarcophagidae of the world (Insecta: Diptera). Memoirs on Entomology International, 8: 1-558. Rosa, T.A., M.L.Y. Babata, C.M. Souza, D. Sousa, C.A. MelloPatiu, F.Z. Vaz-de-Mello & J. Mendes, 2011. Arthropods associated with pig carrion in two vegetation profiles of Cerrado in the State of Minas Gerais, Brazil. Revista Brasileira de Entomologia, 55: 424-434. Silva, K.P. & C.A. Mello-Patiu, 2008. Morfologia comparada da terminalia masculina de quatro espécies de Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera, Sarcophagidae). Arquivos do Museu Nacional do Rio de Janeiro, 66: 363-372. Soares, W.F. & C.A. Mello-Patiu, 2010. Two new Neotropical species of the genus Oxysarcodexia Townsend (Diptera, Sarcophagidae). Revista Brasileira de Entomologia, 54: 7275. Received in: 04/16/2015 Accept in: 07/17/2015 **********

Suggestion citation:

225

Souza, C.M. de & M.L. Paseto, 2015. Description of a Neotropical New Species of Oxysarcodexia Townsend, 1917 (Diptera: Sarcophagidae). EntomoBrasilis, 8 (3): 222-225. Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.524

e-ISSN 1983-0572

Taxonomia e Sistemática

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.538 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Chave de Identificação para Espécies e Comentários sobre Alguns Caracteres Diagnósticos para o Gênero e Família Alessandre Pereira-Colavite Universidade Federal da Paraíba, e-mail: alepercol@gmail.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 226-231 (2015)

Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:0BE3A713-6C28-45EF-8433-0413ABAD1A0B Resumo. A fêmea de Sciogriphoneura brunnea Steyskal é redescrita. Fotografias e ilustrações das estruturas morfológicas do adulto são apresentadas e notas taxonômicas são discutidas. Uma chave de identificação baseada em caracteres morfológicos é apresentada para as espécies de Sciogriphoneura, incluindo comentários sobre alguns caracteres diagnósticos para o gênero e família. Palavras-chave: Chave de identificação; Grupo relictual; Região Neotropical; Sciomyzoidea; Taxonomia.

Redescription of Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Identification key to Species and Comments on some Diagnostic Characters to the Genus and Family Abstract. The female of Sciogriphoneura brunnea Steyskal is redescribed. Photographs and illustrations of adult morphological structures are presented and taxonomic notes are discussed. An identification key based on the morphological characters is provided to the species of Sciogriphoneura, including comments on some diagnostic characters to the genus and family. Keywords: Identification key; Neotropical Region; Relict group; Sciomyzoidea; Taxonomy.

_____________________________________ elosciomyzidae é uma pequena família de moscas composta atualmente por 28 espécies válidas, dispostas em 11 gêneros. A família apresenta distribuição restrita ao Hemisfério Sul, com maior diversidade na região Australiana/ Oceânica (Barnes 1981). Assume-se que a família tenha uma distribuição relictual (McAlpine 1989), apresentando clados disjuntos entre a região Australiana/Oceânica e o cone sul da região Neotropical, assim como ocorre com diversos outros grupos de dípteros de distribuição circo-antártica (Amorim 2009). Dentre os helosciomizídeos, Sciogriphoneura Malloch, 1933 se destaca por ser o único gênero ocorrendo na América do Sul, com duas espécies (Steyskal 1977; Barnes 1981; McAlpine 2012; PereiraColavite 2013). Sciogriphoneura brunnea Steyskal, 1977 foi descrita a partir de uma única fêmea que, por ter sido apresentada em um catálogo, teve sua diagnose abreviada e contendo apenas caracteres que a distinguiam de Sciogriphoneura nigriventris Malloch, 1933. Neste trabalho é apresentada pela primeira vez uma diagnose detalhada da espécie, com fotos e desenhos das estruturas morfológicas, incluindo desenhos da terminália feminina, pela primeira vez ilustrada para Helosciomyzidae.

Material e Métodos O espécime examinado está depositado na Coleção Entomológica ‘Pe. Jesus S. Moure’, Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Paraná (DZUP; curador: Dr. Claudio J.B. de Carvalho). O exemplar foi examinado através de microscópio estereoscópico Leica MZ16, equipado com máquina fotográfica Leica DFC 500 acoplada a um computador com Software Auto-Montage Pro (Syncropy). Desenhos e fotos foram tratados com Adobe

Illustrator CS5 e Adobe Photoshop CS5. O mapa de localidades foi obtido através do programa QGIS 2.8.1. A terminologia para estruturas e posicionamentos de cerdas segue Cumming & Wood (2009), exceto para os conceitos de costângio e escópula (sensu McAlpine 2012). Escópula é definida nos helosciomizídeos como um conjunto de microtríquias pequenas e densas encontradas na superfície ventral de alguns tarsômeros dos machos, diferindo na forma, cor e estrutura em relação às demais microtríquias. Segundo McAlpine (2012) a escópula é menos desenvolvida em fêmeas e frequentemente é vestigial neste sexo. Aqui é utilizado o termo pseudoescópula para designar o padrão de microtríquias encontrado nas tíbias e tarsômeros da fêmea, representado por cerdas amarelas e unidas, que diferem estruturalmente do padrão apresentado para machos (McAlpine 2012, Figuras 8–10). As medidas do exemplar foram obtidas automaticamente pelo software de automontagem de fotos. As seguintes abreviações são utilizadas ao longo do texto: fa, face anterior; fad, face ântero-dorsal; fd, face dorsal; fpd, face póstero-dorsal; fp, face posterior; fpv, face póstero-ventral; fv, face ventral; fav, face ântero-ventral; fl, face lateral; fli, face lateral interna; fle, face lateral externa. O termo pré-medial (plural, pré-mediais) é utilizado para características que ocorram da região basal à região mediana de uma estrutura. O termo pósmedial (plural, pós-mediais) é utilizado para características que ocorram da região mediana à região apical de uma estrutura. Agências de Financiamento: Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq, proc. # 350052/2014-0) e Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado da Paraíba (FAPESQ).

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Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera,…

Resultados Sciogriphoneura brunnea Steyskal, 1977 [Figuras 1–21] S. brunnea: Steyskal 1977: 1 (descrição, catálogo, em Dryomyzidae); Barnes 1981: 66 (revisão); Mathis & Sueyoshi 2011: 224 (catálogo); Pereira-Colavite 2013: 3 (catálogo). Fêmea. Medidas. Corpo: 5,5mm [Figuras 4–5]; asa: 6,5mm [Figuras 16–17]. Coloração. Em geral amarelo; escapo e pedicelo ocres; arista marrom; margem anterior dos olhos, região centrosuperior da face e parafrontália ocres; margem superior da sutura ptilinal marrom; palpo com base amarela, escurecendo gradativamente até o ápice marrom; escuto ocre, com três listras finas, sutis e marrons, sendo uma central, e uma em cada fileira de dorsocentrais; catatergito marrom-escuro, todos os outros escleritos torácicos laterais e ventrais amarelos; pernas amarelas à exceção da borda apical dos fêmures médio e posterior e dos tarsômeros III, IV e V de todas as pernas, marrons; pseudoescópula amarela; halter amarelo, com a base da cabeça ocre; asas hialinas, com tom amarelado; veias tronco, C, h, Sc, R1 amarelas, restantes marrons; abdômen amarelo à exceção da margem distal dos segmentos II e III marrons; espermatecas marrons. Cabeça [Figuras 1–3, 8–10]. Quetotaxia: arista com micropubescência, da base ao ápice; escapo e pedicelo com microquetas; pedicelo com uma cerda dorsal; primeiro flagelômero com fraca pubescência; fronte com microquetas em toda extensão; dois pares de cerdas orbitais levemente reclinadas, o primeiro com metade do tamanho do segundo (do lado direito há uma cerda pequena e distinta antes do primeiro par orbital); cerdas ocelares proclinadas e divergentes; microquetas após o triângulo ocelar; cerdas pós-ocelares paralelas e levemente reclinadas; cerdas verticais internas levemente convergentes e reclinadas; cerdas verticais externas divergentes e levemente reclinadas; parafaciália com quatro microquetas em cada lado; palpos com microquetas no ápice e nas fli, fv e fle, algumas destacadas; quatro cerdas genais; dilatação genal, pós-gena e occipício com microquetas; microquetas supracervicais destacadas. Morfologia: arista dorsobasal; a junção da fronte com o vértice forma um M em vista anterior; face em quilha; clípeo desenvolvido.

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Tórax [Figura 12]. Quetotaxia: acrosticais 0:1; dorsocentrais 1:3; dois pares pós-alares; dois pares supra-alares, um pré- e um póssutural; um par pós-pronotal basal; dois pares notopleurais, iguais em tamanho; um par escutelar basal; um par escutelar apical, não convergente; um par pró-esternal; dois pares catepisternais, o anterior menor e proclinado, posterior maior e retroclinado; catepisterno com cinco cerdas menores na fv; lobo pós-pronotal, escuto e catepisterno com microquetas; demais escleritos nus; espiráculos sem sétulas adjacentes. Morfologia: sutura transversal incompleta, atingindo até a região dorsocentral; lobo pós-pronotal e calo pós-alar não destacados; escutelo côncavo medialmente. Pernas [Figuras 6–7, 11]. Coxa anterior: fa com três cerdas laterais externas e três cerdas apicais; sétulas negras adjacentes na fa. Fêmur anterior: fd com uma completa fileira de cerdas; fpd com uma fileira pré-medial de cerdas, fracas pós-mediais; fpv com uma fileira pós-medial de cerdas. Tíbia anterior: fd com uma cerda pré-apical; fa com pseudoescópula pós-medial; Tarsos anteriores: tarsômeros I, II e III com pseudoescópula na fv. Coxa média: fl com duas cerdas; fv com cinco cerdas; microtríquias dispersas pelas fl e fv. Fêmur médio: fpv com uma cerda apical; fp sem cerdas pré-mediais; fv sem cerdas pós-medial. Tíbia média: fd com uma cerda pré-apical; ápice com cerdas nas fa, fad, fp e fv. Coxa posterior: fl com uma cerda; fv com três cerdas; microtríquias dispersas pelas fl e fv. Fêmur posterior: fad com duas cerdas pós-mediais (a perna esquerda tem três cerdas); fp sem cerdas pré-mediais; fv sem cerdas pós-mediais. Tíbia

Pereira-Colavite

posterior: fd com uma cerda pré-apical; ápice com cerda na fav; fv com pseudoescópula apical. Tarsos posteriores: tarsômeros I, II e III com pseudoescópula na fv. Asa [Figuras 16–17]. Tégula com quatro cerdas destacadas na margem; costângio com duas cerdas (uma terceira fraca); C com uma série de 18 pares de espinhos equivalentes em tamanho, nas fa e fd, da metade de Sc até o segundo terço de R2+3; R1 com seis cerdas na fd, no terço distal; C sem quebra umeral e subcostal; C com espínulas por toda extensão; Sc completa e forte; M1 fortemente convergente e fusionada apicalmente com R4+5 antes de atingir o ápice; bm fracamente aberta na junção de bm-cu e M1; cup fechada; dm-cu levemente oblíqua; CuA1 e A1+CuA2 não alcançam a margem da asa; A2 não vestigial; álula e caliptra com cílios negros marginais. Abdômen [Figuras 18–20]. Quetotaxia: macroquetas reduzidas em tamanho; segmento II com várias cerdas na fav; segmentos 1–5 com cerdas medianas marginais e laterais; tergitos e escleritos com microquetas. Morfologia: sutura entre segmentos I e II levemente sulcada, não membranosa; tergito e esternito 6 separados por membrana; espiráculos 1–6 na pleura (espiráculo 7 não pode ser checado); epiprocto arredondado, com microquestas; hipoprocto ovalado, com microquetas; cercos longos e estendidos posterioremente, com microquetas; esternito 8 com desclerotinização médio-basal, dando o aspecto de forma de dente; espermatecas rugosas e arredondadas, configuração 2+1. Material examinado. BRASIL, Paraná: Tijucas do Sul, 1♀, 29.III.2007, A. Pereira-Colavite col. (DZUP). Holótipo (analisado através de fotografias). BRASIL, Rio de Janeiro: Itatiaia (Fazenda Serra), ♀, VIII.1946, M.P. Barretto col. (MZSP). Chave para as espécies de Sciogriphoneura A chave apresentada abaixo foi adaptada de Barnes (1981). Caracteres adicionais e desenhos de S. nigriventris foram adaptados a partir de Malloch (1933). 1. Antena, arista e ápice dos palpos marroms; margem lateral do mesonoto, do lobo pós-pronotal à base da asa, marrom; espinhos costais anteriores e dorsais equivalentes em tamanho; M fortemente curvada no terço apical, encontrando R4+5 juntamente com o ápice da asa [Figura 17]; CuA1 e A1+CuA2 não atingindo a borda da asa [Figura 16]; fêmur médio sem cerda pós-medial fa; fêmur posterior com duas cerdas fad; fêmures em tom amarelado; abdômen amarelado, com tom marrom claro; Brasil (Paraná, Rio de Janeiro) [Figura 22].................................S. brunnea Steyskal 1’. Antena, arista e ápice dos palpos pretos; margem lateral do mesonoto, do lobo pós-pronotal à base da asa, preta; espinhos costais anteriores duas vezes maiores que os dorsais; M não fortemente curvada no terço apical, não encontrando R4+5 no ápice da asa [Figura 15]; CuA1 e A1+CuA2 atingindo a borda da asa [Figura 14]; fêmur médio com uma ou mais cerdas pósmediais fa; fêmur posterior com uma cerda fad; fêmures em tom enegrecido; abdômen enegrecido, com tom marrom escuro; Argentina e Chile [Figura 22].................. S. nigriventris Malloch

Discussão Sciogriphoneura foi transferido para a família Helosciomyzidae por Barnes (1981), posição corroborada por McAlpine (2012), baseado em S. nigriventris. Para McAlpine (2012), 13 caracteres distinguem Helosciomyzidae de seus prováveis grupos-irmãos, Dryomyzidae e Helcomyzidae. Dentre estes, Sciogriphoneura brunnea apresenta os seguintes caracteres (numeração segue McAlpine 2012): (1) C com uma série de espinhos grandes e espaçados próximos e além do ápice de Sc; (2) duas cerdas costagiais; (3) cup não excede em tamanho a metade da segunda seção de M (espaço entre r-m e dm-cu); (4) seção transversa de e-ISSN 1983-0572

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Figuras 1–7. S. brunnea. 1, cabeça, vista lateral; 2, cabeça, vista frontal; 3, cabeça, vista dorsal; 4, hábito, vista dorsal; 5, hábito, vista lateral; 6, tíbia anterior, vistas anterior e ventral (seta indica o início da pseudoescópula); 7, tíbia posterior, vistas anterior e ventral (seta indica o início da pseudoescópula). Escalas: figuras 1–5, 1 mm; figuras 6–7, 0,5 mm (Autor: A. Pereira-Colavite).

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Figuras 8–13. S. brunnea. 8, cabeça, vista lateral; 9, cabeça, vista frontal; 10, cabeça, vista dorsal; 11, perna posterior, ápice da tíbia e tarsômeros (mostrando a pseudoescópula), vista ventral; 12, tórax, vista dorsal; S. nigriventris. 13, cabeça, vista lateral (adaptado de Malloch, 1933). Escalas: figuras 8–10 e 12, a e c, 1 mm; fig. 11, b, 0,5 mm. Observação: figs. 8–9 e 13, aparelho bucal não representado (Autor: A. Pereira-Colavite).

e-ISSN 1983-0572

Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera,…

Pereira-Colavite

Figuras 14–17. S. nigriventris. 14, asa, vista dorsal; 15, ápice da asa, vista dorsal (adaptado de Malloch 1933); S. brunnea. 16, asa, vista dorsal; 17, ápice da asa, vista dorsal. Escala: figura 16, 1 mm (Autor: A. Pereira-Colavite).

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Figuras 18–20. S. brunnea. 18, ápice do ovipositor, vista ventral; 19, ovipositor, vista dorsal; 20, ápice do ovipositor, vista lateral direita. Legendas: cer, cerco; epi, epiprocto; esp, espermateca; hip, hipoprocto; st 8, esternito 8; tg 6, tergito 6; tg 7; tergito 7; tg 8, tergito 8. Escala: 0,2 mm (Autor: A. Pereira-Colavite).

Figura 21. S. brunnea Steyskal. Hábito, vista lateral (Autor: A. Pereira-Colavite).

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Figura 22. Mapa de distribuição das espécies de Sciogriphoneura: S. brunnea, quadrado vermelho; S. nigriventris, círculo rosa; linha amarela, Trópico de Capricórnio. Escala: 150 km (Autor: A. Pereira-Colavite).

Os demais caracteres definidores de Helosciomyzidae (de acordo com McAlpine 2012) devem ser expandidos para trazer a realidade de S. brunnea ao grupo (adições em itálico): (5) CuA2+A1 distintamente ou levemente engrossada no terço basal e se tornando abruptamente atenuada, mas visivelmente atingindo ou não a margem de asa [Figura 16] (em S. brunnea o engrossamento é muito sutil e não atinge a margem da asa); (8) três ou quatro cerdas pós-genais diferenciadas [Figuras 8 e 13] (os exemplares analisados de S. brunnea apresentam quatro cerdas pós-genais, mas é difícil precisar se este é o padrão da espécie ou deve-se ao baixo número de espécimes conhecidos); McAlpine (2012) também encontrou assimetria nas cerdas pós-genais para um indivíduo de S. nigriventris. O caráter (11) face ventral do basitarso anterior e posterior sem projeção arredondada terminal, não pode ser avaliado por não se conhecerem machos para a espécie. Para Barnes (1981), a definição de Sciogriphoneura — baseado em S. nigriventris — envolve um escutelo convexo, característica não observada nos exemplares examinados de S. brunnea. Em vista lateral o escutelo se apresenta basicamente retilíneo da região basal à apical, enquanto que, em vista posterior, este forma a partir das regiões laterais em direção ao eixo médiolongitudinal um sulco que confere aspecto côncavo. Duas razões podem justificar tais observações: a pequena série de exemplares conhecidos e o próprio processo de fixação dos espécimes, provavelmente porque o próprio exoesqueleto tende a colapsar durante o processo de secagem (McAlpine 2012). e-ISSN 1983-0572

Agradecimentos André César Lopes da Silva (DZUP) pelos dados do holótipo de S. brunnea e Projeto Taxon Line (DZUP) pela ajuda nas fotos. O autor é grato pelas sugestões de dois revisores anônimos que ajudaram a aprimorar este trabalho. Este trabalho foi apoiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq, proc. # 350052/2014-0) e Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado da Paraíba (FAPESQ).

Referências Amorim, D.S., 2009. Chapter 3 – Neotropical Diptera diversity: richness, patterns, and perspectives, p. 69-95. In: Pape, T., D. Bickel & R. Meier (Eds) Diptera Diversity: Status, Challenges and Tools. Leiden, BRILL, p. 460. Barnes, J.K., 1981. Revision of the Helosciomyzidae (Diptera). Journal of the Royal Society of New Zealand 11: 45-72. Cumming, J.M. & D.M. Wood, 2009. Morphology and terminology, p. 9–50. In: Brown, B.V., A. Borkent, J.M. Cumming, D.M. Wood, N.E. Woodley & M.A. Zumbado (Eds.) Manual of Central American Diptera, Vol. 1. Ottawa, NRC Research Press, 714 p. Malloch, J.R., 1933. Acalyptrata (Helomyzidae, Trypetidae, Sciomyzidae, Sapromyzidae, etc.), p. 177–391. In: Diptera of Patagonia and South Chile 4(4), Plates II–VII. London, British Museum (Natural History), 215 p. Mathis, W.N. & M. Sueyoshi, 2011. World catalog and conspectus on the Family Dryomyzidae (Diptera: Schizophora). Myia, 12: 207-233. McAlpine, D.K., 2012. Notes and descriptions of Australian Helosciomyzidae or comb-winged flies (Diptera: Schizophora). Records of the Australian Museum, 64: 51-70. McAlpine, J.F., 1989. Phylogeny and classification of the Muscomorpha, p. 1397–1518. In: McAlpine, J.F. & D.M. Wood (Eds.) Manual of Nearctic Diptera, Vol. 3, Monograph

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CuA2 fortemente recurvada; (6) pró-esterno sem pontes précoxais; (7) metaesterno nu; (9) tarsos com segmentos distais deprimidos; (10) espiráculos pré-abdominais localizados na membrana pleural; (12) tergitos abdominais 3 a 5 das fêmeas sem uma única e grande cerda marginal lateral; e (13) tergitos e esternitos 7 das fêmeas separados por membrana pleural.

Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera,…

32. Ottawa, Research Branch, Agriculture Canada, 249 p. Pereira-Colavite, A., 2013. Catalogue of Neotropical Diptera. Helosciomyzidae. Neotropical Diptera, 23: 1-4. Steyskal, G.C., 1977. Family Dryomyzidae. In: Papavero, N. (Ed.) A catalogue of the Diptera of the Americas south of the United States, 62: 1-2.

Pereira-Colavite

Recebido em: 10/07/2015 Aceito em: 16/08/2015 **********

Como citar este artigo:

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Pereira-Colavite, A., 2015. Redescrição de Sciogriphoneura brunnea Steyskal (Diptera, Helosciomyzidae), Chave de Identificação para Espécies e Comentários sobre Alguns Caracteres Diagnósticos para o Gênero e Família . EntomoBrasilis, 8 (3): 226-231. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.538

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.492 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Two Species of Armored Scale Insects (Hemiptera: Diaspididae) Associated with Sori of Ferns Marcelo Guerra Santos¹ & Vera Regina dos Santos Wolff² 1. Universidade do Estado do Rio de Janeiro, e-mail: marceloguerrasantos@gmail.com (Autor para correspondência). 2. Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária – FEPAGRO, Rio Grande do Sul, e-mail: vera-wolff@fepagro.rs.gov.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 232-234 (2015)

Abstract. This note reports the presence of two scale insects species Hemiberlesia palmae (Cockerell) and Pinnaspis strachani (Cooley) (Coccoidea, Diaspididae), associated respectively with Asplenium serratum L. (Aspleniaceae) and Niphidium crassifolium (L.) Lellinger (Polypodiaceae). It is the first record of a fern species as host plant of H. palmae. In both fern species, the diaspidids were found nearby the sori. Keywords: Aspleniaceae; Fern-insect interactions; Polypodiaceae; Pteridophytes; Scale Insect.

Duas Espécies de Cochonilhas (Hemiptera: Diaspididae) Associadas com Soros de Samambaias Resumo. A presente comunicação relata a presença de duas espécies de cochonilhas Hemiberlesia palmae (Cockerell) e Pinnaspis strachani (Cooley) (Coccoidea, Diaspididae), associadas respectivamente com Asplenium serratum L. (Aspleniaceae) e Niphidium crassifolium (L.) Lellinger (Polypodiaceae). É o primeiro registro de uma samambaia como planta hospedeira de H. palmae. Nas duas espécies de samambaias, os diaspidídeos encontravam-se concentrados principalmente ao redor dos soros. Palavras-chave: Aspleniaceae; Cochonilhas; Interações samambaia-inseto; Polypodiaceae; Pteridófitas.

_____________________________________ nteractions between ferns and insects are more poorly studied than those between insects and angiosperms (Mehltreter 2010). Diaspididae (Hemiptera: Coccoidea), popularly known as armored scale insects, are parasites of plants, feeding mainly on plant cell contents (Veilleux et al. 2014). In a bibliographic survey of scale insect in ferns, Hendrix (1980) reported 42 species of the families Coccidae (24 spp.), Diaspididae (11 spp.), Margarodidae (1 spp.) and Pseudococcidae (6 spp.). Most of recorded species is polyphagous (86.4% in Coccidae and 100% in Diaspididae), but only 9.1% of the Coccidae species are monophagous and none in Diaspididae (Hendrix 1980). The ScaleNet reports 72 scale insect species registered for ferns: Coccidae (32 spp.), Pseudococcidae (17 spp.), Diaspididae (14 spp.), Eriococcidae (2 spp.), Monophlebidae (2 spp.), Ortheziidae (2 spp.), Rhizoecidae (2 spp.) and Putoidae (1 spp.). It also mentions 7 species for lycophytes: Pseudococcidae (3 spp.), Ortheziidae (2 spp.), Coccidae (1 spp.) and Diaspididae (1 spp.) (Veilleux et al. 2014).

(2003). The collected fern species have been herborized following conventional techniques (Sylvestre & Rosa 2002) and identified using specific bibliography (Moran & Riba 1995). Voucher specimens were deposited at the herbarium of the Faculdade de Formação de Professores (RFFP) of the Universidade do Estado do Rio de Janeiro.

Armored scale insects (Coccoidea, Diaspididae) were observed on two fern species, Asplenium serratum L. (Aspleniaceae) and Niphidium crassifolium (L.) Lellinger (Polypodiaceae). Leaves of seven specimens of Asplenium serratum were collected in June 2013 and February 2014, in Serra da Tiririca State Park (22º057’55.6”S 43º001’18.2”W), while the leaves of five specimens of N. crassifolium were harvested in February 2012 from Itatiaia National Park (22°26’57.5”S 44°36’38.6”W), Rio de Janeiro State, Brazil. The scale insects attached to the fern leaves were fixed and preserved in alcohol 70%. Permanent slides of the adult female specimens were prepared for Coccoidea following the method adapted by Claps & Haro (1995), using KOH solution (10%) for clarification, alcoholic series for dehydration, mounting in Canada balsam and deposited at the Entomology Collection of the Fundação Estadual de Pesquisa Agropecuária (FEPAGRO, Rio Grande do Sul, Brazil). The scale insect species were identified under an optical microscope, using the keys by Claps & Wolff

The scale insect observed on N. crassifolium was identified as Pinnaspis strachani (Cooley) (Figure 2). According to Balick (1978) and Veilleux et al. (2014), this diaspidid is cosmopolitan and polyphagous occurring on 381 plant hosts worldwide, including five species of ferns: Asplenium nidus L. (Aspleniaceae), Neottopteris rigida Fée (=Asplenium nidus L.), Nephrolepis davallioides Kunze (Lomariopsidaceae), Platycerium grande J. Sm. (Polypodiaceae), Niphobolus fissus Blume [=Pyrrosia longifolia (Burm. f.) C.V. Morton] (Polypodiaceae) and Adiantum sp. (Pteridaceae). In Brazil, P. strachani has been reported on two fern species - Nephrolepis cordifolia (L.) C. Presl and Nephrolepis exaltata (L.) Schott (Lomariopsidaceae); it has a wide geographic distribution, from the Amazonas state (North Region) until Rio Grande do Sul state (South Region) (Claps et al. 2001; Peronti et al. 2001; Claps & Wolff 2003).

The scale insect observed on A. serratum was identified as Hemiberlesia palmae (Cockerell) (Figure 1). This diaspidid is a polyphagous species that has been reported on 119 hosts worldwide. However, hitherto, no species of fern has previously been reported as its host (Veilleux et al. 2014). In Brazil, H. palmae is documented on Citrus reticulata Blanco (Rutaceae), Cycas revoluta Thunb. (Cycadaceae), Eucalyptus tereticornis Sm. (Myrtaceae), Musa sp. (Musaceae) and Cocos nucifera L. (Arecaceae) with geographic distribution in the states of Bahia, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná and Rio Grande do Sul (Claps et al. 2001; Culik et al. 2008, 2011).

Funding Agencies: FAPERJ, CNPq and PROCIENCIA-UERJ.

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Two Species of Armored Scale Insects (Hemiptera:…

The species A. serratum and N. crassifolium are recorded for the first time as host plants for armored scale insects. In both fern species, most of the adult females diaspidid were observed near the sori on fertile leaves (Figures 1 and 2). Patra et al. (2008) suggest a soral crypsis of the coccid Sassetia filicum (Boisduval) in the sori of the fern Asplenium nidus L. (Aspleniaceae). Scale insects are phytophagous, feeding by sucking plant juices through

Santos & Wolff

a set of highly modified mouthparts called stylets. The sori of the two fern species are born on veins. These are a great sink region of nutrients that probably attracts the scale insects. In this way, close to sori, the scale insects can find food and camouflage conditions. Additional studies may provide further data to assess the hypothesis of the cryptic adaptation of the scales insects in fern sori.

Figure 1. Scale insect on Asplenium serratum. A) Scale insect females on fern sori. B) Detail of the Hemiberlesia palmae females. (Photos: M.G. Santos)

B A

Figure 2. Scale insect on Niphidium crassifolium. A) Scale insect on fern sori. B) Detail of the Pinnaspis strachani females (Brown) and males (White). (Photos: M.G. Santos)

ACKNOWLEDGMENTS The first author thanks FAPERJ (Fundação Carlos Chagas Filho de Amparo à Pesquisa do Estado do Rio de Janeiro), CNPq (Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico) and PROCIENCIA-UERJ for financial support.

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REFERENCES Balick, M.J., D.G. Furth & G. Cooper-Driver, 1978. Biochemical and Evolutionary Aspects of Arthropod Predation on Ferns. Oecologia, 35: 55-89. Claps, L.E. & M.E. de Haro, 1995. Conociendo nuestra fauna IV. Familia Diaspididae (Insecta: Homoptera). Morfología y biología. Serie Monográfica y Didáctica Facultad de Ciencias Naturales e Instituto Miguel Lillo UNT, 20:1-21. Claps, L.E., V.R.S. Wolff & R. Gonzalez, 2001. Catálogo de las Diaspididae (Hemiptera, Coccoidea) exóticas de Argentina, Brasil y Chile. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 60: 9-34. Claps, L.E. & V.R.S. Wolff, 2003. Cochinillas Diaspididae

(Hemiptera: Coccoidea) frecuentes en plantas de importancia económica de la Argentina y Brasil. Revista de la Sociedad Entomológica Argentina, 3: 1-59. Culik, M.P., D.S. Martins, J.A. Ventura & V.R.S. Wolff, 2008. Diaspididae (Hemiptera: Coccoidea) of Espírito Santo, Brazil. Journal of Insect Science, 8:1-6. Culik, M.P., V.R.S. Wolff, A.L.B.G. Peronti, Y. Ben-Dov & J.A. Ventura, 2011. Hemiptera, Coccoidea: Distribution extension and new records for the states of Espírito Santo, Ceará, and Pernambuco, Brazil. Check List, 7: 567-570. Hendrix, S.D. 1980. An evolutionary and ecological perspective of the insect fauna of ferns. The American Naturalist, 115: 171196. Mehltreter, K., 2010. Interactions of ferns with fungi and animals, p. 220-254. In: Mehltreter, K., L.R. Walker & J.M. Sharpe (Eds.). Fern Ecology. Cambridge, University Press, 444 p. Moran, R.C. & R. Riba, 1995. Psilotaceae a Salviniaceae, p. 1-470. In: Davidse, G., M. Sousa & S. Knapp (eds.). Flora Mesoamericana. Ciudad de México, Universidad Nacional Autónoma de México, 470 p. Patra, B., S. Bera & R.J. Hickey, 2008. Soral crypsis: protective e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (3)

Received in: 11/22/2014 Accepted in: 07/25/2015 **********

Suggestion citation:

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Santos, M.G. & V.R.S. Wolff, 2015. Two Species of Armored Scale Insects (Hemiptera: Diaspididae) Associated with Sori of Ferns. EntomoBrasilis, 8 (3): 232-234. Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.492

e-ISSN 1983-0572

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doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.499 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brasil Registrado no ZooBank: urn:lsid:zoobank.org:pub:37D48472-D15F-4E0B-9B04-6A0DF60E3F01 Francisco Eriberto de Lima Nascimento¹ & Freddy Bravo² 1. Universidade Federal do Rio de Janeiro, Departamento de Entomologia, e-mail: eri_betinho@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. Universidade Estadual de Feira de Santana, Departamento de Ciências Biológicas, e-mail: fbravo@uefs.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 235-241 (2015)

Resumo. É apresentada uma lista das espécies de Cerambycidae do município de Morro do Chapéu, Bahia, Brasil, coletados no projeto Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido) e depositados na Coleção Entomológica do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS). Foram coletados 34 exemplares de 29 espécies distribuídas em 16 tribos e duas subfamílias. Oito das espécies listadas são registros novos para o estado sendo três para o bioma Caatinga. São fornecidas informações de distribuição e ilustrações das espécies. Palavras-chave: Cerambicídeos; Hexapoda; inventário; semiárido baiano.

Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) from the Morro do Chapéu, Chapada Diamantina, Bahia, Brazil Abstract. We present a species list of Cerambycidae from the municipality of Morro do Chapéu, Bahia, Brazil, based on specimens collected by the Project Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido) and deposited at Coleção Entomológica do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS). Thirty-four specimens were collected in 29 species belonging to 16 tribes and two subfamilies. Eight species are new record to the state Bahia and three for the Caatinga biome. In the list is included informations about distribution and a photo of each species is provided. Keywords: Bahia semiarid; Hexapoda; inventory; longhorn.

_____________________________________ erambycidae é uma família megadiversa de coleópteros cujos representantes popularmente conhecidos no Brasil como serra-paus, caracterizam-se principalmente pelas longas antenas. Martins (1999) menciona que no Brasil, alguns biomas como a Caatinga e o Pantanal ainda carecem de dados a respeito da fauna de cerambicídeos, no entanto, nos últimos anos foram publicadas listas de espécies de regiões específicas da caatinga (e.g. Maia et al. 2003; Galileo et al. 2013) e listas mais abrangentes do Semiárido brasileiro nas quais foram incluídas novas espécies coletadas na caatinga (Menezes et al. 2012; Nascimento & Bravo 2014a). Na lista de Cerambycidae apresentada por Nascimento & Bravo (2014a), que inclui áreas de Caatinga da Bahia, é citadas apenas uma espécie da família para Morro do Chapéu, Oncideres alicei Lane. Posteriormente, Martins et al. (2015), registraram Periboeum dilectum Napp & Martins, Anoplomerus buqueti Belon, Oncideres castanea Dillon & Dillon, e designaram o gênero monotípico Raglicia Martins, Galileo & Santos-Silva para R. monnei.

muito diversificada, pois além de Cerrado e Caatinga, há áreas de transição (Cerrado graminoso, Cerrado senso estrito, Cerradão e Campo rupestre) com complexos vegetacionais conhecidos como Tabuleiros, Lajedos e Dunas (França et al. 2013). A precipitação pluviométrica média anual de Morro do Chapéu varia entre 800 a 1.600 mm com os períodos mais chuvosos entre os meses de novembro a janeiro sendo tais períodos bastante irregulares (Velloso et al. 2002; Lobão et al. 2011). Morro do Chapéu é considerada uma área de extrema prioridade para conservação da biodiversidade pela peculiar composição faunística, florística e geomorfológica (MMA 2002; Silva et al. 2004). No entanto, atividades como a excessiva extração de areia e a caça de animais silvestres ameaçam constantemente os ecossistemas locais (França et al. 2013). O presente trabalho tem por objetivo listar os cerambicídeos coletados em algumas localidades de Morro do Chapéu, fornecendo novos registros e contribuindo para o conhecimento dessa fauna na Caatinga.

A Chapada Diamantina abrange a porção norte de uma cadeia montanhosa conhecida como Serra do Espinhaço, que se estende em direção norte-sul por mais de 1.000 km desde o norte da Bahia até a região central de Minas Gerais (Harley 1995). Ao Norte da Chapada Diamantina, se localiza Morro do Chapéu a cerca de 400 km de Salvador (10º46’-12º0’S e 41º30’- 40º42’O) (Rocha & Costa 1995) (Figura 1).

Os espécimes foram coletados sob a licença número 25528-1 (SISBIO/IBAMA), pelo Programa de Pesquisa em Biodiversidade/ Semiárido (PPBio) em três coletas no município de Morro do Chapéu nos períodos de 30.IX.2008 a 02.X.2008 e 22 a 25.VI.2009 e de 17 a 19.XI.2012. As localidades amostradas foram: Morrão (Campo Rupestre com afloramentos rochosos e vegetação herbáceo-arbustiva); Capão do Pinho (Campo Aberto, plantações de maracujá, Passiflora sp., Passifloraceae); Tareco (Área antropizada, vegetação de Caatinga com mata ciliar);

A topografia de Morro do Chapéu apresenta áreas de altitudes que variam entre 500 m a 1300 m, com uma cobertura vegetal

Agência de Financiamento: CNPq e Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido)

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Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, …

Nascimento & Bravo

Figura 1. Localização da área de estudo e pontos de coleta: 1-Tareco; 2- São Rafael; 3-Morrão; 4, Capão do Pinho; 5, Cachoeira do Ferro Doido.

Cachoeira do Ferro Doido (Campo Rupestre, vegetação herbáceoarbustiva e afloramentos rochosos) e São Rafael (Campo Aberto com Vegetação secundária de Caatinga arbustiva) (Figuras 2-6).

Para a captura dos cerambicídeos, foram utilizadas armadilhas de luz (Luiz de Queiroz), Malaise de solo, armadilhas confeccionadas com garrafas plásticas (Pet) e iscas de bananas com caldo de

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6 Figuras 2-6. Localidades de coleta em Morro do Chapéu, Estado da Bahia, Brasil: 2- Morrão; 3- Capão do Pinho; 4- Tareco; 5- Cachoeira do Ferro Doido; 6-São Rafael.

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Foram coletados e estudados 34 exemplares a partir dos quais foram identificadas 29 espécies. Das cinco subfamílias registradas no Brasil (Prioninae, Parandrinae, Lepturinae, Lamiinae e Cerambycinae), duas foram encontradas em Morro do Chapéu, Cerambycinae e Lamiinae. Meridiotroctes truncata Galileo & Martins, era conhecida apenas pelo holótipo de Senhor do Bonfim, município localizado a pouco mais de 200 km ao norte de Morro do Chapéu, ainda na Chapada Diamantina (Galileo & Martins 2011). Oncideres alicei Lane, também é endêmica para o estado, assim como Rhaphiptera delmari Nascimento & Bravo, que é conhecida apenas pela série tipo coletada em Morro do Chapéu (Nascimento & Bravo 2014b). Entre as espécies listadas, oito não possuíam registros para a Bahia e dessas, três não possuíam registros para o Bioma Caatinga: Anelaphus robi Hrabovsky, era conhecida apenas para a Amazônia, Amniscites pictipes (Bates) para a Amazônia e Mata Atlântica e Lophopoeum humerosum Monné & Martins para o Cerrado. Alguns trabalhos sobre a fauna de Cerambycidae no semiárido [Maia et al. (2003), 210 exemplares, 66 espécies; Galileo et al. (2013), 243 exemplares, 75 espécies] apresentaram maior diversidade que Morro do Chapéu (34 exemplares, 29 espécies) e embora haja diferenças consideráveis das localidades amostradas e de esforço amostral nesses trabalhos, acreditamos que o resultado em Morro do Chapéu pode ser atribuído aos sucessivos anos de seca que o município tem enfrentado nestes últimos quatro anos. Segundo França et al. (2013), a vegetação em Morro do Chapéu é determinada pela pluviosidade, sendo mais diversa e exuberante nos períodos chuvosos, assim, devido à estreita relação dos cerambicídeos com as plantas hospedeiras, a diversidade dessa fauna parece ser afetada pela sazonalidade local sendo tal condição, refletida na baixa diversidade amostrada. O número de novos registros provavelmente se deve ao pouco número de estudos e de especialistas do grupo na região. A partir dos resultados obtidos, pode-se concluir que Morro do Chapéu é uma área endêmica para algumas espécies de Cerambycidae e pode abrigar muitas outras ainda não coletadas. Possivelmente tais resultados subestimem a diversidade dessa fauna na região, no entanto, devido aos poucos trabalhos de inventários e da acelerada degradação local, visam contribuir para o conhecimento dos cerambicídeos, fornecendo dados de distribuição e dando subsídios para estudos posteriores que venham promover ações para a conservação local. Lista de espécies de Cerambycidae de Morro do Chapéu, Bahia, Brasil. As espécies marcadas com (*) correspondem a novos registros para o estado da Bahia e com (**) para a Caatinga. A distribuição está de acordo com os catálogos de Monné (2015a, 2015b).

(11º35’31”S 41º12’57”W, 1.288 m s.n.m.), 02-03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55663; 55668. BOTHRIOSPILINI 2. Chlorida festiva (Linnaeus, 1758) (Figura 8). Distribuição: Estados Unidos até Argentina e Caribe. Material examinado: Morrão (11º35’31”S, 41º12’57”W, 1.288 m s.n.m.), 02-03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55667; Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 22-23 jun 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55653. EBURIINI 3. Eburodacrys flexuosa Gounelle 1909 (Figura 9). Distribuição: Brasil (Goiás, Mato Grosso, Minas Gerais, Paraíba até São Paulo), Bolívia, Paraguai e Argentina. Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06” W, 850 m s.n.m.), 29 set.- 03 out. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55658. 4. Susuacanga octoguttata (Germar, 1821) (Figura 10). Distribuição: Colômbia, Venezuela, Peru, Brasil (Amazonas, Pará, Acre, Rondônia, Maranhão, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Goiás, Paraíba, Ceará, Bahia, Minas Gerais, Espírito Santo, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná, Santa Catarina, Rio Grande do Sul), Bolívia, Paraguai, Argentina. Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 22-23 jun. 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55687. ELAPHIDIINI 5. **Anelaphus robi Hrabovsky 1987 (Figura 11). Distribuição: Guiana Francesa, Brasil (Amazonas, Mato Grosso, Pará). Material examinado: Cachoeira do Ferro Doido (11º37’40”S 41º00’02”W, 900 m s.n.m.), 24-25 jun. 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55674. 6. Periboeum dilectum Napp & Martins, 1984 (Figura 12). Distribuição: Brasil (Bahia), Equador. Material examinado: Fazenda Capão do Pinho (11º36’30”S, 41º01’06”W, 850 m), 22–23. jun. 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55684,55682. GRACILIINI 7. Raglicia monnei Martins, Galileo & Santos-Silva 2015.

CERAMBYCINAE

Distribuição: Brasil (Bahia (Morro do Chapéu))

ACHRYSONINI

Material examinado: São Rafael (11° 26’ 37”S, 41°22’35.6”W, 696 m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 5680.

1. Achryson surinamum (Linnaeus, 1767) (Figura 7). Distribuição: Estados Unidos, México, América Central, Caribe, América do Sul até a Argentina. Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06” W, 850 m s.n.m.), 22-23 jun. 2009, T. Zacca et al. armadilha luminosa, MZFS 55654; Morrão e-ISSN 1983-0572

HESPEROPHANINI 8. * Anoplomerus buqueti Belon, 1890 (Figura 13). Distribuição: Brasil (Pará, Mato Grosso, Mato Grosso do Sul, Goiás, Minas Gerais, São Paulo), Paraguai,

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cana e coleta ativa com rede entomológica. O material foi triado, montado, tombado e depositado na Coleção Entomológica do Museu de Zoologia da Universidade Estadual de Feira de Santana (MZFS), Feira de Santana, Bahia. A identificação se deu através de bibliografia especializada e com o auxilio do especialista Dr. Ubirajara Martins do Museu de Zoologia da USP (MZSP)†. São fornecidas fotos das espécies (Figuras 7-34 exceto R. monnei ).

EntomoBrasilis 8 (3)

Cerambycidae (Insecta, Coleoptera) de Morro do Chapéu, …

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Nascimento & Bravo

Figuras 7-18. Espécies de Cerambycinae (Cerambycidae) registradas em Morro do Chapéu, Estado da Bahia, Brasil: 7-Achryson surinamum (Linnaeus), comprimento 16,70 mm; 8-Chlorida festiva (Linnaeus 1758), comprimento 18,86 mm; 9- Eburodacrys flexuosa Gounelle, comprimento 21,55 mm; 10- Susuacanga octoguttata (Germar), comprimento 21,17 mm; 11-Anelaphus robi Hrabovsky, comprimento 13,98 mm; 12- Periboeum dilectum Napp & Martins comprimento 13,00 mm; 13- Anoplomerus buqueti Belon, comprimento 13,90 mm; 14-Methia fischeri Melzer, comprimento 6,11 mm; 15-Compsibidion vanum (Thomson), comprimento 10,35 mm; 16- Tropidion investitum (Martins), comprimento 12,85 mm; 17- Ozodes multituberculatus Bates, comprimento 12,69 mm; 18-Colynthaea coriacea (Erichson in Schomburg), comprimento 10,78 mm.

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Figuras 19-34. Espécies de Lamiinae (Cerambycidae) registradas em Morro do Chapéu, Estado da Bahia, Brasil: 19-Amniscites pictipes (Bates), comprimento 6,89 mm; 20-Nyssodrysina lignaria (Bates), comprimento 7,23 mm; 21-Lophopoeum humerosum Monné & Martins, comprimento 8,36 mm; 22-Lophopoeum timbouvae Lameere, comprimento 7,17 mm; 23-Meridiotroctes truncata Galileo & Martins, comprimento 8,27 mm; 24- Oreodera glauca glauca (Linnaeus) comprimento 14,03 mm 25-Psapharochrus jaspideus (Germar), comprimento 14,55 mm; 26Steirastoma stellio Pascoe,comprimento 16,33 mm; 27-Bisaltes bimaculatus Aurivillius, comprimento 13,84 mm; 28-Falsamblesthis ibiyara Marinoni, comprimento 9,28 mm; 29- Oncideres alicei Lane, comprimento 12,88 mm; 30 Oncideres castanea Dillon & Dillon, comprimento 14,90; 31-Oncideres ulcerosa (Germar), comprimento 17,92 mm; 32- Lochmaeocles obliquatus Dillon & Dillon, comprimento 19,49 mm;33Ataxia albisetosa Breuning,comprimento 13,43 mm; 34-Rhaphiptera delmari Nascimento & Bravo, comprimento 13,28 mm.

Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, 700 m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F.E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55678. METHIINI 9. *Methia fischeri Melzer, 1923 (Figura 14). Distribuição: Brasil (Mato Grosso do Sul, Alagoas, Sergipe, Espírito Santo até o Rio Grande do Sul) Paraguai, Argentina. Material examinado: Cachoeira do Ferro Doido (11º37’40”S, 41º00’02”W, 900 m s.n.m.), 24-25 jun. 2009, T. Zacca et al.,armadilha luminosa, MZFS 55688. e-ISSN 1983-0572

NEOIBIDIONINI 10. *Compsibidion vanum (Thomson, 1867) (Figura 15). Distribuição: México até a Argentina, Brasil (Maranhão), Bolívia. Material examinado: Morrão (11º35’31”S, 41º12’57”W, 1288 m s.n.m.), 02-03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55665. 11. Tropidion investitum (Martins, 1962) (Figura 16). Distribuição: Brasil (Bahia ao Rio Grande do Sul), Bolívia, Paraguai, Argentina. Material examinado: Morrão (11º35’31”S, 41º12’57”W, 1288 m s.n.m.), 02-03 dez. 2008, T. Zacca et al.

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Argentina, Uruguai.

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armadilha luminosa, MZFS 55662. NECYDALOPSINI 12. Ozodes multituberculatus Bates 1870 (Figura 17). Distribuição: México, Honduras, Guatemala, Nicarágua até o Panamá, Brasil (Bahia). Material examinado: Morrão (11º35’31”S, 41º12’57”W, 1288 m s.n.m.), 02-03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55664. PIEZOCERINI 13. Colynthaea coriacea (Erichson in Schomburg, 1848) (Figura 18). Distribuição: Guiana, Guiana Francesa, Brasil (Piauí, Maranhão até Santa Catarina, Mato Grosso). Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55669. LAMIINAE ACANTHOCININI 14. **Amniscites pictipes (Bates, 1863) (Figura19). Distribuição: Costa Rica até o Panamá, Equador, Bolívia, Brasil (Amazonas, Espírito Santo, Pará, Rio de Janeiro). Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55679. 15. Nyssodrysina lignaria (Bates, 1864) (Figura 20). Distribuição: Brasil (Bahia ao Rio Grande do Sul), Paraguai, Argentina (Buenos Aires, Misiones). Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 54130. 16. **Lophopoeum humerosum Monné & Martins 1976 (Figura 21) Distribuição: Brasil (Goiás), Honduras, Costa Rica. Material examinado: São Rafael (11° 26’ 37”S, 41°22’35.6”W, 696 m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 5680.

19. Oreodera glauca glauca (Linnaeus, 1758)(Figura 24). Distribuição: México (Jalisco, Oaxaca) até o Uruguai, Caribe. Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 22-23 jun 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55681. 20. Psapharochrus jaspideus (Germar, 1824) (Figura 25). Distribuição: Brasil (Ceará até o Rio Grande do Sul), Bolívia, Paraguai, Argentina, Uruguai. Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 29 nov. - 03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55686. 21. Steirastoma stellio Pascoe, 1866 (Figura 26). Distribuição: Honduras, Costa Rica, Colômbia, Guiana Francesa, Brasil (Paraíba, Pernambuco até o Rio Grande do Sul), Bolívia, Paraguai, Argentina, Uruguai. África, São Tomé. Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55670. APOMECYNINI 22. Bisaltes bimaculatus Aurivillius, 1904 (Figura 27). Distribuição: Brasil (Bahia, Rio de Janeiro, Minas Gerais), Bolívia, Argentina. Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55676. FORSTERIINI 23. * Falsamblesthis ibiyara Marinoni, 1978 (Figura 28). Distribuição: Brasil (Minas Gerais até o Rio Grande do Sul). Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 29 nov. - 03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55657. ONCIDERINI 24. Oncideres alicei Lane, 1977 (Figura29). Distribuição: Brasil (Bahia).

17. Lophopoeum timbouvae Lameere 1884 (Figura 22)

Material examinado: 10 mai. 2003, Rodrigo, MZFS 2526.

Distribuição: Brasil (Pernambuco, Bahia até o Rio Grande do Sul), Bolívia, Paraguai, Argentina, Uruguai.

25. Oncideres castanea Dillon & Dillon, 1946 (Figura 30).

Material examinado: São Rafael (11° 26’ 37”S, 41°22’35.6”W, 696 m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55678. ACANTHODERINI

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Nascimento & Bravo

Distribuição: Brasil (Mato Grosso, Goiás, Bahia, Minas Gerais, Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná, Santa Catarina). Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 22-23 jun 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55681.

18. Meridiotroctes truncata Galileo & Martins, 2011 (Figura 23).

26. Oncideres ulcerosa (Germar, 1824) (Figura 31).

Distribuição: Brasil (Bahia).

Distribuição: Brasil (Maranhão, Bahia, Espírito Santo ao Rio Grande do Sul),Bolívia, Paraguai.

Material examinado: Capão do Pinho (11°36’30”S, 41º01’06”W, 850 m s.n.m.), 29 nov. - 03 dez. 2008, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55655.

27. Lochmaeocles obliquatus Dillon & Dillon, 1946 (Figura 32). e-ISSN 1983-0572

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EntomoBrasilis 8 (3)

Distribuição: Brasil (Ceará até a Bahia). Material examinado: Tareco (11°24’20.3”S, 41º22’17.6”W, m s.n.m.), 17-19 nov. 2012, F. E. Nascimento et al., armadilha luminosa, MZFS 55675. PTEROPLIINI 28. *Ataxia albisetosa Breuning, 1940 (Figura 33). Distribuição: Sergipe).

Brasil

(Ceará,

Pernambuco,

Alagoas,

Material examinado: Cachoeira do Ferro Doido (11º37’40”S, 41º00’02”W, m s.n.m.), 24-25 jun. 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55672; 55673. 29. Rhaphiptera delmari Nascimento & Bravo, 2014 (Figura 34). Distribuição: Brasil (Bahia (Morro do Chapéu)). Material examinado: Cachoeira do Ferro Doido (11º37’40”S, 41º00’02”W, m s.n.m.), 24-25 jun. 2009, T. Zacca et al., armadilha luminosa, MZFS 55660; 55661; 55659.

AGRADECIMENTOS Agradecemos ao CNPq pela concessão da bolsa de Iniciação Científica ao primeiro autor, ao Programa de Pesquisa em Biodiversidade do Semiárido (PPBio/Semiárido) pelo financiamento das coletas, ao professor Ubirajara R. Martins (in memorian)  (MZSP) pelo auxílio na identificação do material e aos biólogos Eliomar Menezes, Thamara Zacca e Leonardo Oliveira pelo fornecimento de alguns dados de coleta.

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Como citar este artigo:

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.503 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Nidificação de Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associada à Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) em Ecótono de Bioma Caatinga/Mata Atlântica, no Estado do Rio Grande do Norte Francisco Virgínio¹, Tatiane Tagliatti Maciel² & Bruno Corrêa Barbosa² 1. Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, Rio Grande do Norte, Brasil, e-mail: f.vs1987@hotmail.com. 2. Laboratório de Ecologia Comportamental e Bioacústica (LABEC), Universidade Federal de Juiz de Fora, Juiz de Fora, Minas Gerais, Brasil tatitagliatti@hotmail.com, barbosa.bc@outlook.com (Autor para correspondência).

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 242-245 (2015)

Resumo. Alguns vespídeos sociais neotropicais se associam com alguns vertebrados e outros insetos, sendo essas interações relatadas há décadas, entretanto pouco se sabe sobre a presença dessas no Bioma Caatinga e Mata Atlântica. Neste estudo descreve-se o primeiro registro de ocorrência da associação entre ninhos de vespas Polybia rejecta (Fabricius) e formigas Azteca chartifex Forel em área de transição da Mata Atlântica e Caatinga no Rio Grande do Norte. As observações ocorreram em mata particular no município de Monte Alegre, de outubro de 2009 a setembro de 2014 através da busca ativa por colônias, uso do método ad libitum, fotografia e coleta de espécimes com posterior identificação. Na área de estudo foram localizadas quatro colônias ativas e uma abandonada de P. rejecta, todas associadas aos ninhos de A. chartifex com aproximação de 20 a 30 cm. Verificou-se que, quando a colônia de P. rejecta era perturbada, os indivíduos se tornavam agressivos, enquanto que as formigas se aglomeravam no intuito de se defenderem de um provável predador. Essas interações parecem beneficiar tanto vespas como formigas, pois se supõe que as vespas agridam possíveis predadores das formigas, enquanto que as formigas atacam aves e primatas predadores das vespas. Este trabalho corrobora com a hipótese de que a associação entre vespas sociais P. rejecta e formigas A. chartifex é benéfica para ambas as espécies, e que provavelmente as vespas são as mais beneficiadas, como também revela a não exclusividade dessa associação para os biomas aqui relatados. Palavras-chave: Caatinga; colônias; formigas; Mata Atlântica; vespas sociais.

Nesting Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associated with Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) in Ecotone Caatinga/Atlantic Forest, in the State of Rio Grande do Norte Abstract. Some neotropical social wasps which are associated with some vertebrates and other insects like ants, and these interactions are reported for decades, but little is known about the presence of these in the Caatinga and Atlantic Forest. This study describes the first association’s record between nests of Polybia rejecta (Fabricius) wasp and Azteca chartifex Forel ants in the transition area of the Atlantic Forest and Caatinga in Rio Grande do Norte. The observations were in a private forest in Monte Alegre, from October 2009 to September 2014 through active search for colonies, use of ad libitum method, photography and collection of specimens with traceability. In the study area were found four active colonies and one abandoned of P. rejecta, all associated with nests of A. chartifex with approach of 20-30 cm. It was found that when the colony of P. rejecta was disturbed, they became aggressive towards the disturbance object, whereas the ants gathered in order to fend off a potential predators. These interactions appear to benefit wasps and ants, it is assumed that is possible that wasps attack ants’s predators, whereas the ants attack the wasps’s predators. This study corroborates the hypothesis that the association between the social wasps P. rejecta and A. chartifex ants is beneficial for both species, and probably the wasps are the most benefited, but also shows the non-exclusivity of this association for the biomes up then reported. Keywords: Ants; Atlantic Forest; caatinga; colonies; social wasps.

_____________________________________ ssociações entre espécies diferentes podem ocorrer a fim de aumentar suas chances de sobrevivência, ambas provendo e recebendo benefícios, em uma relação denominada mutualismo ou simbiose. Nestes tipos de relação, uma das espécies oferece um serviço ou produto que seu associado não consegue sozinho e, em troca, recebe algum tipo de benefício (Hoeksema & Bruna 2000). A interação entre insetos e plantas está entre as interações ecológicas mais estudadas (Del-Claro & Torezan-Silingardi 2012; Del-Claro et al. 2013). Muitas evidências indicam que o mutualismo entre insetos e plantas evoluiu em função de vantagens oferecidas às plantas pelos insetos que forrageavam naturalmente em sua superfície (Bronstein et al. 2006).

As vespas sociais desempenham papéis importantes nas interações e associações ecológicas, despertando grande interesse científico (Prezoto et al. 2008; Clemente et al. 2012; Elisei et al. 2012; Barbosa et al. 2014). Algumas vespas sociais neotropicais são conhecidas por suas associações com vertebrados como morcegos (Jeanne 1970) e aves (Somavilla et al. 2013; Menezes et al. 2014) e com outros insetos (Wilson 1975; Souza et al. 2013), até mesmo entre vespas sociais onde espécies menos agressivas se associam aquelas mais agressivas (Gorton 1978; London & Jeanne 1997). A maioria dessas observações foi relatada há mais de trinta anos, Agências de Financiamento: CNPq e CAPES

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Nidificação de Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: …

Virgínio et al.

desde então, poucos estudos semelhantes foram publicados, e há pouca informação sobre vespas sociais que nidificam em áreas de Caatinga e Mata Atlântica. Ambos os biomas são fragmentados, com forte influência humana e considerados “hotspots” da biodiversidade, em destaque o bioma Caatinga que é endêmico do Brasil (Myers et al. 2000; Maciel & Barbosa, 2015). Apesar da endemia, pouca atenção tem sido dada à conservação da variada e marcante paisagem da Caatinga, e a contribuição da sua biota à biodiversidade extremamente alta do Brasil tem sido subestimada (Silva et al. 2004; Melo et al. 2015).

realizadas em percursos no fragmento florestal, vistoriando construções humanas, afloramentos rochosos, cavidades em tronco de árvores e dosséis. Quando localizadas, as colônias foram fotografadas e a distância entre os ninhos foi estimada. Para cada interação encontrada, foram realizadas observações durante 15 a 20 minutos para cada colônia, usando o método ad libitum, registrando todas as atividades comportamentais (Altmann 1974; Del-Claro 2010) e alguns indivíduos foram coletados com rede entomológica e armazenados em recipientes com álcool 70° GL, devidamente etiquetados para posterior identificação.

Neste sentido, o presente estudo tem como objetivo relatar a associação inédita de nidificação entre vespas sociais Polybia rejecta (Fabricius) e formigas Azteca chartifex Forel no bioma de Caatinga com transição para Mata Atlântica no estado do Rio Grande do Norte.

Foram registradas quatro colônias ativas e uma abandonada de P. rejecta, todas associadas a colônias ativas de A. chartifex, as colônias das vespas sociais estavam a aproximadamente 20 a 30 cm das colônias das formigas, fixadas no caule das plantas, localizadas no interior da mata assim como da borda (Figura 2). A presença de uma colônia abandonada de vespa próxima a uma colônia ativa de vespas e de formigas revela que a procura pela associação ocorre pelas vespas, já que colônias de vespas são menos duradouras que de formigas.

Os registros ocorreram no fragmento florestal chamado de “Mata do Priquito”, localizado no povoado Timbaúba, município de Monte Alegre, Rio Grande do Norte (6°5’14”S - 35°21’44”W) (Figura 1). A área é de transição entre Mata Atlântica e Caatinga e são encontradas espécies vegetais de ambos os biomas. A formação vegetal do município é basicamente de Floresta Subperenifólia onde a vegetação densa é constituída por árvores e arbustos, que possuem grande número de folhas largas, troncos relativamente delgados, e o solo apresenta-se recoberto por uma camada de húmus, e também de Floresta Subcaducifólia, onde a vegetação é caracteriza pela queda das folhas das árvores durante o período seco. O município possui clima do tipo tropical chuvoso com verão seco e estação chuvosa adiantando-se para o outono, precipitação pluviométrica média anual de 962,2 mm, período chuvoso de março a agosto, temperatura média anual em torno de 26,3º C e umidade relativa média anual de 76% (IDEMA 1999).

O maior benefício dessa associação para as formigas, pode ser a proteção contra mamíferos predadores, como tamanduás já que as vespas P. rejecta apresentam alta agressividade. Portanto, aparentemente, as vespas sociais não causam danos às formigas e trazem apenas benefícios para elas (Jeanne 1972; Herre et al. 1986). Contudo, as formigas A. chartifex também apresentam comportamento agressivo e já foram relatadas por Ducke (1910) e Richards (1978) defendendo uma colônia de Synoeca virgínea Fabricius, assim, pode-se inferir que a vantagem da associação

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As observações foram realizadas entre outubro de 2009 e setembro de 2014, por meio de campanhas aleatórias, sempre no intervalo entre 8:00 e 14:00 h através de busca ativa por colônias,

Nas colônias ativas da P. rejecta, foi possível observar comportamentos agressivos quando a colônia era perturbada, como voos em direção a perturbação. Já as formigas, devido a sua limitação, se aglomeravam sobre o ninho na tentativa de defesa de um possível predador. Entretanto, não foi observado comportamento agressivo entre as espécies associadas.

Figura 1. Localização do fragmento florestal da “Mata do Priquito”, município de Monte Alegre, estado do Rio Grande do Norte.

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Figura 2. Colônias de vespas sociais Polybia rejecta associadas a colônias de formigas Azteca chartifex: (A) Colônia ativa de Polybia rejecta associada às formigas; (B) Colônia abandonada de vespas (círculo vermelho) e colônia ativa associada; (C) Colônia recém-fundada de vespas sociais associadas. Autor: F. Virgínio.

As relações entre as vespas e formigas do gênero Azteca, também podem ser competitivas, como registrado para vespas dos gêneros Polybia e Charterginus, que foram observadas roubando comida de formigas Azteca na Guiana Francesa e Costa Rica (LaPierre et al. 2007). Apesar do baixo número de registros dessa associação e em somente dois biomas (Silveira et al. 2008; Somavilla et al. 2013; Souza et al. 2013), fica clara a relação benéfica entre nidificações de vespas sociais P. rejecta e de formigas A. chartifex. As associações publicadas aqui afirmam a não exclusividade da associação das espécies de vespas e formigas para os biomas até então relatados. No entanto, ainda não foram realizadas experimentações ou análises mais aprofundadas a fim de se obter afirmações sobre os reais benefícios dessa relação interespecífica. Assim, estudos adicionais de etologia e ecologia devem ser realizados para avaliar se essa relação é apenas uma tolerância entre os dois himenópteros ou se existe de fato algum tipo de simbiose entre eles.

Agradecimentos Os autores agradecem a Elias Virgínio da Silva e a Mariana Paschoalini por contribuírem com o estudo.

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para as vespas também é de proteção, principalmente contra pássaros e macacos (Delabie 1990).

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Como citar este artigo:

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Virgínio, F., T.T. Maciel & B.C. Barbosa, 2015. Nidificação de Polybia rejecta (Fabricius) (Hymenoptera: Vespidae) Associada à Azteca chartifex Forel (Hymenoptera: Formicidae) em Ecótono de Bioma Caatinga/Mata Atlântica, no Estado do Rio Grande do Norte EntomoBrasilis, 8 (3): 242245. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.503

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.523 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Espécies de Carineta (Hemiptera: Cicadidae) no Estado de Mato Grosso, Brasil Marliton Rocha Barreto & Julielen Miras Porfiro Universidade Federal de Mato Grosso, e-mail: mrb.ufmt@gmail.com (Autor para correspondência), julielen@zootecnista.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 246-248 (2015)

Resumo: As cigarras são insetos facilmente reconhecidos pelo seu grande tamanho e pelo som emitido pelos machos. Suas ninfas são consideradas pragas de algumas culturas por se alimentarem da seiva das raízes das plantas. Carineta é um gênero neotropical que inclui aproximadamente 70 espécies, sendo pelo menos 20 mencionadas para o Brasil. Esse trabalho teve como objetivo registrar a primeira ocorrência de Carineta gemella Boulard, Carineta matura Distant e Carineta spoliata Walker para o Estado de Mato Grosso, Brasil. Os insetos foram capturados em Dezembro de 2010 em Cotriguaçu, MT (09°52’24”S, 58°13’17”W), com uso de armadilha luminosa modelo Luiz de Queiroz. C. matura e C. spoliata são conhecidas como pragas do café, sendo associadas até o momento apenas a essa planta hospedeira. Referente a C. gemella, ainda não é conhecida uma planta hospedeira para essa espécie. Estudos futuros serão necessários para determinar quais espécies florestais são hospedeiras das espécies de Carineta aqui reportadas, bem como os prejuízos causados pelas mesmas. Deste modo fica explícita a importância de estudos de distribuição, pois possibilitam o conhecimento da fauna regional assim como a elaboração de estratégias conservacionistas. Palavras-Chave: Armadilha luminosa, Cicadas, Distribuição, Insecta, Ocorrência.

Carineta species (Hemiptera: Cicadidae) in state of Mato Grosso, Brazil Abstract: Cicadas are insects easily recognized by its large size and the sound emitted by males. Their nymphs are considered pests of some crops by feeding on the sap of plant roots. Carineta is a neotropical genus comprising about 70 species, at least 20 mentioned for Brazil. This study aimed to register the first occurrence of Carineta gemella Boulard, Carineta matura Distant and Carineta Spoliata Walker for the state of Mato Grosso, Brazil. The insects were captured in December 2010 in Cotriguaçu, MT (09°52’24”S, 58°13’17”W), using light trap model Luiz de Queiroz. C. matura and C. spoliata are known as coffee pests, being associated so far only this host plant. Regarding C. gemella, it is not yet known a host plant for this species. Future studies are needed to determine which tree species are host species Carineta here reported, as well as the damage caused by them. Thus is explicit the importance of distribution studies, as they allow the knowledge of the regional fauna as well as the development of conservation strategies. Keywords: Cicadas; Distribution; Insecta; Light trap; Occurrence.

_____________________________________ superfamília Cicadoidea, insetos conhecidos popularmente como cigarras, subdivide-se nas famílias Cicadidae e Tettigarctidae (Moulds 2005), sendo a última restrita as montanhas da Tasmânia de Sudeste da Austrália (Shcherbakov 2009).

se sabe sobre as plantas hospedeiras e sua distribuição geográfica. Especificamente para a região da Amazônia Meridional, as informações são inexistentes. Neste sentido, o experimento teve por objetivo relatar a ocorrência de três espécies de Carineta para o estado de Mato Grosso, Brasil.

As cigarras são facilmente reconhecidas pelo tamanho, que varia entre 15 a 75 mm, e pelo som característico emitido pelos machos. No entanto, por se tratarem de indivíduos com grande mobilidade e, geralmente encontrados em baixa densidade populacional, sua amostragem se torna difícil (Sanborn & Maes 2012).

O trabalho foi conduzido em Dezembro de 2010, em um módulo experimental (09°52’24”S, 58°13’17”W) localizado no município de Cotriguaçu/MT. O mesmo é composto por seis trilhas no sentido Norte-Sul (1 km cada) e duas trilhas no sentido LesteOeste (5 km cada). Para captura dos insetos, ao longo das trilhas de 5 km, a cada quilômetro, foram instaladas armadilhas modelo Luiz de Queiroz. Os insetos foram sacrificadas com ácido acético e, posteriormente separadas por tamanho. Os espécimes maiores eram colocados em mantas confeccionadas com jornal, algodão e naftalina e secos em estufa, e os menores eram depositados em potes com álcool 70%.

Esses insetos possuem um ciclo denominado hipometabólico, passando pelas fases de ovo, ninfa móvel, ninfa imóvel e adulto, sendo que as ninfas móveis se alimentam de seiva das raízes das plantas hospedeiras e são consideradas pragas de algumas culturas (Souza et al. 2009). Muitas espécies de cigarras, coletadas por acaso durante coletas não específicas, permanecem, frequentemente, durante muito tempo indeterminadas nas coleções de museus, não sendo representadas de várias localidades (Sanborn & Maes 2012). Em alguns grupos mais diversificados como Cicadomorpha é possível que até 90% das espécies tropicais ainda permaneçam desconhecidas (Dietrich 2005). Embora, contribuições recentes, com relação a descrições de novas espécies de Cicadidae, tenham sido realizadas (Sanborn 2008; Santos & Martinelli 2009a, 2009b; Sanborn & Maes 2012), pouco

Foram obtidos oito exemplares do gênero, sendo três Carineta gemella Boulard, dois Carineta matura (Distant) e três Carineta spoliata (Walker). Todos os exemplares coletados foram depositados na Coleção Entomológica do laboratório de Entomologia da Universidade Federal de Mato Grosso, Campus Universitário de Sinop.

Agências de Financiamento: CNPq (projeto N. 569382/2008 4) e FAPEMAT

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Espécies de Carineta (Hemiptera: Cicadidae) no Estado do …

O gênero Carineta inclui aproximadamente 70 espécies, sendo pelo menos 20 registradas para o Brasil. Dentre essas, Carineta fasciculata Germar, C. matura e C. spoliata são mencionadas como pragas do café no país (Martinelli & Zucchi 1997). Referente a C. gemella, ainda não é conhecida uma planta hospedeira para essa espécie. No Brasil, a distribuição de C. gemella, C. spoliata e C. matura está representada na Figura 01 e foi compilada em função das seguintes referências: Sanborn (2008, 2013), Martinelli & Zucchi (1989) e Martinelli (1985).

Barreto & Porfiro

Deste modo o presente trabalho trata do primeiro registro de C. gemella, C. matura e C. spoliata no Estado de Mato Grosso. Estudos futuros serão necessários para determinar quais espécies florestais são hospedeiras das espécies de Carineta aqui reportadas, bem como os prejuízos causados pelas mesmas. Deste modo fica explícita a importância de estudos de distribuição, pois possibilitam o conhecimento da fauna regional assim como a elaboração de estratégias conservacionistas.

Figura 1. Distribuição de Carineta gemella, Carineta spoliata e Carineta matura na América do Sul.

247

AGRADECIMENTOS Os autores agradecem a Dra. Nilza Maria Martinelli, da Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho, pela identificação dos insetos. Ao CNPq (projeto N. 569382/2008 4) e a FAPEMAT (projeto: Padrões de distribuição local e regional da Biodiversidade na Amazônia Meridional e a integração das informações para subsidiar planos de manejo e conservação e o

uso sustentável dos recursos naturais) pelo apoio financeiro.

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Como citar este artigo:

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Barreto, M.R. & J.M. Porfiro, 2015. Espécies de Carineta (Hemiptera: Cicadidae) no Estado de Mato Grosso, Brasil. EntomoBrasilis, 8 (3): 426248. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.523

e-ISSN 1983-0572

Comunicação Científica

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.540 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

A Gynandromorph and Teratological Case in Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae) Emerson Fraga Comério¹, Nelson Wanderley Perioto² & Rogéria Inês Rosa Lara² 1. Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal - UNESP/FCAV, e-mail: emersoncomerio@hotmail.com (Autor para correspondência). 2. APTA Centro Leste / Universidade Estadual Paulista “Júlio de Mesquita Filho”, Faculdade de Ciências Agrárias e Veterinárias de Jaboticabal - UNESP/FCAV, e-mail: nerioto@gmail.com, rirlara@yahoo.com.br.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 249-252 (2015)

Abstract. This study reports the occurrence of antennae with female and male characteristics in a female of Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae) collected in Parque Estadual Intervales, Ribeirão Grande, São Paulo, Brazil, as well as malformations in one of the antennas, which are described and illustrated. Keywords: Diapriinae; Gynandromorphs; Morphological Abnormality; Spilomicrini; Teratology.

Um Caso de Ginandromorfia e Teratologia em Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae) Resumo. Este estudo relata a ocorrência de antenas com características femininas e masculinas em um exemplar fêmea de Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae) coletado no Parque Estadual Intervales, Ribeirão Grande, São Paulo, Brasil, assim como malformações em uma das antenas, que são aqui descritas e ilustradas. Palavras-Chave: Anomalia Morfológica; Diapriinae; Ginandromorfismo; Spilomicrini; Teratologia.

_____________________________________ ynandromorphs are sexually abnormal individuals that show deviant phenotypes in the expression of female and male characters, exhibited in the same tagmata or part of them. They are normally rare or very rare in nature, thus not frequently collected (Turrisi & Borsato 2008). Among Hymenoptera, the gynandromorphism has been documented in Formicidae (Wheeler 1903; Adlerz 1908; Berndt & Kremer 1983; Scupola 1994), Diprionidae (Martini et al. 1999), Siricidae (Neumann 1970), Tenthredinidae (Peacock 1925), Trichogrammatidae (Beserra et al. 2003), Encyrtidae (Caltagirone 1970; Zhang & Zhu 2007), Scelionidae (Huggert 1977), Chalcididae (Halstead 1988), Agaonidae (Pereira et al. 2003), Ichneumonidae (Tarasco 1996), Braconidae (Whiting & Whiting 1927), Mutillidae (Maeklin 1956; Turrisi 1999), Eumenidae (Cooper 1959; Turrisi & Borsato 2008), Sphecidae (Schneider & Feitz 2003), Platygastridae (Safavi 1968) and Apoidea (Laidlaw 1932; Leclerq 1953; Akre et al. 1982; Nilsson 1987; Celary & Wisniowski 2001; Ornosa et al. 2001; González 2004; Wcislo et al. 2004; Engel 2007; Lucia et al. 2009; Michez et al. 2009). Teratology is the study of structural abnormalities, especially monstrosities and malformations (Torre-Bueno 1989). Balazuc (1948) defined it as the study of monsters and Savini & Furth (2004) defined as monsters the specimens of a particular species with one or more exceptional anatomical particularities, incompatible with the generic characters or with characters of the suprageneric taxon to which the species belongs. In Hymenoptera, teratological cases were reported by Balazuc (1957), Fabritius (1968), Acosta & Martinez (1984), Michel (1985), Borderá & Tormos (1986), Tussac & Balazuc (1991), Bessart (1993), Tussac (1994), Borsato (1995), Penteado-Dias et

al. (2005) and Popovici et al. (2014). In Diapriidae (Hymenoptera), abnormalities were reported in Trichopria verticillata (Letreille) that showed one male and one female antenna (Foerster, 1845); Chitty (1905) reported a gynandromorph species of Spilomicrinae; Ceballos (1921) reported a specimen of Basalys macroptera (Kieffer) with the left side of the body with female characteristics and the right with male ones; Oglobin (1936) reported a female of Acanthopria sp. with the antennas male features; Szabó (1959) reported a case of a female of Monelata cincta (Haliday) with a male antenna withdeformed antennomeres; Bin (1972) reported a ginandromorph female of Trichopria Ashmead with a male antennae; Bin (1976) reported a female of Trichopria with teratological processes in head with only one compound eye, antenna and ocelli ande left mandible stunted; Rajmohana & Narendran (1999) reported a ginandromorph female of Trichopria with teratological segments in one antenna. A This paper report teratological and gynandromorph female of Spilomicrus (Figure 1) collected in January 2010 in area of Atlantic Rainforest at Parque Estadual Intervales (24º16’27.7”S / 48º25’19.3”W), Ribeirão Grande, São Paulo State, Brazil. Both antennas of the studied specimen had 13 segments. The right antennae, with female characteristics, has moderate, nonabrupt, multisegmented clava, antenommere 12 subequal in length to antenommere 13, with lateral pit, clavomeres slightly flattened ventrally, antenommeres 8 and 9 abnormals, not distinctly separated, and antenommere 3 with a teratoma (Figures 2. a,b); Funding Agencies: Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (Hympar/ Sudeste – CNPq/Fapesp/Capes)

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A Gynandromorph and Teratological Case in Spilomicrus sp. …

the left one, with male characteristics, wastypically filiform, with scattered short hairs, and antenommere 4 abnormal, without typical sharp longitudinal keel (Figure 2c). The others morphological characteristics were normal to females of Spilomicrus.

Comério et al.

The examined specimen have been deposited in the collection LRRP - Coleção Entomológica do Laboratório de

Sistemática e Bioecologia de Parasitoides e Predadores da APTA Ribeirão Preto, Ribeirão Preto, SP, Brazil (N.W. Perioto, curator).

Permanent license to collect zoological material (IBAMA) number 16473-1.

Figure 1. Gynandromorph female of Spilomicrus, habitus.

250

Figure 2. Anternnae of studied exemplar of Spilomicrus. a) Female antenna . b) Teratoma in the female antenna. c) Male antenna .

Acknowledgments

References

We thank to the Instituto Nacional de Ciência e Tecnologia dos Hymenoptera Parasitoides da Região Sudeste Brasileira (Hympar/Sudeste – CNPq/Fapesp/Capes) for the financial support.

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Suggestion citation:

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Comério, E.F., N.W. Perioto & R.I.R. Lara, 2015. A Gynandromorph and Teratological Case in Spilomicrus sp. (Hymenoptera, Diaprioidea, Diapriidae). EntomoBrasilis, 8 (3): 249-252. Available in: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.540

e-ISSN 1983-0572

Necrólogo

doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.564 e-ISSN 1983-0572 Publicação do Projeto Entomologistas do Brasil www.ebras.bio.br Distribuído através da Creative Commons Licence v4.0 (BY-NC-ND) Copyright © EntomoBrasilis Copyright © do(s) Autor(es)

Ubirajara Ribeiro Martins de Souza (1932-2015) Maria Helena Mainieri Galileo Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Instituto de Biociências, email: galileomh@yahoo.com.

_____________________________________ EntomoBrasilis 8 (3): 253-254 (2015)

Recebi um convite do corpo Editorial da Revista EntomoBrasilis, através do Prof. Ricardo Andreazze, para compartilhar de uma “homenagem ao nosso saudoso Ubirajara Ribeiro Martins por sua contribuição pela entomologia brasileira e na formação de vários entomólogos”.

_____________________________________ ira, como gostava de ser chamado, nasceu na capital de São Paulo, em 8 de julho de 1932. Cursou a graduação em Agronomia pela Universidade Federal de Viçosa, tendo concluído em 1954 e o doutorado, pela Universidade de São Paulo, em 1975. Seu interesse pela entomologia já se manifestou na graduação e, ao concluir o curso, estagiou no Instituto Biológico de São Paulo. Em 1955, foi contemplado com bolsa da Fundação Rockfeller para estudar no México, na “Oficina de Estudios Especiales” por quase um ano. No retorno, estagiou com Frederico Lane, especialista em Cerambycidae, do atual Museu de Zoologia da Universidade de São Paulo. Em 1959, foi admitido no Museu, dedicando-se ao estudo da Sistemática da família Cerambycidae (Coleoptera). Em 1964, viajou para a Europa a fim de examinar as coleções de Cerambycidae do “Muséum National d’Histoire Naturelle”, Paris e do “British Museum of Natural History”, Londres. No ano de 1965 foi para os Estados Unidos, contemplado com bolsa de pesquisador associado da “Gugenheim Foundation”, junto à Universidade da Califórnia, campus de Berkeley, onde trabalhou com dois grandes especialistas em Cerambycidae. Um ícone da zoologia brasileira, expertise dos Cerambycidae, com muito profissionalismo, dedicação e grande capacidade de trabalho, publicou 467 artigos e dezenas de livros ou capítulos de livros. Entre as suas publicações encontram-se obras vultosas como a Monografia dos Ibidionini com 1371 páginas, revisões das tribos Piezocerini com 370 páginas, Aerenicini com 133 páginas dentre outras publicações de igual importância. Descreveu mais de 2000 espécies do Novo Mundo. Desde 1997 dedicava-se à publicação da série “Cerambycidae sulamericanos” contendo revisões minuciosas e amplas das tribos de Cerambycinae e Lamiinae. A obra é uma ferramenta para os estudiosos do grupo e dela foram publicados 14 volumes e 3 suplementos, num total de 4453 páginas. Atualmente estava preparando o volume 15. Participou ativamente na Sociedade Brasileira de Entomologia, compondo sua diretoria nas gestões de 1961-1963 e 1967-1969 e, quando assumiu a presidência, foi reeleito consecutivamente para o período 1976-1986. Dedicou-se arduamente na renovação e modernização da Revista Brasileira de Entomologia, assegurando sua periodicidade, qualificação científica, projetando-a no cenário científico. Foi sócio fundador e membro honorário da Sociedade Brasileira de Zoologia.

Foi bolsista do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico e, de 1985 a 1988, integrou o Comitê Assessor na área de Zoologia. De 1984 a 2000, integrou a “International Commission of Zoological Nomenclature”, Londres, para julgar petições de zoólogos sobre problemas nomenclaturais. Também era procurado por colegas e estudantes para opinar sobre problemas complexos de nomenclatura. Grande incentivador e atuante formador de novos taxonomistas, prestou relevante contribuição na formação de alunos de graduação e pós-graduação e de pesquisadores, sendo muitos deles atualmente líderes de grupos de pesquisa e professores universitários. Ministrou disciplinas em cursos de pós-

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Ubirajara Ribeiro Martins de Souza (1932-2015)

Galileo

graduação ou especialização desde 1970 na Escola Superior de Agricultura, Piracicaba, USP, SP; Faculdade de Saúde Pública, USP, SP; Instituto de Biociências, USP, SP; Curso Especial de Sistemática Zoológica, CNPq, Universidade Federal da Paraíba, João Pessoa, PB; Curso Especial de Sistemática Zoológica CNPq, Universidade Federal de Juiz de Fora, MG; Universidade Federal do Rio Grande do Norte, Natal, RN; Universidade Federal de Lavras, MG; Universidade Federal de Viçosa, MG; Universidade Estadual Paulista, Campus de Rio Claro, SP; Universidade Estadual Paulista, Campus de Botucatu, SP; Instituto de Pesquisas da Amazônia, Manaus AM; Universidade Federal do Paraná, Curitiba, PR e no Museu de Zoologia, USP, SP. Sempre era muito bem recebido e admirado pelos docentes e pelos pós-graduandos, pelo seu entusiasmo, capacidade de ensinar e postura profissional.

Recebeu, por mérito, vários prêmios e condecorações de Sociedades Científicas, Institutos de Pesquisas e Universidades. Muitos táxons foram nomeados em sua homenagem como, por exemplo, os gêneros Birandra, Biribellus, Gurubira, Martinsia, Martinsellus, Martinsmyia e muitas espécies birai, martinsi, ubirajarai. Emocionou-se com a homenagem recebida do Museu de Zoologia quando completou 70 anos, quando foi prestigiado por muitos zoólogos com sua presença ou com mensagens gravadas ou escritas, estas expostas em painéis.

Participou de bancas julgadoras e examinadoras de mestrado e doutorado e orientou dezenas de mestrandos e doutorandos, sempre pronto para ensinamentos, trocas de ideias e críticas construtivas.

Deixou grande legado para a Ciência e um exemplo de vida.

Como curador da coleção de Cerambycidae do Museu de Zoologia, manteve, com muito desvelo, o acervo organizado, atualizado e disponível, tornando-a uma referência mundial, pela sua representatividade em espécies e centenas de tipos. Recebeu coleções de inúmeras Instituições brasileiras e do estrangeiro para estudo e identificação, o que fazia com maestria e muita dedicação.

Expoente da zoologia brasileira, consagrado entomólogo e especialista em Cerambycidae, de elevado conceito nacional e mundial, professor, orientador cuidadoso e sempre acessível quando solicitado. Colega primoroso e abnegado, amigo solidário e verdadeiro, será sempre lembrado com muito carinho.

Saudades, Mestre.

Recebido em: 19/10/2015 Aceito em: 05/11/2015 **********

Como citar este artigo:

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Galileo, M.H.M., 2015. Ubirajara Ribeiro Martins de Souza (1932-2015). EntomoBrasilis, 8 (3): 253-254. Acessível em: doi:10.12741/ebrasilis.v8i3.564

e-ISSN 1983-0572