Resvista Memoria 179-180 2016 ("2013") by Fundación La Salle de Ciencias Naturales

Sumario Summary Artículos / Articles

Eufáusidos de la zona centro occidental del Caribe venezolano. Luis González-Cebrero y †Joaquín Buitrago. Euphausiids of the Venezuelan Caribbean central-western zone.

179–180

Mammals from the Sierra de Aroa, Yaracuy state, Venezuela: a checklist and the importance for their conservation.

Comunidades de murciélagos (Mammalia: Chiroptera) del Monumento Natural Pico Codazzi, Cordillera de la Costa Central, Venezuela. Dayana Araujo-Reyes y Marjorie Machado.

enero - diciembre

2013

Bat communities (Mammalia: Chiroptera) from Pico Codazzi Natural Monument, Cordillera de la Costa Central, Venezuela.

Contribución al conocimiento de la glándula anal de la “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae). Enrique Martínez Moreno y Rafael MartínezEscarbassiere. Contribution to the knowledge of the anal gland of “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae).

Notas / Notes

Nuevos registros del sapo hojarasquero Rhaebo haematiticus Cope, 1862 (Anura, Bufonidae) y ampliación de su distribución en Venezuela. José Luis Vieira-Fernandes, Fernando J. M. Rojas-Runjaic, José Daniel Quihua y Edwin E. Infante-Rivero. New records of the Leaf-litter Toad Rhaebo haematiticus Cope, 1862 (Anura, Bufonidae) and extension of its distribution in Venezuela.

Record of Carib Grackle (Quiscalus lugubris) with diluted coloration in the region of Lake Valencia, Aragua state, Venezuela

Tomo 73

179–180

Comadrejita ratona lanuda (Marmosa demerarae meridae)

ISSN 0037-8518 Versión impresa ISSN 2443-4968 Versión electrónica

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Juan Manuel Díaz

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Corporación para Investigaciones Biológicas - CIB Colombia

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Juhani Ojasti

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Instituto de Zoología Tropical Universidad Central de Venezuela - UCV

Instituto Oceanográfico de Venezuela Universidad de Oriente - UDO

PROVITA

Donald Taphorn

Marcelo Scelzo

Biocentro. Universidad Nacional Experimental de los Llanos Ezequiel Zamora UNELLEZ

Departamento de Ciencias Marinas Universidad Nacional de Mar de Plata - Argentina

Enrique La Marca

Marisol Aguilera

Facultad de Ciencias Forestales y Ambientales Universidad de Los Andes - ULA

Francois Gerlotto

IRD Institut pour la Recherche pour le Développement - Francia

Frank Muller-Karger College of Marine Science. University of South Florida - USA

Departamento de Estudios Ambientales Universidad Simón Bolívar - USB

Mauricio Valderrama Fundación Humedales - Colombia

Patrick Lavelle IRD Institut pour la Recherche pour le Développement - Francia

Jon Paul Rodríguez

Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas - IVIC

Juan José Neiff Centro de Ecología Aplicada Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas - Argentina

Otto Huber Centro Internacional de Ecología Tropical - CIET

Teresa Avila-Pires Museu Paraense Emilio Goeldi - Brasil

MEMORIA de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales se encuentra indexada en Zoological Record (BIOSIS), Aquatic Sciences and Fisheries Abstracts (ASFA), Cambridge Scientific Abstracts (Environmental Sciences & Pollution Management y Biological Sciences), Latindex (Sistema Regional de Información en Línea para Revistas Científicas de América Latina, el Caribe, España y Portugal), Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), Revencyt y GeoRef. La revista MEMORIA es una publicación tipo “A”. Pertenece al Registro de Publicaciones Científicas y Tecnológicas del FONACIT (Reg-1999700107). Está incluida en la Colección SciELO Venezuela (http:www2.scielo.org.ve).

Ejemplares anteriores impresos y canje Mireya Viloria. Dirección de Bibliotecas, Documentación y Archivo. Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1050-A, Venezuela. Tel-Fax: (00-58) 212-7095834 5835. mireya.viloria@fundacionlasalle.org.ve

Editor Fundador:

† Hno. Ginés Comité Editorial Asmine Bastardo

Ramón Varela

Editora Adjunta de Ecología Acuática y Limnología

Editor Adjunto de Ecología Marina, Oceanografía y Pesquerías

Giuseppe Colonnello

Oscar Lasso

Editor Adjunto de Ecología Vegetal

Editor Adjunto de Peces

Fernando Rojas-Runjaic

Ligia Blanco

Editor Adjunto de Anfibios, Reptiles y Arácnidos

Editora Adjunta de Invertebrados

Carmen U. Ravelo Editora Adjunta de Acuicultura

Coordinación editorial:

Diagramación y montaje:

Ana Marín

Cecilia Ianni

Diseño de maqueta y portada:

Patty Álvarez B.

Nuestra Portada La comadrejita ratona lanuda es un marsupial didélfido con una amplia distribución geográfica en Venezuela. Es de hábitos arbóreos y nocturno, asociado con bosques primarios o con baja afectación antrópica. En la actualidad se reconocen cuatro subespecies para Venezuela; una de ellas, Marmosa demerarae meridae (representada por la foto de nuestra portada), es un habitante común de los bosques nublados de la Sierra de Aroa en el Estado Yaracuy. Hasta la fecha, no se cuenta con estudios de poblaciones que evalúen el grado de conservación y las posibles amenazadas que pueda estar enfrentando este taxón en toda su área de distribución; sin embargo, aunque pareciera ser un animal común en ambientes boscosos, se hace necesario generar información ecológica y biológica para poblaciones que se encuentran en áreas aisladas y con alto crecimiento urbano en sus alrededores, como es el caso de la Sierra de Aroa . (Foto: Helga Terzenbach).

Dirección: Fondo Editorial, Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Av. Boyacá Edf. Fundación La Salle, PH. Apartado 1930, Caracas 1050 A, Venezuela. revista.memoria@fundacionlasalle.org.ve. www.fundacionlasalle.org.ve Rif: J-00066762-4

Sumario / Summary Artículos / Articles

Eufáusidos de la zona centro occidental del Caribe venezolano. Luis González-Cebrero y †Joaquín Buitrago. Euphausiids of the Venezuelan Caribbean central-western zone.

Mamíferos de la Sierra de Aroa, estado Yaracuy, Venezuela: listado taxonómico y la importancia de su conservación. Franger J. García, Mariana Isabel Delgado-Jaramillo, Marjorie Machado y Luis Aular. Mammals from the Sierra de Aroa, Yaracuy state, Venezuela: a checklist and the importance for their conservation.

Comunidades de murciélagos (Mammalia: Chiroptera) del Monumento Natural Pico Codazzi, Cordillera de la Costa Central, Venezuela. Dayana Araujo-Reyes y Marjorie Machado. Bat communities (Mammalia: Chiroptera) from Pico Codazzi Natural Monument, Cordillera de la Costa Central, Venezuela.

Contribución al conocimiento de la glándula anal de la “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae). Enrique Martínez Moreno y Rafael Martínez-Escarbassiere. Contribution to the knowledge of the anal gland of “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae).

Notas / Notes

Registro de Tordito (Quiscalus lugubris) con coloración diluida en la región del Lago de Valencia, estado Aragua, Venezuela. Nurialby Viloria, Glennys Praderes, Carmen Silva, William Anaya, Julio González, Carmen Escobar, José Romero. Record of Carib Grackle (Quiscalus lugubris) with diluted coloration in the region of Lake Valencia, Aragua state, Venezuela.

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Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 5–15

Artículo Eufáusidos de la zona centro occidental del Caribe venezolano Luis González-Cebrero y †Joaquín Buitrago

Resumen. Se analizó la composición, abundancia y distribución de los eufáusidos de la zona centro occidental del Caribe venezolano, en 25 muestras colectadas durante un crucero realizado a bordo del B/O La Salle en agosto de 1978. Se identificaron 21 especies correspondientes a los géneros Euphausia, Nematoscelis, Nematobrachion, Nyctiphanes, Stylocheiron y Thysanopoda. Las especies más abundantes en porcentaje de individuos fueron Euphausia tenera con el 23,3 %, E. mutica 19,7 %, E. gibboides 17,7 %, Stylocheiron carinatum 10,8 % y Euphausia americana 8,6 %. Se reportan por primera vez para Venezuela las especies Nematoscelis atlantica, N. tenella, Nematobrachion flexipes, Stylocheiron longicorne, S. elongatum, S. maximum y Thysanopoda aequalis. Reconfirmamos la presencia de Nyctiphanes simplex en el Mar Caribe. Se ha registrado un total de 23 especies de eufáusidos en el Caribe venezolano, teniendo en cuenta las 16 especies señaladas anteriormente para la región oriental del país y las 14 especies que son comunes a las dos zonas. Palabras claves. Eufáusidos. Zooplancton. Taxonomía. Mar Caribe. Venezuela.

Euphausiids of the Venezuelan Caribbean central-western zone Abstract. The abundance, composition and distribution of euphausiids of the Venezuelan Caribbean central-western zone were analyzed. 25 samples were collected during a cruise conducted aboard the R/V La Salle in August 1978. 21 species from Euphausia, Nematoscelis, Nematobrachion, Nyctiphanes, Stylocheiron and Thysanopoda genera were identified. The most abundant species, in relative numbers were Euphausia tenera with 23.3 %, E. mutica 19.7 %, E. gibboides 17.7 %, Stylocheiron carinatum 10.8 % and Euphausia americana 8.6 %. This is the first record for Venezuelan waters for Nematoscelis atlantica, N. tenella, Nematobrachion flexipes, Stylocheiron longicorne, S. elongatum, S. maximum and Thysanopoda aequalis. We corroborate the presence of Nyctiphanes simplex in the Caribbean Sea. A total of 23 euphausiid species has been recorded in the Venezuelan Caribbean, taking into account the 16 species previously reported in eastern Venezuelan waters and the 14 species which are common to both regions. Key words. Euphausiids. Zooplankton. Taxonomy. Caribbean Sea. Venezuela.

Introducción Con el fin de realizar un amplio estudio del ecosistema pelágico y sus recursos pesqueros en la zona centro occidental del mar Caribe venezolano, en agosto de 1978 se obtuvieron varias muestras de zooplancton colectadas desde el buque oceanográfico (B/O) La Salle. Se realizaron mediciones de biomasa del plancton y se analizaron específicamente los copépodos y otros grupos zooplanctónicos desde el punto de vista

Eufáusidos del caribe venezolano

cuantitativo (Ginés 1982). Anteriormente, basados en las muestras de este estudio general, González y Princz (1979) publican los moluscos planctónicos de la zona central, Princz y González (1981) los moluscos planctónicos del Golfo de Venezuela, y González y Breman (1982) los ostrácodos planctónicos de la zona central de Venezuela. En el presente trabajo, continuación de aquellos, se estudian los eufáusidos de la zona centro occidental del Caribe venezolano, en cuanto a su composición, abundancia y distribución. Existe muy poca información de estos crustáceos planctónicos en esta área del Caribe a pesar de su posición clave en la trama trófica del océano. Muchas especies, preferentemente herbívoras, forman concentraciones “enjambres” que solo se comparan a las formadas por copépodos e incluso los superan en algunas regiones en determinadas épocas del año (Antezana y Brinton 1981). Estos crustáceos forman parte de la dieta de peces, mamíferos, aves, calamares y otros organismos marinos, e incluso del hombre en forma directa. Los eufáusidos son frecuentes tanto en áreas oceánicas como en la cercanía de bancos o escollos costeros (Stevick et al. 2008). Por su tamaño, contribuyen a incrementar la pendiente de tallas del zooplancton, lo que aumenta la relación entre la producción primaria y la biomasa (Piontkovski et al. 2003). Frecuentemente son mencionados como taxa clave (keystone) debido a su valor en la alimentación de numerosos tipos de predadores; sin embargo, la información sobre este grupo es relativamente escasa, aún a nivel global (Chávez y Messié 2009, Letessier et al. 2009). Los eufáusidos aprovechan el fitoplancton como fuente alimentaria, pero también al zooplancton pequeño (Lasker 1966, Weigmann 1970, Roger 1973) y materia orgánica en partículas (Wickstead 1961). Tampoco se descarta la alimentación microbiana y canibalismo (Antezana y Brinton 1981). En Venezuela se han encontrado estómagos completamente llenos de eufáusidos en el catako - garretón (Trachurus lathami), pez abundante en la región occidental (González 1978). Por otra parte, algunas especies están asociadas a masas de agua de ambientes particulares (Dadon y Boltovskoy 1982, Gibbons et al. 1995, Tarling et al. 1995) y han sido empleados para trazar los movimientos de esas masas de agua (Richoux y Froneman 2009). De los escasos trabajos realizados en el Caribe venezolano sobre este grupo de crustáceos planctónicos, destacan el de Legaré (1961) quien identificó 14 especies en el oriente del país, y posteriormente Cervigón y Marcano (1965) quienes indican 10 especies también en la zona oriental, de las cuales Nematobrachion boopis y Nyctiphanes couchii se suman a las señaladas en el artículo anterior. De acuerdo a los reportes regionales de Legaré (1961), Lewis y Fish (1969), James (1971), Owre y Foyo (1972), Michel y Foyo (1976), Brinton (1979) y Castellanos (1998), se reconoce la presencia de 30 especies en la cuenca del Caribe (Castellanos et al. 2009). El presente artículo se publica años después de la colecta de las muestras por dos razones: Una es la pérdida de la continuidad de los trabajos basados en las campañas para la Carta Pesquera (Ginés 1982), debido a la ausencia de personal especializado

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por tres décadas en la institución. La reincorporación reciente de uno de los autores (L.G-C) permitió retomar el borrador, además de darse la posibilidad de verificar las identificaciones en las muestras originales. La segunda razón, es porque a pesar de haber transcurrido todo ese tiempo no ha habido nuevas contribuciones, por lo que la publicación de trabajos sobre eufáusidos en el Caribe venezolano sigue siendo exigua. Recientemente hubo una presentación en el IX Congreso Venezolano de Ecología en Margarita donde se reporta la presencia de Pseudeuphausia latifronts en la zona atlántica venezolana (Camisotti 2011).

Materiales y Métodos El área de muestreo comprendió la zona centro occidental del Caribe venezolano entre Cabo Codera y el Golfo de Venezuela (Figura 1). Se consideraron para este estudio 25 estaciones con muestras planctónicas colectadas en agosto de 1978 a bordo del B/O La Salle, utilizando una red cilindro cónica de 65 cm de diámetro de boca y una abertura de malla de 333 micrones. Todos los arrastres fueron oblicuos y siempre que la batimetría lo permitiera, se tomaron desde los 225 metros de profundidad hasta la superficie. La red estaba equipada con un medidor de flujo marca T.S.K., previamente calibrado, con el propósito de determinar el volumen de agua filtrado por la red. Las muestras se tomaron en diferentes horas del día y de la noche, con el barco a una velocidad de 2 a 2,5 nudos y fueron fijadas con formalina al 10% neutralizado con tetraborato de sodio. Para determinar la profundidad de calado, se utilizó la longitud de cable soltado en cada arrastre y el ángulo formado con la vertical. De las 25 estaciones, 9 fueron muestreadas de día, 11 durante la noche y 5 en horas de transición (a las 18:00, 19:00 y 7:00 horas). En la mayoría de las muestras se separó la totalidad de los ejemplares de eufáusidos; en aquellas donde fueron muy abundantes, la muestra se fraccionó con un submuestrador Folsom. Para el análisis y el contaje de los ejemplares, se empleó una placa de Bogorov, microscopio y lupa binocular Stereo Zoom 70x Bausch and Lomb™. El análisis taxonómico se realizó basándose en los trabajos de Antezana y Brinton (1981), Baker et al. (1990) y Brinton et al. (1999). Las muestras se identificaron y cuantificaron en los años ochenta, sin embargo hubo la posibilidad de realizar una revisión exhaustiva de la taxonomía actualizada, gracias a que las muestras están depositadas en el Museo Oceanológico Hno. Benigno Román de EDIMAR (Estado Nueva Esparta, Venezuela). Lotes MOBR-Z-630 al 632 y 634. Para los análisis estadísticos se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis (k) ya que las varianzas no eran homogéneas.

8 EufĂĄusidos del caribe venezolano

Figura 1. Mapa de la zona de estudio indicando las estaciones, la batimetrĂa y las principales localidades.

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Resultados y Discusión Se identificó un total de 3634 individuos, incluyendo adultos y juveniles, de 21 especies de eufáusidos correspondientes a los géneros Euphausia, Nematoscelis, Nematobrachion, Nyctiphanes, Stylocheiron y Thysanopoda (Tabla 1). Las especies más abundantes correspondieron al género Euphausia con el 77,6 % del total de organismos capturados en la campaña. Encabezó la lista Euphausia tenera, con el 23,3 % del total de ejemplares analizados, E. mutica con el 19,7 %, E. gibboides con el 17,7 %, E. americana con el 8,6 % y E. pseudogibba con el 5,2 %. Sin embargo, la mayor frecuencia y segundo lugar en abundancia correspondió al género Stylocheiron, entre los cuales Stylocheiron carinatum fue la especie más abundante con el 10,8 %, y S. abbreviatum con el 3,6 % (Figura 2). Estos dos géneros constituyeron el 92% del total de organismos identificados en la campaña.

Tabla 1.

Especies de eufáusidos reportadas para Venezuela y su distribución geográfica y vertical.

Distribución Especies

Euphausia americana Euphausia brevis Euphausia gibboides Euphausia mutica Euphausia pseudogibba Euphausia hemigibba Euphausia tenera Nematoscelis atlantica Nematoscelis microps Nematoscelis tenella Nematobrachion boopis Nematobrachion flexipes Nyctiphanes couchii Nyctiphanes simplex Stylocheiron carinatum Stylocheiron longicorne Stylocheiron abbreviatum Stylocheiron affine Stylocheiron elongatum Stylocheiron suhmii Stylocheiron maximum Thysanopoda tricuspida Thysanopoda aequalis

Geográfica

Vertical

Este artículo

Legaré 1961

Cervigón y Marcano 1965

Tropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Tropical Tropical Subtropical, tropical Tropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Cosmopolita Subtropical, tropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Tropical subtropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Subtropical, tropical Tropical subtropical Subtropical, tropical Cosmopolita Tropical Subtropical, tropical

Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Mesopelágica Mesopelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Epipelágica Mesopelágica Epipelágica Mesopelágica Epipelágica Epipelágica

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Eufáusidos del caribe venezolano

Figura 2

Distribución porcentual de las especies de eufáusidos más abundantes en la zona centro occidental del Caribe venezolano.

Las especies Nematoscelis atlantica, N. tenella, Nematobrachion flexipes, Stylocheiron longicorne, S. elongatum, S. maximum y Thysanopoda aequalis son registros nuevos para el Caribe venezolano. Se confirma la presencia de Nyctiphanes simplex reportada anteriormente por Legaré (1961) en esta área del Caribe. Incluyendo los trabajos citados anteriormente y el actual, suman 23 especies de eufáusidos para el Caribe venezolano. Todas las especies de eufáusidos estuvieron presentes en las muestras colectadas en las estaciones en horas nocturnas y en horas de transición, mientras que solo nueve especies se encontraron simultáneamente en los periodos diurnos y nocturnos. Entre ellas las que tuvieron una frecuencia alrededor del 50 % fueron: Stylocheiron carinatum, S. abbreviatum y S. affine. Aunque Euphausia tenera tuvo una frecuencia del 40 % y es la especie más abundante, solo se encontró en una sola estación tomada durante el día y en muy baja densidad. En relación a la distribución vertical de los eufáusidos, la mayor parte de las especies son consideradas como epipelágicas (Antezana y Brinton 1981, Brinton et al. 1999). Solo las especies Nematoscelis tenella, Stylocheiron elongatum y S. maximum se catalogan como mesopelágicas (Brinton et al. 1999). Estas especies se colectaron en horas de la noche y en estaciones con profundidades de 200 m o más. En la distribución horizontal todas las especies son tropicales-subtropicales. Nyctiphanes simplex es una especie que fue hallada por Legaré (1961) en el Golfo de Paria, Venezuela. Sin embargo, anteriormente esta especie estaba solo indicada

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para el océano Pacífico (Brinton et al. 1999). Legaré (1961) sugirió que pudo haber penetrado al Caribe a través del canal de Panamá. Esta especie se encontró en baja densidad en las estaciones 42, 71 y 131 y estuvo representada por juveniles y furcilias estadios 4, 5 y 6. Como prueba que reconfirma este hallazgo, uno de los autores (L. GC) también identificó esta especie en otra serie de muestras colectadas en la Fosa de Cariaco en el año 2008. A pesar que estos crustáceos realizan migraciones verticales entre las horas diurnas y nocturnas (Antezana 2009), no se encontraron diferencias significativas en la densidad total (Kruskal-Wallis k= 3,172, p= 0,205) ni en el número de especies (KruskalWallis k= 1,275, p= 0,529) de eufáusidos entre las estaciones muestreadas de día, de noche o en momentos de transición. Probablemente el muestreo oblicuo obvió estos movimientos. Se observó una mayor abundancia y riqueza de especies en las estaciones oceánicas comparadas con las costeras, coincidiendo con Castellanos y Gasca (2002) en el Caribe mexicano. Un análisis de agrupamiento (cluster) usando las distancias Euclidianas al cuadrado, produjo un dendograma, que muestra tres grupos de estaciones claramente definidos y dos estaciones sin agrupar (Figura 3). Las diferencias entre los tres grupos en densidad de individuos fue significativa (Kruskal-Wallis k= 13,119, p= 0,001), al igual que entre la riqueza de especies (Kruskal-Wallis k= 13,119, p= 0,001) y en las profundidades máximas de muestreo.

Figura 3

Dendograma de similitud entre las estaciones analizadas. La figura separa claramente 3 grupos (I a III desde la izquierda) y deja dos estaciones aisladas (39 y 120). Las diferencias tanto en riqueza de especies como en densidad total de organismos entre los tres grupos son significativas.

Eufáusidos del caribe venezolano

La figura 4 muestra la distribución espacial de estos grupos de estaciones. El grupo I abarcó 8 estaciones en tres localidades; entre Los Monjes y Paraguaná, el borde de la plataforma oriental de Falcón y el borde de la plataforma oriental del Litoral Central. Una estación fue muestreada de día, cuatro de noche y tres durante transición. La riqueza de especies fue baja, entre 4 y 0 morfoespecies (incluyendo los juveniles) y baja densidad 5,1 ind./1000 m3 comparado con 55 ind./1000 m3 promedio para las 25 estaciones. La profundidad de las pescas en estas estaciones varió entre 140 m y 35 m con una media de 62 m. Las especies dominantes fueron Stylocheiron carinatum, Stylocheiron affine, Euphausia tenera y juveniles del género Stylocheiron. El grupo II estuvo limitado a 5 estaciones concentradas en dos zonas; una en el talud al norte de la plataforma del Golfo de Venezuela-Guajira y la otra en el Hoyo de Bonaire, entre el continente y los archipiélagos de Bonaire, Las Aves, Los Roques y La Orchila. Las profundidades de pesca variaron entre 175 y 225 m. Cuatro de las estaciones fueron muestreadas de noche y una en tiempo de transición. No hubo muestras durante el día. La riqueza de especies fue mayor que en el grupo I, alcanzando 16 morfo-especies. La densidad varía de 41 a 214 ind./1000m3. Las especies dominantes son, Euphausia gibboides con 190,3 ind./1000m3, todos capturados de noche, y Euphausia mutica, con densidades entre 5,1 y 57,3 ind./1000m3. El grupo III incluyó 10 estaciones a lo largo del talud continental y al sur de las islas. Todas las pescas se iniciaron a profundidades superiores a los 175 m. La mayoría se muestrearon de día, solo una en transición y una nocturna. En este grupo se encontró la estación con mayor número de especies (19, en la estación 5). Las especies más frecuentes fueron Euphausia tenera, Euphausia sp. (juv.), Stylocheiron carinatum y Stylocheiron sp. (juv.).

Agradecimientos. Un agradecimiento muy especial al Dr. Tarsicio Antezana (Universidad de Concepción, Chile) por las correcciones, sugerencias y recomendaciones. También a Ramón Varela por su importante aporte en el mejoramiento del manuscrito y al personal técnico del laboratorio de zooplancton de la Estación de Investigaciones Marinas de Margarita por su labor tanto en el campo como en el laboratorio.

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Figura 4. Distribución espacial de los grupos de estaciones. Grupo I, líneas verticales, Grupo II líneas horizontales y grupo III líneas oblicuas.

Eufáusidos del caribe venezolano

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Recibido: 26 enero 2013 Aceptado: 28 enero 2015 Publicado en línea: 7 septiembre 2016

Luis González-Cebrero y †Joaquín Buitrago Estación de Investigaciones Marinas de Margarita, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado 144, Porlamar. Isla de Margarita, Venezuela. luchogon@gmail.com

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ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 17–34

Artículo Mamíferos de la Sierra de Aroa, estado Yaracuy, Venezuela: listado taxonómico y la importancia de su conservación Franger J. García, Mariana Isabel Delgado-Jaramillo, Marjorie Machado y Luis Aular Resumen. La Sierra de Aroa (estado Yaracuy), es un sistema montañoso aislado localizado en la Cordillera de la Costa, Venezuela. Aunque posee pocos trabajos sobre fauna, se considera un área con un alto nivel de endemismo de vertebrados. Pese a su importancia, no existen estudios que reporten su mastofauna general. Aquí se presentan los resultados taxonómicos de los mamíferos de este sistema y se justifica la importancia de su conservación. Para ello, se compiló información proveniente de fuentes bibliográficas, bases de datos de museos y se realizaron dos salidas de campo. Se aplicó un esfuerzo de captura de 3000 trampas-noche, 200 baldes-día y 320 mallas-noche, en conjunto con registros basados en avistamientos ocasionales, observaciones indirectas, 240 cámaras trampa-día y entrevistas a pobladores locales. Al menos 131 especies habitan el área, que representan el 31,8 % de las reconocidas a nivel nacional. De ellas, ocho especies son endémicas de Venezuela. Chiroptera fue el orden más diverso, seguido de Rodentia y Carnivora. La alta representatividad de mamíferos encontrada, respecto al total de la biorregión y del país, junto con su alto nivel de endemismo, aislamiento topográfico y ubicación, constituyen aspectos que resaltan el valor de esta área desde el punto de vista de conservación. Palabras clave. Inventario de fauna. Conservación. Parque Nacional Yurubí. Sierra de Aroa. Venezuela.

Mammals from the Sierra de Aroa, Yaracuy state, Venezuela: a checklist and the importance for their conservation Abstract. The Sierra de Aroa is an isolated mountain range in the Cordillera de la Costa, Venezuela. Although only a few biological surveys of vertebrates have been conducted in the Sierra de Aroa, it is considered as an area of high endemism; however, the mammalian community of the Sierra de Aroa remains poorly known. Herein we report a list of the mammals of the sierra, which we made based on a literature review, and museum and field work. The capture effort was of 3000 trap-nights, 200 bucket-nights with two pitfall trap systems and 320 mist net-nights, together with direct-indirect observations, 240 camera traps-day and interviews to locals. At least 131 species inhabit the Sierra de Aroa, representing 31.8 % of the mammals known to occur in Venezuela. Of these, eight species are considered endemic to the country. Chiroptera was the more diverse order, followed by Rodentia and Carnivora. The high richness of mammals found with respect to that of the bioregion (Cordillera de la Costa), along with its high level of endemism, isolation and geographical location, are aspects that highlight the value of the Sierra de Aroa from the point of view of conservation. Key words. Wildlife survey. Conservation. Yurubí National Park. Sierra de Aroa. Venezuela.

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

Introducción El interés por el conocimiento de la diversidad biológica de un país que le permita a los entes gubernamentales desarrollar planes de manejo y conservación de sus recursos biológicos y ecosistemas, se fundamenta entre otros aspectos, en la necesidad de caracterizar a nivel taxonómico y geográfico los organismos que habitan en el territorio nacional, como un primer paso para la generación de información básica (MARN 2001). Enfocados en ese principio, surge la necesidad en Venezuela de realizar y mantener la continuidad de inventarios zoológicos en áreas con vacíos de información biológica y que tienen especial relevancia debido a su ubicación geográfica. La Sierra de Aroa, un sistema montañoso ubicado en los estados Yaracuy (en mayor parte), y Lara; es un ejemplo de aquellas áreas geográficamente importantes de la Cordillera de la Costa en el norte de Venezuela que carecen de información biológica suficiente y exhaustiva para tales fines y en especial de la relacionada con la fauna de vertebrados. Por su condición de aislamiento topográfico, producto de las depresiones de Yaracuy y Barquisimeto (Anderson et al. 2012), además de tener un alto nivel de endemismo referido para su fauna y flora (Alvarado 2008, Delgado et al. 2011, García et al. 2012a, 2012b, 2013), y estar ubicada en una biorregión altamente poblada (Huber y Oliveira-Miranda 2010), esta área merece mayor atención de programas dirigidos hacia la caracterización de la diversidad que alberga. Para el caso de la mastofauna inventariada o documentada en la Sierra de Aroa y sus alrededores, los registros se inician con la expedición realizada por Melbourne A. Carriker (1910–1911), en la localidad conocida como “El Hacha”, en el valle de Aroa, municipio Bolívar, cercano al pueblo de Aroa. En total, Carriker registró 28 mamíferos incluidos en 13 especies: Pilosa (1 sp.), Chiroptera (5 spp.), Primates (2 spp.), Carnivora (2 spp.), Artiodactyla (1 sp.) y Rodentia (2 spp.). Todas estas muestras se encuentran depositadas en el Museo Americano de Historia Natural (AMNH-New York, EUA). Cincuenta años después (1961), se realizaron una serie de colectas de marsupiales (1 sp.), murciélagos (9 spp.) y roedores (1 sp.) en las abandonadas Minas de Aroa, en el pueblo de Aroa, municipio Bolívar. Dichas muestras fueron colectadas en su mayoría por Andrés Musso y depositadas en el Museo de Historia Natural La Salle (MHNLSDistrito Capital), de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales (FLASA). Luego, con la ejecución del Proyecto Smithsoniano Venezolano (SVP 1965–1968), que incluyó a “Las Minas de Aroa” entre las 100 localidades inventariadas en toda Venezuela (Handley 1976), los integrantes del proyecto documentaron desde el 30 de noviembre al 23 diciembre de 1967 un total de 707 mamíferos pertenecientes a 34 especies: Didelphimorphia (3 spp.), Chiroptera (25 spp.), Carnivora (1 sp.), Artiodactyla (1 sp.) y Rodentia (4 spp.). La mayoría de las muestras de esta localidad y las provenientes de todo el territorio venezolano están depositadas en el National Museum of Natural History (NMNH-Smithsonian Institution, EUA) y el 30 % fue repatriado a Venezuela, actualmente depositado en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG-Maracay, estado Aragua). Casi veinte años después (1994), personal de EBRG visita la localidad inventariada por MHNLS y el SVP (Minas de Aroa) y otras localidades puntuales de la Sierra de Aroa (p. ej. Paragüito, Aroa, municipio Bolívar), cuyo propósito fue la recolecta de material zoológico con fines museístico.

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Posterior a estas cortas expediciones, la organización no gubernamental “Grupo de Exploraciones Científicas Minas de Aroa” (GECMA-Yaracuy), realiza entre los años 1997 y 2005, una serie de colectas no sistematizadas de material zoológico en diferentes localidades de la Sierra de Aroa (algunas de ellas de imposible acceso vehicular), con el propósito de tener una mayor representación de los vertebrados de la sierra en las diferentes colecciones del país. Un gran porcentaje de esas muestras consistió de pequeños mamíferos (murciélagos, marsupiales y roedores), reptiles y anfibios que fueron depositadas en su mayoría en EBRG y en menor proporción en el Museo de Biología de la Universidad del Zulia (MBLUZ-Maracaibo, estado Zulia) y el Museo de Zoología de la Universidad de Carabobo (MZUC-Valencia, estado Carabobo). De estas expediciones se derivaron una serie de publicaciones, que dieron a conocer por primera vez la presencia para la zona de algunos anfibios y reptiles (Barrio-Amorós 1999a, 1999b, Barrio-Amorós y Rivas-Fuenmayor 2003, Camargo-Siliet et al. 2004); además de la descripción de una nueva especie de anfibio (Mijares-Urrutia y Rivero 2000) y la documentación de la riqueza de los murciélagos de la Sierra de Aroa (Aular 2000, García et al. 2012a). Recientemente, MZUC y EBRG, han realizado trabajos que incluyen: inventarios y estudios comunitarios de aves (López 2010, Salcedo 2013) y mamíferos (Delgado et al. 2011, García et al. 2012b, 2013, Oria y Machado 2012); documentación de dieta en murciélagos (García et al. 2011) y ampliación de distribución de roedores (García et al. 2012c). Estos trabajos se han llevado a cabo en diferentes localidades, algunas bajo una condición primaria dentro del Parque Nacional Yurubí y otras en áreas más afectadas por la intervención humana fuera de la poligonal del parque nacional. Como un aporte al conocimiento de la fauna de mamíferos de Venezuela, en este trabajo se presenta una compilación sobre este grupo en la Sierra de Aroa, cuyos registros para este sector amplían las distribuciones geográficas conocidas de los mamíferos en la Cordillera de la Costa a un área que actualmente tiene altas presiones antropogénicas producto de desarrollos urbanísticos planificados o no que se han generado en los últimos años.

Materiales y métodos Área de estudio La Sierra de Aroa se encuentra ubicada en los estados Yaracuy y Lara (Figura 1). Esta área fue decretada por el Ejecutivo Nacional como Zona Protectora en el año de 1991, con una superficie de 114103 ha (República de Venezuela 1991), pero en la actualidad, su uso es netamente agropecuario con grandes extensiones afectadas por esta actividad. Dentro de esa formación se encuentra el Parque Nacional Yurubí con una superficie de 23630 ha (MARN 2001). Desde el punto de vista geológico, faunístico y botánico forma parte de la Cordillera de la Costa Central, pero se encuentra separada de ésta por la depresión o valle del río Yaracuy (Anderson y Gutiérrez 2009, Delgado-Jaramillo et al. 2009, García et al. 2012b).

Mamíferos de la Sierra de Aroa

Ubicación geográfica de la Sierra de Aroa en los estados Yaracuy y Lara, norte de Venezuela. Los números señalan las localidades de registro de mamíferos (ver Anexo 1) y el área gris corresponde con alturas superiores a 500 m s.n.m.

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Figura 1.

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Como primer paso, la información mastozoológica fue recabada de fuentes bibliográficas y se consultaron las bases de datos digitales de los siguientes museos nacionales y extranjeros: Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG-Maracay, Venezuela); Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS-Caracas, Venezuela); Colección de Vertebrados de la Universidad de los Andes (CVULA-Mérida, Venezuela); Museo de Zoología de la Universidad de Carabobo (MZUC-Valencia, Venezuela); Museo de Biología de la Universidad del Zulia (MBLUZ-Maracaibo, Venezuela); National Museum of Natural History (NMNH-Smithsonian Institution, Washington, EUA) y American Museum of Natural History (AMNH-New York, EUA). Luego se realizaron dos salidas de campo hacia las localidades seleccionadas, tomando en cuenta el fácil acceso vehicular y las condiciones para el establecimiento de campamentos de trabajo. Para las capturas de los pequeños mamíferos no voladores se utilizó una combinación de las siguientes trampas: 50 de guillotina modelo Víctor, 50 de capturas vivas modelo Sherman y 50 de capturas vivas modelo Havahart (esfuerzo total= 3000 trampas-noche). Junto al muestreo convencional, se colocaron dos sistemas de trampas de caída consistente de cinco baldes de 42 cm de profundidad y 25 cm de diámetro en cada sistema (esfuerzo total= 200 baldes-día). Para la captura de murciélagos, se colocaron cuatro mallas de neblina de 12 m de largo y tres de alto (esfuerzo total= 320 mallas-noche). Los registros de mamíferos de porte mediano a grande, estuvieron basados en avistamientos ocasionales, observaciones indirectas (p. ej. heces, huellas, vocalizaciones y partes óseas), cámaras trampas (esfuerzo= 240 cámaras-día) y referencias aportadas por pobladores locales (cinco personas entrevistadas); en este último, se utilizó una guía de campo con ilustraciones de los mamíferos de Venezuela publicada por Linares (1998). Las dos áreas de trabajo visitadas fueron: 1.– Hacienda El Zinc (10°19’22”N68°51’07”O; 1223 m s.n.m.): ubicada en el municipio Sucre del estado Yaracuy. Es un área donde la cobertura boscosa ha sido sustituida por pastizales (Cynodon plectostachium) y cafetales (Coffea spp.); sin embargo existen parches boscosos de vegetación primaria (bosque nublado), que fueron evaluados en este estudio. Los trabajos de campo se realizaron desde el 18 hasta el 30 de junio de 2012. 2.– Guayabito (área recreativa del Parque Nacional Yurubí; 10°28’43”N-68°39’35”O; 86 m s.n.m.): ubicada en el municipio San Felipe del estado Yaracuy. Es un área de bosque ribereño en condiciones primarias con un dosel continuo superior a los 30 m. El período de trabajo de campo abarcó desde el 18 hasta 30 de agosto de 2012. Para todas las capturas se siguió el protocolo sugerido por Sikes et al. (2011). Todas las muestras biológicas designadas como material de museo se depositaron en MZUC y en EBRG. La información obtenida de cada una de las localidades inventariadas y documentadas fue ordenada en tres de las cuatro unidades de vegetación señaladas en el área (Delgado-Jaramillo et al. 2011, García et al. 2012b, 2013). La mayoría de las coordenadas geográficas (Anexo 1), fueron obtenidas por los autores (particularmente

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

de FJG y LA) y de los siguientes trabajos: Handley (1976), Delgado-Jaramillo et al. (2011) y García et al. (2012a, b, c). El arreglo sistemático a nivel jerárquico desde orden hasta especie, sigue en su mayoría a Sánchez-Hernández y Lew (2012); sin embargo, se toman en cuenta los siguientes arreglos taxonómicos: a nivel de Tribu, se acepta la propuesta de Gardner (2008), para murciélagos y musarañas, en conjunto con los arreglos sugeridos para marsupiales didélfidos por Voss y Jansa (2009). Se incluyen las siguientes especies de reciente descripción: Cryptotis aroensis (Quiroga-Carmona y Molinari 2012) y Myotis handleyi (Moratelli et al. 2013); se acepta Coendou pruinosus sugerido por Voss (2011) contra Sphiggurus pruinosus (Sánchez-Hernández y Lew 2012); el género Dermanura Gervais, 1856, para Dermanura bogotensis (Solari et al. 2009) contra Artibeus bogotensis (Sánchez-Hernández y Lew 2012). Los individuos referidos previamente a Sturnira lilium (Sánchez-Hernández y Lew 2012) son considerados como Sturnira sp., ya que el epíteto específico fue restringido para las poblaciones del escudo brasileño (Brasil), quedando pendiente la asignación de un nombre para las poblaciones de Venezuela (Velazco y Patterson 2013).

Resultados Se registró un total de 131 especies de mamíferos para el área, de las cuales, 124 están presentes en el Parque Nacional Yurubí (Tabla 1). El 77 % (n= 100 spp.) tiene una distribución amplia al norte y sur del río Orinoco en Venezuela y el 23 % (n= 31 spp.) está restringida al norte de este río. Con respecto a la distribución local (Tabla 1), 93 especies se distribuyen ampliamente en la Sierra de Aroa: Didelphimorphia (7), Cingulata (1), Pilosa (3), Soricomorpha (1), Chiroptera (45), Primates (2), Carnivora (13), Perissodactyla (1), Artiodactyla (3), Rodentia (16 ) y Lagomorpha (1), y 36 fueron registradas solamente en el Parque Nacional Yurubí: Didelphimorphia (3), Chiroptera (26), Carnivora (2), Artiodacyla (1) y Rodentia (3). Los órdenes con la mayor riqueza fueron Chiroptera (70 spp.), Rodentia (20 spp.) y Carnivora (15 spp.). Dentro del orden Chiroptera, las familias Phyllostomidae (44 spp.), Vespertilionidae (9 spp.) y Molossidae (7 spp.) aportaron el mayor número de especies. En el caso de Rodentia, fue Cricetidae (12 spp.), Heteromyidae y Erethizontidae (2 spp. respectivamente). Por último, en el orden Carnivora, Felidae (5 spp.), Mustelidae (4 spp.) y Procyonidae (3 spp.) exhibieron las mayores riquezas. Ocho especies del total registrado son consideradas endémicas de Venezuela (Tabla 1) y la mayoría se distribuye en más de una biorregión, excepto Cryptotis aroensis que es conocida sólo de la Sierra de Aroa e Ichthyomys pittieri, documentada en la Serranía del Litoral, Sierra de Bobare y Aroa, pertenecientes a la Cordillera de la Costa. Diecisiete especies están incluidas en alguna categoría de amenaza en Venezuela (Tabla 1): Vulnerable (ocho especies); Casi Amenazado (dos) y Datos Insuficientes (siete).

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Tabla 1.

Mamíferos registrados en la Sierra de Aroa, estado Yaracuy, norte de Venezuela.

Taxón

Didelphimorphia Didelphidae Caluromyinae Caluromys trinitatis**1 Didelphinae Marmosini Marmosa demerarae**1, 2, 3 Marmosa murina**1, 4 Marmosa robinsoni**1, 6 Monodelphis palliolata**1, 5 Chironectes minimus**5, 6, 7, 8 Didelphis marsupialis**1, 2, 5, 6, 7, 8, 10, 11, 13, 18, 42

Bosque semideciduo

Unidades de vegetación Bosque Bosque Categorías siempreverde nublado de Amenazas

b a, b, c a, b, c, e a, e, h a, b, e, h

i, h a, h, i

Thylamyini Gracilinanus marica**2 Marmosops fuscatus**1, 2, 12, 13 Cingulata Dasypodidae Dasypodinae Dasypus novemcinctus**1, 2, 6, 7, 10, 11, 13, 42 Tolypeutinae Priodontini Cabassous unicinctus42

a, b, c a, b a, b, c a, c a, h a, c a, b, c

a, b, h

Pilosa Bradypodidae Bradypus variegatus**1, 6, 7, 8, 10, 11, 13, 42

h, i

a, h

Myrmecophagidae Myrmecophaga tridactyla**6, 8, 10, 11, 13 Tamandua tetradactyla**1, 6, 7, 10, 11, 13, 14, 15, 16

a a

h b, e, h, i

h a, h

a, b, c, g

Soricomorpha Soricidae Blarinini Cryptotis aroensis**1, 2, 17 Chiroptera Emballonuridae Peropteryx kappleri**6, 7, 12, 14, 18, 19, 20 Peropteryx macrotis5 Peropteryx trinitatis5 Saccopteryx bilineata**8, 6, 18, 19, 22, 42 Saccopteryx canescens**6 Saccopteryx leptura**5, 6, 7, 8 Mormoopidae Mormoops megalophylla5, 18 Pteronotus davyi**1, 5, 42 Pteronotus gymonotus**1, 5 Pteronorus parnellii**1, 5, 7, 8, 23, 42 Pteronotus personatus**1, 5, 6, 18, 42 Phyllostomidae Phyllostominae Chrotopterus auritus** 3, 6, 15, 18, 24 Glyphonycteris sylvestris**6 Lampronycteris brachyotis**6 Lonchorhina aurita**5, 6, 7, 18, 20, 25 Lophostoma brasiliense**6, 18 Lophostoma silvicolum**6, 8, 18, 24

a, c, f a, b, e a, b, e a, b, c a a, e

a, b, c

a, b, e a, b, d, e a, b, e a, b, c, d, e a, b, c, d, e

a, c c

a, b, c a, c a, c a, b, c, d, e a, b, c, f a, b, c

a, b, c, e

a, b, c a

c, i c

a, c a, c a, c a, c

Di a, c c

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

Tabla 1. Taxón

(Continuación). Bosque semideciduo

Micronycteris hirsuta**6, 26 a, c a, c Micronycteris megalotis**1, 6, 2, 15, 18, 27, 28 **1, 6 Micronycteris microtis a, c **6, 11, 18 a, c Micronycteris minuta **6 a, c Micronycteris schmidtorum **6, 28 a, c Phylloderma stenops **6, 7 a, b, c Phyllostomus discolor **6, 7, 18, 28 a, b, f Phyllostomus hastatus a, b, c Tonatia saurophila**6 **7 Trachops cirrhosus Vampyrum spectrum3, 30 Glossophaginae Glossophagini a, b, c, e, d, f Anoura caudifer**1, 5, 6, 8, 11, 18 Anoura cultrata**1, 2 **1, 5, 7, 8 a, b, c Anoura geoffroyi a, c Choeroniscus godmani**8 **1, 2, 5, 6, 7, 8, 18 a, b, c, d, e Glossophaga soricina Carolliinae a, b, c, d, e Carollia brevicauda**1, 2, 5, 6, 7, 8, 14, 18, 19, 26, 28, 31, 32 Carollia perspicillata**1, 3, 5, 6, 7, 8, 14, 15, 18, 19, 20, 25, 26, 27, 28, 30, 32, 33, 42 a, b, c, d, e Stenodermatinae Ectophyllini a, b, c, e Artibeus lituratus**1, 3, 5, 6, 7, 8, 11, 18, 28, 32, 42 a, b, c, e Artibeus planirostris**1, 3, 5, 6, 7, 8, 14, 18, 19, 20, 26, 28, 31, 32, 33, 34, 42 **1 Chiroderma salvini **6, 14 Chiroderma villosum a, b, c, e Chiroderma trinitatum**5, 6 a, b, c, e, f Dermanura bogotensis**1, 3, 5, 6, 8, 14, 18, 19, 27, 31, 32, 33 **1, 8, 18 a, c Enchisthenes hartii a Platyrrhinus brachycephalus**6 **5, 6, 7, 8, 11, 14, 18, 19, 26, 27, 31, 32, 42 a, b, c, e Platyrrhinus helleri **1, 2, 5, 11, 19 a, b, e Platyrrhinus umbratus Platyrrhinus vittatus**1 **5, 6, 7, 8, 18, 19, 25, 33, 34 a, b, e Uroderma bilobatum a, b, e, f Vampyressa thyone**1, 3, 5, 6, 14, 18, 19 Stenodermatini a, c Ametrida centurio**6, 11 a, c Sphaeronycteris toxophyllum**6, 11, 18 Sturnirini **1, 2 Sturnira erythromos a, b, c Sturnira sp.**1, 2, 3, 5, 6, 7, 8, 12, 15, 18, 19, 28, 32, 33, 42 a, b, c Sturnira ludovici**1, 3, 6, 26, 33, 36, 42 Desmodontinae **5, 6, 7, 15, 18, 19, 24, 26 a, b, c, f Desmodus rotundus a, c Diphylla ecaudata**6 Natalidae 5 a, b Natalus tumidirostris Vespertilionidae Vespertilioninae a Eptesicus brasiliensis**1, 6 a, c Eptesicus furinalis**1, 6, 7, 8, 23, 31, 32 **1 Eptesicus fuscus a, b Lasiurus blossevillii**1, 5 a, c Lasiurus ega**1, 6, 18 **5, 6 a, b, c, e Rhogeessa io Myotinae Myotis handleyi**1 Myotis keaysi**1, 2, 6, 14, 31 a, c

Unidades de vegetación Bosque Bosque Categorías siempreverde nublado de Amenazas a, c e b

a, b, c, f a, c b

i i b

a, c

a, c a, b

a, c

b, i a, b, c a, b, c

a, b, c

a, c a, b, c, e, i

a, b, c a, b, c

a, i a, b, i

a, b, c a, c, i c

a, c a, b, c

c, f a, c

a, b, c, i a, b

a, b a, b, c a, c a c

a, b a, b

a, d a, b, d

a, b, c, i a, b, i

a, c a, b, c a, b, c

a, b, c, i Di

a, b, c

a a, b, c a a a

c a, b, c

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Tabla 1.

(Continuación).

Taxón

Myotis nigricans**5, 6, 8 Molossidae Cynomops greenhalli**8 Eumops auripendulus**8 Eumops glaucinus**5, 8, 37 Molossus bondae**7 Molossus molossus**5, 6, 8 Molossus pretiosus**1, 8 Molossus rufus**8 Primates Cebidae Cebinae Cebus olivaceus**1, 6, 7, 8, 10, 11, 13, 14, 15, 38, 39, 42 Atelidae Alouattinae Alouatta arctoidea**1, 6, 7, 8, 10, 11, 13, 14, 15, 24, 42 Carnivora Felidae Felinae Leopardus pardalis**1, 6, 7, 10, 11, 13 Leopardus wiedii**1, 5, 6, 7, 13 Puma concolor**1, 6, 7, 10, 11, 13 Puma yagouaroundi**1, 6, 10, 11, 7, 13, 39 Pantherinae Panthera onca**1, 2, 6, 10 Canidae Cerdocyon thous**1, 6, 7, 8, 10, 11, 13, 14, 42 Speothos venaticus**6 Mustelidae Lutrinae Lontra longicaudis**7, 11, 24, 42 Mustelinae Eira barbara**1, 2, 6, 7, 10, 11, 13, 15, 42 Galictis vitatta**2, 5, 11 Mustela frentana**1, 2, 5, 11 Mephitidae Conepatus semistriatus**1, 2, 7, 10, 11, 15 Procyonidae Nasua nasua**6 Potos flavus**1, 2, 6, 7, 10, 11, 13 Procyon cancrivorus**1, 2, 6, 7, 10, 11, 13, 14, 42 Perissodactyla Tapiridae Tapirus terrestris**1, 2, 6, 7, 10, 13, 40 Artiodactyla Tayassuidae Pecari tajacu**1, 2, 6, 7, 11, 13, 38, 39, 42 Tayassu pecari**1, 2, 6, 7, 10, 11, 13 Cervidae Capreolinae Mazama americana**1, 2, 5, 6, 7, 10, 11, 13 Mazama gouazoubira**1 Odocoileus cariacou**6, 42

Bosque semideciduo

Unidades de vegetación Bosque Bosque Categorías siempreverde nublado de Amenazas

a, b, c, e

a, c

a, b, c a a, b, c, e c a, b, e a, c a, c

a, e, h

c, b, e, h, i

a, h

c, e, h, i

a, h

a a, e a a

h h h b, h

a, h a, h a, b, h a, h

Vu Vu Ca

a, h

a a a

h, i

a, h, i

h, i

h, e

a, h, i h, i a, h, i

e, h

a, h, i

a a a

i h, i

a, h a, c, h

b, h

a, h, i

a, e a

b, h h

a, h a, b, h

a, e

h, i

b, h h

a a a

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

Tabla 1.

(Continuación).

Taxón

Rodentia Sciuridae Sciurinae Sciurini Sciurus granatensis**1, 2, 6, 7, 8, 9, 10, 11, 13, 42 Heteromyidae Heteromyinae Heteromys anomalus**3, 5, 6 Heteromys catopterius**1, 2, 11, 13 Cricetidae Sigmodontinae Necromys urichi**1, 11 Ichthyomyini Ichthyomys pittieri**13, 41 Oryzomyini Neacomys tenuipes**1, 2, 5, 11 Nephelomys caracolus**1, 2, 13, 41 Oecomys trinitatis**1 Oligoryzomys fulvescens**2, 11, 13 Transandinomys talamancae**1, 5, 6, 41 Zygodontomys brevicauda**6 Sigmodontini Sigmodon hirsutus**1, 11 Thomasomyini Rhipidomys fulviventer**2 Rhipidomys venezuelae**1, 3, 11 Rhipidomys venustus**1, 2 Erethizontidae Erethizontinae Coendou prehensilis**1, 6, 7, 10, 11 Coendou pruinosus13 Dasyproctidae Dasyprocta leporina**1, 6, 7, 10, 11, 42 Cuniculidae Cuniculus paca**1, 5, 6, 7, 10, 11, 13, 15, 42 Echimyidae Proechimys guairae**5, 6, 7, 14, 38 Lagomorpha Leporidae Sylvilagus brasiliensis**1, 6, 7, 11

Bosque semideciduo

Unidades de vegetación Bosque Bosque Categorías siempreverde nublado de Amenazas

a, d

h, i, d

a, b, c, d, h, i

a, c, e

b a, b, c

a, b, c a, b, c a, e

a, b, c a, b, c a, b, c a, b, c a, c

a, c, e b

a, b, c

c a, b, c a, c

En, Di

a, h b

a, h

a, e

e, h

a, c, h

a, b, e

c, h

a, h

Los dos asterisco (**), indican las especies presentes en el Parque Nacional Yurubí. Los números señalan cada una de las localidades en donde existen registros (Anexo 1). Las letras en cada una de las unidades de vegetación indican la fuente de la información: a= trabajos previos que mencionan registros del área de estudio (Smith 1972, Handley 1976, Eger 1977, LaVal 1973a, 1973b, Ochoa y Sánchez 2004, Velazco y Gardner 2009, Delgado et al. 2011, García et al. 2011, 2012a, 2012b, 2012c, 2013, Oria y Machado 2012, Naveda et al. 2012, Quiroga-Carmona y Molinari 2012, García y Sánchez-González 2013), b-g: especímenes depositados en museos: b= EBRG, c= MZUC, d= MHNLS, e= NMNH, f= MBLUZ y g= CVULA, h= entrevistas con pobladores locales, i= observado por los autores. Las categorías de amenazas regionales siguen a Rodríguez y Rojas-Suárez (2008). Vu= vulnerable, Ca= casi amenazado, Di= datos insuficientes y En= endémico.

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Discusión Los registros reportados en este trabajo representan un aporte significativo al conocimiento de la mastofauna de la Cordillera de la Costa y evidencia la importancia de realizar inventarios zoológicos en áreas con poca información sobre biodiversidad. En cuanto al número de especies endémicas documentadas para Venezuela, SánchezHernández y Lew (2012), señalan 30 especies, de las cuales Anoura luismanueli, Sturnira sorianoi, Mazama bricenii y Gracilinanus dryas no lo son (Mantilla-Meluk y Baker 2006, Sánchez et al. 2005, Ojasti y Lacabana 2008, Voss et al. 2009 respectivamente). Por consiguiente, el endemismo se reduce a 29 especies al agregar tres de reciente descripción: un murciélago, Myotis handleyi (Moratelli et al. 2013) y dos musarañas, Cryptotis aroensis (Quiroga-Carmona y Molinari 2012) y Cryptotis venezuelensis (Quiroga-Carmona 2013). En la Sierra de Aroa está representado el 25 % del endemismo señalado a nivel nacional, conformado por Cryptotis aroensis, Myotis handleyi, Alouatta arctoidea, Heteromys catopterius, Ichthyomys pittieri, Nephelomys caracolus, Rhipidomys venustus y Proechimys guairae (García et al. 2012b, 2012c, 2013). Todas estas especies han sido registradas en el Parque Nacional Yurubí, lo que puede sugerir un mayor éxito de supervivencia en las 23670 ha de superficie de dicho parque (García et al. 2012b, 2013). Si se toma en cuenta sólo el listado taxonómico de los mamíferos de la Sierra de Aroa para hacer comparaciones con aquellas áreas cercanas a ésta en la Cordillera de la Costa (p. ej. Sierra de Bobare, Cuenca del río Morón, Parque Nacional Henri Pittier y Parque Nacional Waraira Repano= El Ávila), la riqueza de los mamíferos de Aroa es mayor a la reportada para la cuenca del río Morón (58 spp. Bisbal 1993), Sierra de Bobare (60 spp. MARN 1995) y Parque Nacional Waraira Repano (95 spp. Rivas y Salcedo 2006), pero no supera al número documentado para el Parque Nacional Henri Pittier (136 spp. Fernández-Badillo y Ulloa 1990). Sin embargo, estos valores pueden estar sujetos a variables relacionada con el esfuerzo de muestreo entre cada una de las áreas, superficies de cada una de estas, tipos de hábitats etc. Igualmente, para los mamíferos endémicos —que justifican un criterio de importancia de conservación de los ecosistemas que habitan en cualquier parte del mundo— la Sierra de Aroa alberga el mayor número de especies endémicas de mamíferos, comparada en la actualidad con cualquier área inventariada en el norte de Venezuela para la cual se tiene información disponible: ocho taxones (en este estudio) versus tres para la Sierra de Bobare (MARN 1995), cuenca del río Guárico (Bisbal y Naveda 2010) y Península de Paría (Bisbal 1998); cuatro para el Parque Nacional Guatopo (Ochoa et al. 1995), Sierra de San Luís (MARN 2003, Anderson et al. 2012) y cuenca del río Morón (Bisbal 1993) y cinco para el Parque Nacional Waraira Repano (Rivas y Salcedo 2006), Henri Pittier (Fernández-Badillo y Ulloa 1990) y Barlovento (Cordero 1987). También el endemismo es mayor para esta área comparada con la Guayana venezolana (seis especies; Ochoa et al. 1993, 2005, 2009) y la región andina (cuatro especies; Soriano et al. 1999).

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

Aunado a lo anteriormente expuesto, en la Sierra de Aroa se ha registrado un gran porcentaje de taxones considerados como especies sucedáneas e indicadoras. En este último grupo se incluye la alta representatividad de murciélagos de la subfamilia Phyllostominae (17 spp.= 60,71 % del total nacional y 80,95 % de lo reportado al norte del río Orinoco en Venezuela), utilizados como especies clave para evaluar la buena condición de los ecosistemas (Delgado-Jaramillo et al. 2011). Las sucedáneas incluyen a la especie paragua Panthera onca y las especies bandera Puma concolor y Tapirus terrestris. Todos estos mamíferos carismáticos son usados en programas de conservación de ecosistemas en el Neotrópico (García et al. 2012b). Otros taxones registrados en el área y que han sido señalados en la literatura como especies de interés de conservación, debido a sus bajas frecuencias de capturas u observación en inventarios zoológicos en Venezuela (Fernández-Badillo y Ulloa 1990, Ochoa et al. 1995, Bisbal 1998, Rivas y Salcedo 2006), incluyen a Caluromys trinitatis, Chironectes minimus, Gracilinanus marica, Cabassous unicinctus, Peropteryx macrotis, P. trinitatis, Mormoops megallophyla, Choeroniscus godmani, Chiroderma salvini, Diphylla ecaudata, Natalus tumidirostris, Lasiurus ega, L. blossevillii, Molossus bondae, Speothos venaticus, Lontra longicaudis, Galictis vittata y Coendou pruinosus. En la actualidad, los ecosistemas del norte de Venezuela enfrentan grandes presiones en cuanto a las reducciones de sus superficies boscosas, entre otras causas, por la alta concentración urbana y agropecuaria (Huber y Oliveira-Miranda 2010), lo que está condicionando la supervivencia de la diversidad biológica conocida y tal vez a la aún no registrada para estas biorregiones del país. A pesar de contar con diferentes áreas de protección estricta en el norte de Venezuela (parques nacionales y monumentos naturales), en algunas de éstas (p. ej. Parques Nacionales Tirgua [General Manuel Manrique], Macarao y el Monumento Natural María Lionza), existe un gran desconocimiento de su diversidad biológica, en especial de su mastofauna. Este desconocimiento es crítico, considerando que grandes extensiones de esas áreas ya se encuentran degradadas o con altos niveles de perturbación (DelgadoJaramillo 2013). Lo anterior, resalta entonces la importancia de conservar los remanentes boscosos como los ubicados en la Sierra de Aroa y la necesidad de realizar estudios biológicos especialmente en el norte de Venezuela. Como conclusión, se deben orientar esfuerzos por parte de los organismos encargados (Gobierno, Universidades, Centros de Investigaciones, etc.) hacia la caracterización de áreas en las cuales aún no se conocen listados básicos de su mastofauna y fauna en general, para luego generar planes de protección, manejo y conservación, en conjunto con las comunidades asociadas a éstas. Este esfuerzo, sin embargo, depende en gran parte de una buena gestión en políticas ambientales de los entes gubernamentales encargados y de esta manera, lograr alcanzar los objetivos en común, que es salvaguardar el patrimonio natural.

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Agradecimientos. A todas aquellas personas que de una u otra manera colaboraron con la elaboración de este trabajo: Edward Camargo-Siliet, Yoiber Mújica, Guillermo Flórez, Hendrix Brito, Frank Espinoza (El viejito), Marcos Salcedo, Karen López, Jhonathan Miranda, Douglas Mora, Aiskel Rodríguez, María Pinto, Oriana Vásquez, Wendy Bolaños, Dayana Araujo, Héctor Manuel Silva y Antonio Pérez Sarmiento. A todos los curadores de los museos consultados. Al Departamento de Biología por la colaboración y apoyo prestado en todo momento. A Hylda Siliet, Iván Díaz y Vicente Colmenares (Guache), por todo el apoyo prestado para hospedarnos en algunos de los sitios seleccionados. A Elvira Sánchez-González por su dedicación en la elaboración del mapa. Andrés Pacheco (INPARQUES-San Felipe) por la colaboración prestada para trabajar en localidades dentro del Parque Nacional Yurubí. A Eliécer Gutiérrez por la amabilidad en corregir el resumen en inglés. A Javier Sánchez-Hernández y un revisor anónimo por las sugerencias y correcciones para mejorar el manuscrito.

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

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Recibido: 17 marzo 2014 Aceptado: 16 junio 2014 Publicado en línea: 7 septiembre 2016

Franger J. García1, Mariana Isabel Delgado-Jaramillo1,2, Marjorie Machado1 y Luis Aular3 1

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Laboratorio Museo de Zoología (MZUC), Departamento de Biología, Facultad Experimental de Ciencias y Tecnología, Universidad de Carabobo, Valencia (FACyT). Apartado Postal 2005, Telefax 0241–8688462 Venezuela. cormura@yahoo.com. Postgrado en Biología Animal (PPGBA), Departamento de Zoología, Universidad Federal de Pernambuco (UFPE), Pernambuco, Brasil. Grupo de Exploraciones Científicas Minas de Aroa, Yaracuy (GECMA).

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Anexo 1.

Gacetilla de localidades con registros de mamíferos de la Sierra de Aroa, estado Yaracuy, Venezuela.

1.– El Silencio, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°25’N-68°48’O; 1446 m s.n.m.). 2.– La Trampa del Tigre, sector El Silencio, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°24’11”N-68°48’01”O; 1940 m s.n.m.). 3.– Cuenca de las Minas de Aroa, sector Los Bacos, Minas de Aroa, Aroa, municipio Bolívar (10°22’N68°52’O). 4.– Sector El Quebraón, municipio Urachiche (10°18’52”N-68°59’40”; 800 m s.n.m.). 5.– Minas de Aroa, 20 km NO de San Felipe, municipio Bolívar (10°25’N68°54’O; 403 m s.n.m.) (incluye: Minas de Aroa, Bolívar, R. R.= Ferrocarril Bolívar, Yaracuy; 8 km N, 18 km O San Felipe, Minas de Aroa; Parque Bolivariano Minas de Aroa, mina La Peñita, Aroa municipio Bolívar; Parque Bolivariano Minas de Aroa, casa de montaña, Aroa, municipio Bolívar; Parque Bolivariano Minas de Aroa, municipio Bolívar). 6.– Mayoríca, Parque Nacional Yurubí, municipio San Felipe (10°26’N-68°40’O; 100–230 m s.n.m.). 7.– Área Recreacional Guayabito, Parque Nacional Yurubí, municipio San Felipe (10°28’43”N-68°39’35”O; 86 m s.n.m.) (incluye: cueva La Capilla, quebrada La Mona (10°28’25”N-68°40’23”O; 103 m s.n.m.), Carretera Marín-Aroa, sector Guayabito, Parque Nacional Yurubí). 8.– Área Recreacional Leonor Bernabó, Parque Nacional Yurubí, municipio San Felipe (10°22’N-68°45’O; 400–510 m s.n.m.). 9– Sierra de Aroa, Aroa (10°24’40”N-68° 51’30”O; 500 m s.n.m.). 10.– Capilla de Milla, municipio Cocorote (10°21’56”N-68° 50’11”O; 1776 m s.n.m.). 11.– Hacienda El Zinc, Sierra de Aroa, municipio Sucre (10°19’22”N-68°51’07”O; 1223 m s.n.m.). 12.– Río Zamuro, Fila La Guerrillera, campamento guerrillero, municipio Bolívar (10°29’N-68°45’O; 800 m s.n.m.). 13.– El Balcón de Yaracuy, sector Pitiguao, municipio Cocorote (10°20’48,7”N-68°50’05,3”O; 1500 m s.n.m.). 14.– Guaratarito, sector Carabobo, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°30’40”N-68°42’58”O; 270 m s.n.m.). 15.– El Hacha, Bolívar R. R. (= Ferrocarril Bolívar), municipio Bolívar (10°31’N-68°51’O). 16.– Camunare, Sierra de Aroa, municipio San Pablo (10°14’04”N; 68°49’35”O; 900 m s.n.m.). 17.– Las Cumaraguas, sector Sierra de Aroa, municipio Bolívar (10°22’02,6”N68°49’20,4”O; 1730 m s.n.m.). 18.– Piedra de La Guaca, quebrada Cumaragüita, sector Papelón, municipio Bolívar (10°26’44”N-68°51’42”O; 459 m s.n.m.). 19.– Pozo el Diamante, quebrada El Hacha, sector El Hacha, municipio Bolívar (10°28’46,5”N68°50’37,6”O; 485 m s.n.m.). 20.– Quebrada Goitía, sector la Mulata, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°30’N-68°46’O; 240 m s.n.m.). 21.– Quebrada El Zamuro, cuenca alta del río Carabobo, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°27’49”N-68°43’44”O). 22.– La Toma, río Barlovento, sector Barlovento, municipio Bolívar (10°30’N-68°47’O). 23.– La Rondona, Sierra de Aroa, Guama, municipio Sucre (10°19’15”N-68°50’02”O). 24.– Cuenca alta del río Carabobo, cerca de la quebrada La Sardina, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°30’N68°47’O; 177 m s.n.m.). 25.– Pozo El Paraíso, quebrada de Parra, sector Agua Linda, Parque Nacional Yurubí, municipio San Felipe (10°29’24”N-68°39’46”O). 26.–

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Mamíferos de la Sierra de Aroa

Capochal, cuenca alta del río Carabobo, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°29’N-68°48’O; 300 m s.n.m.). 27.– Fila Aracal-Felipero, municipio Sucre, Sierra de Aroa (10°19’N-68°53’O; 1200 m s.n.m.). 28.– Fila El Venado, cerca del rancho de Carrera, sector Barlovento, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°27’N68°46’O; 1500 m s.n.m.). 29.– Caño Negro, Parque Nacional Yurubí (10°27’N-68° 47’O). 30.– Los Ureros, sector parcelamiento Aroa, municipio Bolívar (10°32’47”N68°46’46”O). 31.– Quebrada Paragüito, sector Cangrejito cerca de cueva Los Añadidos, municipio Bolívar (10°25’N-68°57’O; 500 m s.n.m.). 32.– Quebrada Taracoa, municipio Cocorote (10°19’02”N-68°48’07”O; 592 m s.n.m.). 33.– río arriba de la planta de tratamiento de Cocorote, municipio Cocorote, Parque Nacional Yurubí, Sierra de Aroa (10°21’08”N-68°48’22”O). 34.– Cabecera del río Zamuro, Parque Nacional Yurubí, sector “El Botiquín”, municipio Bolívar (10°27’N-68°46’O; 800 m s.n.m.). 35.– Laguna verde (10°20’N-68°47’O, 600 m s.n.m) sector Barlovento, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (600 m s.n.m.). 36.– Laguna Grande, sector Los Bacos, Sierra de Aroa, municipio Bolívar (10°22’N-68°51’O; 1200 m s.n.m.). 37.– Curarigua, Aroa, municipio Bolívar (10°26’N-68°54’O). 38.– Lagunita de Aroa, municipio Bolívar (10°24’N-68°56’O). 39.– Quigua, municipio Antonio José de Sucre, Sierra de Aroa (10°17’32”N-68°51’36”O). 40.– Caserío El Cube, Fundo Guabina lindero Parque Nacional Yurubí, municipio San Felipe (10°30’48”N68°39’37”O). 41.– Quebrada Palo Verde, Parque Nacional Yurubí, municipio Bolívar (10°26’02”N-68°48’18”O; 800 m s.n.m.). 42.– La loma del Abrigo, sector El Abrigo, Sierra de Aroa, municipio Bolívar (10°28’25,5”N-68°50’56,5”O; 464 m s.n.m.).

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 35–53

Artículo Comunidades de murciélagos (Mammalia: Chiroptera) del Monumento Natural Pico Codazzi, Cordillera de la Costa Central, Venezuela Dayana Araujo-Reyes y Marjorie Machado Resumen. Con el propósito de generar información sobre la mastofauna del Monumento Natural Pico Codazzi, se realizó un análisis comunitario de los murciélagos de esta área mediante inventarios de campo, revisiones bibliográficas y de bases electrónicas de colecciones zoológicas nacionales. La composición de la comunidad se evaluó mediante la α y ß diversidad y el grado de perturbación del hábitat usando a los murciélagos como indicadores. Se evaluaron tres niveles altitudinales durante seis meses, con un esfuerzo de 1188 h-red-noche, registrándose 38 especies de 5 familias, representando el 33,3 % de la quiropterofauna de la Cordillera de la Costa Central. La familia más diversa fue Phyllostomidae (24 especies, 63,2 %), seguida de Vespertilionidae, Molossidae, Mormoopidae y Noctilionidae. La diversidad mostró que los niveles bajo y medio, así como, los niveles medio y alto poseen el mayor número de especies comunes, mientras que el nivel bajo registró la mayor diversidad de especies. La presencia en el nivel alto de Chrotopterus auritus y Micronycteris microtis, sugiere un menor grado de perturbación con relación al resto del gradiente. Todos estos aspectos, le conceden a esta área un significativo valor para la conservación de los ecosistemas boscosos del norte de Venezuela. Palabras clave. Murciélagos. Inventario. Monumento Natural Pico Codazzi. Áreas protegidas. Venezuela.

Bat communities (Mammalia: Chiroptera) from Pico Codazzi Natural Monument, Cordillera de la Costa Central, Venezuela Abstract. In order to generate information about mammalian fauna associated to Pico Codazzi Natural Monument, a community analysis was made for this area, based on field inventories, literature reviews and electronic databases of zoological collections from Venezuelan museums. In this study α and ß diversities and the degree of habitat disturbance were evaluated. Sampling was done at three altitude levels during six months and 1188 net-hours were got. We recorded 38 species grouped in 5 families (33,3 % of bat species known from Cordillera de la Costa Central). The dominant taxa was Phyllostomidae (24 species, 63,2 %), followed by Vespertilionidae, Molossidae, Mormoopidae and Noctilionidae. The diversity values showed that lower and middle levels, and middle and higher levels have the largest number of common species. The highest taxonomic diversity was found at the lowest elevation, while in middle and higher levels the lowest number of species was detected. The presence of Chrotopterus auritus and Micronycteris microtis species, suggest a lower degree of disturbance in higher levels compared to the rest of the altitudinal gradient. All these aspects give this area a significant value for the conservation of forest ecosystems in northern Venezuela. Key words. Bats. Inventory. Pico Codazzi Natural Monument. Protected areas. Venezuela.

Murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi

Introducción Las selvas tropicales son unas de las reservas más importantes de biodiversidad en la Tierra (Medellín et al. 2000) y muchos han sido los esfuerzos que se han realizado para proteger la diversidad existente en ellas (Pires et al. 2005). Una de estas iniciativas ha sido la creación de áreas protegidas, las cuales se han establecido por la necesidad y el interés de preservar esta riqueza natural. Generalmente, las áreas protegidas son el último reducto de especies en peligro de extinción o que despiertan algún interés para la ciencia (Kofoky et al. 2006). Sin embargo, hay que tener en cuenta que tanto para el diseño de medidas de protección como para el manejo de cualquier área natural se debe tener como premisa fundamental el inventario y la evaluación de sus recursos bióticos, incluyendo aquellas poblaciones y comunidades animales que tipifican a cada ecosistema (Ochoa et al. 1995). Precisamente, uno de los grupos de vertebrados que caracteriza gran parte de los ecosistemas neotropicales son los murciélagos, ya que realizan una contribución significativa a la riqueza de especies de mamíferos (Soriano 2000). El orden Chiroptera constituye alrededor del 50 % de la mastofauna en los bosques neotropicales (Soriano 2000, Ochoa y Aguilera 2003). Solo en Venezuela son reportadas 171 especies (Handley 1976, Wilson y Reeder 2005, Larsen et al. 2007, Sánchez et al. 2007, Gardner 2008, Gutiérrez y Molinari 2008, SIMCOZ 2008, Velazco et al. 2010, Sánchez y Lew 2012, Moratelli et al. 2013, Velazco y Patterson 2013, Mantilla-Meluk 2014, MantillaMeluk y Muñoz-Garay 2014, Solari y Martínez-Arias 2014). Uno de los problemas ambientales que han suscitado mayor interés en los últimos años, es la perdida de la biodiversidad como consecuencia de las actividades humanas (Medina et al. 2004). En este sentido, los quirópteros juegan un papel importante, ya que son un excelente caso de estudio para evaluar los cambios que la intervención del hábitat ejerce sobre la fauna, debido a que abarcan un extenso espectro trófico y muchas especies tienen una alta especificidad de hábitat (Pérez-Torres y Ahumada 2004). Por otro lado, no solo los procesos de intervención del hábitat pueden llegar a afectar la dinámica de una determinada comunidad, también factores climáticos y ambientales pueden determinar la estructura funcional y la composición de las comunidades de murciélagos (Soriano y Ruiz 2006). Según Ochoa et al. (1993), es importante tener en cuenta dos aspectos generales que pueden llegar a condicionar a una comunidad, como lo son: la complejidad estructural de los hábitats y los gradientes altitudinales. En Venezuela, los estudios comunitarios de murciélagos se han realizado principalmente con la finalidad de proveer protección y promover la implementación de sistemas de manejo de recursos que permitan el mantenimiento de la diversidad existente. Sin embargo, hasta este momento han sido pocas las investigaciones enfocadas en evaluar la diversidad de las comunidades de mamíferos presente en el Monumento Natural Pico Codazzi, el cual forma parte del sistema de la Cordillera de la Costa Central, lo que denota una mayor importancia al considerar que se encuentra

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en uno de los principales polos de desarrollo económico y social del país (Ochoa et al. 1995). Es por esto que la importancia de llevar a cabo estudios comunitarios, como lo señala Soriano (2000), radica en que son la base para el conocimiento de la estructura, composición y los patrones de distribución temporal y espacial de las especies en una determinada zona, lo que a su vez nos permite entender aquellos factores que estarían determinando la presencia o ausencia de las especies y sus patrones de distribución y en el caso de nuestro trabajo la información obtenida podría servir de base para el planteamiento de futuros programas de conservación que mejoren los planes de manejo en esta área protegida, la cual carece de un inventario de fauna apropiado (Castillo et al. 2003, en www.bioparques.org), así como, también constituye una contribución al conocimiento de la biodiversidad existente en esta importante región geográfica de Venezuela.

Materiales y métodos Área de estudio El Monumento Natural Pico Codazzi se encuentra ubicado en la región centronorte de Venezuela a 10°24’N y 67°18’O en la Cordillera de la Costa Central (Figura 1). Con una extensión de 11850 ha, presenta un gradiente altitudinal que varía de 600–2429 m s.n.m (Figura 1) (República de Venezuela 1991, Yerena y Romero 1992) e incluye las siguientes unidades ecológicas: bosques ombrófilos submontanos y montanos siempreverdes (bosques nublados), bosques ombrófilos submontanos semideciduos estacionales y en los puntos más altos formaciones de subpáramo arbustivo (Huber y Alarcón 1988). El clima es tropical de altura; las temperaturas oscilan entre 13 °C y 16 °C con una precipitación anual entre 1000–1500 mm, presentando una corta estación seca entre enero y marzo. Las zonas de captura se localizaron en los siguientes puntos: Nivel bajo (ubicado entre 600–1200 m s.n.m.), en la localidad del río Mayo en las inmediaciones de la hacienda Las Marías, a 702 m s.n.m. entre 10°26’40,8’’N y 67°21’ 44,9’’O (Figura 1). La vegetación está formada por un bosque ombrófilo submontano semideciduo estacional intervenido, ya que en las cercanías existen asentamientos urbanos y sembradíos de cambur, cacao y café. Nivel medio (entre 1200–1800 m s.n.m.), en los alrededores del asentamiento Buenos Aires y la hacienda Las Marías, a 1445 m s.n.m. entre 10°25’25,4’’N y 67°20’ 57’’O (Figura 1), predomina un bosque ombrófilo submontano, donde es común encontrar Gyranthera caribensis, endémica de la Cordillera de la Costa, así como, Inga sp., Protium sp., Alchornea triplinervia y Micropholis crotonoides; mientras que en el sotobosque se encuentran Hyospathe pittieri, Geonoma spinescens y Araceas sp. (Huber y Alarcón 1988, Yerena y Romero 1992). En esta localidad se pudo evidenciar extracción no sistemática de madera.

Murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi

Nivel alto (entre 1800-2429 m s.n.m.), en este nivel se trabajó en tres localidades (Figura 1): Árboles Milenarios cercano al pico La Florida (2000 m s.n.m.; 10°25’17,2’’N y 67°18’23,6’’O), Portachuelo-Las Marías (1915 m s.n.m.; 10°25’42,5’’N y 67°24’ 53,8’’O) y vía Buenos Aires (1808 m s.n.m.; 10°24’59,9’’N y 67°20’10,4’’O). La unidad ecológica predominante en estas localidades es el bosque montano siempreverde (bosque nublado), caracterizado por presentar un gran número de especies arbóreas que alcanzan alturas de más de 30 m, destacando árboles como Cedrella montana, Prumnopitys harmsiana y Sapium sp. (Huber y Alarcón 1988, Yerena y Romero 1992). En este nivel se evidenció menos perturbación, no obstante en puntos muy específicos se observaron trampas caseras, vehículos abandonados y vertederos de basura.

Figura 1.

Monumento Natural Pico Codazzi (Venezuela) y las localidades evaluadas. 1= Río MayoLas Marías, 2= alrededores de Buenos Aires, 3= vía Buenos Aires, 4= Portachuelo-Las Marías, 5= Árboles Milenarios.

Adquisición de datos. Las prospecciones de campo fueron llevadas a cabo entre abril-septiembre de 2008, con base en muestreos sistemáticos estratificados. Se efectuaron dos salidas mensuales con una duración de tres noches efectivas cada una para un total de 11 noches por nivel altitudinal, programadas en los periodos de menor luminosidad lunar. Para la captura y registros de los murciélagos se utilizaron seis redes de neblina de diferentes tamaños (2, 6, 9 y 12 m), activándose entre las 18:00 y las 24:00

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horas, las mismas se instalaron a diferentes alturas del dosel, con el fin de considerar especies que se desplazan en distintos estratos de la vegetación (Pérez-Torres y Ahumada 2004). Por otra parte, los individuos colectados fueron marcados en el dorso con un marcador de tinta indeleble color negro (marca Sharpie®) y liberados, exceptuando algunos ejemplares de difícil identificación en campo, los cuales requirieron de comparaciones posteriores con series de museo; estos se encuentran depositados en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG) y en el Museo de Zoología de la Universidad de Carabobo (MZUC). Se siguió el protocolo aprobado por Sikes y Gannon (2011) para todas las capturas y manipulaciones de animales en campo. Los criterios taxonómicos considerados siguen a Simmons (2005), Larsen et al. (2007), Gardner (2008), Lim et al. (2008), Velazco et al. (2010), Moratelli et al. (2013), Velazco y Patterson (2013), Mantilla-Meluk (2014), Mantilla-Meluk y Muñoz-Garay (2014) y Solari y Martínez-Arias (2014). Se elaboró una lista taxonómica de los murciélagos presentes en el área de estudio y se corroboró con las bases de datos de las principales colecciones zoológicas del país: el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG), el Museo de Biología de la Universidad Central de Venezuela (MBUCV), el Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS), disponibles en el Sistema de Información de Museos y Colecciones Zoológicas de Venezuela (SIMCOZ 2008) y la Colección de Vertebrados de la Universidad de Los Andes (CVULA). Con respecto a las categorías tróficas, estas se asignaron de acuerdo a las utilizadas por Ochoa et al. (2005), que consideran las preferencias alimentarias de cada especie y sus tendencias en el uso de los principales estratos de la vegetación: insectívoro perchador (INPE), frugívoro del sotobosque (FRSO), frugívoro del dosel (FRDO), insectívoro aéreo bajo dosel (IABD), nectarívoro-omnívoro (NEOM), insectívoro aéreo sobre dosel (IASD), omnívoro (OMNI), carnívoro del sotobosque (CASO), insectívoro aéreo sobre cuerpos de agua (IACA) y hematófago (HEMA). Para el análisis de la composición de las comunidades se calculó el esfuerzo de muestreo en horas-red-noche totales (h-red-noche) y el éxito de captura (individuoshoras-red-noche) (Pérez-Torres y Ahumada 2004) en cada uno de los niveles altitudinales en donde se llevó a cabo el muestreo. Se utilizó el índice de éxito de captura E, que expresa el cociente del número de individuos capturados por el número de noches, entre su esfuerzo de muestreo (E= Nn/Mh, donde E= Éxito de captura, N= número de individuos capturados, n= número de noches de muestreo, M= número de redes totales, h= número de horas de muestreo). Se calcularon las abundancias relativas para los tres pisos altitudinales, dividiendo el número de individuos de la especie 1 entre el número total de individuos, multiplicado por 100 para obtener el porcentaje (P1= ns1/Sn, donde P1 representa la abundancia relativa de la especie1, ns1 el número de individuos de la especie1, Sn el número total de individuos). Para entender los cambios de la biodiversidad a lo largo del gradiente altitudinal, se evaluaron la α diversidad (Índice de Shannon-Wiener) y β diversidad (Coeficiente de similitud de Sorensen para datos cuantitativos y la Complementariedad).

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Así mismo, para el análisis de la riqueza específica de muestras de diferente tamaño, se emplearon funciones de acumulación de especies, para esto se tomó en cuenta el esfuerzo de muestreo (Moreno 2001), mediante el programa “Paleontological Software Package for education and data analysis” (PAST) versión 1.90 (Hammer et al. 2001).

Resultados Composición de las comunidades de murciélagos. La quiropterofauna del Monumento Natural Pico Codazzi está compuesta por 38 especies agrupadas en 23 géneros, 5 familias y 8 subfamilias (Tabla 1), siendo la familia Phyllostomidae la más diversa con 24 especies y 5 subfamilias (Stenodermatinae, Glossophaginae, Desmodontinae, Carolliinae y Phyllostominae) lo que constituye el 63,2 % de las especies inventariadas. Le sigue la familia Vespertilionidae que contiene el 15,8 % de los taxones descritos con seis especies y dos subfamilias (Vespertilioninae y Myotinae), Molossidae que representa el 13,2 % con cinco especies y una subfamilia (Molossinae), Mormoopidae con el 5,3 % (dos especies) y Noctilionidae con el 2,6 % (una especie) de los taxones descritos para esta área protegida. Con un esfuerzo de muestreo total de 1188 h-red-noche (Tabla 2), se capturaron 312 individuos pertenecientes a 31 especies (Anexo) durante 33 noches. Las especies dominantes fueron Eptesicus furinalis (Vespertilionidae: Vespertilioninae) con 51 individuos y Molossus molossus (Molossidae: Molossinae) con 42 individuos, seguidas por Sturnira ludovici (Phyllostomidae: Stenodermatinae), con 34 individuos (Anexo). Mientras que las menos abundantes fueron Platyrrhinus helleri y Platyrrhinus vittatus (Phyllostomidae: Stenodermatinae), Desmodus rotundus y Diphylla ecaudata (Phyllostomidae: Desmodontinae), así como Chrotopterus auritus (Phyllostomidae: Phyllostominae) todas con un individuo (Anexo). No obstante, las curvas de acumulación de especies total y por nivel altitudinal no mostraron saturación (Figura 2). Si consideramos los registros obtenidos sistemáticamente en este trabajo se observaron cambios en el éxito de captura entre los diferentes niveles altitudinales, presentándose el mayor número de capturas en el nivel bajo, seguido por el nivel alto, mientras que en el nivel medio el éxito de captura fue significativamente menor (Tabla 2). Análisis comunitario. Al evaluar la riqueza especifica presente en cada uno de los niveles altitudinales según el índice de Shannon-Wiener, se obtuvo que la diversidad es considerablemente mayor en el nivel bajo (H’=2,61) con una riqueza de 24 especies, de las cuales 15 se registraron únicamente en este piso altitudinal, mientras que en el nivel medio la diversidad disminuyó considerablemente (H’=2,08) con 10 especies capturadas y solo una exclusiva para este piso, sin embargo el valor de diversidad es similar al del nivel alto (H’=1,95) donde se registraron 12 especies, cinco de las cuales estuvieron restringidas a este nivel, lo que indica una disminución a medida que se asciende en el gradiente altitudinal.

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Tabla 1.

Listado de las especies de murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi.

Noctilionidae Gray, 1821 Noctilio Linnaeus, 1766 Noctilio albiventris* Desmarest, 1818 Mormoopidae Saussure, 1860 Pteronotus Gray, 1838 Pteronotus davyi Gray, 1838 Pteronotus parnellii (Gray, 1843) Phyllostomidae Gray, 1825 Phyllostominae Gray, 1825 Chrotopterus Peters, 1865 Chrotopterus auritus (Peters, 1856) Micronycteris Gray, 1866 Micronycteris megalotis* (Gray, 1842) Micronycteris microtis Miller, 1898 Phyllostomus Lacépède, 1799 Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Glossophaginae Bonaparte, 1845 Anoura Gray, 1838 Anoura caudifera (É. Geoffroy, 1818) Anoura geoffroyi Gray, 1838 Anoura latidens* Handley, 1984 Glossophaga É. Geoffroy, 1818 Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Carolliinae Miller, 1924 Carollia Gray, 1838 Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Stenodermatinae Gervais, 1856 Artibeus Leach, 1821 Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Artibeus planirostris Spix, 1823 Enchisthenes K. Andersen, 1906 Enchisthenes hartii (Thomas, 1892) Dermanura Gervais, 1856 Dermanura bogotensis (Andersen, 1906) Platyrrhinus Saussure, 1860 Platyrrhinus helleri (Peters, 1866) Platyrrhinus umbratus (Lyon, 1902) Platyrrhinus vittatus (Peters, 1860) Uroderma Peters, 1866 Uroderma bilobatum Peters, 1866 Vampyressa Thomas, 1900 Vampyressa thyone Thomas, 1909 Sturnira Gray, 1842 Sturnira erythromos (Tschudi, 1844) Sturnira sp. Sturnira ludovici Anthony, 1924 Desmodontinae Bonaparte, 1845 Desmodus Wied-Neuwied, 1826 Desmodus rotundus (É. Geoffroy, 1810) Diphylla Spix, 1823 Diphylla ecaudata Spix, 1823

Vespertilionidae Gray, 1821 Vespertilioninae Gray, 1821 Eptesicus Rafinesque, 1820 Eptesicus brasiliensis (Desmarest, 1819) Eptesicus furinalis (d’Orbigny, 1847) Eptesicus fuscus* (Beauvois, 1796)

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Tabla 1. (Continuación Lasiurus Gray, 1831 Lasiurus blossevillii* (Lesson, 1826) Myotinae Tate, 1942 Myotis Kaup, 1829 Myotis pilosatibialis LaVal, 1973 Myotis oxyotus* (Peters, 1867) Molossidae Gervais, 1856 Molossinae Gervais, 1856 Eumops Miller, 1906 Eumops hansae Sanborn, 1932 Molossops Peters, 1866 Molossops temminckii* (Burmeister, 1854) Molossus É. Geoffroy, 1805 Molossus molossus (Pallas, 1766) Molossus pretiosus Miller, 1902 Molossus rufus É. Geoffroy, 1805

* Ejemplares provenientes de colectas anteriores a este estudio y depositados en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande-Maracay (EBRG).

Por otra parte, al estimar la β diversidad comparando los ensambles de especies en los niveles altitudinales evaluados, se observó que el mayor porcentaje de disimilitud (complementariedad) entre las especies de murciélagos se evidenció entre los niveles bajo y alto con 80 %, seguido por los niveles bajo y medio con 69 %, mientras que, el porcentaje de especies de murciélagos que son complementarias entre los niveles medio y alto fue de 62 %. Al evaluar la composición de las comunidades de murciélagos, observamos que los niveles medio y alto son los más similares (I Scuant= 0,44), seguidos por los niveles bajo y medio (I Scuant= 0,17) y por último los niveles bajo y alto (I Scuant= 0,15). Tabla 2.

Esfuerzos de muestreo y éxitos de captura de las especies de murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi.

Nivel bajo (600–1200 m) Número de individuos Esfuerzo de Captura (h-red-noche) Éxito de captura

Nivel medio Nivel alto (1200–1800 m) (1800–2429 m)

Total

216

312

396 6

396 0,86

396 1,81

1 188 8,67

Con respecto a la distribución de las especies a lo largo del gradiente altitudinal se encontraron tres patrones generales de distribución (Figura 3): primero, especies con rangos de distribución amplios, como es el caso de Dermanura bogotensis, Artibeus planirostris, Carollia brevicauda, Eptesicus furinalis y Sturnira ludovici que se registraron en todos los niveles altitudinales evaluados. Por su parte, Anoura geoffroyi se reportó tanto en el nivel bajo como en el nivel alto, esto puede deberse a problemas de

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muestreo ya que si esta especie se registró en los extremos del gradiente altitudinal también debería estar en el nivel medio, por lo que presentaría un amplio rango de distribución.

Figura 2.

Curvas de acumulación de especies de murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi. A: curva global del Monumento, B: curva del nivel bajo, C: curva del nivel medio, D: curva del nivel alto. Las líneas centrales corresponden a los datos observados y las líneas laterales corresponden a los datos esperados con un 95 % de confianza.

Segundo, especies con distribuciones restringidas como Chrotopterus auritus, Diphylla ecaudata, Micronycteris microtis, Sturnira erythromos y Myotis pilosatibialis que solo se registraron en el nivel alto (>1800 m s.n.m.); Artibeus lituratus, Carollia perspicillata, Desmodus rotundus, Enchisthenes hartii, Eumops hansae, Glossophaga soricina, Molossus molossus, Molossus pretiosus, Molossus rufus, Phyllostomus hastatus, Platyrrhinus helleri, Pteronotus davyi, Sturnira sp., Uroderma bilobatum y Vampyressa thyone, que fueron capturadas exclusivamente en el nivel bajo y Platyrrhinus vittatus registrada únicamente en el nivel medio, lo que solo correspondería al límite inferior de su distribución altitudinal conocida, puesto que esta especie ha sido previamente registrada hasta los 2100 m s.n.m. (Figura 3).

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Figura 3.

Distribución altitudinal de las especies de murciélagos y gremios tróficos del Monumento Natural Pico Codazzi. Acrónimo de las especies en Anexo.

Se ubican en la tercera categoría, especies con un rango de distribución que va desde el centro del gradiente altitudinal hacia los extremos, como Anoura caudifera, Eptesicus brasiliensis y Pteronotus parnellii que fueron capturadas tanto en el nivel bajo como en el nivel medio. Así mismo, Platyrrhinus umbratus que fue registrada en los niveles medio y alto (Figura 3). La estructura gremial del Monumento Natural Pico Codazzi está constituida por nueve categorías tróficas de las cuales los frugívoros del dosel (FRDO) con el 29 % del total de las especies registradas (n= 9) fueron los que mostraron mayor riqueza, seguidos por los insectívoros aéreo bajo dosel (IABD) con el 16,1% (n= 5), los frugívoros del sotobosque (FRSO) con el 16,1 % (n= 5), insectívoros aéreo sobre dosel (IASD) con el 12,9 % (n= 4), nectarívoro-omnívoro (NEOM) con el 9,7 % (n= 3), los hematófagos (HEMA) con el 6,4 % (n= 2), mientras que los gremios insectívoro perchador (INPE), omnívoro (OMNI) y carnívoro del sotobosque (CASO) constituyen cada uno el 3,2 % (n= 1). Solo cuatro de los nueve gremios tróficos fueron reportados en todos los niveles altitudinales evaluados: FRSO, FRDO, IABD y NEOM (Figura 3), siendo las especies frugívoras las que presentan un mayor rango de distribución a lo largo del gradiente altitudinal; en tanto que los gremios OMNI e IASD se registraron en el nivel bajo cada uno con 3 y 68 individuos, respectivamente (Anexo). Por otro lado, los gremios INPE y CASO únicamente fueron capturados en el bosque nublado. La categoría trófica de los HEMA fue reportada tanto en el nivel bajo como el nivel alto (Figura 3). Al evaluar la estructura trófica por piso altitudinal, el nivel bajo presentó la mayor complejidad estructural con siete de los nueve gremios registrados (Figura 3). Los FRDO dominaron con siete especies (29,1 %), seguidos por los FRSO, IABD y los

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IASD con cuatro especies cada uno (16,6 %), NEOM con tres especies (12,5 %), mientras que HEMA y OMNI con una especie cada uno (4,1 %), sin embargo con respecto a las abundancias fueron los IABD y IASD los que presentaron las mayores abundancias relativas (Anexo). Así mismo, en el nivel alto se registraron siete gremios tróficos siendo los FRDO y FRSO los más diversos con tres especies cada uno (25 %), seguidos por IABD con dos especies (16,6 %) y NEOM, HEMA, CASO e INPE con una especie (8,3 %) registrada para cada uno (Figura 3). En el nivel medio se evidenció una simplificación en la estructura gremial, encontrándose la presencia de solo cuatro gremios tróficos, FRDO con cuatro especies (40 %), IABD con tres especies (30 %), FRSO con dos (20 %) y NEOM representado con una especie (10 %) (Figura 3).

Discusión De las 171 especies de murciélagos registradas para Venezuela (Handley 1976, Wilson y Reeder 2005, Larsen et al. 2007, Sánchez et al. 2007, Gardner 2008, Gutiérrez y Molinari 2008, Velazco et al. 2010, Sánchez y Lew 2012, Moratelli et al. 2013, Velazco y Patterson 2013, Mantilla-Meluk 2014, Mantilla-Meluk y MuñozGaray 2014, Solari y Martínez-Arias 2014), se reconocen 38 en este estudio para el Monumento Natural Pico Codazzi, lo que representa el 22,2 % de la quiropterofauna nacional y el 33,3 % de la Cordillera de la Costa Central. Se incorporan al listado siete especies provenientes de esta localidad correspondiente a ejemplares capturados ocasionalmente durante los años 80’ y 90’, depositados en el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande-Maracay (EBRG). La composición de las comunidades de murciélagos que se encontró en esta área natural concuerda con los estudios realizados por varios autores en la Cordillera de la Costa Central (Handley 1976, Cordero 1987, Fernández-Badillo y Ulloa 1990, Bisbal 1993, Ochoa et al. 1995, Rivas y Salcedo 2005, Rivas-Rojas 2005, SIMCOZ 2008, Delgado et al. 2011, Moratelli et al. 2013), en donde la familia Phyllostomidae fue la más diversa, constituyendo así el 63,2 % de las especies registradas. Esto se debe a que esta familia es la de mayor riqueza en Venezuela y a la gran variedad de recursos tróficos que explota (Bisbal 1993). Es importante aclarar que solo se usaron redes de neblina. Tal y como lo señalan algunos autores (Kalko et al. 1996, O’Farrell y Gannon 1999) las redes son muy eficientes para la captura de murciélagos de la familia Phyllostomidae, mientras que otras técnicas de registros como la acústica son más recomendables para el registro de especies de familias como Molossidae, Vespertilionidae y Emballonuridae (Kalko et al. 1996, O’Farrell y Gannon 1999). En cuanto a la composición de las especies de acuerdo a los niveles altitudinales, en el nivel bajo se registró el mayor número de especies e individuos, seguido por el nivel alto y el nivel medio, esto puede deberse a factores como las características del bosque o a la altitud, ya que en bosques de tierras bajas la diversidad de especies es superior a la encontrada a mayores elevaciones (Humphrey y Bonaccorso 1979, Graham 1983, Ochoa et al. 1993, Soriano 2000, Vargas-Contreras y Hernández-

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Huerta 2001). Sin embargo, el bajo éxito de captura registrado en el nivel medio, lo cual se ve reflejado en una menor riqueza específica, puede ser también atribuido a un menor número de sitios adecuados para la captura de murciélagos, debido a problemas en el acceso a otras localidades en este piso altitudinal. Con relación a las características del bosque, la presencia en el nivel bajo de especies como: Artibeus planirostris, Artibeus lituratus, Platyrrhinus helleri, Sturnira sp., Uroderma bilobatum, Vampyressa thyone, Glossophaga soricina, Carollia brevicauda, Carollia perspicillata y Phyllostomus hastatus estaría indicando la presencia de hábitats secundarios, ya que como es ampliamente reportado (Ochoa et al. 1988, Bisbal 1993, Wilson et al. 1996, Medellín et al. 2000, Faria 2006) estas especies, en su mayoría frugívoras, están asociadas a plantas colonizadoras o del sotobosque que se encuentran principalmente en áreas cercanas o donde anteriormente se han desarrollado plantaciones. Así mismo, la alta abundancia de especies de murciélagos insectívoros pertenecientes a las familias Vespertilionidae y Molossidae corrobora lo señalado por otros autores, ya que generalmente en áreas intervenidas las comunidades se caracterizan por un incremento en la abundancia de los individuos y en las frecuencias de aparición de murciélagos insectívoros de vuelo libre, como es el caso de los molósidos (Ochoa et al. 1995, Jennings et al. 2000, Ochoa 2000) La presencia en el nivel medio de especies como Platyrrhinus vittatus, Platyrrhinus umbratus y Sturnira ludovici, que tienen una baja plasticidad ecológica y que generalmente son encontradas en bosques primarios (Linares 1998, Otálora 2003), pudiera estar indicando que parte de la estructura de este bosque se mantiene, lo que ha permitido el establecimiento de especies con preferencias restringidas. Mientras que Anoura caudifera, Carollia brevicauda, Dermanura bogotensis y Artibeus planirostris, son especies con una alta plasticidad ecológica y que son muy frecuentes tanto en bosques secundarios como primarios, sin preferencias por un recurso específico (Wilson et al. 1996, Ochoa et al. 2005, Oria y Machado 2012). Por lo tanto, su presencia podría indicar niveles medios de perturbación. La presencia de especies como Chrotopterus auritus y Micronycteris microtis de la subfamilia Phyllostominae (Phyllostomidae) en el nivel alto, sugiere la presencia de hábitats primarios, lo que coincide con lo señalado por otros autores en lo que respecta al incremento en la probabilidad de encuentro de los representantes de esta subfamilia en ambientes boscosos conforme aumenta su nivel de conservación (Fenton et al. 1992). Medellín et al. (2000) señalan que un parámetro indicativo de baja perturbación es el número de especies de la subfamilia Phyllostominae, la cual incluye especies sensibles; lo que se relaciona con el grado de especialización que los miembros de esta subfamilia han alcanzado en las dimensiones de nicho, dieta o refugio, por lo que tienden a estar ausentes en áreas intervenidas, indicando así la integridad del ecosistema (Fenton et al. 1992, Wilson et al. 1996, Medellín et al. 2000, Ochoa 2000, Faria 2006, Presley et al. 2008). En cuanto a los valores de la diversidad ß obtenidos para los tres niveles altitudinales evaluados, se puede evidenciar que el nivel medio con el nivel alto, así

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como el nivel bajo con el nivel medio poseen el mayor número de especies comunes. Esto puede atribuirse a su cercanía y a que las formaciones vegetales presentes en estas unidades ecológicas son similares, ya que el bosque ombrófilo submontano (nivel medio) en este caso puede estar actuando como una zona de transición (ecotono) entre las comunidades del bosque ombrófilo submontano semideciduo estacional (nivel bajo) y las del bosque nublado (nivel alto). Las diferencias entre el nivel bajo y el nivel alto pueden atribuirse a la distancia que existe entre ellas y en consecuencia a las modificaciones en la composición de la vegetación, producto de condiciones ambientales particulares. La presencia de los diferentes gremios tróficos registrados en los distintos niveles altitudinales evaluados, muestran una clara repartición de los recursos alimentarios (Graham 1983, Ochoa et al. 1988, Kalko et al. 1996, Ochoa 2000, Oria y Machado 2012). Esta repartición de recursos obedece a las diferencias morfológicas y ecológicas de los quirópteros. Desde el punto de vista ecológico, los patrones de distribución de algunas comunidades en los distintos estratos de un bosque neotropical, son utilizados con frecuencia para interpretar la composición y dinámica de estos ecosistemas, tomando en cuenta los diferentes esquemas de interacción de sus componentes (Ochoa 2000). En la mayoría de los casos, los modelos de estratificación espacial que muestran las comunidades de mamíferos, responden a un conjunto de variables ecológicas tales como: la heterogeneidad estructural que determina estas formaciones vegetales, sus patrones de productividad y las posibilidades de acceso a ciertos recursos (refugios, fuentes de alimentos y estratos de movilidad). De allí la asociación de los diferentes gremios tróficos a los distintos estratos del bosque (Ochoa et al. 1995). Respecto a la distribución altitudinal, se evidenció una reducción del número de especies a lo largo del gradiente, pero al igual que lo señalan Graham (1990), Soriano et al. (1999) y Soriano (2000) para Los Andes peruanos y venezolanos, no todas las categorías tróficas responden a este fenómeno de la misma manera. Los gremios nectarívoro y omnívoro declinan de una manera más moderada a lo largo del gradiente; según Bejarano-Bonilla et al. (2007), su adaptabilidad a un rango en particular puede atribuirse a su tamaño, dieta o parámetros fisiológicos, los cuales pueden restringir sus hábitats. En el caso de los nectarívoros tienen menores restricciones fisiológicas pues presentan tasas metabólicas altas (Soriano 2000, Soriano et al. 2002, Speakman y Thomas 2003, Soriano y Ruiz 2006, Machado y Soriano 2007), además que la mayoría de estas especies como Anoura caudifera, Anoura geoffroyi y Glossophaga soricina no son nectarívoras estrictas, puesto que en determinadas condiciones pueden consumir insectos y frutos (Wilson 1973, Graham 1983), lo que explicaría la presencia de este gremio trófico a lo largo de todo el gradiente altitudinal evaluado. Los hematófagos, son fisiológicamente incapaces de mantener poblaciones por encima de los 2000 m s.n.m., esto debido a que su dieta está compuesta principalmente de proteínas y desprovista de azúcares (Soriano 2000). En consecuencia, la presencia de algunas especies hematófagas en grandes altitudes podría estar relacionada con actividades antrópicas, al mantenimiento de las poblaciones de sus presas (Soriano

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2000) o a que realizan desplazamientos locales a grandes elevaciones para alimentarse y luego retornan a sus refugios diurnos a baja altitud (Graham 1983). Algo similar podría estar ocurriendo con el carnívoro Chrotopterus auritus (Araujo-Reyes y Machado 2012). En el caso de Phyllostomus hastatus, su capacidad de colonizar hábitats de alta montaña se puede ver limitada por la escasez de recursos importantes para su dieta (Bejarano-Bonilla et al. 2007); sin embargo, ha sido encontrada en bosques montanos y submontanos hasta los 1300 m s.n.m. (Linares 1998). Los insectívoros son el grupo funcional más afectado por la altitud, sus bajas tasas metabólicas y sus limitadas capacidades termorreguladoras podrían ser los responsables de este fenómeno (Ochoa y Gorzula 1992, Machado y Soriano 2007). Soriano (2000), sostiene que esta reducción de los insectívoros a grandes elevaciones no es total, pues lo que estaría ocurriendo es una sustitución de las especies insectívoras incapaces de tolerar las bajas temperaturas, por aquellas cuyas adaptaciones fisiológicas si se lo permiten. Los murciélagos de origen tropical que conforman la mayoría de los insectívoros, presentan una menor adaptabilidad a ambientes con bajas temperaturas ya que requieren tasas metabólicas que van más allá de sus límites fisiológicos. Esto supone un límite en su distribución altitudinal, restringiendo su acceso a grandes elevaciones, donde son sustituidas por algunas especies de la familia Vespertilionidae y Molossidae (Soriano 2000). Por otro lado, especies pertenecientes al gremio de los insectívoros perchadores que usualmente son reportados en bosques nublados, podrían complementar su dieta con frutos (Wilson 1973, Gardner 1977, Soriano 2000) incrementando así sus tasas metabólicas como consecuencia de su elevada plasticidad. La disminución de la riqueza de los frugívoros en elevaciones medias y altas se debe por lo general, a la porción representada por los frugívoros del dosel, mientras que el número de representantes de frugívoros del sotobosque no cambia sustancialmente (Humphrey y Bonaccorso 1979, Soriano 2000). Al igual que con los insectívoros, lo que ocurre es un reemplazo de especies de tierras bajas por aquellas especies frugívoras adaptadas fisiológicamente para tolerar ambientes fríos y que por lo general poseen una mayor talla corporal, lo que reduce la relación superficie/volumen (Soriano 2000). Sin embargo, las curvas de acumulación de especies no alcanzaron completamente la asíntota, lo que indica que el número de especies presentes en el Monumento Natural Pico Codazzi seguramente es mayor al registrado en este estudio, lo que hace necesario aumentar el esfuerzo de muestreo y/o emplear una mayor diversidad de técnicas de registro, a fin de completar el listado de la quiropterofauna de esta importante área protegida. Los murciélagos resultan un grupo taxonómico clave al momento de identificar prioridades para la conservación de los recursos bióticos, particularmente en esta área bajo régimen de protección restringida, dada su importancia hidrográfica y ubicación geográfica, puesto que conforma junto con los Parques Nacionales Henri Pittier, Macarao y San Esteban, un importante corredor ecológico de los ecosistemas boscosos de la Cordillera de la Costa Central de Venezuela.

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Agradecimientos. Al Departamento de Biología de la Facultad Experimental de Ciencias y Tecnología de la Universidad de Carabobo, por el apoyo logístico e institucional. Al Ministerio del Poder Popular para el Ambiente e Instituto Nacional de Parques (INPARQUES), por los permisos correspondientes. A Javier Sánchez y Francisco Bisbal del Museo de la Estación Biológica Rancho Grande (EBRG) por facilitar el acceso a las colecciones. A Franger García, Jorge Giménez †, Héctor Silva, Antonio Pérez, Jonathan Liria, Luis Aular, María Victoria Otaiza, Elvira Sánchez, Marzuly Rivas, Robert Duran, Guillermo Flores, Marcial Quiroga, Aiskel Rodríguez, José A. Núñez, Mariana Delgado, Rodrigo Ramírez, Edward Camargo, Manolo y familia, Jesús Figueroa y a la familia Gutt-Aular por la colaboración prestada en campo. A José Ochoa, Zoraida Fernández y Oscar Valbuena por la revisión inicial del manuscrito. Bibliografía. ARAUJO-REYES, D. Y M. MACHADO. 2012. Ampliación del límite altitudinal de Chrotopterus auritus Peters, 1865 (Mammalia: Chiroptera) en Venezuela y algunos comentarios ecológicos. Ecotrópicos 25: 35–38. BEJARANO-BONILLA, D., A. YATE-RIVAS Y M. BERNAL -BAUTISTA. 2007. Diversidad y distribución de la quiropterofauna en un transepto altitudinal en el Departamento de Tolima, Colombia. Caldasia 29: 297–308. BISBAL, F. 1993. Inventario preliminar de la fauna de la cuenca del rió Morón, Estado Carabobo, Venezuela. Acta Científica Venezolana 44: 365–382. CASTILLO, R., C. APONTE Y V. SALAS. 2003. Estado de conservación del Monumento Natural Pico Codazzi. En: BioParques. Asociación civil para la conservación de los Parques Nacionales. Programa observadores de parques (Consultado 27 Abril 2015, www.bioparques.org). CORDERO, G. 1987. Composición y diversidad de la fauna de vertebrados terrestres de Barlovento, Estado Miranda, Venezuela. Acta Científica Venezolana 38: 234–258. DELGADO, M., M. MACHADO, F. GARCÍA Y J. OCHOA. 2011. Murciélagos (Chiroptera: Mammalia) del Parque Nacional Yurubí, Venezuela: listado taxonómico y estudio comunitario. Revista de Biología Tropical 59: 1757–1776. FARIA, D. 2006. Phyllostomid bats of a fragmented landscape in the North-Eastern Atlantic forest, Brazil. Journal of Tropical Ecology 22: 531–542. FENTON, M., L. ACHARYA, L. AUDET, M. HICKEY, C. MERRIMAN, M. OBRIST, D. SYME Y B. ADKINS. 1992. Phyllostomid bats (Chiroptera: Phyllostomidae) as indicators of habitat disruption in the Neotropics. Biotropica 24: 440–446. FERNÁNDEZ-BADILLO, A. Y G. ULLOA. 1990. Fauna del Parque Nacional Henri Pittier, Venezuela: composición y diversidad de la mastofauna. Acta Científica Venezolana 41: 50–63. GARDNER, A. L. 1977. Feeding habits. Pp. 293–350. En: R. J. Baker, J. K. Jones y D. C. Carter (Eds.), Biology of bats of the new world family phyllostomatidae. Part II. Special publications the Museum Texas Tech University, Texas, EEUU. GARDNER, A. L. 2008. Mammals of South America, Volumen 1: Marsupials, Xenarthrans, Shrews and Bats. The University of Chicago, Chicago, EEUU. 669 pp. GRAHAM, G. 1983. Changes in bat species diversity along an elevational gradient up the peruvian Andes. Journal of Mammalogy 64: 559–571. GRAHAM, G. 1990. Bats versus birds: comparisons among peruvian volant vertebrate faunas along an elevational gradient. Journal of Biogeography 17: 657–668. GUTIÉRREZ, E. Y J. MOLINARI. 2008. Morphometrics and taxonomy of bats of the genus Pteronotus (subgenus Phyllodia) in Venezuela. Journal of Mammalogy 89: 292–305.

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Murciélagos del Monumento Natural Pico Codazzi

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Recibido: 23 febrero 2011 Aceptado: 19 julio 2012 Publicado en línea: 7 septiembre 2016

Dayana Araujo-Reyes y Marjorie Machado Centro de Estudios de Zoología Aplicada (CEZA), Laboratorio Museo de Zoología (MZUC), Departamento de Biología, Facultad Experimental de Ciencias y Tecnología (FACyT), Universidad de Carabobo, Sector Bárbula 2005, Valencia, Estado Carabobo, Venezuela. dayanaaraujoreyes@gmail.com, mmachado3@uc.edu.ve.

Anexo 1.

Número y proporción de individuos capturados en los tres niveles altitudinales evaluados en el Monumento Natural Pico Codazzi, Venezuela.

Táxon

Especie

Mormoopidae Phyllostomidae Stenodermatinae

Glossophaginae Desmodontinae

Phyllostominae Vespertilionidae Vespertilioninae Myotinae Molossidae Molossinae

Nivel medio

Nivel alto

Pteronotus davyi Pteronotus parnellii

3 1

1,39 0,46

0 1

0,00 3,22

0 0

0,00 0,00

3 2

P. dav P. par

Dermanura bogotensis Artibeus planirostris Enchisthenes hartii Artibeus lituratus Platyrrhinus helleri Platyrrhinus vittatus Platyrrhinus umbratus Sturnira erythromos Sturnira sp. Sturnira ludovici Uroderma bilobatum Vampyressa thyone Anoura caudifera Anoura geoffroyi Glossophaga soricina Desmodus rotundus Diphylla ecaudata Carollia brevicauda Carollia perspicillata Chrotopterus auritus Micronycteris microtis Phyllostomus hastatus

2 11 5 3 1 0 0 0 11 4 7 3 7 1 4 1 0 9 7 0 0 3

0,92 5,09 2,31 1,39 0,46 0,00 0,00 0,00 5,09 1,85 3,24 1,39 3,24 0,46 1,85 0,46 0,00 4,17 3,24 0,00 0,00 1,39

4 4 0 0 0 1 3 0 0 8 0 0 1 0 0 0 0 5 0 0 0 0

12,9 12,9 0,00 0,00 0,00 3,22 9,68 0,00 0,00 25,80 0,00 0,00 3,22 0,00 0,00 0,00 0,00 16,13 0,00 0,00 0,00 0,00

14 9 0 0 0 0 1 3 0 22 0 0 0 1 0 0 1 2 0 1 3 0

21,54 13,85 0,00 0,00 0,00 0,00 1,54 4,62 0,00 33,85 0,00 0,00 0,00 1,54 0,00 0,00 1,54 3,08 0,00 1,54 4,62 0,00

20 24 5 3 1 1 4 3 11 34 7 3 8 2 4 1 1 16 7 1 3 3

D. bog A. pla E. har A. lit P. hel P. vit P. umb S. ery S. sp S. lud U. bil V. thy A. cau A. geo G. sor D. sor D. eca C. bre C. per C. aur M. mic P. has

Eptesicus brasiliensis Eptesicus furinalis Myotis pilosatibialis

19 46 0

8,79 21,29 0,00

2 2 0

6,45 6,45 0,00

0 3 5

0,00 4,62 7,69

21 51 5

E. bra E. fur M. pil

Eumops hansae Molossus molossus Molossus pretiosus Molossus rufus

18 42 3 5

8,33 19,44 1,39 2,31

0 0 0 0

0,00 0,00 0,00 0,00

0 0 0 0

0,00 0,00 0,00 0,00

18 42 3 5

E. han M. mol M. pre M. ruf

216

Total Acrónimo

312

Total

Mem. Fund. La Salle Cienc. Nat. 179–180

Carolliinae

Nivel bajo

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 55–69 ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Artículo Contribución al conocimiento de la glándula anal de la “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae) Enrique Martínez Moreno y Rafael Martínez-Escarbassiere Resumen. Pomacea (P.) urceus es un gastrópodo de cuerpos de aguas estacionales del norte de Sudamérica, que entra en estivación durante la temporada de sequía. Esta especie, al igual que todos los ampuláridos, posee una glándula anal la cual ha sido poco estudiada. Dicha glándula se caracteriza por la presencia de láminas alternas que no ocluyen por completo la luz de la misma, permitiendo el paso de las sustancias de secreción hacia el recto. Asimismo, en el interior de la luz de la glándula se encuentra una sustancia pastosa con secreciones calcáreas. A nivel microscópico se puede apreciar que la superficie de estos tabiques está formada por un epitelio de absorción, mientras que hacia la parte basal se aprecian células secretoras, musculares y ameboides. Estos amebocitos frecuentemente aparecen rodeando a gránulos mineralizados que finalmente dan lugar a las concreciones, estas presentan una composición inorgánica, mayoritariamente de carbonato de calcio bajo la forma de calcita. En tal sentido se presume que la función de este órgano pudiera estar relacionada con la regulación del pH sanguíneo durante la estivación. Palabras clave. Pomacea. Ampuláridos. Glándula anal. Concreciones calcáreas. Estivación.

Contribution to the knowledge of the anal gland of “Guarura”: Pomacea (Pomacea) urceus (Müller, 1774) (Caenogastropoda: Ampullariidae) Abstract. Pomacea (P.) urceus is a gastropod from seasonal shallow water bodies of Northern South America, and which is characterized by aestivate during dry season. This species, like all ampullarids, possess an anal gland that has been little studied. The anal gland is characterized by the alternate tissue sheets that do not completely block the interior of the gland, thereof allowing passage of secretion substances into the rectum. The lumen of the gland it is filled with a pasty substance and calcareous concretions. At microscopical level it can be seen that the surface of these walls is formed by absorption epithelium, while at the internal side there are secretory, muscular and amoeboid cells. These amebocytes appear often surrounding mineralized granules that finally result in concretions. These concretions have an inorganic composition, mostly of calcium carbonate in the form of calcite. Therefore it is presumed that the function of this body may be related to the regulation of blood pH during aestivation. Key words. Pomacea. Ampullarids. Anal gland. Calcium concretions. Aestivation

Introducción Pomacea urceus (Müller, 1774), conocida como “guarura” en regiones de los Llanos de Venezuela sometidas a regímenes de extrema sequía e inundación, es el gastrópodo dulceacuícola de mayor tamaño presente en el Neotrópico. Esta especie, al igual que el resto de los miembros de la familia Ampullariidae (Cowie y Thiengo 2003), se

Glándula anal de la Guarura

destaca por su capacidad para respirar dentro del agua como fuera de la misma gracias a que poseen un saco pulmonar así como una branquia, lo cual les permite sobrevivir durante la temporada de sequía cuando se secan las charcas y lagunas estacionales donde habita. Los ampuláridos además poseen otras estructuras características tales como la ampolla aórtica que compensa la elevada presión sanguínea durante la contracción ventricular, y una glándula anal, también conocida como glándula rectal, la cual se caracteriza por poseer un epitelio de absorción y concreciones calcáreas, cuya función precisa se desconoce. Los pocos autores que han estudiado este órgano consideran que el mismo puede tener funciones excretorias o complementarias al riñón (Andrews 1965a, 1965b; Lufty y Demian 1967; Lagarde 1973). Sin embargo Martínez-Escarbarssiere (1975) propone que dicha estructura puede estar relacionada con la estivación, por lo cual se consideró relevante realizar una investigación preliminar para conocer mayores detalles de la anatomía, histología y ultraestructura de esta glándula, así como de la composición química de las concreciones encontradas en su interior (Martínez 1988). Se destaca la escasez de trabajos anatómicos y fisiológicos de fechas recientes con este grupo, siendo la mayoría de las citas referidas a la ecología de algunas Pomaceas que se han tornado en especies invasoras en Asia y Europa (Cowie 2002).

Materiales y Métodos Se colectaron 30 ejemplares adultos de Pomacea urceus, sin discriminar entre sexos, en una laguna estacional ubicada en San Fernando de Apure 7°54'N-67°28'O, Venezuela, entre los meses de febrero y agosto de 1987. Los animales fueron transportados al Laboratorio de Invertebrados del Instituto de Zoología y Ecología Tropical, de la Universidad Central de Venezuela, donde fueron mantenidos bajo condiciones equivalentes a las existentes para el momento en que fueron recolectados hasta proceder a su estudio: estivación en un lugar seco y oscuro para los ejemplares obtenidos durante la temporada de sequía; y en acuarios alimentados con flores de cayena (Hibiscus sp.) a los animales capturados en estado de actividad. Es necesario aclarar que dificultades logísticas ajenas a nuestro control impidieron analizar todas las muestras para alcanzar una validez estadística, por lo que los resultados de este estudio se consideran preliminares y como base para otros trabajos más rigurosos. Las glándulas destinadas al estudio histológico se fijaron en solución de Bouin, y los cortes fueron coloreados con hematoxilina-eosina (Mc Manus 1960); mientras que aquellas destinadas a los estudios microanatómicos se prepararon empleando la técnica del punto crítico (Cohen 1974) para su observación en un microscopio electrónico de barrido HITACHI S-450 a 25 KV. Por su parte, las muestras para los estudios de ultraestructura se prepararon de acuerdo con los procedimientos de Watson (1958), Luft (1961), Millonig (1961) y Reynolds (1963). Los cortes obtenidos con el ultramicrotomo se observaron en un microscopio electrónico de transmisión HITACHI H500 a 75 KV.

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En lo que respecta a la composición atómica de las concreciones y a su morfología, estas fueron analizadas en un microscopio electrónico de barrido HITACHI S-450 equipado con un analizador de fluorescencia de rayos X (EDS) KEVEX (Jenkins et al. 1995). Asimismo, se analizaron las concreciones con un espectrómetro de difracción de rayos X PHILLIPS PW-1390 para estudiar su estructura cristalográfica (Cullity 1978). Se realizaron pruebas de incineración para determinar el contenido de materia orgánica, así como la hidrólisis ácida y neutralización para determinar amonio, fosfato, carbonatos, oxalatos y purinas (Hodgkinson 1971). Por último, se realizaron pruebas colorimétricas y de espectrometría de emisión en la pasta presente en la luz de la glándula con la finalidad de identificar sus componentes principales (Kaplan y Pesce 1996).

Resultados Anatomía y morfología Pomacea urceus presenta una glándula anal en forma de divertículo alargado, comprimido, altamente tabicado y bastante desarrollado que desemboca en el recto por encima de la papila anal (Figura 1). Dicha glándula está ubicada hacia la parte inferior derecha de la branquia, encontrándose embebida en el tejido conectivo del manto que yace sobre la porción terminal del recto y conducto genital. Asimismo, es de notar que los tabiques antes mencionados no ocluyen completamente a la luz de la glándula, sino que por lo contrario, presentan forma arqueada, disponiéndose en forma alternada, determinando un espacio que la atraviesa en toda su longitud. Por otra parte este órgano está repleto de una sustancia pastosa de color rojizo a vino tinto, con gránulos que presentan aspecto de arenilla. Bajo el microscopio electrónico de barrido se puede apreciar que los tabiques de la glándula anal son evaginaciones del tejido que recubre su interior (Figura 2). Estos tabiques están constituidos por dos láminas de tejido, las cuales por medio de trabéculas mantienen unidas sus caras internas a través de las cuales circula la sangre (Figura 3).

Histología y ultraestructura La glándula anal está embebida en una matriz de tejido conectivo, la cual envuelve una capa de fibras musculares lisas, dispuestas en forma circular, que a su vez rodea a otra capa delgada de tejido conectivo laxo en contacto con una de epitelio columnar simple que limita con la luz de la glándula. Estas células epiteliales presentan chapa estriada y núcleo en posición basal, con citoplasma apical medianamente acidófilo, mientras que por debajo del mismo existe una región basófila con granulaciones gruesas. Bajo el microscopio electrónico se puede apreciar que la superficie del epitelio se halla recubierta por microvellosidades; mientras que el extremo basal de las células

Glándula anal de la Guarura

Figura 1.

Detalle de la región terminal de los sistemas digestivo y genital de Pomacea urceus (hembra). Se muestra el interior tabicado de la glándula anal.

Figura 2.

Sección longitudinal de la glándula anal de Pomacea urceus. Se puede apreciar los tabiques que se encuentran en el interior de la glándula. 20 X.

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Figura 3.

Detalle del tabique de la glándula anal de Pomacea urceus donde se muestran las trabéculas que dan soporte al mismo. 960 X.

está conformado por prolongaciones alargadas del citoplasma y tejido conectivo subyacente (Figura 4). A mayor aumento se observan vesículas pinocíticas en la superficie apical, así como numerosas mitocondrias alrededor de estas y material de secreción proveniente de células mucosas intraepiteliales (Figura 5). En lo que concierne a la capa de tejido conectivo subyacente al epitelio glandular se observan: fibras musculares lisas, células gliointersticiales, axones, fibrocitos, figuras mielínicas y células ameboides (Figuras 6 y 7). Estos amebocitos también se observan en los espacios hemolinfáticos y parecen estar asociados a la formación de concreciones en la glándula anal (Figuras 8 y 9). Cabe destacar que no se apreciaron diferencias entre animales en estado de estivación y aquellos en plena actividad, aunque se aclara que la muestra no fue representativa en términos estadísticos.

Concreciones A simple vista, las concreciones tienen aspecto de arenilla muy fina (coloración ocre a pardo oscuro) de dureza media. Su forma y tamaño es variable, aunque no son mayores a un milímetro, y presentan un patrón de crecimiento por deposición de capas sucesivas de material calcáreo sobre los gránulos mineralizados provenientes del tejido conectivo de la glándula (Figura 10).

Glándula anal de la Guarura

Figura 4.

Sección de un tabique de la glándula anal de Pomacea urceus. MV: microvellosidades en la luz de la glándula; IB: invaginaciones basales del epitelio de absorción; MB: membrana basal; CO: matriz de tejido conectivo; CM: fibras musculares. 3900 X.

Figura 5.

Detalle del epitelio de la glándula anal de Pomacea urceus donde se pueden apreciar microvellosidades, numerosas mitocondrias, uniones estrechas y vesículas pinocíticas. 18000 X.

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Figura 6.

Detalle de la capa muscular de la glándula anal de Pomacea urceus. 6500 X.

Figura 7.

Detalle del extremo basal del epitelio de la glándula de Pomacea urceus. 6500 X.

Glándula anal de la Guarura

Figura 8.

Concreción extracelular presente en el tejido conectivo basal de la glándula de Pomacea urceus. 4500 X.

Figura 9.

Detalle de una concreción rodeada por una célula ameboide, la cual a su vez contiene a una concreción con forma irregular en su interior, en Pomacea urceus. 9000 X.

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Figura 10. Concreción proveniente de la luz de la glándula anal de Pomacea urceus. Se puede apreciar que la misma está conformada por capas de deposición sucesiva. 155 X.

La composición molecular de estos gránulos mineralizados fue principalmente de carbonatos y fosfatos (Tabla 1). Esto se vio corroborado por el análisis de fluorescencia de rayos X, encontrándose que el calcio es el elemento más abundante (95 %), seguido por el hierro, fósforo y magnesio (Tabla 2). Estas concreciones presentaron un patrón de difracción correspondiente a la calcita.

Contenido de la glándula El análisis cualitativo de la pasta encontrada en el interior de la glándula anal mostró que la misma tiene una composición acuosa con un pH ligeramente básico, calcio, fósforo, actividad enzimática de tipo peroxidasa, así como esteroles (Tabla 3). El extracto alcohólico de la pasta presentó su máxima absorción a 362,5 nm, el cual corresponde a la zona de absorción de los mononucleótidos y el fosfato de piridoxal, y un segundo pico a 486,5 nm correspondiente a porfirinas con actividad peroxidasa (Tabla 4).

Glándula anal de la Guarura

Tabla 1.

Tabla 2.

Tabla 3.

Resultados del análisis colorimétrico de las concreciones en la glándula anal de Pomacea urceus.

Compuesto

Intensidad

Carbonatos Fosfatos Amonio Oxalatos Prueba de incineración

++++ +++ Trazas Trazas Composición inorgánica

Resultados del análisis de las concreciones en la glándula anal de Pomacea urceus por fluorescencia de rayos X.

Elemento

% Peso

% Atómico

Calcio Fósforo Hierro Magnesio Total

95,04 1,69 1,76 1,50 99,99

94,13 2,17 1,25 2,44 99,99

Resultados del análisis cualitativo de la pasta contenida en la luz de la glándula anal de Pomacea urceus.

Compuesto

Intensidad

Calcio Peroxidasas Fósforo Esteroles Amonio Azúcares Carbonatos Purinas Prueba de incineración Color de la pasta Contenido de agua de la pasta pH de la pasta

++++ +++ ++ ++ Trazas Negativo Negativo Negativo Color verde, posiblemente cobre Rojizo 85 % 7,66

Tabla 4. Resultados del análisis del espectro de absorción del extracto alcohol-éter de la pasta contenida en la luz de la glándula anal de Pomacea urceus.

Compuesto

Longitud de onda, máxima absorción (nm)

Fosfato de piridoxal y mononucleótidos Peroxidasas

362,5 486,5

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Discusión En algunas familias de gastrópodos prosobranquios se ha señalado la existencia de una glándula anal que tiene la forma de un divertículo rectal simple y con actividad secretora, mientras que en otras especies se constituye en un órgano bastante desarrollado que realiza funciones excretoras y de reabsorción de distintos metabolitos (Fretter y Graham 1962, Hyman 1964 y Andrews 1992). En el caso de los ampuláridos se ha señalado la presencia de esta glándula sin mayores detalles (Andrews 1965a, Demian y Yousif 1973, Paoulayan y Remigio 1992), obviándose su presencia en algunas descripciones de especies de esta familia (Berthold 1988). En Pomacea urceus la glándula anal es a menudo muy conspicua por su color pardo rojizo que puede variar de intensidad de un animal a otro. La luz de la glándula está tapizada por células epiteliales columnares de altura variable; presentan además microvellosidades y pliegues profundos (Lufty y Demian 1967). En lo que respecta a su función, Andrews (1965a, 1965b) así como Andrews y Taylor (1990) sugieren que interviene en la eliminación del exceso de sales de hierro, calcio y particularmente de purinas de la hemolinfa, siendo las purinas los principales productos de desecho del metabolismo del nitrógeno en los moluscos (Potts 1967). Por ejemplo, en los gastrópodos de la familia Muricidae (Caenogastropoda: Neogastropoda) la glándula anal forma parte del sistema excretor y circulatorio, encontrándose acumulaciones de melanina y bacterias simbiontes en la luz de la glándula (Andrews 2010). Sin embargo, en el caso de Pomacea urceus aquí expuesto no se encontraron compuestos nitrogenados, sino más bien abundante contenido de calcio disuelto, concreciones calcáreas, peroxidasas, fosfatos y esteroles, siendo estos últimos relativamente abundantes en la hemolinfa de los ampuláridos (Heras y Pollero 2002). Tampoco se observaron bacterias simbiontes en la luz de glándula. En lo que respecta a la ultraestructura de la glándula anal de Pomacea urceus, la microscopía electrónica de transmisión no revela similitud alguna entre el epitelio de la glándula anal y el del riñón como inicialmente se suponía, ya que a diferencia de este último en la glándula anal no se observan indicios de actividad excretora. En tal sentido, Andrews (1965a, 1965b) afirma que el desarrollo de la glándula anal en los ampuláridos puede estar relacionado con los hábitos dulceacuícolas, que en última instancia son determinantes para que la actividad osmorreguladora del riñón sea considerada más importante que la misma función secretora. Al respecto Little (1968) señala que durante la etapa de actividad de los ampuláridos, cuando su metabolismo excretor es amonotélico, en la pared dorsal del riñón tiene lugar la reabsorción de solutos orgánicos. Durante la estivación, sin embargo, estos animales se convierten en uricotélicos y el riñón se convierte en un sitio de síntesis y acumulación de ácido úrico. En el caso de Pomacea urceus, la glándula anal parece ser un tejido especializado en la absorción de metabolitos y almacenamiento de calcio bajo la forma de concreciones, al mismo tiempo que cumple una función glandular apocrina, y no parece guardar semejanzas con otros órganos especializados en la excreción en ampuláridos tales como el corazón y el riñón (Pacheco y Scorza 1971, Andrews 1976 y Little 1985).

Glándula anal de la Guarura

Subyacente a la membrana basal del epitelio de la glándula anal de Pomacea urceus, se observa una matriz de tejido conectivo laxo, que separa al epitelio de la capa de fibras musculares de tipo liso que rodea a la glándula. Estas fibras musculares poseen cuerpos electrón-densos de forma irregular y sin disposición preferencial similares a los encontrados en otros invertebrados (Lowy y Hanson 1962), los cuales son análogos a las bandas Z presentes en vertebrados. La función de este tejido muscular presumiblemente tiene que ver con la compresión de la glándula y expulsión de su contenido dentro del recto. El otro tipo celular de interés en la glándula anal lo constituyen las células ameboides encontradas tanto en los espacios sanguíneos como en el tejido conectivo subyacente al epitelio glandular. Este grupo celular, también conocido como inmunocitos o hemocitos, es muy variado y guardan semejanzas tanto funcionales como morfológicas con los macrófagos de los vertebrados (Ottaviani 2011). Entre sus principales características están la presencia de de lisosomas, seudópodos filamentosos y peroxidasas (Sminia 1981); presentando con frecuencia gránulos de glucógeno, un desarrollo extensivo del retículo endoplasmático rugoso y ocasionalmente concreciones irregulares rodeadas de una membrana. Al respecto se ha señalado en Pomacea urceus la presencia de células vacuoladas y concreciones calcificadas en la ampolla de la cavidad pericardial (Jiménez-Tabata et al. 1985). En lo concerniente a las concreciones en ampuláridos, sólo se han estudiado las presentes en el sistema excretor, sugiriéndose que participan en la eliminación del ácido úrico, particularmente durante la estivación (Saxena 1955, Meenakshi 1956, Pacheco 1971a, 1971b). En la literatura citada no se encontraron menciones acerca de la existencia de concreciones calcificadas en la glándula anal de los ampuláridos siendo este trabajo el primer reporte de dicho hallazgo. Los gránulos de carbonato de calcio son comunes en los moluscos (Simkiss 1977), variando desde tipos amorfos a cristalinos de calcita como en el caso de las concreciones de la glándula anal de Pomacea urceus. En esta especie el proceso de la formación de las concreciones en la glándula anal parece iniciarse con la formación de gránulos proteicos envueltos por las membranas de las cisternas de Golgi; mecanismo que está ampliamente distribuido en diversos seres vivos (Abolins-Krogis 1970, Simkiss 1977). De manera preliminar se presume que la función de la glándula conjuntamente con su contenido pastoso y las concreciones pudiera relacionarse con la regulación del pH sanguíneo durante la estivación, período durante el cual se presentan cambios metabólicos tales como la deshidratación y disminución de la frecuencia respiratoria entre otros (Meenakshi 1956, 1957, Coles 1968, 1969, Krishnamoorthy 1968, Little 1968, Burky et al. 1972, Asha Devi 1983a, 1983b, Thomas y Agard 1992). Finalmente es necesario mencionar que en este trabajo no se observaron diferencias entre ejemplares activos y en estado de estivación, así como de sexos diferentes. En tal sentido se sugiere a los interesados en continuar con esta línea de investigación, trabajar con ejemplares sometidos a diferentes condiciones fisiológicas controladas, así como con hembras en estivación con huevos dentro de la cavidad de la concha, para dilucidar si la glándula anal de la guarura participa en el mantenimiento de condiciones necesarias para la supervivencia de las crías.

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Recibido: 24 agosto 2015 Aceptado: 6 abril 2016 Publicación en línea: 7 septiembre 2016

Enrique Martínez Moreno1 y Rafael Martinez-Escarbassiere2 1 2

Consultor Ambiental. eomartinez@gmail.com Profesor jubilado, Instituto de Zoología y Ecología Tropical. Universidad Central de Venezuela. Apartado Postal 47058, Los Chaguaramos, Caracas 1014-A, Venezuela

5 Nuevos registros Rhaebo haematiticus _Maquetación 1 06/09/16 11:14 Página 71

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 71–77

Nota Nuevos registros del sapo hojarasquero Rhaebo haematiticus Cope, 1862 (Anura, Bufonidae) y ampliación de su distribución en Venezuela José Luis Vieira-Fernandes, Fernando J. M. Rojas-Runjaic, José Daniel Quihua y Edwin E. Infante-Rivero

Resumen. Rhaebo haematiticus es un sapo neotropical ampliamente distribuido desde Honduras en Centroamérica hasta Ecuador en Suramérica. Los registros más orientales de su distribución actualmente conocida provienen de la Sierra de Perijá, estado Zulia, en el noroccidente de Venezuela. En esta nota se documenta por primera vez la presencia de esta especie en el estado Mérida, con lo cual se extiende su distribución unos 195 km al sureste de la localidad más oriental previamente conocida. Adicionalmente se dan a conocer tres nuevas localidades al sur de la Sierra de Perijá y se incluyen algunos comentarios sobre historia natural y estatus taxonómico. Palabras clave. Amphibia. Sur del Lago de Maracaibo. Historia Natural. Taxonomía.

New records of the Leaf-litter Toad Rhaebo haematiticus Cope, 1862 (Anura, Bufonidae) and extension of its distribution in Venezuela Abstract. Rhaebo haematiticus is a Neotropical toad widely distributed from Honduras in Central America to Ecuador in South America. The easternmost distributional records currently known are from Sierra de Perijá, Zulia state, northwestern Venezuela. In this note we report for the first time the presence of this species in Mérida state, which extend the distribution ca. 195 km SE from the easternmost locality previously known. Additionally, three new localities for the Sierra de Perijá are reported, and some comments on natural history and taxonomic status are included. Key words. Amphibia. South of Maracaibo Lake. Natural history. Taxonomy.

El género Rhaebo Cope, 1862 fue restablecido por Frost et al. (2006) para acomodar a las especies de sapos neotropicales previamente asignadas al grupo de Bufo guttatus. Las especies de este género carecen de crestas cefálicas, presentan omosternum en su cintura escapular, testículos hipertrofiados en machos y exudan por su piel secreciones glandulares de color naranja amarillento (Frost et al. 2006) a blanco (C. L. Barrio-Amorós, com. pers.). Actualmente Rhaebo está compuesto por diez especies (Mueses-Cisneros et al. 2012), de las cuales cuatro están presentes en Venezuela (Barrio-Amorós et al. 2009): R. glaberrimus (Günther, 1869), R. guttatus (Schneider, 1799), R. haematiticus Cope, 1862 y R. nasicus (Werner, 1903). Rhaebo haematiticus es un sapo de tamaño mediano, con una longitud hocicocloaca de hasta 83,4 mm en machos adultos y hasta 111,3 mm en hembras adultas. Se distingue de sus congéneres por la combinación de los siguientes caracteres: crestas supraorbitales y parietales ausentes o muy bajas; dedos manuales libres de membranas;

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Nuevos registros de Rhaebo haematiticus

dedo manual I mucho más largo que el II; pliegue tarsal interno muy evidente; con tubérculos en el borde externo del tarso pero sin formar una hilera definida; dedos pediales con membranas basales; juveniles sin patrón dorsal de manchas redondeadas o vermiformes (Mueses-Cisneros 2009). Esta especie de sapo es activa tanto en el día como en la noche (Ibáñez et al. 1999, Savage 2002, F. J. M. Rojas-Runjaic obs. pers.) y se reproduce de forma explosiva a principios y mediados de la temporada de lluvias (Savage 2002). Prefiere charcas rocosas en zonas boscosas al borde de los ríos para reproducirse (Ibáñez et al. 1999, Savage 2002), y su canto ha sido descrito (a partir de individuos de una población de Panamá) como una serie de píos moderadamente agudos (Ibáñez et al. 1999). Aparentemente los machos vocalizan solo al inicio de la noche y ocasionalmente en días lluviosos (C. L. Barrio-Amorós com. pers.). Su distribución se extiende a lo largo de la vertiente del Pacífico desde Costa Rica hasta Ecuador y por la vertiente del Atlántico desde el este de Honduras hasta el norte de Colombia, con algunas poblaciones aisladas en las estribaciones orientales de la Cordillera Oriental de Colombia y en Venezuela. Altitudinalmente, habita las tierras bajas y laderas premontanas desde el nivel del mar hasta los 1300 m s.n.m. (Frost 2014). Rhaebo haematiticus fue documentado por primera vez para Venezuela a partir de un espécimen juvenil proveniente del río Socuy (Barrio-Amorós 2001), una localidad en el piedemonte norte de la Sierra de Perijá en el noroccidente del estado Zulia. Posteriormente, Rojas-Runjaic et al. (2007) reportaron dos especímenes adicionales (también juveniles) provenientes del río Yasa, una localidad piemontana de la Sierra de Perijá, ubicada a unos 133 km al sur de la localidad indicada por Barrio-Amorós (2001). En esta nota se reporta la presencia de esta especie para el piedemonte occidental de la Cordillera de Mérida y para tres localidades adicionales en el piedemonte oriental de la Sierra de Perijá. Todos los ejemplares están depositados en la colección de anfibios y reptiles del Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS) en Caracas. Durante una salida de campo realizada por JLVF y JDQ en noviembre de 2013 al Sector La Marisela (estado Mérida), en el piedemonte de la Cordillera de Mérida y al sur del Lago de Maracaibo (08°53’29,2”N-71°18’56,8”O; 324 m s.n.m. Figura 1), se hallaron cuatro ejemplares juveniles (MHNLS 21114–21115, 21118–21119; Figura 2a). Los especímenes se encontraban activos alrededor de las 21:00 h sobre bancos de arena en medio de una quebrada rocosa bordeada de vegetación secundaria (Figura 2b). Los ejemplares señalados en esta nota representan el primer registro de Rhaebo haematiticus para el estado Mérida y para el piedemonte occidental de la Cordillera de Mérida. Además, ésta representa la localidad más oriental para la especie, y extiende su distribución 195 km al sureste de la localidad más suroriental previamente conocida (Rojas-Runjaic et al. 2007).

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Distribución de Rhaebo haematiticus en Venezuela. 1) río Socuy, Sierra de Perijá, estado Zulia (Barrio-Amorós 2001); 2) río Lajas, Sierra de Perijá, estado Zulia; 3) río Yasa, Sierra de Perijá, estado Zulia (Rojas-Runjaic et al. 2007); 4) Ipika, Sierra de Perijá, estado Zulia; 5) El Tokuko, Sierra de Perijá, estado Zulia; 6) La Marisela, estado Mérida.

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Figura 1.

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Nuevos registros de Rhaebo haematiticus

Figura 2.

(a) Ejemplar juvenil de Rhaebo haematiticus (MHNLS 21119; longitud hocico-cloaca: 23,0 mm) hallado en el Sector La Marisela, estado Mérida. (b) Quebrada del Sector La Marisela (estado Mérida) en la que fueron hallados los cuatro ejemplares de Rhaebo haematiticus. Fotos: J. L. Vieira-Fernandes.

Adicionalmente, se registran tres nuevas localidades al sur de la Sierra de Perijá en el estado Zulia a partir de ejemplares depositados en el MHNLS (ver Anexo 1): 1) río Lajas, Municipio El Rosario de Perijá (10°22’46,2”N-72°34’43,3”O; 659 m s.n.m.), 2) Ipika, cuenca del río Tukuko, municipio Machiques de Perijá (09°52’54”N72°51’03”O; 512 m s.n.m.), y 3) Misión de Los Ángeles del Tokuko, cuenca del río Tokuko, municipio Machiques de Perijá (09°50’00”N-72°48’00”O; ±260 m s.n.m.) (Figura 1). La localidad del río Lajas llena un vacío de distribución entre las dos localidades previamente reportadas para Venezuela (río Socuy y río Yasa), las cuales están distanciadas entre sí 133 km. Las otras dos localidades (Ipika y Misión del Tokuko) extienden la distribución unos 13 km al sureste del río Yasa, la localidad más

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meridional previamente documentada en este sistema montañoso (Rojas-Runjaic et al. 2007). Con estos nuevos registros se incrementa a seis el número de localidades conocidas para Rhaebo haematiticus en Venezuela. A pesar de los esfuerzos de muestreo durante la salida de campo del mes de noviembre de 2013, y durante otra efectuada previamente a la misma localidad en junio del mismo año, ningún ejemplar adulto fue hallado a orillas de la quebrada. A partir de este hecho se presume que los individuos adultos pueden ser escasos en la población, o pueden estar usando un microhábitat distinto al de los juveniles, o ambos. Este fenómeno de rareza de adultos en la población parece ser común en otras poblaciones puesto que, los ejemplares reportados previamente para Venezuela (BarrioAmorós 2001, Rojas-Runjaic et al. 2007) son todos juveniles. Adicionalmente, dos de los autores de esta nota (FJMRR y EEIR) han efectuado numerosos muestreos a varias localidades piemontanas de la vertiente venezolana de la Sierra de Perijá, y a pesar de haber hallado un buen número de especímenes de Rhaebo haematiticus, sólo dos de ellos eran adultos (ver Anexo 1). Ibañez et al. (1999) también refieren especímenes adultos encontrados de manera infrecuente en el suelo del bosque, y juveniles a lo largo de ríos pequeños del bosque, lo cual refuerza las presunciones mencionadas previamente. Por otro lado, el hecho de que Rhaebo haematiticus sea una especie de amplia distribución, que las poblaciones de Venezuela aparentemente se encuentren aisladas del resto de su ámbito de distribución, y que esta especie forme parte de un complejo de especies con algunos taxones aún no descritos (Mueses-Cisneros 2009), hace necesaria la revisión minuciosa de la morfología de especímenes adultos de las poblaciones venezolanas, e inclusive, el desarrollo de análisis moleculares a partir de estos, a fin de determinar si efectivamente corresponden a la especie en cuestión, o si alternativamente corresponden a una nueva especie del complejo de Rhaebo haematiticus aún no descrita.

Agradecimientos. Los autores agradecen a César L. Barrio-Amorós y a César Molina por la revisión crítica del manuscrito.

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Nuevos registros de Rhaebo haematiticus

FROST, D. R. 2014. Amphibian Species of the World: an Online Reference. Version 6.0. (http://research.amnh.org/herpetology/amphibia/index.html). American Museum of Natural History, New York, USA. Consultada el 09 de febrero de 2014. FROST, D. R., T. GRANT, J. FAIVOVICH, R. H. BAIN, A. HAAS, C. F. B. HADDAD, R. O. DE SÁ, A. CHANNING M. WILKINSON, S. C. DONNELLAN, C. J. RAXWORTHY, J. A. CAMPBELL, B. L. BLOTTO, P. MOLER, R. C. DREWES, R. A. NUSSBAUM, J. D. LYNCH, D. M. GREEN, Y W. C. WHEELER. 2006. The amphibian tree of life. Bulletin of the American Museum of Natural History 297: 1–370. IBÁÑEZ, R., S. RAND Y C. A. JARAMILLO. 1999. Los anfibios del Monumento Natural Barro Colorado, Parque Nacional Soberanía y áreas adyacentes. Editorial Mizrachi y Pujol, S.A. Santa Fe de Bogotá, Colombia. 187 pp. MUESES-CISNEROS, J. J. 2009. Rhaebo haematiticus (Cope 1862): un complejo de especies. Con redescripción de Rhaebo hypomelas (Boulenger 1913) y descripción de una nueva especie. Herpetotropicos 5(1): 29–47. MUESES-CISNEROS, J. J., D. F. CISNEROS-HEREDIA Y R. W. MCDIARMID. 2012. A new Amazonian species of Rhaebo (Anura: Bufonidae) with comments on Rhaebo glaberrimus (Günther, 1869) and Rhaebo guttatus (Schneider, 1799). Zootaxa 3447: 22–40. ROJAS-RUNJAIC, F. J.M., E. E. INFANTE-RIVERO, C. L. BARRIO-AMORÓS Y T. R. BARROS B. 2007. New distributional records of amphibians and reptiles from Estado Zulia in the Maracaibo Basin, Venezuela. Herpetological Review 38(2): 235–237. SAVAGE, J. M. 2002. The amphibians and reptiles of Costa Rica: a herpetofauna between two continents, between two seas. University of Chicago Press, Chicago, USA. 934 pp.

Recibido: 20 marzo 2014 Aceptado: 22 septiembre 2014 Publicado en línea: 7 septiembre 2016

José Luis Vieira-Fernandes1, Fernando J.M. Rojas-Runjaic1,2,5, José Daniel Quihua3 y Edwin E. Infante-Rivero4 1 2 3 4 5

Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1050-A, Distrito Capital, Venezuela. Laboratório de Sistemática de Vertebrados, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul. 90619-900, Porto Alegre, Brasil. Centro de Conservación de Anfibios y Reptiles de los Andes Venezolanos, Biocontacto, Zoológico Chorros de Milla. Código Postal 5101, Mérida, estado Mérida. Grupo Ambientalista AZUL, Centro Comercial Gran Rubí, Avenida 10, Sector Pueblo Nuevo, Código Postal 4011, Maracaibo, estado Zulia. Autor para la correspondencia: rojas_runjaic@yahoo.com.

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Anexo 1.

Especímenes examinados.

MHNLS 10065–10066, 10074 (juveniles): Misión El Tokuko, Sierra de Perijá, municipio Machiques de Perijá, estado Zulia, Venezuela (09°50’00”N-72°48’00”O; ±260 m s.n.m.), colectado por J. Ayarzagüena el 06/VII/1986; MHNLS 18102 (juvenil): colectado por F. Rojas-Runjaic y P. Colmenares el 26/XI/2006. MHNLS 18079 (juvenil): río Lajas, Sierra de Perijá, municipio Rosario de Perijá, estado Zulia, Venezuela (10°22’46,2”N-72°34’43,3”O; 659 m s.n.m.), colectado por G. Rivas y T. Barros el 27/VIII/2008; MHNLS 18974–18983 (juveniles): colectados por F. Rojas-Runjaic, K. Herrera y P. Cabello el 12/VII/2008. MHNLS 18090–18091 (hembra adulta y juvenil respectivamente): Comunidad indígena Yukpa de Ipika, Sierra de Perijá, municipio Machiques de Perijá, estado Zulia, Venezuela (09°52’54”N-72°51’03”O; 512 m s.n.m.), colectado por F. Rojas-Runjaic y P. Colmenares el 25/XI/2006; MHNLS 18128–18133 (cinco juveniles y un macho adulto respectivamente): colectados por F. Rojas-Runjaic y E. Infante el 27/XII/2006; MHNLS 18512–18514 (juveniles): colectados por F. Rojas-Runjaic y E. Infante el XII/2006; MHNLS 18560 (juvenil): colectado por F. Rojas-Runjaic y E. Infante el 13/IV/2007. MHNLS 21115–21116, 21118–21119 (juveniles): Sector La Marisela, carretera Panamericana, municipio Caracciolo Parra Olmedo, estado Mérida, Venezuela (08°53’29,2”N71°18’56,8”O; 324 m s.n.m.), colectados por J. Vieira y D. Quihua el 17/XI/2013.

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2016 (“2013”) 73(179–180): 79–83

Nota Registro de Tordito (Quiscalus lugubris) con coloración diluida en la región del Lago de Valencia, estado Aragua, Venezuela Nurialby Viloria, Glennys Praderes, Carmen Silva, William Anaya, Julio González, Carmen Escobar, José Romero Resumen. Las aberraciones en la coloración del plumaje en aves y su frecuencia han sido poco documentadas y en particular en Venezuela. Aquí se presenta el reporte de un macho de Tordito (Quiscalus lugubris) con coloración diluida, capturado con redes de neblina el 26 de febrero de 2013 en una zona de pastizal inundado, aledaña al lago de Valencia en el sector Puerta Negra, estado Aragua. Palabras clave. Dilución. Tordito. Quiscalus lugubris. Icteridae. Lago de Valencia.

Record of Carib Grackle (Quiscalus lugubris) with diluted coloration in the region of Lake Valencia, Aragua state, Venezuela Abstract. Aberrations in plumage coloration in birds and its occurrence have been poorly documented, particularly in Venezuela. Here we report a diluted male of Carib Grackle (Quiscalus lugubris), captured with mist nets on February 26, 2013 in a flooded grassland area, adjacent to Lake Valencia in the Puerta Negra sector, Aragua state. Key words. Dilution. Carib Grackle. Quiscalus lugubris. Icteridae. Lake Valencia.

El tordito, Quiscalus lugubris (Passeriformes: Icteridae), es una especie común en todo su ámbito de dispersión geográfica dentro del territorio venezolano, se distribuye desde el nivel del mar hasta los 850 m, extendiéndose por la costa desde Falcón hasta Sucre, en el noreste de Lara, este de los Andes a Delta Amacuro, y en el sur del Orinoco en el norte de Bolívar en la parte baja del río Caura; islas de Margarita, Los Frailes, Los Hermanos y Los Testigos (Phelps y Meyer de Schauensee 1979, Hilty 2003). El tordito presenta dimorfismo sexual, siendo el plumaje de las hembras pardo fusco con brillo bronceado arriba, más pálido por las partes de abajo, mientras que en los machos el plumaje es completamente negro purpúreo brillante, con las alas y cola más brillantes; en ambos sexos el pico es negro ligeramente decurvado, con los ojos amarillo pálido y patas color negro. (Phelps y Meyer de Schauensee 1979, Hilty 2003). La coloración negra en las aves, indica una alta concentración de eumelanina, este es el pigmento responsable de los colores negro, gris y castaño oscuro en el plumaje (van Grouw 2006, Urcola 2011, van Grouw 2013); desórdenes en la producción y/o

Registro de dilución en Quiscalus lugubris

deposición de la misma, ocasionan aberraciones cromáticas, siendo las más comunes: albinismo, leucismo, “Brown” o marrón, dilución, ino y melanismo (van Grouw 2013). La dilución consiste en una reducción cuantitativa de las melaninas, es decir, la concentración de pigmentos está reducida, resultando en una coloración más débil o diluida (Urcola 2011, van Grouw 2013). El efecto de dilución se puede dividir en dos formas principales, cuando ocurre la reducción de la eumelanina y la feomelanina se denomina dilución “pastel”, y la segunda forma es cuando solo ocurre la reducción de la eumelanina sin afectar la feomelanina, nombrada dilución “isabel”. En caso de las especies cuya coloración del plumaje solo depende de la concentración de eumelanina, es imposible distinguir entre ambas diluciones (van Grouw 2006, 2013), tal como ocurre en el caso que se presenta en esta nota. De modo general, las aberraciones en la coloración del plumaje y su frecuencia han sido poco documentadas, sin embargo, en diferentes países de la región Neotropical como Colombia (Rodríguez y Gómez 2011), Brasil (Franz y Fleck 2009), Perú (Torres y Franke, 2008), Ecuador (Hosner y Lebbin 2006), Cuba (Acosta 2005), Chile (Fuentes y González 2011), Argentina (Urcola 2011, Chiale y Pagano 2014), México (Carbó-Ramírez et al. 2011, Rodríguez et al. 2014), han aumentado el número de registros e información en relación al tema. En Venezuela se han reportado algunas especies con aberraciones en la coloración del plumaje, como por ejemplo: Tityra inquisitor, (Tytiridae), Myiodynastes maculatus (Tyrannidae) con leucismo parcial, y Phalacrocorax brasilianus (Phalacrocoridae) con leucismo casi total (Escola et al. 2014, Hernández et al. 2009). Hasta el momento, para Venezuela no existen reportes sobre Quiscalus lugubris con algún tipo de coloración anormal en el plumaje El 26 de febrero del 2013 se capturó un individuo de Q. lugubris con una red de neblina, con signos de dilución (Figura 1), junto a dos ejemplares fenotípicamente normales de su misma especie. La captura se realizó en una zona de pastizal inundado, del Lago de Valencia en el sector Puerta Negra (10° 07’ 02,88’’ N -67° 36’ 07,42’’ O; 418 m s.n.m) del Municipio Zamora del estado Aragua. La descripción fenotípica del individuo corresponde a una notable reducción de la coloración en el plumaje de las alas (plumas primarias, secundarias y coberteras primarias) y la cola. También se observó una coloración gris de una parte del plumaje localizado en el lomo, abdomen, coberteras alares menores, coberteras alares medianas y escapulares, donde podía observarse una mezcla de plumas negras con plumas despigmentadas grises. Dicha aberración no afectaba las partes desnudas del individuo (pico, ojos y patas); el resto del plumaje coincidió con el de los individuos fenotípicamente normales, aunque se notaba un poco menos lustroso. El patrón cromático anormal presentado en este individuo lo define como un caso de dilución (van Grouw 2013). La frecuencia de aparición de la aberración cromática hallada para el individuo de Quiscalus lugubris en el sector evaluado fue baja, de 0,87 %. Durante cinco meses de trabajo de campo (febrero, marzo, mayo, junio y julio del 2013), con un esfuerzo de muestreo de 680 horas/red, se capturaron 114 torditos con un solo caso de dilución.

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Figura 1.

Tordito (Quiscalus lugubris) con coloración diluida, capturado en el Lago de Valencia, sector Puerta Negra, estado Aragua, Venezuela. Foto: G. Praderes.

De modo general, los registros de aves con mutación en el color son escasos, muy dispersos, muchos no están documentados y sólo en unos pocos casos han sido publicados (Torres y Franke 2008). La baja frecuencia de reportes de aves afectadas por aberraciones cromáticas, puede atribuirse a una reducción en la expectativa de vida debido a que pueden estar sujetas a una mayor tasa de depredación, así como a un incremento en las agresiones por parte de sus congéneres, o una disminución de la capacidad de conseguir pareja y reproducirse, ocasionada por la dificultad en el reconocimiento por parte de individuos de su misma especie, aunque esto todavía no se ha podido constatar (Mermoz y Fernández 1999, Jakubas y Wojczulanis 2012). En el caso del individuo de Quiscalus lugubris que se reporta, éste se encontraba compartiendo actividades con otros individuos fenotípicamente normales, y no se observaron agresiones en esa oportunidad, sin embargo, es necesario indagar más acerca del comportamiento de los individuos adultos en su hábitat para confirmar su éxito reproductivo en cuanto a obtención de pareja y nidificación (Mermoz y Fernández 1999).

Registro de dilución en Quiscalus lugubris

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Recibido: 27 marzo 2015 Aceptado: 1 diciembre 2015 Publicado en línea: 7 septiembre 2016

Nurialby Viloria1, Glennys Praderes1, Carmen Silva1, William Anaya1, Julio González1, Carmen Escobar1, y José Romero1,2 1

Laboratorio de Biología de Vectores y Reservorios. Centro de Estudios de Enfermedades Endémicas y Salud Ambiental. Servicio Autónomo Instituto de Altos Estudios “Dr. Arnoldo Gabaldón”. nurialby@gmail.com. / Av. Bermúdez, Maracay, Estado Aragua, Venezuela / AP 2171–2113, ZP2. Teléfonos: 58-(0243)2325633, Fax 2326933, Rif.; G-20006221-5 Departamento de Ciencias Morfológicas y Forenses. Escuela de Ciencias Biomédicas y Tecnológicas. Facultad de Ciencias de la Salud. Universidad de Carabobo. / Pabellón 13, Campus Bárbula, Naguanagua, Estado Carabobo.

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utilizar punto para separar los millares, millones, etc. Para cifras grandes es preferible usar el modo exponencial (p. ej. 4,63 x 106). Utilícese la coma para separar en la cifra la parte entera de la decimal (p. ej. 3,1416), sin embargo, la normativa de puntuación en español también acepta el punto en este caso (p. ej. 3.1416), lo importante es que en todo el artículo se emplee una sola forma, incluyendo las tablas y figuras. Las horas del día se indican de 0:00 a 24:00. Los años se expresarán con todas las cifras sin demarcadores de miles (p. ej. 1996). En español los nombres de los meses y días (p. ej. enero, julio, sábado, lunes) se escriben en minúscula. Los puntos cardinales y sus abreviaturas van siempre escritos en mayúscula (N, S, E, O), cuando se refieran a orientación o dirección estos nombres se escriben en minúscula. La indicación correcta de coordenadas geográficas es como sigue: 02º37’53”N56º28’53”O. La altitud geográfica se citará del siguiente modo: 1180 m s.n.m. (en inglés 1180 m a.s.l.). Las abreviaturas se explican únicamente la primera vez que son usadas. Las tablas y figuras (gráficas, diagramas, ilustraciones y fotografías) se referirán sin abreviación (p. ej. Figura 3, Tabla 2). Al citar las referencias en el texto se escribe el apellido de los autores en caso de que sean uno o dos, y el apellido del primero seguido por et al. cuando sean tres o más. Si se mencionan varias referencias, estas deben ser ordenadas cronológicamente y separadas por comas (p. ej. Rojas 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2000, 2001). Las descripciones o re-descripciones de especies deben presentar la información en el siguiente orden: Holotipo, Paratipos, Etimología, Diagnosis, Descripción, Coloración, Variaciones, Historia Natural y Distribución. En cuanto al material examinado se debe colocar en bloque aparte antes de “Agradecimientos” siguiendo el formato: Nombre científico: SIGLAS COLECCIÓN + número de catálogo, sexo y condición etarea, localidad + (coordenadas, altitud), nombre del recolector, fecha (ver pág. 66 del número 169). Agradecimientos (opcional). Párrafo sencillo y conciso entre el texto y la bibliografía. Evite títulos como Dr., Lic., TSU, etc. Bibliografía. Contiene únicamente la lista de las referencias citadas en el texto. Se ordenarán alfabéticamente por

autores y cronológicamente para un mismo autor. Si hay varias referencias de un mismo autor(es) en el mismo año se añadirán las letras a, b, c, etc. Los nombres de las revistas no se abreviarán. Las referencias se presentarán estrictamente en el siguiente formato, incluyendo el uso de espacios, comas, puntos, mayúsculas, etc.:

Leyendas de tablas y figuras. Las leyendas de tablas y figuras serán presentadas en hoja aparte, debidamente identificadas con números arábigos. Cuando una figura contenga varias partes, cada una de ellas deberá estar claramente identificada con letras (a, b, c, etc.) tanto en la leyenda como en la figura.

• Artículo COLLADO, C., C. H. FERNANDO Y D. SEPHTON. 1984. The freshwater zooplankton of Central America and the Caribbean. Hidrobiología 113: 105–119. • Libro, tesis e informes técnicos BAILEY, R. S. Y B. B. PARRISH. 1987. Developments in fisheries research in Scotland. Fishing New Books Ltd, Farnham, England. 282 pp. HERRERA, M. 2001. Estudio comparativo de la estructura de las comunidades de peces en tres ríos de morichal y un río llanero, en los llanos orientales de Venezuela. Tesis Doctoral, Universidad de los Andes, Mérida. 111 pp. • Capítulo en libro o en informe MARGALEF, R. 1972. Luz y temperatura. Pp. 100–129. En: Fundación La Salle (Ed.), Ecología Marina. Editorial Dossat, Caracas, Venezuela. • Resumen en congreso, simposio, entre otros SEÑARIS, J. C. 2001. Distribución geográfica y utilización del hábitat de las ranas de cristal (Anura; Centrolenidae) en Venezuela. En: Programa y Libro de Resúmenes del IV Congreso Venezolano de Ecología. Mérida, Venezuela. 29 de octubre -2 noviembre de 2001, p. 124. • Páginas Web Las páginas web bien establecidas y permanentes, como las de bases de datos, revistas de edición solo digital, se citan en el texto por su nombre y el mes/año en que fueron consultadas. Se colocan a su vez en la bibliografía con más información. (p. ej. en el texto: WoRMS junio 2013; en la bibliografía: WoRMS junio 2013 World Register of Marine Species http:www.marinespecies. org). Otras menos permanentes no serán incluidas en la bibliografía, se escribirán en el texto al momento de mencionarlas, indicando la fecha de consulta.

Tablas. Las tablas deben presentarse cada una en página aparte, identificadas con su respectivo número arábigo. Las llamadas a pie de la tabla se harán con letras colocadas como exponentes. Evitar tablas grandes sobrecargadas de información y líneas divisorias o presentadas en forma compleja y sin tomar en cuenta el formato de la revista. Los autores deberán indicar, mediante una nota al margen derecho del escrito, la ubicación sugerida para la inserción de las tablas. Figuras. Las figuras se presentarán cada una en archivos separados, debidamente identificados con el título resumido del trabajo y su respectivo número arábigo. Los autores indicarán, mediante una nota escrita al margen derecho del artículo (en forma de comentario), la ubicación sugerida para la inserción de las figuras. Serán presentadas preferentemente en blanco y negro. El color puede ser empleado si la complejidad de la gráfica, mapas e imágenes digitales de datos lo amerita, o si una fotografía pierde información sustancial si no va en color. Gráficas y fotografías deben ser nítidas y de buena calidad, evitando complejidades innecesarias (por ejemplo, tridimensionalidad en gráficos de barras, sombras…), usar sólo colores sólidos en lugar de tramas. Las letras, números o símbolos en las figuras deben ser de un tamaño adecuado de manera que sean claramente legibles una vez reducidas, considere que el ancho del área impresa de la revista es de solo 12 cm. Evíte figuras de un formato tal que sea complicado ajustarla a la página de la revista, las relaciones alto:ancho adecuadas son: de 1,54 a 0,63.. Las figuras digitales es conveniente se suministren en formato .TIFF, .JPG u otro estándar no comprimido, con una resolución de 300 dpi. y tener como mínimo 1600 pixeles en su lado más largo. La inclusión de fotografías, gráficas o dibujos en color en el caso de números especiales que se van imprimir en papel deberán ser financiadas por los autores, previo acuerdo con los editores.

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales también acepta “Notas”, que consisten en comunicaciones cortas no mayor a seis páginas impresas, incluyendo tablas y figuras. Se mantendrán los encabezados Resumen, Abstract (no mayor a 100 palabras), Palabras clave y el de Bibliografía. Otra modalidad son los “Ensayos” que pueden tener una estructura libre en la división del contenido, pero presentando un Resumen, Abstract, Palabras clave, Introducción y Bibliografía. Los autores recibirán pruebas de galeras para correcciones finales, sin embargo no se aceptarán cambios extensivos, y la versión definitiva les será enviada en un archivo PDF. Si los autores desean separatas de su manuscrito deberán notificarlo a los editores en el momento de recibir la notificación de aceptación de su manuscrito y cubrir los costos que facture la imprenta por este concepto.