Revista Memoria 183 tomo 75 Enero-Jun 2017 by Fundación La Salle de Ciencias Naturales

Sumario Summary

183

ISSN 0037-8518 Versiรณn impresa ISSN 2443-4968 Versiรณn electrรณnica

Editor Fundador:

† Hno. Ginés Comité Editorial Asmine Bastardo

Ramón Varela

Editora Adjunta de Ecología Acuática y Limnología

Editor Adjunto de Ecología Marina, Oceanografía y Pesquerías

Giuseppe Colonnello

Oscar Lasso-Alcalá

Editor Adjunto de Ecología Vegetal

Editor Adjunto de Peces

Fernando Rojas-Runjaic

Ligia Blanco

Editor Adjunto de Anfibios, Reptiles y Arácnidos

Editora Adjunta de Invertebrados

Carmen U. Ravelo Editora Adjunta de Acuicultura

Diseño de maqueta y portada:

Diagramación y montaje:

Patty Álvarez B.

Cecilia Ianni

Nuestra Portada Naobranchia lizae (Krøyer, 1863) en branquias de Chilomycterus antillarum Jordan y Rutter, 1897, (pez erizo). Este organismo muestra la significativa transformación que el estilo de vida parasitario puede inducir en una especie. Solo el estudio embriológico y larvario permitió colocarlo entre los copépodos (crustáceos), a los cuales como adulto no se asemeja. Ha desarrollado adaptaciones notorias como gran tamaño, alta fecundidad, reducción de apéndices y transformación corporal. Una en particular, maxilas modificadas en forma de cintas, le permite fijarse a su micro-hábitat causando mínimas lesiones en el tejido branquial. No obstante, su relativa corpulencia sugiere un significativo impacto energético para su hospedero. (Foto: Juan Carlos Medialdúa).

Dirección: Fondo Editorial, Fundación La Salle de Ciencias Naturales, Av. Boyacá Edf. Fundación La Salle, PH. Apartado 1930, Caracas 1050 A, Venezuela. revista.memoria@fundacionlasalle.org.ve. www.fundacionlasalle.org.ve Rif: J-00066762-4

Nota editorial Cambio de criterio en la numeración de los Tomos de la revista Memoria

La revista Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales ha seguido una numeración sucesiva anual de los tomos (volúmenes), este criterio cambia a partir de la presente entrega, el tomo 75 número 183 sale con el año de publicación real, y no con el correlativo al año del tomo. Esto se realiza para una mejor claridad bibliográfica, un criterio más adecuado para los autores y lectores, y una necesaria adaptación a los sistemas de edición digital. La causa del desfase fue que durante los años 2013 y 2014 no hubo condiciones para producir la edición impresa de la revista. Con la intención de recuperarla desde agosto de 2015 se comenzó a publicar tomos atrasados solo en versión digital, iniciándose este modo de difusión con el tomo 71 número 175–176, que correspondió al año 2011 en la secuencia cronológica de la revista, hasta el tomo 74 (2014) número 181–182, publicado en abril de 2017. Como el espacio de dos años no llegó a cubrirse con más artículos, se mantenía un desfase entre el año correspondiente al tomo y el de publicación real. Desde el año 2015 la Memoria se almacena a texto completo en el Repositorio Digital de Publicaciones Institucionales en acceso libre y gratuito, desde el nº 1 (tomo 1; 1941) hasta el nº 178 (tomo 72; 2012). Facilidad financiada por Fondo Nacional de Ciencia Tecnología e Innovación (FONACIT), a través de un proyecto formulado por la Gerencia Nacional de Información y Documentación de Fundación La Salle de Ciencias Naturales. http://flasa.msinfo.info/portal/ A partir de diciembre de 2016 los números más recientes la Memoria se encuentra en la plataforma digital Saber UCV bajo el sistema Open Journal Systems, gracias al apoyo del Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico de la Universidad Central de Venezuela CDCH-UCV. http://saber.ucv.ve/ojs/index.php/rev_mem/ El Comité Editorial. Junio, 2017

Sumario / Summary Artículos / Articles

Dieta del género Hypnelus (Aves: Bucconidae) en Venezuela a partir del análisis de contenidos estomacales. Vicky C. Malavé-Moreno. Diet of the genus Hypnelus (Aves: Bucconidae) in Venezuela based on the analysis of stomach contents.

Flora y fauna del subpáramo costanero del Parque Nacional Henri Pittier, estado Aragua, Venezuela. Igor Ortiz L. y Alberto Fernández-Badillo. Flora and fauna of the coastal subparamo of the National Park Henri Pittier, Aragua State, Venezuela.

Metazoos ectoparásitos de Chilomycterus antillarum (Actinopterygi, Tetraodontiformes, Diodontidae) de la costa sur de la Isla de Margarita, Venezuela: Nuevos registros geográficos y de hospedero. Arnaldo Figueredo, Carlos Lira y José Luis Fuentes. Metazoan ectoparasites of Chilomycterus antillarum (Actinopterygi, Tetraodontiformes, Diodontidae) of the southern coast of Margarita Island, Venezuela: New geographical and host records.

Primer registro de Lecithochirium cf. musculus (Looss, 1907) Nassir y Díaz, 1971 y Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971 (Trematoda: Hemiuroidea) en el pez león (Pterois volitans). Danimar D. López-Hernández, Oscar Lasso-Alcalá, Yelitza Mago G., y Oscar L. Chinchilla M. First record of Lecithochirium cf. Musculus (Looss, 1907) Nassir and Diaz, 1971 and Catarinatrema cf. Verrucosum Texeira de Freitas and Santos, 1971 (Trematoda: Hemiuroidea) in the lion fish (Pterois volitans).

Nota / Note

Colección de aves y mamíferos provenientes de Venezuela depositados en el Museo de Ciencias Naturales de Madrid. Cristina Sainz-Borgo, Josefina Barreiro, Angel Luis Garvia Rodríguez y Luis Castelo Vicente. Collections of birds and mammals from Venezuela of the National Museum of Natural Sciences in Madrid.

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Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2017 75(183): 7–18

Artículo Dieta del género Hypnelus (Aves: Bucconidae) en Venezuela a partir del análisis de contenidos estomacales Vicky C. Malavé-Moreno

Resumen. Los estudios referidos a la dieta del género Hypnelus son escasos y en general poco precisos respecto a la identidad de los componentes de la dieta. En esta contribución se presentan los datos cuantificados del espectro alimentario, la diversidad trófica y el volumen de las presas consumidas por individuos del género Hypnelus en Venezuela. Se analizaron 46 contenidos estomacales, encontrándose que el espectro trófico está compuesto por 27 categorías, de los cuales 20 corresponden a insectos, dos corresponden a fracción vegetal, dos a arácnidos, uno a vertebrados (confirmándose el consumo de vertebrados), uno a material orgánico no identificado y uno corresponde a material mineral. Según el IAi se encontró que el 84,3 % corresponde a categorías de artrópodos. Dentro de los artrópodos los que obtuvieron valores más altos del índice fueron la categoría orden Coleóptera con 13,37 % y clase Arachnida (orden Araneae) con 12,21 %, por lo que se puede considerar insectívoros a los individuos de este género. Con base en el conocimiento de los microhábitats que ocupan las presas se puede deducir que estas aves obtienen su alimento sobre vegetación en general o inclusive al vuelo, pero en buena medida también lo obtienen de ambientes edáficos. Palabras claves. Aguanta piedra; bobito; vertebrados; nicho trófico; aves.

Diet of the genus Hypnelus (Aves: Bucconidae) in Venezuela based on the analysis of stomach contents Abstract. Studies relating specifically to the diet of genus Hypnelus are few and generally inaccurate as to the identity of the food items. In this contribution we present the quantified data of the food spectrum, trophic niche breadth and provide information on the volume of prey consumed by individuals of the genus Hypnelus in Venezuela. For this study we analyzed 46 stomach contents. The results reveal that the trophic spectrum consists of 27 items, of which 20 corresponds to insects, two correspond to plant fraction, two to arachnids, one to vertebrates (confirming the consumption vertebrates), one to unidentified organic material and one corresponds to mineral material (rocks). According IAi was found that 84.3 % are arthropod categories. Within the arthropods that had higher values of the index were the order Coleoptera category with 13.37 % and class Arachnida (order Araneae) with 12.21 %, individuals of this genus can be considered insectivores. Based on knowledge of microhabitats occupied by the dams it can be deduced that these birds get their food on vegetation in general or even the fly, but largely also get it from soil environments. Key words. Russet-throated Puffbird; two-banded Puffbird; trophic niche; vertebrates; birds.

Dieta de Hypnelus en Venezuela

Introducción Algunos de los estudios sobre la dieta de las aves son realizados en base a pocas observaciones, generando datos muy vagos o asumiendo generalidades de algún grupo taxonómico. Es poco frecuente que los estudios se enfoquen en determinar cualitativa y cuantitativamente la dieta de las aves, por lo que no se puede tener un conocimiento preciso que permita la generación de preguntas complejas sobre la ecología de las mismas, ni la generación de más conocimiento relacionado (Fierro-Calderón et al. 2006). Los estudios de dieta más comúnmente utilizados son los basados en exámenes del contenido estomacal, ya que proveen la mayor cantidad de información sustentadas en muestras de buena calidad. Otros métodos para los estudios de dieta son la utilización de eméticos, muestras fecales y egagrópilas (Poulin et al. 1994, Fierro-Calderón et al. 2006, Delgado y Calderón 2007). Los estudios referidos específicamente a la dieta del género Hypnelus son pocos y en general imprecisos respecto a la identidad de los componentes de la dieta, mencionando que consumen invertebrados principalmente y especificando el consumo de escarabajos (Coleóptera), arañas (Araneae), libélulas (Odonata), termitas (isóptera) y frutas (Erythroxylum cumanense) (Poulin et al. 1994), abejas (Hymenoptera) y frutas carnosas (Rasmussen y Collar 2002). Rasmussen y Collar (2002) reportan pequeños vertebrados como parte de la dieta de la familia Bucconidae, pero no especifican si estos son consumidos por Hypnelus, pero Phelps y De Schauensee (1979) señalan que algunas veces comen pequeñas culebras. Los individuos del género Hypnelus (familia Bucconidae) se distribuyen en la región nor-este de Colombia y en casi todo el territorio de Venezuela (Phelps, Jr. y De Schauensee 1994); y habitan en zonas áridas, bosques secos, bosques de galería, matorrales, sabanas, manglares, cercanías de lagos y ríos, pero no dentro de la selva pluvial (Phelps y Phelps 1958a, Phelps y De Schauensee 1979, Hilty 2003, http://www. birdlife.org 2014). La taxonomía de este género no está bien definida, hoy en día todavía se discute si se trata de una o dos especies (Phelps y Phelps 1958a, Rasmussen y Collar 2002, Restall et al. 2007, Malavé-Moreno 2012). Las dos especies tradicionalmente reconocidas han sido, Hypnelus ruficollis (Wagler 1829) e Hypnelus bicinctus (Gould 1836). Entre las dos especies se han propuesto 5 o 6 subespecies dependiendo de los autores (Phelps y Phelps 1958a, Rasmussen y Collar 2002, Restall et al .2007, MalavéMoreno 2012), las cuales son: H.r. ruficollis (Wagler 1829), H.b. bicinctus (Gould 1836), H.r. coloratus (Ridgway 1914), H.r. decolor (Todd y Carriker 1922), H.b. stoicus (Wetmore 1939) y H.r. striaticollis (Phelps y Phelps 1958b). El objetivo de esta contribución es ampliar el conocimiento de la dieta del género Hypnelus mediante análisis cuantitativos del espectro alimentario, amplitud del nicho trófico y el volumen relativo de las presas consumidas, a partir del análisis de contenidos estomacales.

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Materiales y métodos Se analizaron los contenidos estomacales de 46 ejemplares colectados entre 1966 y 2014, depositados en tres museos venezolanos: Museo de Historia Natural La Salle (MHNLS), Colección Ornitológica Phelps (COP) y Museo de la Estación Biológica Rancho Grande (EBRG). Entre los contenidos estomacales analizados se encuentran representación de cinco de las seis subespecies presentes en Venezuela: H.r. ruficollis (n=7), H.b. bicinctus (n=11), H.r. coloratus (n=14), H.r. decolor (n=4) y H.r. striaticollis (n=10), ya que no se tienen muestras en los museos de la subespecie restringida a la isla de Margarita (stoicus). Las muestras provienen de 24 localidades del noroccidente, sur y oriente de Venezuela (Figura 1). Entre los hábitats en que fueron capturados se encuentran: bosques secos, bosques de rivera o galería, sabanas arboladas y cercanías de lagos. Cada contenido estomacal fue vertido en una cápsula de Petri con etanol al 70 % y observado empleando un microscopio estereoscópico. Los elementos fueron separados con pinzas y agujas de disección y posteriormente almacenados en micro tubos de polipropileno de 2 ml identificados con el número de catálogo del ejemplar al cual pertenecía. Los contenidos estomacales se analizaron individualmente, se cuantificó el número de individuos por categoría y se identificó cada uno de estos a distintos niveles taxonómicos, llegando hasta el nivel de orden, en algunos casos a nivel de familia (dependiendo en buena medida de la integridad de las presas). Para la identificación taxonómica de los componentes de la dieta se utilizaron las claves de Brues y Melander (1932, en línea: http://sipan.inta.gob.ar/productos/ssd/nqn/ecologiadeinsectos/ coleoptera.htm), Needham y Needham (1978), Clifford (1991), Lattke (1991), Merrit y Cummins (1996), Espalder y Gómez (2007, en línea: http://www.hormigas.org/xClaves/ Claves.htm). Para contar las ingestas en estado avanzado de digestión se consideraron como individuos aquellos que conservaron estructuras o piezas clave para su identificación, tales como cabezas, élitros, pares mandibulares, tenazas, alas, piezas óseas pares (p. ej. húmero, fémur) y piezas óseas impares (p. ej. frontal, vértebras cervicales). El material vegetal no fue identificado más allá que la categoría de semillas o restos vegetales. Para determinar la diversidad trófica individual se siguió el criterio de Hurtubia (1973) que consiste en calcular la diversidad trófica (H) para cada individuo utilizando la fórmula de Brillouin (1965):

Donde N es el número total de organismos hallados en el estómago de cada individuo y Ni es el número total de presas i en cada estómago.

10 Dieta de Hypnelus en Venezuela

Figura 1.

Localidades de colecta de los ejemplares del género Hypnelus utilizados en este estudio, entre paréntesis se indica el número de ejemplares por localidad: 1. cuenca baja Río Palmar (n= 5); 2. Machiques (n= 1); 3. Calle Larga (n= 2); 4. Campo Rosario (n= 4); 5. Cerro El Mirador (n= 2); 6. Santa Bárbara (n= 4); 7. Trujillito (n= 2); 8. Mene Grande y San Timoteo (n= 2); 9. finca Los Chaguaramos, municipio Miranda (n= 2); 10. vía Casigua (n= 2); 11. Cerro Santa Ana (n= 1); 12. Reserva Biológica de Montecano - Pueblo Nuevo (n= 3); 13. alrededores de Coro (n= 2); 14. Moturo (n= 2); 15. Cuare (n= 2); 16. Caño La Guardia (n= 2); 17. Campamento Maniapure (n= 1); 18. Campamento ecoturistico Wasaña, cercanías Maripa (n=1); 19. Aripao (n= 1); 20. Pekin abajo (n= 2); 21. Cerro Altamira (n= 1); 22. Paso Caruachi (n= 1); 23. Caño Guapoa (n= 1); 24. sector Guanipa, Reserva Forestal de Guarapiche (n= 1).

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Se calculó la media de la diversidad trófica (Hmedia), con estos valores se compara la diversidad trófica entre individuos muestreados. Para cada ítem se determinó: 1. La frecuencia numérica (FN): calculada al multiplicar la Abundancia relativa de cada ítem (ARi) que es el número total de presas de cada categoría entre el total de presas encontradas, por 100 y 2. La frecuencia de aparición (FA): calculada al multiplicar la Ocurrencia relativa (ORi) que es la sumatoria del total de estómagos que contienen la categoría i dividida entre el total de estómagos analizados, por 100. La importancia de cada categoría en la dieta fue estimada utilizando una versión modificada del índice de importancia alimentaria (IAi) de Kawakami-Vazzoler, el cual integra la información de la abundancia relativa y ocurrencia relativa de los ítems o categorías de la dieta (Durães y Marini 2005):

Donde media de ARi es la media de la abundancia relativa de cada categoría y es obtenida sumando las abundancias relativas de cada categoría entre las muestras y dividiéndolas entre el total n. El criterio para asignar a la especie en un gremio alimentario fue el siguiente: * Insectívora si tenía una dieta exclusivamente o casi exclusivamente compuesta por artrópodos (Artrópodos ≥ 80 %). * Omnívora si tenía una dieta mixta, compuesta por una proporción de artrópodos, semillas y frutas. * Frugívora si tenía una dieta exclusivamente o casi exclusivamente compuesta por frutas (Frutas ≥ 80 %). * Granívora si tenía una dieta exclusivamente o casi exclusivamente compuesta por semillas (semillas ≥ 80 %). A las presas que se mantuvieron completas o casi completas se les midió el largo máximo y ancho máximo para determinar tanto el tamaño máximo de las presas como su volumen. Este último fue estimado usando la fórmula volumétrica del elipsoide, de acuerdo con Dunham (1983):

Donde W es el ancho y L el largo de la presa.

Resultados La diversidad trófica individual varió de 0,00 a 1,72, siendo los valores más frecuentes los comprendidos en el intervalo de 1 a 1,49 (33,33 % de los individuos) y en el intervalo de 0,5 a 0,99 (28,89 % de los individuos), estos valores son cercanos a la media de la diversidad trófica individual (Hmedia) del género cuyo valor fue de 1,00 (n= 46).

Dieta de Hypnelus en Venezuela

Se contabilizaron 27 categorías en la dieta de los individuos del género Hypnelus (Tabla 1) de las cuales 20 corresponden a insectos, dos corresponden a fracción vegetal, dos corresponden a arácnidos, uno a vertebrados, uno material orgánico no identificado y uno corresponde a fracción mineral. Al aplicar el IAi se encontró que el 84,3 % corresponde a categorías de artrópodos. Dentro de los artrópodos los que obtuvieron valores más altos del índice fueron la categoría orden Coleóptera con 13,37 % y clase Arachnida (orden Araneae) con 12,21 %, por lo que se puede considerar insectívoros a los individuos de este género. En la descripción de los resultados no se incluye a la categoría Insecta (esta categoría agrupa a las muestras no identificadas a nivel de orden) por que esta debe estar incluyendo categorías de insectos que pudieron ser identificadas. Al ver los resultados obtenidos y compararlo con lo indicado por Poulin et al. (1994) y Rasmussen y Collar (2002), no se hallaron frutas carnosas como parte de la dieta de estas aves, solo se hallaron semillas que no se pudieron identificar de que planta provenían por lo que no se puede asegurar si vienen de frutos carnosos o secos. Se confirma el consumo de pequeños vertebrados por parte de los individuos de este género, reportado por Rasmussen y Collar (2002), ya que se consiguieron piezas óseas de lagartijos (orden Squamata; Figura 2J, 2K) como parte de los contenidos estomacales, pudiéndose identificar huesos frontales, mandíbulas, fémur, húmero y peroné. Al encontrar, estas piezas óseas dentro de los contenidos estomacales se presume que el consumo es del ejemplar completo y no solo las partes blandas de las lagartijas, por lo que se asume que no se estaría subestimando su representación en el análisis de contenidos estomacales. Se encontraron algunos cristales (material mineral) muy particulados dentro del estómago de tres individuos que representan el 6,67 % del total de estómagos revisados, lo cual podría considerarse un consumo accidental pero requiere de mayor cantidad de muestras para poder afirmarlo. Luego los resultados fueron divididos en las dos especies tradicionalmente reconocidas para el género Hypnelus bicinctus e Hypnelus ruficollis, y la subespecie striaticollis no se incluyó en ninguna de las subespecies y se trabajó aparte, debido a las incertidumbres taxonómicas a nivel específico que se vinculan a la descripción de esta subespecie (Phelps y Phelps Jr. 1958b, Rasmussen y Collar 2002, Restall y et al. 2007) Como se puede observar en la tabla 1, los tres taxa comparten 10 categorías de la dieta, según el IAi las categorías que tuvieron mayor importancia en la alimentación de H. bicinctus fueron orden Orthoptera (13,9 %), orden Coleoptera y clase Arachnida (orden Aranae) (ambos con 11,1 %), en el caso de H. ruficollis fueron orden Coleóptera (15,6 %), clase Arachnida (orden Aranae, 12,5 %) y orden Hymenoptera (abejas y avispas, 8,3 %), como se puede notar ambas especies comparten dos de las categorías que obtuvieron valores más altos aunque no en el mismo orden de importancia. Cuando se observan los resultados de este índice para H.r. striaticollis se puede notar que las categorías que obtuvieron valores más altos son una combinación de las categorías de mayor importancia de H. bicinctus e H. ruficollis: orden Hymenoptera (abejas y avispas, 14,6 %), orden Coleóptera (9,8 %) y orden Orthoptera, clase Arachnida (orden Aranae) y clase Arachnida (orden Scorpionida) (los tres con 7,3 %).

Tabla 1.

Frecuencia Numérica (FN), Frecuencia de Aparición (FA), Índice de importancia alimentaria (IAi) e intervalo de volúmenes (en cm3) de las presas conseguidas en individuos del género Hypnelus completas o casi completas (solo a los individuos completos o casi completos se les calculó el volumen). Señalados en negrita se muestran los valores más altos de cada análisis.

FN (%) 15,4 0,9 13,2 1,7 16,5 11,4 0,3 7,5 0,9 0,1 1,2 3,9 2,6 0,4 1,6 0,3 10,3 2,8 0,4 0,4 6,5 0,9 0,1 0,6

80,0 13,3 17,8 11,1 13,3 37,8 2,2 51,1 11,1 2,2 13,3 6,7 24,4 6,7 2,2 2,2 4,4 8,9 6,7 6,7 46,7 8,9 2,2 2,2 6,7 4,4 88,9 0,00

IAi (%)

FN (%)

H.b. (n=11) FA IAi Volumen (%) (%) (cm3)

20,9 3,5 4,7 2,9 3,5 9,9 0,6 13,4 2,9 0,6 3,5 1,7 6,4 1,7 0,6 0,6 1,2 2,3 1,7 1,7 12,2 2,3 0,6 0,6

4,5 0,3 86,2 0,9 0,3 2,5 0,3 2,6

90,9 18,2 18,2 18,2 9,1 27,3 9,1 54,5

0,8

0,5 1,2

45,5

27,3 54,5

27,8 2,8 5,6 5,6 2,8 8,3 2,8 11,1

13,9

8,3 11,1

0,5 0,1

0,4

0,3

FN (%)

H.r (n=24) FA IAi (%) (%)

12,4 0,4 10,4 0,9 25,1 2,9

76,0 8,0 20,0 12,0 20,0 32,0

19,8 2,1 5,2 3,1 5,2 8,3

6,9 0,9

60,0 12,0

15,6 3,1

0,05–0,22 0,53–1,85

1,6 6,0 0,9 0,2 2,4 0,4 15,8 4,2 0,4

20,0 12,0 12,0 4,0 4,0 4,0 8,0 16,0 8,0

5,2 3,1 3,1 1,0 1,0 1,0 2,1 4,2 2,1

7,6 0,2 0,2

48,0 4,0 4,0

12,5 1,0 1,0

Volumen (cm3)

H.r. striaticollis (n=11) FN FA IAi Volumen (%) (%) (%) (cm3) 16,8 1,2 24,8 1,9 0,6 31,1

80,0 20,0 20,0 10,0 10,0 60,0

19,5 4,9 4,9 2,4 2,4 14,6

40,0 20,0 10,0 10,0

9,8 4,9 2,4 2,4

0,9

0,5

6,2 1,2 0,6 0,6

0,46–0,48 0,4

5,6 1,2

30,0 20,0

7,3 4,9

0,50–2,01 0,5

0,6

10,0

0,4 2,4

1,9 3,1

30,0 30,0

7,3 7,3

2,5

10,0

2,4

0,4 0,01–0,04

0,31–0,34 1,26–1,82

1,02–3,26

9,1 81,8 0,0

8,0 96,0 0,0

Nota: dentro de material orgánico no identificado se encuentran los restos muy particulados que no se pueden clasificar

100,0 0,0

0,08–0,42

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Insecta (NI) Larva de insecto (NI) Huevos de invertebrados (NI) Hynenoptera (Apocrita) Hynenoptera (Formicidae) Hynenoptera (Abejas y Avispas) Hynenoptera (Apinae) Coleoptera Coleoptera (Larva) Isoptera Odonata Odonata (huevos) Orthoptera Hemiptera Hemiptera (ninfa) Lepidoptera Lepidoptera (huevos) Lepidoptera (Larva) Diptera Dictyptera (Mantodea) Arachnida (Aranae) Arachnida (Scorpinida) Reptiles (Sauria) Semillas Rocas Restos Vegetales Material orgánico NI Estómagos vacíos

Hypnelus FA (%)

Dieta de Hypnelus en Venezuela

Al desglosar los resultados anteriores en frecuencia numérica y frecuencia de aparición, los valores altos de frecuencia de aparición (Tabla 1) fueron: en el caso de H. bicinctus para las categorías orden Coleóptera y la clase Arachnida (orden Aranae) ambas conseguidas en el 54,5 % de los estómagos analizados, seguido del orden Orthoptera con el 45,5 % de aparición en estómagos diferentes. H. ruficollis al igual que H. bicinctus la categoría que obtuvo el valor más alto de frecuencia de aparición fue orden Coleóptera (60 %), seguido de la clase Arachnida (orden Aranae) (48 %) y difiriendo en la última categoría: orden Hynenoptera (Abejas y Avispas, 32 %). Pero al observar los datos obtenidos para H.r. striaticollis aunque se obtuvo una combinación de las categorías obtenidas para las dos especies antes descritas, la categoría más frecuentemente encontrada es el orden Hynenoptera (Abejas y Avispas, 60 %), seguida del orden Coleóptera (40 %). En cuanto a la frecuencia numérica como se puede observar en la tabla 1, para H. bicinctus la categoría con mayor cantidad de elementos fue huevos de invertebrados representando el 86,2% de los elementos encontrados, seguido de orden Coleóptera (2,6 %) y el orden Hynenoptera (Abejas y Avispas, 2,5 %). En el caso de H. ruficollis la categoría con mayor cantidad de elementos fue Hynenoptera (Formicidae, 25,1 %), seguido de huevos de Lepidóptera (15,8 %) y huevos de invertebrados (10,4 %). Por último H.r. striaticollis mostró una preferencia parecida a H. bicinctus en cuanto a las categorías más consumidas aunque en diferente orden, consumió en mayor cantidad la categoría Hynenoptera (Abejas y Avispas, 31,1 %), en segundo y tercer lugar consumió Huevos de invertebrados y elementos del orden Coleóptera (24,8 % y 6,2 % respectivamente). El volumen de los individuos que se recuperaron completos varió desde 0,008 cm3 hasta 3,258 cm3 para el género, siendo los ítems con mayor volumen los pertenecientes a la clase Arachnida (orden Araneae figuras 2H e I) con un máximo de 3,258 cm3 (en este caso solo se medía el cefalotórax no se incluían las patas), seguidos del orden Orthoptera con un máximo de 2,019 cm3, en tercer lugar las larvas de Coleoptera con un máximo de 1,848 cm3 y en cuarto lugar las larvas de Lepidoptera con un máximo de 1,816 cm3. Entre las presas halladas completas o semi-completas, que en consecuencia fue posible identificar con mayor precisión se encontraron: escorpiones del género Ananteris (Figura 2G); un individuo del orden Lepidoptera (Figura 2A); coleópteros de las familias Buprestidae y Curculionidae (Figura 2F); hemípteros: cigarras ninfas (Figura 2L) y adultas de la familia Cicadidae; grillos ortópteros de los subordenes Caelifera y Ensifera; un individuo de la familia Formicidae (orden Hymenoptera, Figura 2E), hormigas de la subfamilia Dolichoderinae; abejas de la familia Apidae y libélulas (orden Odonata figura 2 D) de la familia Anisoptera. También destaca el hallazgo de un lagartijo (orden Squamata familia Sphaerodactylidae, identificado por Fernando Rojas-Runjaic (MHNLS), Figuras 2J y K). Así como también el mismo herpetólogo identificó el consumo de la especie Anolis auratus a partir de un registro fotográfico (en línea: http://www.flickr.com/photos/barloventomagico/1762219537/ in/set-721576 14404623537) donde un individuo del género Hypnelus tiene un individuo de la especie Anolis auratus en el pico.

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Figura 2.

A) Cuerpo fragmentado de un individuo del orden Lepidoptera; B) Cuerpo completo de larva; C) Cuerpo fragmentado de larva; D) Cuerpo fragmentado de un individuo del orden Odonata; E) Cuerpo completo de un individuo de la familia Formicidae (orden Hymenoptera); F) Cuerpo completo un individuo de la familia Curculionidae (orden Coleóptera); G) Cuerpo incompleto de un escorpión del género Ananteris; H) Cuerpo fragmentado de una araña (Arachnida: Araneae); I) Quelíceros de Araneae; J) piezas óseas (Fémur, húmero, peroné) de lagartijo de la familia Sphaerodactylidae; K) Piezas óseas (frontal y mandíbula) de lagartijo de la familia Sphaerodactylidae; L) Ninfa de Cicadidae (orden Hemíptera).

Dieta de Hypnelus en Venezuela

Discusión y conclusiones Esta contribución es una de las pocas que intenta documentar cuantitativamente este aspecto de la ecología del Aguantapiedras. Los antecedentes sobre la alimentación de los individuos del género Hypnelus se limitan a trabajos generales en los que se indican sólo los grandes grupos de organismos que componen su dieta sin detalle de resolución taxonómica ni cuantificación, constituyendo descripciones cualitativas (Phelps y De Schauensee 1979, Rasmussen y Collar 2002), a excepción de Poulin et al. (1994) quien presenta datos cuantitativos, señalando que encontró 9 categorías y taxa distintos en la dieta. El total son 27 entidades taxonómicas las que componen el espectro trófico del género. La información obtenida de los contenidos estomacales evidencia que la dieta de los individuos del género Hypnelus está compuesta básicamente de invertebrados, entre los que destacan insectos y arácnidos (en su mayoría arañas, pero eventualmente escorpiones) y que ocasionalmente incluye pequeños vertebrados (lagartijas) y posiblemente frutos, por lo que se considera a los individuos de este género insectívoros. La baja frecuencia tanto numérica como de aparición de vertebrados y frutos en los contenidos estomacales hace suponer que el consumo de estos es de tipo oportunista. Recordando que los individuos del género Hypnelus habitan en zonas áridas, bosques secos, bosques de galería, matorrales, sabanas, manglares, cercanías de lagos y ríos, pero no dentro de la selva pluvial (Phelps y Phelps 1958a, Phelps y De Schauensee 1979, Hilty 2003 y http://www.birdlife.org 2014), y con base en el conocimiento de los microhábitats que ocupan las presas comprendidas en la dieta de los individuos del género Hypnelus se puede deducir que estas aves obtienen su alimento sobre árboles, arbustos y vegetación en general (p. ej. huevos y larvas de Lepidoptera, Cicadidae) o inclusive al vuelo (p. ej. Odonata, Hymenoptera, Lepidoptera), pero en buena medida también lo obtienen de ambientes edáficos, especificadamente de ambientes epiedáficos y hemiedáficos, es decir, en la superficie, hojarasca y en el suelo orgánico (p. ej. Araneae, Scorpiones, Cicadidae, Sphaerodactylidae). Particularmente, el hallazgo de escorpiones del género Ananteris y de larvas de Cicadidae en la dieta de Hypnelus refuerzan el argumento de que estas aves capturan presas de entre la hojarasca, por cuanto es sabido que ambos tipos de invertebrados son de hábitos hemiedáficos (Salazar 2005, Rojas-Runjaic et al. 2008). Como se pudo observar en los resultados del análisis preliminar a nivel especifico existen similitudes y diferencias en la composición de la dieta entre los individuos de H. bicinctus, H. ruficollis e H. ruficollis striaticollis. Una de las similitudes entre los tres es que comparten como categorías de mayor importancia en la dieta a las presas del orden Coleóptera y a la Clase Arachnida (orden Araneae) aunque no en el mismo orden de importancia, lo que implica que los individuos de este género al parecer están comiendo más o menos lo mismo en todos lados, difiriendo en algunas presas. Si se analizan los resultados desde el punto de vista de microhábitats que ocupan las presas comprendidas en la dieta de los individuos de estos taxa se puede notar que

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H. bicinctus tiene una leve preferencia según los valores del IAi a consumir presas que se encuentran sobre la vegetación, mientras que los individuos de H. ruficollis e H. ruficollis striaticollis tienden a tener una preferencia por presas que vuelan. Si bien este estudio mejora considerablemente el conocimiento de la dieta de Hypnelus, estudios adicionales, en los que se incluyan tamaños de muestras mayores, e inclusive series temporales, serán necesarios para lograr un conocimiento más preciso de la dieta de las aves de este género, además de realizar estudios a nivel específico.

Agradecimientos. A Fernando Rojas-Runjaic (MHNLS) por la identificación de las

muestras de reptiles y arácnidos y por sus observaciones sobre una versión preliminar del manuscrito, a Katiusca González por sus observaciones sobre una versión preliminar del manuscrito. A Marcos Salcedo (EBRG) y a Miguel Lentino (COP) por el apoyo en la obtención de muestras para este estudio. Se agradece los comentarios oportunos por parte de los revisores que contribuyeron a mejorar el artículo. Bibliografía. BRILLOUIN, L. 1965. Science and information theory. Academic Press, New York. 245 pp. Clifford, H. 1991. Aquatic invertebrates of Alberta. University of Alberta Press, Edmonton, Alberta, Canada. 538 pp. COLWELL, R. Y D. FUTUYMA. 1971. On the measurement of niche breadth and overlap. Ecology 54: 567–576. DELGADO, C. Y D. CALDER N-F. 2007. La dieta de la lechuza común Tyto alba (Tytonidae) en una localidad urbana de Urabá, Colombia. Boletín SAO XVII (02)94–97. DUNHAM, A. E. 1983. Realized niche overlap, resource abundance and intensity of interspecific competition. En: R. D. Huey, E. R. Pianka & T. W. Schoener (eds.) Lizards Ecology. Harvard University Press. Cambridge, Massachusetts. 261–280. DURÃES, R. Y M.A. MARINI. 2005. A quantitative assessment of bird diets in the Brazilian atlantic forest, with recommendations for future diet studies. Ornitología Neotropical 16: 65–83 FIERRO-CALDERÓN, K., F. ESTELA, Y P. CHACÓN-ULLOA. 2006. Observaciones sobre las dietas de algunas aves de la cordillera oriental de Colombia a partir del análisis de contenidos estomacales. Ornitología Colombiana 4: 6–15. GOULD, J. 1836. Characters of some new species of birds belonging to the genera Tamatia and Cursorius. Proceedings of the Zoological Society of London 1836(4):80–81. HILTY, S. L. 2003. Birds of Venezuela. Princeton Univ. Press. Princeton, E.U.A. 776 pp. HURTUBIA, E. 1973. Trophic diversity measurement in sympatric predatory species. Ecology 54: 885–980. L ATTKE, J. 1991. Estudios de hormigas de Venezuela (Hymenoptera:Formicidae). Boletín de Entomología venezolana N.S. 6(1): 57–61 LEVINS, R. 1968. Evolution in changing environment. Princeton Univ. Press, New Yersey. 132 pp.

Dieta de Hypnelus en Venezuela

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Recibido: 03 junio 2015 Aceptado: 16 diciembre 2016 Publicado en línea: 25 agosto 2017 Vicky C. Malavé-Moreno Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Caracas, Venezuela. Telf.: +58 212 7095883. vicky.malave@fundacionlasalle.org.ve

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2017 75(183): 19–33

Artículo Flora y fauna del subpáramo costanero del Parque Nacional Henri Pittier, estado Aragua, Venezuela Igor Ortiz L. y Alberto Fernández-Badillo

Resumen. Analizando la composición de especies de la flora, registradas en las cumbres más altas de la Fila Maestra del Parque Nacional Henri Pittier (97 especies), se pudo identificar una formación vegetal de tipo subpáramo en un área localizada entre los picos Piedra de La Turca, Chimborazo y La Mesa. Hasta el presente solo se conocía la existencia de un tipo similar de formación vegetal en un sector oriental de los picos Naiguatá y La Silla de Caracas en los estados Vargas y Miranda al oriente de esta misma Cordillera. De acuerdo a la altitud y condiciones fisiográficas del área de estudio este hallazgo tiene una importante significación biogeográfica, ya que constituye el área de subpáramo más cercana al páramo andino de la Cordillera de Los Andes. En ella se conocen especies de flora comunes o filogenéticamente relacionadas con nuestras áreas tales como el frailejón, Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst, bosques de Polylepis y especies de los géneros Ilex, Miconia, Symplocos, Podocarpus, Weinmannia, Geranium y Lycopodium entre otras. La fauna de vertebrados colectada y observada fue de 39 especies (mamíferos y aves, y un solo anfibio), algunas de las cuales muestran una ampliación de su piso altitudinal. Las especies encontradas están en relación a su distribución y sus preferencias altitudinales con los bosques altos de la Sierra de Perijá y de la Cordillera de Los Andes Palabras Claves. Subpáramo costanero; Parque Nacional Henri Pittier; Zonas de vida de Venezuela

Flora and fauna of the coastal subparamo of the National Park Henri Pittier, Aragua state, Venezuela Abstract. An analysis of the composition of plant species registered along the highest summits of the National Park Henri Pittier at Fila Maestra (97 species), we were able to define a vegetable formation alike a “subpáramo” in an area located among the peaks Piedra de la Turca, Chimborazo and La Mesa. Until recently, the presence of a similar plant formation was restricted to the eastern range of the peaks Naiguata and La Silla de Caracas in Vargas and Miranda State, located eastern within the same Northern Cordillera. In relation with the altitude and physiographic conditions of the study area, our finding has an important biogeographical significance, since this sub-moorland constitutes the nearest similar environment to the Andean “páramos” of The Venezuelan Andean Mountain Range. They have species in common or phylogenetically related with our sites, such as the espeletia Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst, forests of Polylepis, and species belonging to the genera Ilex, Miconia, Symplocos, Podocarpus, Weinmannia, Geranium and Lycopodium, among others. The fauna of vertebrates was observed collected and 39 species (mammals and birds, and one amphibian), some of which show an expansion of its altitudinal floor. The species found are related to distribution and altitudinal preferences with the high forests of the Sierra de Perija and the Andes. Key words. Coastal subparamo; National Park Henri Pittier, Living areas of Venezuela.

Flora y fauna subpáramo P.N. Henri Pittier

Introducción El Parque Nacional Henri Pittier, es una de las áreas protegidas de mayor diversidad biológica del mundo (Vareschi 1986, Fernández-Badillo 1997a), y un lugar de interés para muchos investigadores, lo que ha contribuido a que sea uno de los parques nacionales de Venezuela mejor conocido, en relación a sus recursos naturales. Sin embargo, la mayoría de estos estudios se han concentrado en áreas de fácil acceso y donde existe una infraestructura física para el apoyo de tales labores de investigación, como es el caso de los alrededores de la Estación Biológica de Rancho Grande. Por tal motivo, aún hay áreas del Parque que poseen poca o ninguna información biológica, básica para la revisión permanente de su Plan de Ordenamiento y Reglamento de Uso. El área de estudio seleccionada fue considerada, en trabajos recientes y pasados, como similar a los bosques nublados adyacentes y de donde sólo se señalan en la literatura algunas especies vegetales y animales colectados a esa altitud (Schäfer y Phelps 1954, Huber 1986, Fernández-Badillo y Ulloa 1990, Cardozo 1993, 2000). Las excursiones y exploraciones previas, realizadas a más de 2000 m s.n.m de altitud, por encima de los bosques nublados, permitieron observar cambios en la estructura de la vegetación y de las especies presentes, haciendo suponer la existencia de una formación tipo subpáramo similar a la señalada en la cima del Pico el Cenizo (Montaldo 1966). Estas observaciones se complementaron con las muestras de especies botánicas depositadas en herbarios (Badillo et al. 1984), así como también las referencias hechas por Huber y Alarcón (1987). Esto permitió suponer la existencia de una franja subparamera, por encima del bosque nublado, en la cima de las cumbres mayores a los 2000 m, tales como los Picos La Mesa (2350 m), Piedra de La Turca (2190 m s.n.m), Chimborazo (2220 m s.n.m), Palmarito (2130 m s.n.m), La Negra (2260 m s.n.m), El Cenizo (2437 m s.n.m), La Mesa de Brasén (2300 m s.n.m) y Cogollal (2410 m s.n.m). El objetivo de este trabajo fue caracterizar la flora y la fauna del Pico Piedra de la Turca y sus alrededores en los picos La Mesa y Chimborazo.

Metodología Una vez determinada la mejor ruta de acceso al área de estudio, se hicieron visitas exploratorias y se estableció un cronograma de actividades para muestreos mensuales. El acceso escogido fue a través del bosque nublado desde un punto de la carretera que conduce de Maracay a Choroní, conocido como “La Regresiva del Diablo” a 1565 m s.n.m de altitud; alcanzando el llamado “Bosque Nublado Superior” y ascendiendo hasta el Pico Piedra de la Turca a 2190 m s.n.m. donde se observaron cambios evidentes en la composición y estructura de la vegetación. El área de estudio fue seleccionada en las cercanías de la cima, donde se estableció un campamento base (coordenadas 1.145.685 N y 651.102 E). A partir de este punto se realizaron exploraciones hacia las cumbres, ubicadas entre el pico ya mencionado y la cercanía de las cimas de los Picos Chimborazo (2220 m s.n.m.) y La Mesa (2350 m s.n.m.), que

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conforman el parteagua superior de la Cordillera de la Costa conocido como Fila Maestra. Esta zona se caracteriza por presentar fuertes vientos y temperaturas bajas, especialmente durante la noche y en la época de lluvias. No existen estaciones meteorológicas en estos ambientes que permitan tener una idea más precisa del clima. El suelo presenta abundancia de materia orgánica y en aquellos lugares, donde domina la gramínea denominada cogollo (Neurolepis pittieri McClure), se forman gruesas capas de hojarascas. Se delimitó una parcela de 700 x 20 m sobre la fila, donde se concentró la mayor atención para la observación y recolección de muestras de flora y fauna realizando recorridos uno a cuatro veces al mes. Llevándose a cabo observaciones hacia los Picos Chimborazo y La Mesa. Para la caracterización florística se colectaron muestras en estado reproductivo, tomando nota de los hábitos de la planta, diámetro a la altura de pecho (DAP), características de la corteza, sexualidad de flores y otras características que podían perderse una vez secadas las muestras. Fueron separadas taxonómicamente por familia e identificadas con apoyo de especialistas y comparaciones con material referencial preservados en el Herbario Víctor Manuel Badillo de la Facultad de Agronomía de la Universidad Central de Venezuela en Maracay (MY); en el Herbario Nacional de Venezuela (VEN) en Caracas y en el Herbario de la Facultad de Ciencias Forestales de La Universidad de Los Andes (MER) en Mérida. La información taxonómica fue complementada con el levantamiento fisonómico cualitativo y cuantitativo detallado del bosque, para lo cual se establecieron, dentro de la parcela, dos transectas de 50 m de largo x 2 m de ancho, sobre la fila. Se incluyeron todos los árboles y arbustos con tallos mayores o iguales a 2,5 cm de diámetro a la altura del pecho (DAP), se estimó su altura con el uso de un clisímetro. Se midió la distancia entre plantas contiguas, sin tomar en cuenta las plantas herbáceas, a excepción de las macollas de Neurolepis pittieri McClure, para elaborar dibujos esquemáticos de los perfiles y los estratos del bosque (Figuras 1 y 2) y determinar el porcentaje de frecuencia de los individuos encontrados. Para el estudio de la fauna se aplicaron diferentes metodologías con la intención de registrar el mayor número de las especies del lugar, con mayor énfasis en los vertebrados. Para la colecta de los pequeños mamíferos terrestres (roedores y marsupiales), se colocaron trampas de caída (o de Baber) con mallas de interceptación para mejorar su eficiencia, las cuales también son adecuadas para la captura de anfibios, reptiles, artrópodos y otros grupos de invertebrados (Cornieles 1994). En este caso se utilizaron tres envases, separados entre sí por una malla de 2 m de largo x 0,20 m de ancho, ubicadas en puntos, distantes unos 50 m. También se realizaron capturas con trampas de golpe. Para las capturas de aves y murciélagos se usaron redes de neblina de color negro, con malla de 1,5 cm colocadas sobre la fila cubriendo una longitud de 36 m, tanto de día como de noche y al menos un día al mes. Los registros se complementaron con observaciones visuales o por la presencia de nidos, huellas o excrementos. Para la captura de insectos voladores se utilizaron trampas de interceptación con envases recolectores ubicados en lugares representativos del bosque. Todo el material faunístico colectado fue procesado en el Instituto de Zoología Agrícola, donde fue

Flora y fauna subpáramo P.N. Henri Pittier

separado por taxa y fijado en una solución de formol 2 % y luego preservado en alcohol etílico 75 % para su posterior identificación y depositado en las colecciones del Museo Francisco Fernández Yépez del Instituto de Zoología Agrícola (MIZA-UCV) de la Universidad Central de Venezuela y el Museo de Biología de Rancho Grande (MBRG) del Ministerio del Ambiente y los Recursos Naturales.

Resultados y discusión Flora Hasta el presente se han identificado 97 especies botánicas hasta nivel de género y/o especie (Tabla 1). El incienso o frailejón arbustivo, Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst , es una de las especies más comunes en el área de estudio, un evidente indicador de ambientes que se presenta en los ecosistemas andinos en los límites inferiores del páramo (1800 m s.n.m) y en los bosques de Polylepis entre los 3500 y los 4300 m s.n.m (Monasterio 1980). Otros taxa encontrados pertenecen a los géneros, Ilex, Miconia, Symplocos, Podocarpus, Weinmannia, Geranium, Lycopodium y algunas Myrtaceae y Asteraceae son, de acuerdo a Hammen (1979), también propios del páramo andino. Por otra parte, en el estudio de la flora del Parque Nacional El Ávila (Steyermark y Huber 1978), se citan para sus cumbres elementos señalados sólo para el subpáramo, tales como Symplocos suaveolens Klotzsch, Ilex myricoides Kunth, Weinmannia lansbergiana Engl., Miconia leiotricha Wurdack, Miconia theaezans (Bonpl.) Cogn., Achyrocline satureioides (Lam.) DC., Lycopodium vestitum Desv. ex Poir., Lycopodium sect. complanata Vict. y Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst, entre otras, que también fueron encontradas en el área de estudio y podrían ser consideradas como indicadoras de este tipo de ambiente en la Cordillera de la Costa. Entre las especies arbóreas se encuentra Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb., aunque en los perfiles no queda muy evidenciado, el cual forma “islas de bosques enanos” con ramas retorcidas y cubiertas con abundante musgo y epífitas, conocidos en lugares por encima de los 1800 y hasta unos 3400 m s.n.m, desde el norte del Perú hasta Guatemala, especialmente en las formaciones de páramo de Los Andes (Laubenfels 1982). El área cubierta con vegetación arbustiva propiamente llega hasta aproximadamente 3 m de altura, donde se combinan elementos de hábito arbustivo y herbáceo expuestos directamente a la radiación solar. Entre las especies resalta la presencia del helecho Pteridium caudatum (L.) Maxon, una planta conocida como invasora en áreas intervenidas (Manara 1996); también, son dominantes las licopodíneas (Familia Lycopodeaceae) como Lycopodium sect. complanata Vict. y Lycopodium vestitum Desv. ex Poir.; así como diversas briofitas. Entre los elementos comunes con la Cordillera de Los Andes están Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst, Bejaria aestuans Mutis ex L., Gaultheria odorota Bredem. ex Willd., Gaultheria alnifolia (Dunal) A.C. Sm., Cavendishia splendens (Klotzsch) Hoerold y Cavendishia pubecens (Kunth) Hemsl. Son frecuentes además, otras especies de Asteraceae y

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Ericaceae con representantes emparentados con las de los páramos andinos (Vareschi 1970); igual se pueden observar especies de Peperonia spp. comunes en estos ambientes. Otras especies del arbustal son Weinmannia lansbergiana Engl. y Gaiadendron tagua (Kunth) G. Don, especies también observadas a partir de las faldas del Pico Guacamaya (Cardozo 1993) y Berberis vitellina Hieron., un nuevo registro para el Parque, todas ellas relacionadas con especies de los géneros presentes en los páramos andinos (Vareschi 1970).

Tabla 1.

Registro Florístico preliminar del Subpáramo del Parque Nacional Henri Pittier.

Familia AQUIFOLIACEAE ARALIACEAE ARACEAE ARECACEAE ASTERACEAE BERBERIDACEAE BROMELIACEAE CAPRIFOLIACEAE CUNONIACEAE CYPERACEAE DIOSCOREACEAE ERICACEAE EUPHORBIACEAE GUTTIFERACEAE GENTIANEACEAE LAURACEAE LICOPODIACEAE MALPHIGIACEAE MELASTOMATACEAE MYRSINACEAE MYRTACEAE ORCHIDACEAE PASSIFLORACEAE PIPERACEAE POACEAE PODOCARPACEAE POLYGONACEAE POLYPODIACEAE PROTACEAE ROSACEAE RUBIACEAE SABIACEAE SANTALACEAE SAXIFRAGACEAE SOLANACEAE

N° de Géneros

N° de Especies

1 2 1 2 14 1 5 1 1 1 2 5 1 1 1 2 2 1 2 2 3 9 1 2 2 1 1 1 2 1 3 1 4 1 2

1 2 1 2 15 1 5 1 1 1 2 8 1 1 1 2 2 1 4 2 3 15 1 2 2 1 1 1 2 1 4 1 6 1 2

Flora y fauna subpáramo P.N. Henri Pittier

Las epífitas y/o hemiparásitas representadas, en orden de importancia de acuerdo al número de especies colectadas, son las familias Orchidaceae, Loranthaceae, Bromeliaceae y algunas especies de helechos. También son muy frecuentes los musgos que crecen preferiblemente en ramas horizontales de los árboles. Estos elementos no fueron considerados para la elaboración de los perfiles, sin embargo son importantes en la composición del bosque. Entre estas se encontraron especies de Santalaceae, algunas nuevos registros para el Parque como Dendrophthora clavata (Benth.) Urb. y D. squamigera (Benth.) Kuntze; además de D. lindeniana Tiegh., que crecen sobre las ramas de Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb. y algunos árboles de la familia Lauraceae, relacionadas filogenéticamente con las señaladas en las altas montañas andinas en lugares entre los 2000 y los 2800 m s.n.m, dependiendo de la localidad (Toledo Rizzini 1982), todo lo cual coincide con la franja inferior del páramo andino definida por Cuatrecasas (1979) como Subpáramo.

Fisionomía de la vegetación En el perfil 1 (Figura 1) se registraron 12 especies, con un total de 42 individuos con una dominancia de la especie Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst con 23,8 % de frecuencia, seguida de Miconia sp., con 14,28 %; como las especies leñosas más representativas, y en el sotobosque resultó dominante la gramínea denominada cogollo, Neurolepis pittieri McClure, con 26,19 %. En el estrato superior, entre los 6 y los 9 m de altura, estuvieron presentes (el número indica su identificación en los esquemas de los perfiles de las figuras) Brunellia comocladifolia Bonpl. (03), Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst (01), Alchornea triplinervia (Spreng.) Müll. Arg. (04), Ilex myricoides Kunth (06) y Ternstroemia sp. (11), entre otras. En el estrato medio, entre los 4 y los 6 m de altura, dominaron varios individuos de Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst (01), Ilex myricoides Kunth (06) Alchornea triplinervia (Spreng.) Müll. Arg. (04), Miconia sp. (07) y Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb. (05). Por último, en el estrato inferior, entre los 3 y los 4 m de altura, se encontraron elementos muy entrelazados de Lybanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst (01) y otras especies como Miconia sp. (07), Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb. (05), Verbesina acuminata DC.(10) y Gordonia fruticosa (Schrad.) H. Keng (09), entre otras. En el perfil 2 (Figura 2) se registraron 18 especies de un total de 48 individuos, donde Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst con 8,5 %, Verbesina acuminata DC. con 6,38 %, Calyptranthes sp. con 6,38%, Brunellia comocladifolia Bonpl. con 6,38 % y Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb. con 4,25 %; fueron las especies leñosas más representativas. Como ya se mencionó, en el sotobosque resalta una gramínea, la especie herbácea macolladora Neurolepis pittieri McClure con 29,78 %. El primer estrato superior, de 6 a 8 m de altura, es discontinuo, donde sobresalen algunos ejemplares de Calyptranthes sp. (15), Macleania nitida (Kunth) Hoerold (16), Myrcianthes sp. (17) y Podocarpus oleifolius (05). El estrato medio, de 4 a 6 m de altura, es mucho más uniforme y se observan individuos de Brunellia comocladifolia Bonpl.

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(03), Calyptranthes sp. (15) Myrcianthes sp. (17) y Podocarpus oleifolius. D. Don ex Lamb. (05). Por último, en el estrato inferior de 3 a 4 m de altura, se encuentran especies como Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst (01), Weinmannia lansbergiana Engl. (02), Viburnum tinoides L. f. (13), Verbesina acuminata DC. (10), Miconia sp. (08); Ilex myricoides Kunth (06); Ternstroemia sp. (04); Calyptranthes sp. (15) y Myrcia tovarensis O. Berg (14). En este perfil se puede observar que en el estrato superior y medio dominan seis individuos de la familia Myrtaceae, dos de Podocarpaceae, dos de Brunelliaceae y una Ericaceae trepadora (Macleania nitida (Kunth) Hoerold), que se mezcla en el dosel de estos árboles. En el estrato inferior se observa una dominancia de cinco individuos de la Familia Asteraceae, dos de Myrtaceae y una de Aquifoliaceae, Melastomataceae, Theaceae y Caprifoliaceae. Los tres estratos se presentan en forma discontinua con un sotobosque dominado por la gramínea gigante o cogollo Neurolepis pittieri McClure, el cual es un elemento característico de las filas de las cimas altas de esta región del Parque, que se entremezclan con unos pocos individuos de Melastomataceae, Bromeliaceae, Cyperaceae, Rubiaceae, entre otras menos frecuentes. En algunos años de la investigación se detectó una abundante floración y fructificación uniforme de Neurolepis pittieri McClure que coincidió con intensos vientos producto de cambios climáticos, poco frecuentes, sucedidos durante los meses de noviembre y diciembre, lo cual produjo el acame de esta cubierta de gramíneas. Este fenómeno modificó la fisionomía de la vegetación en su estrato inferior, dejando espacios abiertos para el tránsito libre de especies de la fauna y ocurrió también la aparición de abundantes plántulas de dicotiledóneas y monocotiledóneas colonizando estos espacios. Esto sugiere que estos ambientes están sometidos a sucesiones locales que permiten un desarrollo dinámico de sustitución permanente en la estructura y composición de la vegetación. La caracterización anterior permite definir esta formación como un ambiente subparamero representada por un bosque enano en los lugares primarios con un dosel abierto y ramas tortuosas cubiertas de musgo epífito que dejan claros que permiten el desarrollo, en el estrato inferior, de macollas de gramíneas, helechos, musgos y líquenes, lo que coincide con la descripción de “bosques enanos” dada por Beard (1981) y la de “chirivital” por Vareschi (1992) para la vegetación alto andina. Por otra parte, las formaciones arbustivas sucesionales encontradas, coinciden con las del subpáramo del Pico Naiguatá y sus alrededores descritas por Vareschi (1955) y Manara (1996), las cuales en este estudio se encuentran restringidas a parches donde hay rastros de carbón de pasados incendios que han alcanzado estas cumbres, con especies de arbustos que en los bosques nublados crecen como árboles, tales como Gordonia fruticosa (Schrad.) H. Keng, Ilex myricoides Kunth, Brunellia comocladifolia Bonpl. y Clusia sp.; bajo la cual crecen comunidades pioneras de líquenes y musgos sobre el suelo y rocas, así como colonias de helechos; lo que permite suponer que la condición arbustiva del subpáramo, al menos en la Cordillera de la Costa, está influenciada por la acción de los incendios; seguido de una serie de sucesiones que pueden llegar a ser de nuevo arbóreas, siempre y cuando no se presenten nuevas acciones antrópicas.

26 Flora y fauna subpรกramo P.N. Henri Pittier

Figuras 1 y 2.

Perfiles de dos lugares del subpรกramo costanero estudiado (ver explicaciรณn en el texto). Dibujo Edgar Esculpi.

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Fauna En relación a la fauna, sólo 39 especies se han registrado hasta el momento (Tabla 2), debido a las dificultades de acceso al lugar que determinó que los métodos de muestreo utilizados fueran muy selectivos, por lo que sólo se dispone de un listado preliminar. Entre los mamíferos grandes se ha logrado encontrar excrementos con abundantes pelos de adultos del báquiro de collar Pecari tajacu, presa de preferencia en la dieta del yaguar Panthera onca. Se observó, trepada a baja altura, un ejemplar macho de pereza de tres dedos Bradypus variegatus, siendo éste el registro de mayor altitud para esta especie en el Parque, sin duda mucho más común en los bosques de cotas inferiores. Entre los murciélagos ha sido posible capturar e identificar sólo tres especies: Micronycteris megalotis, Artibeus jamaicensis y Carollia brevicauda, con preferencias frugívoras o nectarívoras (Linares 1987), las cuales también son conocidas en los bosques nublados situados por debajo del subpáramo. En relación a los pequeños mamíferos se ha logrado identificar a dos marsupiales, Marmosops fuscatus y Gracilianus marica, ésta última con frecuentes capturas, a pesar de ser considerada rara en el Bosque Nublado Superior, único lugar donde era conocida en el Parque (Fernández-Badillo 1997b). Curiosamente, Oryzomyz albigularis, la especie de rata

Tabla 2.

Resumen de los Vertebrados registrados en el Subpáramo del Parque Nacional Henri Pittier.

CLASE MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA MAMMALIA AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES AVES ANFIBIA

ORDEN MARSUPIALIA XENARTHRA CHIROPTERA RODENTIA RODENTIA RODENTIA CARNIVORA ARTIODACTYLA GALLIFORMES APODIFORMES APODIFORMES TROGONIFORMES PICIFORMES PICIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES PASSERIFORMES ANURA

FAMILIA Didelphidae Bradypodidae Phyllostomidae Sciuridae Heteromyidae Muridae Felidae Tayassuidae Cracidae Apodidae Trochilidae Trogonidae Rhamphastidae Picidae Dendrocolaptidae Furnariidae Tyrannidae Corvidae Turdidae Parulidae Thraupidae Emberizidae Leptodactylidae

N° de especies 2 1 3 1 1 2 1 1 1 1 3 2 1 1 1 3 2 1 1 2 6 1 1

Flora y fauna subpáramo P.N. Henri Pittier

selvática más común en el bosque nublado (Diez y Visbal 1990), no fue capturada hasta el momento a estas altitudes. Entre los roedores arborícolas ha sido observada ocasionalmente la ardilla común Sciurus granatensis, mientras que entre los terrestres fueron capturados con trampas de caída el ratón mochilero, Heteromys anomalus, tal como sucede en casi todos los ambientes poco intervenidos del Parque; el ratón espinoso, Neacomys tenuipes, ya conocido en los bosques nublados inferiores y el pequeño ratón selvático Microryzomys minutus. Este último, relativamente común, parece ser una especie adaptada a elevadas altitudes y a estos tipos de bosques, ya que Handley (1976) encontró un 92 % en elevaciones mayores de los 2000 m.s.n.m. Fernández-Badillo (1997b) señala que, aunque este pequeño ratón no había sido colectado dentro del Parque, se conocían registros para áreas cercanas a sus límites, por lo que era probable que fuera encontrado en regiones altas. Muy probablemente esta lista de mamíferos pueda ser mucho más extensa, una vez que se pongan en práctica otros métodos de captura y aumente la frecuencia de los muestreos. De las aves en este tipo de ambiente se conocían muy pocos registros (Schäfer y Phelps 1954). Las especies capturadas con redes fueron el colibrí inca bronceado, Coeligena coeligena; el colibrí verde colirrojo, Metallura tyrianthina; el sorocuá, Trogon collaris; el trepador tanguero, Dendrocolaptes picumnus; el guitío gargantinegro, Synallaxis castanea; el pico lezna rayado, Xenops rutilans; el bobito copetón pico corto, Elaenia parvirostris; el mecocerculus frentiblanca, Mecocerculus leucophrys; el chiví guicherito, Basileuterus nigrocristatus; la tángara mariposa, Tangara nigroviridis; el azulejo montañero, Thraupis cyanocephalus; el ojo blanco, Chlorospingus flavopectus; la diglosa azulada, Diglossopsis caerulescens; la diglosa de lados blancos, Diglossa albilatera y el atlapetes gargantilla, Atlapetes brunneinucha. Por observación directa se adicionaron especies como el paují copete de piedra, Crax pauxi; frecuentes bandadas del ruidoso vencejo grande, Streptoprocne zonaris; al colibrí coludo azul, Aglaiocercus kingi y el quetzal dorado, Pharomachrus fulgidus, éstos dos últimos frecuentes en los alrededores de Rancho Grande; el pico de frasco esmeralda, Aulacorhynchus sulcatus, probablemente sobre su límite superior de unos 2000 m s.n.m de altitud.; el carpintero ahumado, Veniliornis fumigatus, con un rango de amplitud altitudinal muy extenso; el cotí blanco, Pseudocolaptes boissonneautii; característico de bosques situados a gran altitud; el común querrequerre, Cyanocorax yncas; la paraulata ciote, Turdus serranus, propia de los lugares de mayores altitudes del Parque; el chiví de tres rayas, Basileuterus tristiatus, común en casi todas las selvas subtropicales y el azulejo golondrina, Tersina viridis, nunca antes registrado en estas altitudes ni en ambiente de subpáramo. Las especies mencionadas representan una diversidad de gremios alimentarios lo cual es un indicio de la diversa composición del bosque. Un caso evidente es el de las especies frugívoras o frugívoras-insectívoras más visibles cuando abundan las frutas de plantas como algunas Lorantáceas; tales como el pico de frasco esmeralda, el querrequerre, la paraulata ciote, la tángara mariposa, el azulejo golondrina y el azulejo montañero. La abundancia de alimento debido a la

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floración se manifiesta por la presencia de especies nectarívoras y nectarívorasinsectívoras como los colibríes y las especialistas diglosas con su particular pico, representadas por dos especies. Además y tal como sucede en casi cualquier hábitat, siempre hay al menos una alta representación de especies insectívoras (que pueden comer además otros artrópodos y pequeños animales), como el vencejo grande, el carpintero ahumado, el trepador tanguero, el guitío gargantinegro, el cotí blanco, el pico lezna rayado, el bobito copetón, el mecocerculus, el chiví guichecito y el chiví tres rayas. La mayoría de las especies son habitantes del sotobosque o de la parte más baja del bosque, donde buscan su alimento en la hojarasca o entre los abundantes musgos que cubren las ramas. Debido a la frecuente neblina se hace difícil identificar especies del dosel, ni a grandes águilas depredadoras que ocasionalmente vuelan sobre este ambiente de subpáramo. Es interesante resaltar la similitud en base a parentesco de la gran mayoría de las especies encontradas en relación a su distribución y sus preferencias altitudinales con los bosques altos de la Sierra de Perijá y de la Cordillera de Los Andes, lo que puede evidenciar un pasado de distribución continua, aislado ahora en forma de “refugios” de subpáramos y páramos después de las glaciaciones del Pleistoceno (Ortiz y Fernández-Badillo 2000). Tal fenómeno, que generalmente se extiende a lugares altos de Colombia, Ecuador y hasta Perú, puede observarse por ejemplo, con el colibrí verde colirrojo, el colibrí coludo azul, el quetzal dorado, el guitío gargantinegro, el cotí blanco, la paraulata ciote, el chiví guicherito, el chiví tres rayas, el azulejo montañero, la diglosa azulada, la diglosa de lados blancos y el atlapetes gargantillo. Sólo una especie migratoria fue capturada, el bobito copetón pico corto, Elaenia parvirostris, residente de abril a septiembre y proveniente del sur, siendo más común a altitudes menores de los 2000 m s.n.m. Los muestreos utilizados hasta el presente, condicionados por la dificultad del acceso y otros factores, deben mostrar resultados muy selectivos y posiblemente excluyen registros de especies de mamíferos grandes, arborícolas y algunos murciélagos. En el caso de las aves el muestreo ha sido sesgado hacia las especies que utilizan el sotobosque y sólo algunas registradas visualmente sobre el dosel o a mayores alturas. La herpetofauna al parecer es muy escasa y por ello existen pocos registros, seguramente también influenciados por la selectividad de las trampas de caída utilizadas. Sólo se logró la captura de una rana no identificada. La caracterización realizada permite afirmar que el área de estudio corresponde a una formación similar a la de los Andes venezolanos, en el límite inferior de los páramos, conocida con el nombre de bosques bajos (woodlands) de Libanothamnus neriifolius (Bonpl. ex Humb.) Ernst, que se presentan a modo de “islas refugios” y mantiene diversas relaciones ecológicas con el bosque nublado de su límite inferior (Monasterios 1980). Estas formaciones también han sido denominadas como subpáramos y consideradas de transición entre el páramo y el bosque nublado (Wilhelm 1979). Es muy probable que por efecto de las glaciaciones del Pleistoceno, cuando posiblemente las cimas de la Cordillera de la Costa eran mucho más frías que

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en la actualidad, hayan existido verdaderos páramos en contacto con sus homólogos de Los Andes y miles de años más tarde, por la elevación de las temperaturas, desaparecieron quedando estas “islas refugio” en sus cimas (Ortiz y Fernández-Badillo 2000). La continuidad existente en el pasado puede intuirse por las estrechas relaciones filogenéticas de los elementos de la flora y fauna comunes a ambas cordilleras encontradas en esta investigación. Considerando que la altitud de los picos de la Cordillera de la Costa ascienden en sentido oeste a este y aceptando que el subpáramo costanero tiene su límite inferior aproximadamente entre los 1.900 y los 2.000 m s.n.m; la existencia de esta área en los alrededores de los picos Piedra de la Turca, Chimborazo y La Mesa, constituye un hecho de mucha importancia biogeográfica, por ser la más cercana a sus homólogos andinos. La flora del lugar, basada en un inventario previo (Ortiz y Fernández-Badillo 2000), el análisis de los perfiles levantados y la información recopilada en el presente estudio, permiten afirmar que en esta zona se encuentra una gran diversidad de especies afines con los subpáramos andinos y posiblemente sea también una aproximación real de lo que fue la vegetación primaria de las cumbres del Pico Naiguatá y La Silla de Caracas de la parte oriental de la Cordillera de la Costa, antes del efecto de los incendios y otras acciones antrópicas, de acuerdo a estudios anteriores (Vareschi 1955). Basado en los avances de los resultados obtenidos, desde el año 1996, los autores definieron este ambiente como “Subpáramo Costanero de las Cimas” y lo incluyeron entre las 25 Zonas de Vida del Parque Nacional Henri Pittier (Fernández-Badillo 1997a; Ortiz y Fernández-Badillo 2000), esto como una contribución preliminar publicada de este tipo de ambiente para el Parque, el más cercano a las formaciones andinas similares del eje principal de la Cordillera de la Costa. Este ambiente ha sido anteriormente estudiado y señalado para las cumbres del Pico Naiguatá (2765 m s.n.m) y La Silla de Caracas (2640 m s.n.m) en el Estado Vargas (Aristeguieta 1951; Vareschi 1955) aunque el efecto de los incendios ha modificado su condición primaria.

Conclusiones 1 Se logró definir que el área comprendida entre las cumbres de los picos Piedra de La Turca, Chimborazo y La Mesa, de la Fila Maestra del Parque Nacional Henri Pittier, pertenece a una formación vegetal de Subpáramo; siendo éste el primer señalamiento de este ambiente para el Parque y para este sector de la Cordillera de la Costa venezolana. 2 Se registraron siete especies botánicas nuevas para el Parque: Dendropthora clavata, Dendropthora squamigera, Didymopanax glabratus, Myrcia tovarensis, Cavendishia pubescens, Cavendishia splendens y Themistoclesia sp. 3 Entre los vertebrados, hasta el presente se han logrado registrar sólo 12 especies de mamíferos, 26 de aves, ninguna de reptiles y una de anfibios, la gran mayoría identificadas; lo que demuestra que aún deben realizarse mayores esfuerzos para conocer la fauna de vertebrados del área, sin duda mucho más rica de lo que se conoce y algo similar debe ocurrir con los invertebrados, los cuales requieren de la atención de investigadores especialistas.

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Recomendaciones Se recomienda continuar con los muestreos de flora y fauna, así como de observaciones relativas a la ecología en las altas montañas de la cordillera de la Costa que permitan indagar acerca de su historia natural y obtener una aproximación más detallada de la característica primaria del ambiente subparamero, así como sus variables sucesiones a causa de factores naturales y/o antrópicos; conocer mejor estos frágiles ambientes de significativa importancia biogeográfica y apoyar a las autoridades en la toma de decisiones sobre reglamentación de uso y manejo en el Parque Nacional Henri Pittier y otras áreas protegidas similares.

Agradecimiento. A Carlos Meneses y Carlos Alfonso Ortega por compartir el trabajo en algunas expediciones. A la Sociedad Científica Amigos del Parque Nacional Henri Pittier por el apoyo logístico y financiamiento parcial de las expediciones. A la Fundación Volkswagen de Alemania y a FundaCite-Aragua de Venezuela por el financiamiento parcial de la investigación. A Richar Visbal por su colaboración en la identificación de los roedores. A Gregorio Ulloa, Ernesto Fernández, Carlos Alfonso Ortega y Carlos Meneses por su colaboración en la identificación de las aves. Al personal de las colecciones de Vertebrados del Museo del Instituto de Zoología Agrícola Francisco Fernández Yépez (MIZA-UCV) y del Museo de Biología de Rancho Grande (MBRG) por su apoyo en la revisión de ejemplares de referencia. A los botánicos que colaboraron en la identificación de las plantas: Víctor Badillo (Asteraceae), Carmen Emilia Benítez (Solanaceae), Giovanna Ferrari (Loranthaceae), Sirli Leython (varias Familias), Ernesto Foldats (Orchidaceae, helechos y briofitas), Aurimar Magallanes (varias Familias) y Alfonso Cardozo (varias Familias).

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Recibido: 24 abril 2015 Aceptado: 10 marzo 2016 Publicado en línea: 25 agosto 2017 Igor Ortiz L. y Alberto Fernández-Badillo Investigador invitado. Instituto de Zoología Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela, Coordinador del Proyecto financiado por FundaCite-Aragua. rogizitro@hotmail.com Profesor jubilado. Universidad Central de Venezuela, Facultad de Agronomía, Instituto de Zoología Agrícola Maracay, alfernan5@gmail.com

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2017 75(183): 35–47

Artículo Metazoos ectoparásitos de Chilomycterus antillarum (Actinopterygi, Tetraodontiformes, Diodontidae) de la costa sur de la Isla de Margarita, Venezuela: Nuevos registros geográficos y de hospedero Arnaldo Figueredo, Carlos Lira y José Luis Fuentes Resumen. Los diodóntidos tienen un rol importante en la dinámica trófica de los ecosistemas marinos de arrecifes. Suelen aparecer como captura incidental de pesquerías litorales y son de interés ornamental. Chilomycterus antillarum Jordan y Rutter 1897, es una de las especies más conspicuas de la familia en aguas del Atlántico occidental; a pesar de ello, no ha sido estudiada su parasitología. Por otra parte, el estudio de los parásitos ha cobrado especial relevancia últimamente, debido a sus implicaciones ecológicas. Atendiendo a lo anterior, se realizó un estudio para determinar la ectoparasitofauna de esta especie. Para ello, fueron analizados 48 ejemplares capturados en nasas al sur de la Isla de Margarita, Venezuela. Los peces capturados fueron cuidadosamente examinados en busca de ectoparásitos. Todos los peces evaluados estuvieron infestados por parásitos, los cuales se encontraron principalmente en branquias (893) y aletas (125). Se hallaron cinco especies de ectoparásitos (tres copépodos, un hirudineo y un isópodo) en diferentes porcentajes de infestación: Hatschekia sp. (97,9 %), Tucca impressus Krøyer 1837 (68,8 %), Naobranchia lizae (Krøyer 1863) (58,3 %), Trachelobdella lubrica (Grube 1840) (12,5 %) y Rocinela signata Schioedte y Meinert 1879 (2,1 %). Todos los parásitos hallados, salvo Rocinela signata, constituyen nuevos registros de hospedero y también nuevos registros geográficos. Se ofrecen diagnosis de las especies observadas. Palabras clave. Pez erizo; parasitismo en peces; Hatschekia; Tucca, Naobranchia; Trachelobdella.

Metazoan ectoparasites of Chilomycterus antillarum (Actinopterygi, Tetraodontiformes, Diodontidae) of the southern coast of Margarita Island, Venezuela: New geographical and host records Abstract. Diodontid fishes have an important role in trophic dynamics of marine reef ecosystems. They appear as bycatch in coastal fisheries and being of ornamental interest. Chilomycterus antillarum Jordan y Rutter 1897, being one of the most conspicuous species of family in western Atlantic waters, has not been studied parasitologically. Moreover, parasitological studies have gained special relevancy lately, due to its ecological implications. Based on foregoing, a study was carried out to determine the parasitic fauna of this species. For this, 48 specimens were captured in fishing cages south of Margarita Island, Venezuela. Captured fishes were carefully analyzed in the search for ectoparasites. All hosts were infested by parasites and they were found mainly in gills (893) and fins (125). Five ectoparasitic species were found (three copepods, one hirudinean and one isopod): Hatschekia sp. (97,9 %), Tucca impressus Krøyer 1837 (68,8 %), Naobranchia lizae (Krøyer 1863) (58,3 %), Trachelobdella lubrica (Grube 1840) (12,5 %) and Rocinela signata Schioedte & Meinert 1879 (2,1 %). All found parasites constitute new host records and, with the exception of Rocinela signata, new geographical records. Diagnosis of observed species was provided. Key words. Web Burrfish; Parasitism in fishes; Hatschekia; Tucca; Naobranchia; Trachelobdella.

Ectoparásitos de Chilomycterus antillarum

Introducción Los representantes de la familia Diodontidae Bonaparte, 1835, comúnmente conocidos como peces globo, peces erizo o corrotuchos en Venezuela, tienen un rol importante en la dinámica trófica de los ecosistemas marinos arrecifales, alimentándose de invertebrados inaccesibles a otros predadores (Helfman et al. 2009). Aunque no suelen ser capturados con fines alimenticios, forman parte de las capturas incidentales de las pesquerías litorales y sirven de base a una creciente actividad extractiva como recurso ornamental (Monteiro-Neto et al. 2003). En aguas de Venezuela, así como en todo el océano Atlántico occidental, Chilomycterus antillarum Jordan y Rutter, 1897 es una de las especies más conspicuas de la familia (Leis 2002). Presenta una coloración verde oliva con tonos amarillentos a nivel dorsal y lateral, espinas fijas y cortas, y manchas negras redondeadas sobre y posterior a la aleta pectoral. Es muy común en playas cristalinas con praderas de fanerógamas, pudiendo medir hasta 355 mm de L.T. y pesar hasta 1.280 g (Cervigón 1996). No obstante, se desconocen estudios sobre la fauna parasitaria de este diodóntido. C. antillarum es frecuentemente capturado en las pesquerías artesanales al sur de la isla de Margarita y se está despertando interés en su aprovechamiento ornamental, actividad donde los parásitos podrían constituir un riesgo notorio. Al respecto, Iwanowicz (2011) compila abundantes daños mecánicos, fisiológicos y reproductivos que los parásitos de peces pueden generar en sus hospederos. El estudio de los parásitos ha cobrado especial relevancia en los últimos años, debido a las múltiples implicaciones reconocidas de éstos sobre sus hospederos y el ecosistema. Hudson et al. (2006) indican que los parásitos modulan la dinámica poblacional del hospedador, alteran la competencia interespecífica, influyen en el flujo energético y parecen ser importantes conductores de la biodiversidad. Así mismo, Palm y Rückert (2009) refieren la utilidad de los estudios parasitológicos como indicadores de la salud del ecosistema. A pesar de lo anterior, son escasos los estudios sobre ectoparásitos de peces realizados en Venezuela, destacando el registro de un hirudíneo efectuado por Pauls y Provenzano (1999), las investigaciones sobre copépodos realizadas por Ho y Bashirullah (1977), Lagarde (1989), Díaz (2000) y Fuentes et al. (2003), y los trabajos sobre isópodos llevadas a cabo por BunkleyWilliams et al. (1998, 2006). Ninguno de éstos ha evaluado la parasitofauna de diodóntidos. Con base en todo lo anterior, se consideró importante realizar un estudio para determinar la fauna de parásitos externos de Chilomycterus antillarum al sur de la isla de Margarita.

Materiales y métodos Los ejemplares de Chilomycterus antillarum fueron capturados entre junio y septiembre de 2013 en nasas comerciales, ubicadas entre 12 y 30 m de profundidad, al

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sur de la localidad denominada Los Algodones, Isla Margarita, Venezuela, en un radio de 1 km alrededor del punto definido por las coordenadas 10°51’42”N-64°01’09”O. La identidad del hospedero fue establecida siguiendo las claves proporcionadas por Román (1979), Cervigón (1996) y Leis (2002). Se analizaron 48 peces, los cuales fueron sacrificados, medidos y revisados, estudiando con minuciosidad tegumento, aletas, cavidad bucal y branquias. Los parásitos obtenidos fueron preservados con formalina al 10%, identificados basándose en claves específicas de cada grupo y literatura especializada: Sawyer et al. (1975) y Meyer y Burreson (1990) para los hirudíneos; Vervoort (1962), Ho (1967), Jones (1985) y Boxshall y Montú (1997) para los copépodos; y Kensley y Schotte (1989) para los isópodos. Posteriormente, fueron evaluados cuantitativamente por medio de los índices más comúnmente empleados (porcentaje de infestación, abundancia e intensidad de infestación), siguiendo la interpretación de Bush et al. (1997). Especímenes de cada parásito fueron depositados en la Colección Parasitológica de la Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar de la Universidad de Oriente (CPECAM) y/o el Museo Oceanológico Benigno Román (MOBR), adscrito a la Estación de Investigaciones Marinas de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales, ambas instituciones situadas en la Isla de Margarita, Nueva Esparta, Venezuela.

Resultados Los hospederos midieron entre 101 y 255 mm de L.T. Una vez revisados, fueron descartados. Un total de 970 parásitos fueron recolectados en los especímenes de Chilomycterus antillarum evaluados, mayoritariamente vinculados a branquias (893) y aletas (125), los cuales correspondían a cinco especies (un anélido, tres copépodos y un isópodo). Todos los hospederos evaluados portaban, al menos, una especie de parásito. A continuación se presenta un catálogo con la clasificación y una descripción básica de las especies encontradas. El hábitat e índices cuantitativos de cada parásito se presentan en un cuadro resumen (Tabla 1).

Tabla 1

Principales parámetros cuantitativos determinados en ectoparásitos de Chilomycterus antillarum en la costa sur de la Isla de Margarita, Venezuela y sus hábitats.

Trachelobdella lubrica Tucca impressus Hatschekia sp. Naobranchia lizae Rocinela signata

Abundancia

Porcentaje de infestación

Intensidad de Infestación

Hábitat

7 124 831 55 1

0,15 (7/48) 2,58 (124/48) 17,31 (831/48) 1,15 (55/48) 0,02 (1/48)

12,5 % (6/48) 68,8 % (33/48) 97,9 % (47/48) 58,3 % (28/48) 2,1 % (1/48)

1–2 (1,17 ± 0,41) 1–11 (3,76 ± 3,02) 2–104 (17,68 ± 18,07) 1–4 (1,96 ± 1,105) 1

Branquias Aletas, piel Branquias Branquias Piel

Ectoparásitos de Chilomycterus antillarum

Catálogo de especies de ectoparásitos Phylum Annelida Lamarck, 1809 Clase Clitellata Michaelsen 1919 Subclase Hirudinea Lamarck, 1818 Orden Rhynchobdellida (Blanchard, 1894) Familia Piscicolidae Johnston, 1865 Género Trachelobdella (Diesing, 1850) Trachelobdella lubrica (Grube, 1840) (Figura 1) Caracteres distintivos. cuerpo alargado, sub-cilíndrico, ensanchándose en sentido antero-posterior. Longitud total promediando 8,15 mm (6,85 mm – 9,62 mm). Sin manchas oculares ni ramificaciones laterales, proyecciones o branquias, pero con 12 protuberancias (vesículas) pequeñas en el margen lateral del cuerpo; tegumento rugoso; segmentación externa notoria; ventosa oral bien definida; ventosa caudal terminal, indistinta de extremo posterior del cuerpo, de mayor diámetro que la primera, pero menor que la mitad del ancho máximo corporal; manchas oculares no apreciables. Material examinado. 7 ejemplares. En depósito, dos ejemplares, números de catálogo MOBR-I-703 y CPECAM-001.

Figura 1.

Espécimen de Trachelobdella lubrica (Grube, 1840) mostrando tubérculos característicos. Barra = 1 mm.

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Phylum Arthropoda von Siebold, 1848 Subphylum Crustacea (Pennant, 1777) Superclase Multicrustacea Regier, Shultz, Zwick, Hussey, Ball, Wetzer, Martin y Cunningham, 2010 Subclase Copepoda Milne Edwards, 1840 Orden Poecilostomatoida Burmeister, 1835 Familia Taeniacanthidae Wilson, 1911 Género Tucca Krøyer, 1837 Tucca impressus Krøyer, 1837 (Figuras 2a, 2b, 2c) Caracteres distintivos. cuerpo masivo, dividido en cabeza, cuello, tronco y urosoma. Longitud corporal promediando 1,60 mm (1,33–1,87 mm). Cabeza más ancha que larga (0,26 mm x 0,58 mm), globosa dorsalmente, aplanada ventralmente, provista de alas laterales bilobuladas. Cuello corto, más ancho que largo (0,07 mm x 0,26 mm). Tronco en forma de guitarra en estadios inmaduros (Figura 2b), más rectangular en adultos, con las esquinas redondeadas, llegando a formar lóbulos ventrales y dorsales, así como uno posteromedial (1,27 mm x 1,09 mm). Urosoma rudimentario, parcialmente escondido por este último lóbulo, carente de segmentación evidente (0,11 mm x 0,17 mm). Cuatro depresiones notables en la superficie dorsal del tronco. Sacos ovígeros cilíndricos, 15 a 20 % más largos que el cuerpo en las hembras adultas (Figura 2c). Material examinado. 145 ejemplares, todos hembras en diversas fases de desarrollo. En depósito, cuatro ejemplares, números de catálogo MOBR-I-704 y CPECAM-002. Orden Siphonostomatoida Thorell, 1859 Familia Hatschekidae Kabata, 1979 Género Hatschekia Poche, 1902 Hatschekia sp. (Figura 3a, 3b) Caracteres distintivos. cuerpo alargado, subcilíndrico. Longitud corporal promediando 1,20 mm (1,16 mm–1,25 mm). Cefalotórax ovado, más ancho que largo, fusionado a restantes regiones corporales, pero separado por una constricción (cuello). Margen frontal no crenado. Segunda antena modificada con función prensil. Maxilípedos ausentes. Segmentos del tronco fusionados. Complejo genital muy poco desarrollado. Hembras portadoras de sacos ovígeros posteriores, con pocos huevos (3-14). Machos similares a las hembras, pero de menor longitud (0,80 mm). Material examinado. 831 ejemplares, preponderantemente hembras ovadas. En depósito, cinco ejemplares, números de catálogo MOBR-I-705 y CPECAM-003.

EctoparĂĄsitos de Chilomycterus antillarum

Figura 2.

EspecĂmenes de Tucca impressus KrĂ¸yer, 1837 en vista dorsal: a) hembras inmaduras adheridas a tejido conectivo de aleta, mostrando respuesta inflamatoria del hospedero, b) hembra inmadura, c) hembra madura. Barras = 0,5 mm.

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Figura 3.

Especímenes de Hatschekia sp.: a) fijados a tejido conectivo de branquia del hospedero, b) hembra madura. Barras = 0,5 mm.

Familia Lernaeopodidae Milne Edwards, 1840 Género Naobranchia Hesse, 1863 Naobranchia lizae (Krøyer, 1863) (Figuras 4a, 4b, 4c) Caracteres distintivos. cuerpo masivo, entre 3,14 mm y 4,46 mm de longitud; cefalotórax cilíndrico y alargado (1,98 mm x 0,59 mm), ensanchado posteriormente; tronco comprimido en sentido dorso-ventral, tan largo como ancho anteriormente (1,35 mm x 1,30 mm), pero más estrecho posteriormente. Sacos ovígeros posterolaterales al tronco (1,68 mm x 0,61 mm), cubiertos con una membrana transparente. Segundas maxilas firmemente unidas en sus extremos, con forma de cinta, formando un anillo de sujeción, el cual rodea a las lamelas branquiales del hospedero.

Ectoparásitos de Chilomycterus antillarum

Figura 4.

Especímenes de Naobranchia lizae (Krøyer, 1863): a) en posición dorsal, fijado a filamento branquial del hospedero; b) en vista dorsal; c) en posición ventral, extraído para mostrar las maxilas modificadas. Barras = 0,5 mm

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Material examinado. 55 ejemplares, todos hembras ovadas. En depósito, cinco ejemplares, números de catálogo MOBR-I-706 y CPECAM-004. Clase Malacostraca Latreille, 1802 Subclase Eumalacostraca Grobben, 1892 Orden Isopoda Latreille, 1817 Familia Aegidae White, 1850 Género Rocinela Leach, 1818 Rocinela signata Schioedte y Meinert, 1879 (Figura 5)

Figura 5.

Espécimen de Rocinela signata Schioedte & Meinert, 1879 en vista dorsal. Barra = 1 mm.

Caracteres distintivos. cuerpo ovalado, comprimido dorso-ventralmente. Ojos negros, bien desarrollados y separados, cefalón ampliamente triangular. Antena compuesta por 11 artejos. Dactilo grande, en forma de espina recurvada, en los primeros tres pereiópodos. Pleotelson con borde posterior setoso y pigmentación dorsal típica en forma de “M” o “W” invertida. Material examinado. 1 ejemplar hembra juvenil (8,1 mm LT). En depósito, número de catálogo CPECAM-005.

Discusión Chilomycterus antillarum resultó un anfitrión apropiado para diversas especies de ectoparásitos, al punto que todos los ejemplares revisados mostraban al menos una especie de parásito. Se recomienda ahondar en estudios sobre las interacciones que pudieran derivarse de estas relaciones hospedador-parásitos.

Ectoparásitos de Chilomycterus antillarum

El anélido Trachelobdlla lubrica es una especie ampliamente distribuida, incluyendo Mar del Norte, Mediterráneo, costa oriental del Atlántico (Europa y África), gran ensenada australiana (Epshtein y Korotaeva 1973), Océano Índico, Mar Arábigo, Filipinas, Hawaii (Rohde 1984), Puerto Rico (Sawyer et al. 1975), Antártida (Meyer y Burreson 1990) y Belice (colección de zoología de invertebrados del Instituto Smithsoniano, USNM 62827, consultado el 19–10–2015 en http://collections.si.edu/ search/record/nmnhinvertebratezoology_742482). Al parecer, el presente es el primer registro del hirudineo en aguas del Caribe oriental. En relación a hospederos previos, ha sido asociada a más de 30 especies diferentes de peces; sin embargo, el presente es el primer hallazgo de éste u otro piscicólido parasitando un hospedador diodóntido. Constituye, además, la segunda observación en Venezuela de una sanguijuela parasitando peces marinos, precedido por la referencia de Branchellion torpedinis en Aetobatus narinari (Pauls y Provenzano 1999). Por otra parte, el copépodo Tucca impressus ha sido reseñado en diversos hospederos dentro del orden Tetraodontiformes (Vervoort 1962, Ho 1967, Luque y Tavares 2007), pero el presente constituye el primer registro en Chilomycterus antillarum. De acuerdo a los mismos autores, los registros de la especie corresponden a la costa atlántica de Norteamérica, Jamaica, Brasil y la costa occidental africana, siendo este el primer señalamiento para Venezuela y el sur del Mar Caribe. Ho (1967) redefinió el género Tucca como monotípico, incluyendo las otras dos especies descritas (T. corpulentus y T. verrucosus) como sinónimos junior de T. impressus, pero reconociendo tres morfotipos (atlántico, del Golfo de México y caribeño). La morfología de los ejemplares observados en este estudio los incluye claramente en la variedad caribeña de la especie. Hatschekidae es una familia grande y compleja de copépodos parásitos, tanto por el número de especies como por las variantes morfológicas presentes. Sólo en Hatschekia se han registrado alrededor de 80 especies en diversas hospedadores ícticos, principalmente en ambientes tropicales (Jones 1985). En hospedadores diodóntidos, han sido registrados cinco hatschékidos: H. elliptica en Diodon hystrix (India), H. iridescens en Diodon hystrix y D. holacanthus (Jamaica), H. harkema en Chilomycterus schoepfi (Carolina del Norte y Florida, EE.UU.), H. legouli en C. reticulatus (Senegal) y H. quadrata en Allomycterus jaculiferus (Nueva Zelanda) (Jones 1985). Las primeras reseñas en Venezuela fueron obtenidas en Puerto La Cruz: H. delamarei parasitando a Mycteroperca rubra, H. insolita en Mycteroperca sp. y H. quadrabdominalis en Priacanthus arenatus (Jones 1985). Posteriormente, Lagarde (1989) indicó a H. oblonga parasitando a Lutjanus apodus en Los Roques y L. griseus en el litoral central, y H. parva en Lachnolaimus maximus en el litoral central. Los especímenes examinados de Hatschekia sp. no se ajustan perfectamente con ninguna de las especies descritas hasta ahora, por lo cual se sospecha que correspondan a una nueva especie, la cual está en proceso de descripción. El presente hallazgo amplía la distribución del género, así como su rango de hospedadores. En cuanto a Naobranchia lizae, esta especie ha sido reseñada en Chilomycterus spinosus, Mugil cephalus, M. curema y M. platanus (Paperna y Overstreet 1981,

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Boxshall y Montú 1997, Luque y Tavares 2007), exhibiendo una distribución cosmopolita (Benz 1993). Su aparición en este estudio constituye nuevo registro de hospedero y primera reseña en Venezuela. El isópodo Rocinela signata es una especie cosmopolita, parásito facultativo, poco selectivo en cuanto a hospedero. En Venezuela, fue señalado en Haemulon sp. y Rhomboplites aurorubens del Golfo Triste, Lutjanus analis del litoral central y L. griseus de Los Roques (Lagarde 1989); en Dasyatis guttata, Haemulon aurolineatum, H. steindachneri, Orthopristis ruber y Heteropriacanthus cruentatus en las costas del estado Sucre (Bunkley-Williams et al. 2006); y en Paralichthys tropicus en aguas de la Isla de Margarita (Ibarra 2008). En hospederos tetraodontiformes, solo había sido señalado parasitando a Balistes vetula en Carrie Bow Cay, Belice (Kensley y Schotte 1989), desconociéndose de hallazgos previos en diodóntidos. Aunque todas las especies referidas en este estudio habían sido descritas previamente, no se conocían trabajos sobre sus parámetros cuantitativos. Estos índices son de gran utilidad por cuanto describen las relaciones parásito-hospedero, ilustrando la dinámica del fenómeno parasitológico y sentando una línea base para comparaciones posteriores. El registro de especies parásitas presentado en este trabajo soporta la idea de una diversidad de parásitos amplia en el país, la cual requiere ser mejor comprendida y valorada.

Agradecimiento. Los autores expresan su agradecimiento a Eugene Burreson, profesor emérito del Virginia Institute of Marine Science (EE.UU), por su ayuda en la clasificación de Trachelobdella lubrica. Igualmente, a los pescadores artesanales de Los Algodones, muy especialmente a Juan Villarroel, por su constancia en el suministro de las muestras que hicieron posible este estudio. De la misma manera, los autores desean agradecer a los árbitros que enriquecieron este artículo con sus correcciones y comentarios. Finalmente, al Prof. Juan Mendialdúa (UDONE-ECAM) por el apoyo fotográfico.

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Recibido: 14 enero 2014 Aceptado: 4 mayo 2017 Publicado en línea: 25 agosto 2017 Arnaldo Figueredo1, Carlos Lira1 y José Luis Fuentes2 1

Escuela de Ciencias Aplicadas del Mar, Universidad de Oriente, Apartado 147, Porlamar, Nueva Esparta, Isla de Margarita, Venezuela. arnaldo.figueredo@ne.udo.edu.ve, carlos.lira@ne.udo.edu.ve Centro Regional de Investigaciones Ambientales, Universidad de Oriente, Apartado 147, Porlamar, Nueva Esparta, Isla de Margarita, Venezuela. jluifz@hotmail.com

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2017 75(183): 49–62

Artículo Primer registro de Lecithochirium cf. musculus (Looss, 1907) Nassir y Díaz, 1971 y Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971 (Trematoda: Hemiuroidea) en el pez león (Pterois volitans) Danimar D. López-Hernández, Oscar Lasso-Alcalá, Yelitza Mago G., y Oscar L. Chinchilla M. Resumen. Se registran por primera vez para Venezuela, las especies de tremátodos digéneos Lecithochirium cf. musculus (Looss 1907) Nasir y Díaz, 1971 y Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971 parasitando al pez león (Pterois volitans). En capturas realizadas en algunas localidades del Parque Nacional Mochima y la isla La Tortuga, donde se obtuvieron cuatro ejemplares de tremátodos digéneos perteneciente a la superfamilia Hemiuroidea Looss, 1899, familia Hemiuridae Looss, 1899, subfamilia Lecithochiriinae Lühe, 1901. Los parásitos fueron fijados en Bouin, teñidos en aceto-carmín de Semichon, aclarados en aceite de clavo y montados en bálsamo de Canadá. Ambas especies incrementan la lista de digéneos señaladas en el pez león. Palabras clave. Lecithochirium, Catarinatrema; Platelmintos; Digéneos; parasitismo; pez león.

First record of Lecithochirium cf. Musculus (Looss, 1907) Nassir and Diaz, 1971 and Catarinatrema cf. Verrucosum Texeira de Freitas and Santos, 1971 (Trematoda: Hemiuroidea) in the lion fish (Pterois volitans) Abstract. Digeneans flukes Lecithochirium cf. musculus (Looss 1907) Nasir & Díaz 1971 and Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas & Santos, 1971 parasite the lionfish (Pterois volitans) were recorded for the first time in Venezuela. From catches taken in some locations of Mochima National Park and La Tortuga island, four specimens were obtained belonging to the superfamily Hemiuroidea Looss, 1899, family Hemiuridae Looss, 1899, subfamily Lecithochiriinae Lühe, 1901. The parasites were fixed in Bouin, stained with aceto-carmin of Semichon, cleared in clove oil and mounted in Canada balsam. Both are increasing the list of species of flukes reported for lionfish. Key words. Lecithochirium; Catarinatrema; Platyhelminthes; Digeneans; Parasitism; Lionfish.

Introducción Los parásitos de peces constituyen un grupo bastante diverso en la naturaleza y el estudio de los mismos reviste gran importancia en el manejo de los recursos acuáticos, esto se debe a que pueden afectar todos los órganos de los peces, ya sean silvestres o sometidos a cultivos (Cortéz et al. 2009). Entre el gran número de parásitos que pueden hallarse en los peces, se encuentran los platelmintos, donde están incluidos los digéneos, monogéneos y céstodos (Olivero y Baldiris 2008).

Registro de Tremátodos Digéneos en pez león

El pez león pertenece a la familia Scorpaenidae, donde también se encuentran los llamados peces piedra, conocidos en Venezuela como peces sapos, sapos chaznetes o sapos charneta. El género Pterois Oken 1817 incluye doce especies nativas válidas conocidas como peces león, presentes desde el Mar Rojo y el Océano Índico hasta el Pacífico Occidental (Schultz 1986, Eschmeyer et al. 2016). Pterois volitans (Linnaeus 1758) es una especie que fue introducida en las costas de la Florida a partir de 1985, o por liberaciones sucesivas vía el comercio de peces ornamentales. Se registró por primera vez en Venezuela en noviembre de 2009 (Lasso-Alcalá y Posada 2010) colonizando sus costas en aproximadamente 14 meses, producto de un continuo y acelerado proceso de invasión de la costa atlántica de EE.UU., Las Bahamas, Mar Caribe y Golfo de México que comenzó a inicios de la pasada década (Schofield 2009, Lasso-Alcalá y Posada 2010, Lasso-Alcalá et al. 2015 USGS-NAS 2016). Por su condición de especie invasora ha causado fuertes impactos en los ecosistemas donde se ha establecido, hasta la posible extinción de especies endémicas (Morris y Akins 2009, Rocha et al. 2015). Estudios sobre la fauna parasitaria de P. volitans en su área natural son relativamente escasos. En la región neotropical, los estudios son recientes y se ha ido conociendo sobre sus interacciones con la fauna de parásitos. Hasta ahora solo se tienen registros de once especies de digéneos parasitando al pez león (compilado por López et al. 2016) tanto en su área de distribución natural, como en el área invadida del océano Atlántico. El presente trabajo representa una adición al conocimiento de la fauna parásita de tremátodos del pez león en Venezuela.

Materiales y métodos La captura del pez león se realizó en La Barranca de Mochima (10°23’7.46”N64°20’15.24”O) en el Parque Nacional Mochima (PNM), y en las localidades de Carenero (10°5360”N-65°14’24”O) y a 1 km de El Faro (10°54’23”N-65°21’40”), en la costa sur de la isla La Tortuga (LT). Los peces fueron capturados durante los años 2013 y 2014, mediante el uso de salabardos, arpones y anzuelos. Estos fueron trasladados (en el caso de los capturados en el Parque Nacional Mochima) vivos en cavas con hielo al Laboratorio de Parasitología del Departamento de Biología, Escuela de Ciencias, Núcleo de Sucre, Universidad de Oriente, y para efectos de los capturados en la isla La Tortuga, se los procesó in situ. Fue hecha una disección longitudinal en la región ventral, se extrajeron las vísceras, éstas fueron colocadas en cápsulas de Petri con solución salina al 0,75 % y examinadas con la ayuda de un microscopio estereoscópico. Los tremátodos hallados fueron colocados entre portaobjetos y cubreobjetos para darles muerte por calor y finalmente fueron sumergidos en fijador Bouin; luego se deshidrataron en una batería de etanoles y teñidos en aceto-carmín de Semichon. El aclarado total se hizo en aceite de clavo puro y los montajes permanentes se realizaron en Bálsamo de Canadá (Mago

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et al., 2008). La prevalencia parasitaria, intensidad e intensidad media fueron calculadas según las recomendaciones de Margolis et al. (1982) y Morales y Pino (1987). Las medidas del cuerpo y órganos internos fueron realizadas con un ocular micrométrico y se expresan en milímetros (mm), a excepción de los huevos cuyas dimensiones son en micrómetros (μm). Un ejemplar de cada especie se depositó en la Sección de Investigaciones Museísticas del Museo del Mar (UDOMM-IP) en Cumaná, estado Sucre y las dos restantes en la colección del Laboratorio de Parasitología del Departamento de Biología, de la Escuela de Ciencias, Núcleo de Sucre, Universidad de Oriente.

Resultados y discusión Familia Hemiuridae Looss, 1899 Subfamilia Lecithochiriinae Lühe, 1901 Género Lecithochirium Lühe, 1901 Lecithochirium cf. musculus (Looss, 1907) Nasir y Díaz, 1971 (Figuras 1–3) Hospedador. Pterois volitans Linnaeus, 1758. Scorpaenidae N.V.: “Pez león”. Localidad. La Tortuga-Carenero y a 1 km del faro. Localización. estómago. Número de hospedadores examinados/Número de hospedadores infectados: 51/2. Número total de parásitos: 2. Prevalencia: 3,92%. Intensidad: 1. Intensidad media: 1. Número de catálogo: MMUDO-IP000029. Descripción. (basada en dos ejemplares maduros y aplastados) Cuerpo fusiforme. Ecsoma corto y proyectable in vivo. Tegumento grueso. Lóbulo preoral presente. Ventosa oral subterminal redondeada y muscular. Prefaringe ausente. Faringe redondeada de menor tamaño que la ventosa oral, sobreponiéndose su nivel anterior al borde posterior de esta. Esófago indistinguible. Ciegos intestinales que se extienden hasta la parte posterior del cuerpo penetrando en el ecsoma. Abertura pre-acetabular no observada. Acetábulo ubicado en la mitad anterior del cuerpo. Testículos post-acetabulares, muy ligeramente oblicuos entre sí, similares en tamaño. Vesícula seminal bipartida, sobrepuesta al lado izquierdo del acetábulo. Pars prostática no claramente distinguible. Vesícula prostática encerrada en un saco hermafrodítico. Conducto eyaculatorio y saco hermafrodítico no claramente observados. Atrium genital no observado. Poro genital a nivel del borde posterolateral de la ventosa oral. Ovario hepatiforme. Vitelaria dispuesta en dos masas compactas ligeramente lobuladas, una diestra tetralobulada y una siniestra trilobulada. Útero con asas entre la vesícula y el testículo izquierdo, entre el testículo derecho y el ovario y entre el espacio vitelovárico y el ecsoma. Huevos numerosos. In vivo se observa una vejiga excretora en forma de Y cuyas ramas de unen a nivel de la ventosa oral. Poro excretor terminal Medidas: (basadas en dos ejemplares maduros y aplastados)

Registro de Tremátodos Digéneos en pez león

Cuerpo: 0,787–0,862 x 0,045–0,375. Ecsoma: 0,027 x 0,036. Ventosa oral: 0,054–0,090 x 0,045–0,081. Faringe: 0,045 x 0,036. Proporción entre ventosas: 1: 2,33–2,85. Distancia preacetabular: 0,236–0,390. Distancia Postacetabular: 0,681–1,26. Acetábulo: 0,118–0,227 x 0,236–0,109. Vesícula seminal: 0,109-0,218 x 0,036-0,109. Testículo derecho: 0,090-0,127 x 0,081-0,118. Testículo izquierdo: 0,090-0,109 x 0,081-0,127. Ovario: 0,072-0,163 x 0,109-0,127. Vitelaria diestra: 0,090-0,118 x 0,063-0,099. Vitelaria siniestra: 0,090-0,118 x 0,631-0,099. Huevos: 13,100-13,900 x 9,270-9,760 (13,418 x 9,516).

Figura 1.

Dibujo en cámara clara de Lecithochirium cf. musculus (Looss 1907) Nasir y Díaz, 1971. Se incluye escala. Verme entero maduro (Vista ventral)

Comentarios taxonómicos De acuerdo a las claves de Yamaguti (1971), Gibson y Bray (1986) y Gibson et al. (2002), los parásitos investigados se ubican en la familia Hemiuridae Looss, 1899, subfamilia Lecithociriinae Lühe, 1901 y género Lecithochirium Lühe, 1901. Mediante

Tabla 1.

Comparación entre algunos atributos morfológicos y morfométricos de los ejemplares de Lecithochirium musculus (Looss, 1907) Nasir y Díaz, 1971 mencionados por Looss (1908), Dollfus (1962) y Gibson y Bray (1986) con las señaladas en la presente investigación. Medidas en milímetros (mm) excepto los huevos en micrómetros (μm). L. musculus

L. musculus

L. cf. musculus

Cuerpo

1 – 1,5 x 0,4

1,5 x 0,6

1,1 – 2,2

0,787 – 0,862 x 0,045 – 0,375

Ecsoma Ventosa oral Ventosa ventral Proporción entre ventosas Testículos

———— 0,1 0,2 1:2 ————

———— 0,12 0,24 ———— ————

Retraído 0,09 – 0,13 x 0,09-0,15 0,2 – 0,28 x 0,2 – 0,29 1: 1,85 – 2.2 0,08 – 0,3 x 0,08 – 0,4

Ovario Vitelaria

———— 19 – 21 x 11 – 13

———— ————

0,08 – 0,3 x 0,11 – 0,42 0,3 x 0,35

Huevos

19 – 21 x 11-13

19 – 20 x 9 – 10

Hospedero

Anguilla anguilla y Dentex dentex

Anguilla anguilla

Localidad Autor

Mar Adriático Looss (1908)

Sur de Francia Dollfus (1962)

21 – 26 x 12 – 14 (usualmente de 23 x 13) Gobiusculus flavescens, Pomatoschistus pictus y y Salmo trutta Irlanda Gibson y Bray (1986)

0,027 x 0,036 0,054 – 0,090 x 0,045 – 0,081 0,154 – 0,251 x 0,154 – 0,260 1: 2,18 – 2,53 D.: 0,090 – 0,127 x 0,081 – 0,118. I.: 0,090-0,109 x 0,081-0,127 0,072 – 0,163 x 0,109 – 0,127 D: 0,090 – 0,118 x 0,063 – 0,099. I: 0,090-0,118 x 0,631-0,099 13,1–13,9 x 9,27–9,76 (13,418 x 9,516).

———-: datos no suministrados por los autores de referencia. D, derecho; I, izquierdo.

Pterois volitans

Isla La Tortuga, Venezuela Presente investigación

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L. musculus

Registro de Tremátodos Digéneos en pez león

Figura 2.

Dibujo en cámara clara de Lecithochirium cf. musculus (Looss, 1907) Nasir y Díaz, 1971. Se incluyen escalas. A. Detalle de las masas vitelogénicas (vista ventral). B. Porción terminal del sistema reproductor masculino y femenino (vista ventral).

Figura 3.

Microfotografía de Lecithochirium cf. musculus (Looss, 1907) Nasir y Díaz, 1971. Se incluye escala.

el uso de la clave de Gibson y Bray (1986) se le identificó como Lecithochirium cf. musculus por concordar, parcialmente, tanto en morfología, como en morfometría con los ejemplares presentados por Looss (1908), Dollfus (1962) y Gibson y Bray (1986), (tabla 1).

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Al aplicar la clave de Bray (1991) se ubican, en el grupo “Musculus” que incluye a las especies: Lecithochirium monticellii (Linton, 1898) Nasir y Diaz, 1971, L. musculus (Looss, 1907) Nasir y Díaz, 1971, L. imocavus (Looss, 1907) Sckrjabin y Guschanskaja, 1955, Sterrhurus brevicirrus Nicoll, 1915, L. floridense (Manter, 1934) Crowcroft, 1946, L. medium Acena, 1941, S. indicus Gupta y Govind, 1984, lo cual ratifica la identificación señalada en el párrafo anterior. Hay que señalar que la lista de especies del grupo “Musculus” incluye otras nueve especies que son consideradas como dudosas. Looss (1908) describe a L. musculus en Anguilla anguilla y Dentex dentex del Mar Adriático, nombrándolo como Sterrhurus musculus. No obstante, Nasir y Díaz (1971), en una revisión del género Lecithochirium, crean la nueva combinación L. musculus (Looss 1907) Nasir y Díaz 1971, debido a que la única diferencia observada entre ambas especies es la presencia de una abertura preacetabular en Lecithochirium, carácter distintivo no válido para estos autores. Poco se sabe sobre la biología de esta especie. Yamaguti (1934) afirmó haber encontrado especímenes inmaduros a partir de los tejidos de un góbido digerido parcialmente tomado del estómago del congrio Conger myriaster capturado mar afuera de Japón. La mayoría de las muestras colectadas (Gibson y Bray 1986) también procedían de la cavidad corporal de góbidos, por lo que parecería que estos hospederos forman parte de su ciclo de vida. Aunque la evidencia sugiere que A. Anguilla es el principal huésped definitivo del parásito en los mares Mediterráneo y Negro, una amplia gama de peces, presumiblemente depredadores de góbidos, son postulados para albergarlo. Los registros de L. musculus, exceptuando los del mar Mediterráneo y el Mar Negro y la región del Atlántico del Noreste (es decir, los de Japón, Ghana y el golfo de México) requieren de confirmación, ya que hay varias especies nominales, que son morfológicamente similares a L. musculus. En el Atlántico Noreste, esta especie se ha registrado hasta el norte de las Islas Británicas y, aunque no se conoce su límite sur, Gibson y Bray (1986) señalan una distribución lusitánica, y por último Overstreet et al. (2009) lo encuentran en una gran diversidad de hospederos para el Golfo de México y el sur de Florida. Una característica interesante, digna de comentario, es que los ejemplares de esta especie hallados en góbidos, presentan hipertrofia de las gónadas y el útero, en comparación con los encontrados en el estómago de otros teleósteos. Este mismo fenómeno es visible en L. furcolabiatum, aunque no casi tan acertado (Gibson y Bray 1986). Se parte de la idea de que la distensión del útero se asocia con la liberación de una gran cantidad de huevos cuando el góbido muere o es consumido por un huésped definitivo inadecuado. Los huevos se conservan en el útero, ya que es probable que los óvulos liberados en la cavidad del cuerpo se encapsulen y sean destruidos. El gran tamaño de las gónadas, es más difícil de explicar, a menos que sea para aumentar la capacidad de producir un gran número de huevos de forma muy rápida durante el período de supervivencia después de la muerte del góbido o en el intestino de un huésped definitivo inadecuado. Quizás es más probable que el mecanismo que produce la hipertrofia del útero, que permite la retención de grandes cantidades de huevos, también causa hipertrofia innecesaria de las gónadas (Gibson y Bray 1986).

Registro de Tremátodos Digéneos en pez león

La identificación se realiza como Lecithochirium cf. musculus por contar con solo dos ejemplares, de los cuales solo en uno se puede visualizar algunas estructuras de importancia taxonómica y haber discordancia en el tamaño de los huevos 13,100 –13,900 x 9,270–9,760 (13,418 x 9,516) con los ejemplares de esta especie descritos por Looss (1908), Dollfus (1962) y Gibson y Bray (1986) . Los ejemplares investigados difieren de Lecithochirium cf. floridense, (una de los tres digéneos encontrados en P. volitans) (López et al. 2016), por la ausencia de estómago glandular y de Lecithochirium monticelli, única especie del género indicada para el país por presentar mayor tamaño en cuanto a la medidas del cuerpo, ventosa oral, ventosa ventral, faringe, vesícula seminal y huevos. La presente vendría a ser el primer cita de esta especie para el país y para P. volitans lo que amplía su ámbito de distribución geográfica y su lista de hospederos. Género: Catarinatrema Texeira de Freitas y Santos, 1971 Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971 (Figuras 4–6) Hospedador: Pterois volitans Linneo, 1758. Scorpaenidae N.V.: “Pez león”. Localidad: Parque Nacional Mochima, Barranca de Mochima. Localización:

Figura 4.

Dibujo en cámara clara de Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971. Se incluyen escala. Verme entero maduro (Vista ventral).

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estómago. Número de hospedadores examinados/Número de hospedadores infectados: 51/1. Número total de parásitos: 2. Prevalencia: 1,96 %. Intensidad: 1. Intensidad media: 1. Número de catálogo: UDOMM-IP000027.

Descripción: (basada en dos ejemplares maduros y aplastados) Cuerpo fusiforme, más ancho a nivel acetabular. Ecsoma proyectable. Tegumento con verrugas en muy baja proporción. Almohadilla muscular presente, anterior a la ventosa oral. Ventosa oral, muscular y redondeada. Prefaringe ausente. Faringe muscular de menor tamaño que la ventosa oral. Esófago no observado. Ciegos intestinales que se extienden hasta el extremo posterior del cuerpo sin penetrar en el ecsoma. Ventosa ventral prominente, un poco más de dos veces más grande que la ventosa oral, ubicada en la mitad anterior del cuerpo. Dos testículos redondeados, subiguales y oblicuos entre sí. Vesícula seminal bipartida. Pars prostática tubular, rodeada de células glandulares prostáticas. Vesícula prostática encerrada en la base del saco hermafrodítico. Conducto eyaculatorio, porción final del útero y conducto hermafrodítico no claramente observados. Órgano copulador temporal proyectado a través de un poro genital común ubicado a nivel faringeal. Ovario redondeado y postesticular. Vitelaria dispuesta en dos masas compactas una diestra trilobulada y otra siniestra tetralobulada. Útero con pocas vueltas y baja cantidad de huevos. Vejiga excretora en forma de V y poro excretor abriendo en el extremo posterior del ecsoma.

Figura 5.

Dibujo en cámara clara de Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971. Se incluyen escalas. A. Detalle de las masas vitelogénicas (vista ventral), B. Porción terminal del sistema reproductor masculino y femenino (vista ventral).

Registro de Tremátodos Digéneos en pez león

Medidas: (basadas en dos ejemplares maduros y aplastados) Cuerpo: 0,86–0,93 x 0,187–0,225. Ecsoma: 0,109 x 0,090. Ventosa oral: 0,63 x 0,054–0,072. Faringe: 0,036–0,045 x 0,036–0,045. Proporción entre ventosas: 1: 2,30. Distancia preacetabular: 0,209–0,245. Distancia Postacetabular: 0,545–0,554. Acetábulo: 0,127–0,136 x 0,145. Vesícula seminal: 0,099–0,136 x 0,036–0,063. Testículo derecho: 0,063–0,072 x 0,090. Testículo izquierdo: 0,081–0,090 x 0,081–0,090. Ovario: 0,054–0,063 x 0,081. Vitelaria diestra: 0,063–0,081 x 0,063–0,072. Vitelaria siniestra: 0,054–0,063 x 0,063–0,072. Huevos: 8,296–11,224 x 6,588–9,76 (9,76 x 8,17).

Figura 6.

Microfotografía de Catarinatrema cf. verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971. Se incluye escala.

Comentarios taxonómicos: Los ejemplares estudiados en la presente investigación fueron ubicados en el género Catarinatrema Texeira de Freitas y Santos, 1971 con ayuda de las claves de Gibson et al. (2002). Texeira de Freitas y Santos (1971) describen este género para incluir a su única especie, C. verrucosum, hallada en el Tajalí, (Trichiurus lepturus), capturado en Nueva Almeida, Estado de Espírito Santo. Por otro lado, Vicente y Dos Santos (1974) lo encuentran en el mismo hospedero, capturado en el Litoral de Macaré, estado de Rio de Janeiro, Brasil.

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Los ejemplares de Texeira de Freitas y Santos (1971), cuyo número no precisan en su publicación, presentan según su descripción una vesícula seminal bipartida, región prostática relativamente pequeña y saco del cirro ausente; estos autores no señalan la presencia de abertura preacetabular, la cual sí se observa en la figura presentada en su descripción; curiosamente tampoco hacen referencia al saco hermafrodítico, vesícula prostática y conducto hermafrodítico, por el contrario muestran la posición de lo que sería una pars prostática posterior, lo que parece una vesícula prostática, aparentemente hay presencia de un saco hermafrodítico y las conexiones de las porciones terminales masculinas y femeninas para formar un supuesto conducto hermafrodítico no son claramente distinguibles. Los especímenes de la presente investigación muestran similitud con los descritos por Texeira de Freitas y Santos (1971) (tabla 2), por presentar una almohadilla anterior a la ventosa oral, similitud en proporción entre las ventosas, distribución y forma de la vitelaria, condición bipartida de la vesícula seminal; esta última característica es señalada en la clave de Gibson et al. (2002), la cual incluye una figura modificada con respecto a la presentada por Texeira de Freitas y Santos (1971) (figura 37.26, página 326), que corrobora no solo la condición bipartida, sino también la Tabla 2.

Algunas características morfológicas y morfométricas diferenciales entre Catarinatrema verrucosum Texeira de Freitas y Santos, 1971 y Catarinatrema cf. verrucosum hallados en la presente investigación. Medidas en milímetros (mm), excepto los huevos en micrómetros (μm).

Cuerpo Ecsoma Tegumento

Ventosa oral Almohadilla Proporción entre ventosas Esófago Ciegos intestinales

Testículos Vesícula seminal Ovario Vitelaria Huevos Hospedero Localidad Referencia Nota: D, derecho; I, izquierdo

Catarinatrema verrucosum

Catarinatrema cf. verrucosum

1,19 – 3,99 0,39 – 0,87 Recubierto de protuberancias verrugosas dispuestas irregularmente Redondeada, Subterminal Presente 1:2 – 2,85 Corto Extendidos hasta el extremo posterior del cuerpo sin penetrar en el ecsoma 0,13–0,24 x 0,13–0,22(Anterior) 0,13-0,25 x 0,11-0,23(Posterior) Bipartida 0,11 – 0,31 x 0,15 – 0,15 – 0,36 Una derecha trilobulada y otra izquierda tetralobulada 26 – 33 x 11 – 15

0,86-0,93 x 0,187-0,225 0,109 x 0,090 Pocas verrugas dispuestas irregularmente a lo largo del cuerpo

Trichiurus lepturus Nueva Almeida, Estado del Espíritu Santo, Brasil Texeira de Freitas y Santos, (1971)

Redondeada, subterminal Presente 1: 2,30 Corto Extendidos hasta el extremo posterior del cuerpo sin penetrar en el ecsoma 0,063 – 0,072 x 0,090 (D). 0,081–0,090 x 0,081 – 0,090 (I) Bipartida 0,054-0,063 x 0,081 Una derecha trilobulada y otra izquierda tetralobulada 8,296 – 11,224 x 6,588 – 9,76 (9,76 x 8,17) Pterois volitans Parque Nacional Mochima, Venezuela Presente investigación

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presencia de verrugas corporales en el ecsoma y de la abertura preacetabular. No obstante, diferencias en cuanto a la abundancia y distribución de las verrugas corporales y tamaño de los testículos, ovario y huevos, impiden identificar con absoluta seguridad a la especie como C. verrucosum, manteniéndola como Catarinatrema cf. verrucosum. Este hallazgo vendría a ampliar el rango de distribución de esta especie, así como también la lista de hospederos que esta parasita.

Comentarios finales Los registros de parásitos para P. volitans son escasos y comprenden un total de 1 protozoo, 1 isópodo, 1 cestodo , 3 nemátodos (Fernández-Osorio et al. 2014), 2 monogéneos (Paperna, 1972, Ogawa et al. 1995), 11 tremátodos (Bullard et al. 2011, Simmons 2014, Ramos-Ascherl et al. 2015, Rodríguez-Santiago et al. 2015, Sellers et al. 2015, López et al. 2016), 2 hirudíneos (sanguijuelas) (Paperna, 1976, Ruíz-Carus et al. 2006), y un copépodo (Dojiri y Ho, 1988). Los hallazgos presentados en este trabajo vendrían a ampliar el área de distribución de L. cf. musculus y C. cf. verrucosum, así como también la lista de hospederos que parasitan.

Agradecimientos. Los autores agradecen a la Universidad de Oriente (UDO) núcleo de Sucre, FLASA, MINTUR e INSOPESCA, por la asistencia y la logística sucedida para la realización de este trabajo. Así como también a Israel Cañizales (director del Museo de Historia Natural La Salle), y a Hudson Alves Pinto, profesor de la Universidad Federal de Minas Gerais, Brasil, por la lectura crítica del manuscrito.

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Recibido: 10 mayo 2016 Aceptado: 5 abril 2017 Publicado en línea: 25 agosto 2017 Danimar D. López Hernández1, 2, Oscar Lasso-Alcalá3, Yelitza Mago G.1 y Oscar L. Chinchilla M.1 1

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Departamento de Biología, Laboratorio de Parasitología. Escuela de Ciencias, Núcleo de Sucre. Universidad de Oriente. Apartado postal 245, Cumaná. Estado Sucre. Venezuela. danimarlopez@gmail.com, yelimago@hotmail.com, o.chinchilla@hotmail.com, Departamento de Parasitología, Laboratorio de Biología de Trematoda, Instituto de Ciencias Biológicas, Universidade Federal de Minas Gerais, Brasil. Museo de Historia Natural La Salle, Fundación La Salle de Ciencias Naturales. Apartado Postal 1930, Caracas 1010-A, Venezuela. oscar.lasso@gmail.com

ISSN 0037–8518 Versión impresa ISSN 2443–4968 Versión electrónica

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2017 75(183): 63–68

Nota Colección de aves y mamíferos provenientes de Venezuela depositados en el Museo de Ciencias Naturales de Madrid Cristina Sainz-Borgo, Josefina Barreiro, Ángel Luis Garvia Rodríguez y Luis Castelo Vicente Resumen. El objetivo de este trabajo consistió en describir el contenido del inventario de las colecciones científicas de aves y mamíferos provenientes de Venezuela del Museo de Nacional de Ciencias Naturales de Madrid (MNCN). La colección ornitológica consta de 39 ejemplares pertenecientes a 28 especies, seis órdenes (Piciformes, Apodiformes, Passeriformes, Gruiformes, Trogoniformes, Coraciiformes) y diez familias (Trogonidae, Alcedinidae, Momotidae, Picidae, Trochilidae, Parulidae, Pipridae, Tyrannidae, Emberizidae y Rallidae). El 56 % (13) de los ejemplares pertenecieron a la familia Trochilidae. La colección mastozoológica consta de 80 ejemplares, pertenecientes a 27 especies, cuatro órdenes (Chiroptera, Pilosa, Carnivora, Rodentia) y nueve familias (Emballonuridae, Noctilionidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae, Molossidae, Cyclopedidae, Ursidae, Cricetidae, Procyonidae). El 86 % (69) de los ejemplares pertenecen al orden Chiroptera. Palabras clave. Colecciones zoológicas; especímenes voucher; mastozoología; ornitología.

Collections of birds and mammals from Venezuela of the National Museum of Natural Sciences in Madrid Abstract. The aim of this paper was to describe the content of the inventory of scientific collections of birds and mammals from Venezuela of the National Museum of Natural Sciences in Madrid (MNCN). The ornithological collection consists of 39 specimens belonging to 28 species, six orders (Piciformes, Apodiformes, Passeriformes, Gruiformes, Trogoniformes, Coraciiformes) and ten families (Trogonidae, Alcedinidae, Momotidae, Picidae, Trochilidae, Parulidae, Pipridae, Tyrannidae, Emberizidae and Rallidae). For the total of specimens, 56 % (13) belong to the family Trochilidae. The mastozoological collection consists of 80 specimens belonging to 27 species, four orders (Chiroptera, Pilosa, Carnivora, Rodentia) and nine families (Emballonuridae, Noctilionidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae, Molossidae, Cyclopedidae, Ursidae, Cricetidae, Procyonidae). The 86 % (69) of the specimens belong to the order Chiroptera. Key words. Zoological collections; voucher specimens; mastozoology; ornithology.

Venezuela constituye uno de los países megadiversos del mundo (Rodríguez y Rojas-Suárez 2008). Esta biodiversidad ha motivado el estudio y colecta de ejemplares desde las primeras expediciones científicas del siglo XVIII (Soriano y Ochoa 1997, Texera y Fombona 2002) hasta nuestros días. Debido a esto se encuentran ejemplares de aves y mamíferos provenientes de Venezuela en diversos museos del mundo, entre los que se encuentran el Museo Americano de Historia Natural (AMNH-USA), Museo

Colección de aves y mamíferos de Venezuela

Nacional de Historia Natural del Instituto Smithsoniano (USNM) y el Museo Británico de Historia Natural de Londres (BMNH), entre otros. Estas colecciones complementan las que se encuentran dentro del país, siendo las de mayor relevancia: la Colección Ornitológica Phelps (COP), el Museo de la Estación Biológica de Rancho Grande (EBRG), la Colección del Museo de La Fundación de Ciencias Naturales la Salle (MHNLS), el Museo de Ciencias Naturales de Caracas y el Museo de Biología de la Universidad Central de Venezuela (MBUCV) (Soriano y Ochoa 1997, Texera y Fombona 2002, Sánchez y Bisbal 2004, Lew y Sanchez 2010). El Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid (MNCN) alberga una colección de aves que consta de unos 30.000 especímenes de estudio, donde el 13% de los ejemplares proviene de los países latinoamericanos. Mientras que la de mamíferos consiste en unos 27.000 ejemplares, con un 7.1 % (900 ejemplares) provenientes de dichos países (Barreiro 1997). Ya que dentro de ambas colecciones existen ejemplares procedentes de Venezuela, el objetivo de este trabajo consistió en describir la composición del inventario de la colección científicas de aves y mamíferos provenientes del país depositados en el MNCN. La Colección de aves del MNCN consta de 39 ejemplares (Tabla 1), pertenecientes a 28 especies, seis ordenes (Piciformes, Apodiformes, Passeriformes, Gruiformes, Trogoniformes, Coraciiformes) y diez familias (Trogonidae, Alcedinidae, Momotidae, Picidae, Trochilidae, Parulidae, Pipridae, Tyrannidae, Emberizidae y Rallidae). El 56% de los ejemplares (22), pertenecieron a la familia Trochilidae. Cada ejemplar presenta una etiqueta con número de catálogo, nombre de la especie, fecha de colecta, localidad de captura, sexo, colector, forma de conservación y observaciones. De los ejemplares, 29 (74 %) no presentaron fecha en la etiqueta, y 6 no contenían información sobre la localidad. Nueve (23 %) de los ejemplares provenían del estado Mérida. Otras localidades mencionadas son Cumaná, San Esteban (probablemente se trate del Pueblo de San Esteban, ubicado en el estado Carabobo), Orinoco (sin especificar la zona), Caracas, y en el caso de un ejemplar de Gallito Azul Porphyrio martinicus (Linnaeus 1766) [Gallinula martinica, (Linnaeus 1766) en la etiqueta], su información sobre localidad es solo “Venezuela”. Respecto al tipo de preservación, 37 ejemplares se conservan preparados como pieles de estudio y sólo dos están montados para su exhibición al público. El 44 % (17) de los ejemplares se encuentran sexados. En el 82 % (32) de los especímenes se consigna el colector, 25 fueron colectados por el Museo de Adolphe Boucard, 6 por el Museo E. Simón, y 1 por Alexandre Ricord. La colección cuenta con un ejemplar de una especie endémica de Venezuela y Colombia, el Colibrí Pechiazul Sternoclyta cyanopectus (Gould 1846), donado por el Dr. E. Simón al MNCN el 8 de junio de 1908. El ejemplar más antiguo confirmado es un Colibrí Rubí Chrysolampis mosquitus (Linnaeus 1758) donado al MNCN por Adolphe Boucard, en 1878 y un Diamante Verdiazul Amazilia saucerrottei (DeLattre y Bourcier 1846) de fecha 1888. Aunque puede que el ejemplar más antiguo sea un Copeicillo Violáceo Cyanerpes caeruleus (Linnaeus, 1758) capturado en el Rio

Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 183

Orinoco por Alexandre Ricord, cirujano naturalista francés que recolectó en América tropical durante el periodo de 1826 a 1834 (Jobling, 2010). A pesar de que nuestro ejemplar no tiene consignada la fecha, parece lógico pensar que Ricord lo colectara como muy tarde en 1834, pasando así a ser el espécimen más antiguo de esta pequeña colección. La especie más abundante fue el A. saucerrottei (DeLattre y Bourcier 1846), con 6 ejemplares. Tabla 1.

Ejemplares provenientes de Venezuela que se encuentran en la colección ornitológica del Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid.

Orden

Familia

Especie

Trogoniformes Trogoniformes Coraciiformes Coraciiformes Coraciiformes Piciformes Apodiformes

Trogonidae Trogonidae Alcedinidae Alcedinidae Momotidae Picidae Trochilidae

Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes

Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae

Pharomachrus antisianus Pharomachrus auriceps Chloroceryle americana Chloroceryle amazona Momotus momota Colaptes rubiginosus Chaetocercus (Acestrura) heliodor Aglaiocercus kingi Chaetocercus jourdanii Chrysolampis mosquitus Amazilia saucerrottei Coeligena bonapartei Heliangelus mavors

Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes Apodiformes Passeriformes Passeriformes Passeriformes Passeriformes Passeriformes Passeriformes Passeriformes Gruiformes

Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae Trochilidae Parulidae Icteridae Icteridae Pipridae Tyrannidae Turdidae Emberizidae Rallidae

Heliangelus amethysticollis* Leucippus fallax Polytmus guainumbi Colibri coruscans Sternoclyta cyanopectus Chaetocercus jourdanii Mniotilta varia Icterus nigrogularis Molothrus bonariensi Chiroxiphia lanceolata Pitangus sulphuratus Turdus flavipes Cyanerpes caeruleus Porphyrio martinicus (Gallinula martinica)

N Localidad 1 Mérida 1 Mérida 1 Orinoco 1 NI 2 Rio Orinoco 1 NI 1 Mérida 1 Mérida 1 NI 1 NI 5 Mérida 1 Mérida 1 Páramos de Santo Domingo (Mérida) 2 Mérida 1 Cumana 1 NI 6 (5 Mérida, 1 Caracas) 1 San esteban 1 Caracas 1 NI 1 Orinoco 2 Orinoco 1 Orinoco 1 Orinoco 1 Caracas 1 Río Orinoco 1 Venezuela

N: número de ejemplares. La nomenclatura taxonómica utilizada se rige por la lista SACC (Remsen et al. 2016), los nombres comunes usados en el texto siguen la lista de nombres comunes para las aves de Venezuela (Verea et al. 2015). Los nombres entre paréntesis corresponden a los que aparecen en la etiqueta. *Aparece en la etiqueta como Heliangelus spencei, sin embargo esta especie no es reconocida por la lista SACC.

Dieta de Hypnelus en Venezuela

La Colección de mamíferos del MCNM consta de 80 ejemplares, pertenecientes a 27 especies, cuatro órdenes (Chiroptera, Pilosa, Carnivora, Rodentia), y nueve familias (Emballonuridae, Noctilionidae, Phyllostomidae, Vespertilionidae, Molossidae, Cyclopedidae, Ursidae, Cricetidae, Procyonidae). El 86 % (69) de los ejemplares pertenecen al orden Chiroptera, el 95 % (76) fueron sexados. La información de las etiquetas es similar a la contenida en la colección de aves. Un 79 % (63) de los ejemplares, todos murciélagos, poseen fecha de colecta en su etiqueta (dos correspondientes al año 1973, y 61 al año 1976). Estos ejemplares fueron colectados en el Hato el Frío (estado Apure) entre los meses de febrero y julio de 1976 por Carlos Ibáñez; los cuales inicialmente pertenecían a la Colección de la Estación Biológica de Doñana. El resto de los ejemplares si bien presentaban los nombres de las localidades (San Esteban, Ipure, La Hormiga, Campo Alegre, R. Cocoyal), no mencionaban el nombre de los estados. Las especies mejor representadas en la colección fueron el Murciélago Frugívoro Común Artibeus jamaicensis Leach, 1821 y el Murciélago Mastín de Mayor Molossus pretiosus Miller 1902, cada uno con 6 ejemplares. Es de destacar la presencia de un cráneo de Oso Frontino Tremarctos ornatus (F. G. Cuvier 1825), cuya información sobre la localidad solo indica que es de Venezuela; este ejemplar es de suma importancia, dado que se trata de una especie que se encuentra en peligro crítico de extinción y en el Apéndice I de Cites (Rodríguez y Rojas-Suárez 2008). También es de destacar la existencia de dos ejemplares de Coatí Nasua nasua (Linnaeus 1766), sin información sobre la localidad. Respecto al tipo de preservación, excepto 5 ejemplares conservados en fluido, el resto se trata de pieles de estudio y cráneos no montados para su exhibición al público. A diferencia de las aves, en mamíferos el 95 % (76) de los ejemplares se encuentran sexados, por lo que en la tabla 2 se especifica en cada especie el sexo de los individuos. En todos los ejemplares se conoce su procedencia. La mayoría (61) fueron colectados por C. Ibañez (Estación Biológica de Doñana) y solamente dos por A. Starke. De los 17 restantes, 15 fueron adquiridos a dos talleres de taxidermia londinenses, Gerrad y Sons y Rowland Ward, entre 1918 y 1920. Únicamente los dos coatíes proceden de cautividad. En ninguna de las dos colecciones se registraron holotipos ni paratipos para las especies provenientes de Venezuela. Muchos de los avances en taxonomía han surgido gracias al material depositado en las colecciones zoológicas. Por lo cual, la recopilación de los ejemplares provenientes de Venezuela presentes en colecciones en diversas partes del mundo contribuye a fortalecer el conocimiento de las aves y mamíferos del país, proporcionando un material de consulta para futuros estudios. Por tal motivo es de gran importancia conocer la ubicación final del material biológico obtenido en Venezuela.

Tabla 2. Orden

Leyenda:

Familia Emballonuridae Emballonuridae Emballonuridae Emballonuridae Noctilionidae Noctilionidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Phyllostomidae Vespertilionidae Molossidae Molossidae Molossidae Emballonuridae Emballonuridae Cyclopedidae Ursidae Cricetidae Cricetidae Cricetidae Cricetidae Procyonidae

Genero Peropteryx macrotis Rhynchonycteris naso Saccopteryx bilineata Saccopteryx canescens Noctilio albiventris Noctilio albiventris Artibeus jamaicensis Carollia perspicillata Carollia perspicillata Desmodus rotundus Phyllostomus elongatus Phyllostomus hastatus Sturnira lilium Trachops cirrhosus Myotis nigricans Eumops bonariensis Molossus molossus Molossus pretiosus Saccopteryx canescens Peropteryx macrotis Cyclopes didactylus Tremarctos ornatus Necromys (Akodon) urichi Oryzomys concolor Sigmodon alstoni Zygodontomys brevicauda Nasua nasua

N H, M H, M 2M 3M, 1H 2M, 3H H 1M, 5H 3H 2H 3M, 2H 2M, 3H 2M, 3H 2M, 3H 2M, 1H 4M, 1H 2M 1M, 4H 1M, 4H, 1 NI H H NI H M, H M, H M M, H N

Localidad San Esteban La Carmera, Hato el Frio, Mantecal La Carmera, Hato el Frio, Mantecal, Apure Macanillalito, Hato el Frio, Mantecal, Apure Matapalos, Hato el Frio, Mantecal, Apure La Carmera, Hato el Frio, Mantecal, Apure La Carmera, Hato el Frio, Mantecal, Apure Ipure Ipure Hato el Frio, Mantecal, Apure Hato el Frio, Mantecal, Apure La Ramera, Hato el Frio, Mantecal, Apure Hato el Frio, Mantecal, Apure Macanillalito, Hato el Frio, Mantecal, Apure El Saman, Hato el frio, Mantecal, Apure Hato el Frio, Mantecal, Apure Casa grande, Hato el Frio, Mantecal, Apure La Carmera, Hato el Frio, Mantecal, Apure Macanillal, Hato el Frio, Mantecal, Apure San Esteban Venezuela Venezuela La hormiga Campo alegre R. Cocoyal La hormiga NI

N: número de ejemplares, M: macho, H: Hembra, NI: sin información. Los nombres entre paréntesis corresponden a los que aparecen en la etiqueta.

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Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Chiroptera Pilosa Carnivora Rodentia Rodentia Rodentia Rodentia Carnivora

Ejemplares provenientes de Venezuela que se encuentran en la colección de mamíferos del Museo Nacional de Ciencias Naturales de Madrid.

Dieta de Hypnelus en Venezuela

Agradecimientos. Al personal de las Colecciones de Aves y Mamíferos del MNCN que a lo largo de tantos años ha contribuido a la gestión y conservación de estos ejemplares, lo cual ha permitido la realización de este trabajo. A Marcial Quiroga-Carmona y Vicky Malavé por las valiosas sugerencias realizadas al manuscrito.

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Recibido: 22 febrero 2016 Aceptado: 06 mayo 2017 Publicado en línea: 25 agosto 2017 Cristina Sainz-Borgo1, Josefina Barreiro2, Ángel Luis Garvia Rodriguez2 y Luis Castelo Vicente2 1

Departamento de Biología de Organismos, Universidad Simón Bolívar. Apartado 89000, Caracas 1080A, Venezuela. cristinasainzb@usb.ve 2 Museo Nacional de Ciencias Naturales. José Gutiérrez Abascal, 2. 28006 Madrid, España.

Normas de publicación Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales es una revista científica arbitrada y periódica -semestral- que publica artículos originales, ensayos y notas sobre botánica, zoología, geología, geografía, biogeografía, ecología, oceanografía, limnología, acuicultura, pesquerías, conservación y manejo de recursos naturales. El envío de un trabajo implica la declaración explícita por el autor o autores que este no ha sido previamente publicado, ni aceptado para su publicación, ni remitido a otro órgano de difusión científico. Igualmente todos los trabajos son responsabilidad exclusiva de sus autores y no de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales, ni de la revista o sus editores. Los trabajos pueden estar escritos en español o inglés, y no deben exceder las 30 páginas incluyendo tablas, figuras y anexos. En casos especiales, los editores pueden considerar la publicación de trabajos más extensos. Los escritos (las contribuciones) deben presentarse con el texto, tablas y/o figuras en archivos digitales. Deben ser enviados al Comité Editorial al correo electrónico: revista.memoria@fundacionlasalle.org.ve. Formato del manuscrito. Deberá presentarse en Word, a doble espacio, con las páginas en tamaño carta, y numeradas consecutivamente. El orden de la presentación es el siguiente: Título, Autores y Direcciones, Resumen y Palabras clave, Título en inglés, Abstract y Key words, Introducción, Materiales y métodos, Resultados, Discusión, Conclusiones (optativo), Agradecimientos (optativo), Bibliografía y Anexos (optativo). Seguidamente se presentará una página con las leyendas de tablas, figuras y anexos. Las tablas, figuras y anexos se deben entregar en archivos separados debidamente identificados. Página inicial. Debe contener el título del trabajo, el cual será conciso pero suficientemente explicativo del contenido, nombres de los autores, institución(es) a la que está(n) adscrito(s), dirección física y correo electrónico. Indicar un título resumido para el cintillo de las páginas (“running head”) que no exceda los 40 caracteres, incluyendo los espacios en blanco. Palabras clave y resúmenes. Deberán presentarse hasta cinco palabras clave en el idioma del trabajo e igual cantidad en el segundo idioma. Valerse de usar palabras clave que no estén en el título. El resumen y el abstract corresponderán a una sinopsis clara del objeto, desarrollo, resultados y conclusiones de la investigación, cada uno tendrá un máximo de 200 palabras. No se aceptan resúmenes escuetos que no sean útiles para los medios de búsqueda de información o incompleto en relación al contenido. Texto. Los nombres científicos de géneros, especies y subespecies se escribirán en cursiva (itálica o bastardilla), igualmente se procederá con los términos en latín u otro idioma (p. ej. upwelling, sensu, et al.). No subraye ninguna palabra o título. No utilice notas al pie de página. En cuanto a las medidas y su abreviación se utilizará el sistema métrico decimal y unidades que sean parte del Sistema Internacional de Unidades (SI) recordando que siempre debe dejar un espacio entre el valor numérico y la unidad de medida (p. ej. 16 km, 23 ºC). Los números del uno al diez se escribirán siempre con letras, excepto si precedieran a una unidad de medida (p. ej. 3 cm) o si se utilizan como marcadores (p. ej. parcela 2, muestra 7). Para escribir las unidades compuestas debe emplearse el modo con exponentes, dejando un espacio, no colocar los símbolos / * o punto entre las unidades (p. ej. m s-1; mg L-1; h-1). No

utilizar punto para separar los millares, millones, etc. Para cifras grandes es preferible usar el modo exponencial (p. ej. 4,63 x 106). Utilícese la coma para separar en la cifra la parte entera de la decimal (p. ej. 3,1416), sin embargo, la normativa de puntuación en español también acepta el punto en este caso (p. ej. 3.1416), lo importante es que en todo el artículo se emplee una sola forma, incluyendo las tablas y figuras. Las horas del día se indican de 0:00 a 24:00. Los años se expresarán con todas las cifras sin demarcadores de miles (p. ej. 1996). En español los nombres de los meses y días (p. ej. enero, julio, sábado, lunes) se escriben en minúscula. Los puntos cardinales y sus abreviaturas van siempre escritos en mayúscula (N, S, E, O), cuando se refieran a orientación o dirección estos nombres se escriben en minúscula. La indicación correcta de coordenadas geográficas es como sigue: 02º37’53”N56º28’53”O. La altitud geográfica se citará del siguiente modo: 1180 m s.n.m. (en inglés 1180 m a.s.l.). Las abreviaturas se explican únicamente la primera vez que son usadas. Las tablas y figuras (gráficas, diagramas, ilustraciones y fotografías) se referirán sin abreviación (p. ej. Figura 3, Tabla 2). Al citar las referencias en el texto se escribe el apellido de los autores en caso de que sean uno o dos, y el apellido del primero seguido por et al. cuando sean tres o más. Si se mencionan varias referencias, estas deben ser ordenadas cronológicamente y separadas por comas (p. ej. Rojas 1978, Bailey et al. 1983, Sephton 2000, 2001). Las descripciones o re-descripciones de especies deben presentar la información en el siguiente orden: Holotipo, Paratipos, Etimología, Diagnosis, Descripción, Coloración, Variaciones, Historia Natural y Distribución. En cuanto al material examinado se debe colocar en bloque aparte antes de “Agradecimientos” siguiendo el formato: Nombre científico: SIGLAS COLECCIÓN + número de catálogo, sexo y condición etarea, localidad + (coordenadas, altitud), nombre del recolector, fecha (ver pág. 66 del número 169). Agradecimientos (opcional). Párrafo sencillo y conciso entre el texto y la bibliografía. Evite títulos como Dr., Lic., TSU, etc. Bibliografía. Contiene únicamente la lista de las referencias citadas en el texto. Se ordenarán alfabéticamente por

autores y cronológicamente para un mismo autor. Si hay varias referencias de un mismo autor(es) en el mismo año se añadirán las letras a, b, c, etc. Los nombres de las revistas no se abreviarán. Las referencias se presentarán estrictamente en el siguiente formato, incluyendo el uso de espacios, comas, puntos, mayúsculas, etc.:

Leyendas de tablas y figuras. Las leyendas de tablas y figuras serán presentadas en hoja aparte, debidamente identificadas con números arábigos. Cuando una figura contenga varias partes, cada una de ellas deberá estar claramente identificada con letras (a, b, c, etc.) tanto en la leyenda como en la figura.

• Artículo COLLADO, C., C. H. FERNANDO Y D. SEPHTON. 1984. The freshwater zooplankton of Central America and the Caribbean. Hidrobiología 113: 105–119. • Libro, tesis e informes técnicos BAILEY, R. S. Y B. B. PARRISH. 1987. Developments in fisheries research in Scotland. Fishing New Books Ltd, Farnham, England. 282 pp. HERRERA, M. 2001. Estudio comparativo de la estructura de las comunidades de peces en tres ríos de morichal y un río llanero, en los llanos orientales de Venezuela. Tesis Doctoral, Universidad de los Andes, Mérida. 111 pp. • Capítulo en libro o en informe MARGALEF, R. 1972. Luz y temperatura. Pp. 100–129. En: Fundación La Salle (Ed.), Ecología Marina. Editorial Dossat, Caracas, Venezuela. • Resumen en congreso, simposio, entre otros SEÑARIS, J. C. 2001. Distribución geográfica y utilización del hábitat de las ranas de cristal (Anura; Centrolenidae) en Venezuela. En: Programa y Libro de Resúmenes del IV Congreso Venezolano de Ecología. Mérida, Venezuela. 29 de octubre -2 noviembre de 2001, p. 124. • Páginas Web Las páginas web bien establecidas y permanentes, como las de bases de datos, revistas de edición solo digital, se citan en el texto por su nombre y el mes/año en que fueron consultadas. Se colocan a su vez en la bibliografía con más información. (p. ej. en el texto: WoRMS junio 2013; en la bibliografía: WoRMS junio 2013 World Register of Marine Species http:www.marinespecies. org). Otras menos permanentes no serán incluidas en la bibliografía, se escribirán en el texto al momento de mencionarlas, indicando la fecha de consulta.

Tablas. Las tablas deben presentarse cada una en página aparte, identificadas con su respectivo número arábigo. Las llamadas a pie de la tabla se harán con letras colocadas como exponentes. Evitar tablas grandes sobrecargadas de información y líneas divisorias o presentadas en forma compleja y sin tomar en cuenta el formato de la revista. Los autores deberán indicar, mediante una nota al margen derecho del escrito, la ubicación sugerida para la inserción de las tablas. Figuras. Las figuras se presentarán cada una en archivos separados, debidamente identificados con el título resumido del trabajo y su respectivo número arábigo. Los autores indicarán, mediante una nota escrita al margen derecho del artículo (en forma de comentario), la ubicación sugerida para la inserción de las figuras. Serán presentadas preferentemente en blanco y negro. El color puede ser empleado si la complejidad de la gráfica, mapas e imágenes digitales de datos lo amerita, o si una fotografía pierde información sustancial si no va en color. Gráficas y fotografías deben ser nítidas y de buena calidad, evitando complejidades innecesarias (por ejemplo, tridimensionalidad en gráficos de barras, sombras…), usar sólo colores sólidos en lugar de tramas. Las letras, números o símbolos en las figuras deben ser de un tamaño adecuado de manera que sean claramente legibles una vez reducidas, considere que el ancho del área impresa de la revista es de solo 12 cm. Evíte figuras de un formato tal que sea complicado ajustarla a la página de la revista, las relaciones alto:ancho adecuadas son: de 1,54 a 0,63.. Las figuras digitales es conveniente se suministren en formato .TIFF, .JPG u otro estándar no comprimido, con una resolución de 300 dpi. y tener como mínimo 1600 pixeles en su lado más largo. La inclusión de fotografías, gráficas o dibujos en color en el caso de números especiales que se van imprimir en papel deberán ser financiadas por los autores, previo acuerdo con los editores.

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales también acepta “Notas”, que consisten en comunicaciones cortas no mayor a seis páginas impresas, incluyendo tablas y figuras. Se mantendrán los encabezados Resumen, Abstract (no mayor a 100 palabras), Palabras clave y el de Bibliografía. Otra modalidad son los “Ensayos” que pueden tener una estructura libre en la división del contenido, pero presentando un Resumen, Abstract, Palabras clave, Introducción y Bibliografía. Los autores recibirán pruebas de galeras para correcciones finales, sin embargo no se aceptarán cambios extensivos, y la versión definitiva les será enviada en un archivo PDF. Si los autores desean separatas de su manuscrito deberán notificarlo a los editores en el momento de recibir la notificación de aceptación de su manuscrito y cubrir los costos que facture la imprenta por este concepto.