Ecología microbiana con énfasis en micorrizas

saber sobre los hongos formadores de micorrizas arbusculares?

¿Qué debemos

Yennifer Rendón / Carolina Mancipe / Sandra Campos / Jimena Sánchez Niieves / Gabriel Bello / Viviana Andrade.

Bogotá, julio de 2013

ECOLOGÍA MICROBIANA CON ÉNFASIS EN MICORRIZAS El grupo estudiantil busca consolidar el conocimiento teórico y aplicado en el tema de microorganismos benéficos en producción agrícola y conservación medio ambiental, gracias al desarrollo de ejercicios académicos y prácticas de investigación; que permitan plantear soluciones prácticas a manera de extensión solidaria. ¿QUÉ DEBEMOS SABER SOBRE LOS HONGOS FORMADORES DE MICORRIZAS ARBUSCULARES? Es una cartilla de carácter investigativo de la Universidad Nacional de Colombia y de los estudiantes vinculados al grupo de investigación de Ecología microbiana con énfasis en micorrizas. Los textos presentados en la siguiente publicación expresan la opinión de sus respectivos autores y la Universidad Nacional no se compromete directamente con la opinión que estos pueden suscitar.

-Facultad de AgronomíaEcología Microbiana con énfasis en micorrizas unalmicorrizas@gmail.com ecologiamicrobianaunal.blogspot.com issuu.com/gestiondeproyectos

DIRECCIÓN GRUPO DE INVESTIGACIÓN PREVIO Jimena Sánchez Nieves COMITÉ EDITORIAL Dirección Prof. Jimena Sánchez Nieves Edición Yennifer Rendón Arévalo / Carolina Mancipe Murillo / Viviana Y. Andrade / Jimena Sánchez Nieves / Sandra Campos Alba / Gabriel Bello Ilustraciones John A. Rodríguez Salcedo / Calamtares007@hotmail.com Corrección de Estilo Albalucia del Pilar Gutiérrez Diagramación y Diseño Nicole Calderón (PGP) Andrés Felipe Barriga (PGP) Universidad Nacional de Colombia Cra 45 No 26-85 Edificio Uriel Gutiérrez Sede Bogotá www.unal.edu.co Derechos de Autor y Licencia de distribución.

(Verhttp://co.creativecommons.org/tipos-de-licencias/)

UNIVERSIDAD NACIONAL DE COLOMBIA RECTOR Ignacio Mantilla Prada VICERRECTOR, SEDE BOGOTÁ Diego Fernando Hernández Losada DIRECTOR BIENESTAR SEDE BOGOTÁ Oscar Oliveros COORDINADORA GESTIÓN DE PROYECTOS Elizabeth Moreno COORDINADORA GRUPOS DE TRABAJO Andrea Fandiño DECANO FACULTAD AGRONOMIA Víctor Julio Flórez Roncancio DIRECTOR BIENESTAR FACULTAD AGRONOMIA Marco Helí Franco DIRECTOR DEPARTAMENTO AGRONOMIA Guido Armando Plaza

AGRADECIMIENTOS A la Facultad de Agronomía y al Departamento de Biología - Facultad de Ciencias. También a la Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá por la financiación. Al Hogar Clarita Santos por abrirnos las puertas y compartir su experiencia con nosotros(as).

PRESENTACIÓN El panorama de la agricultura en el mundo tiende a ser insostenible debido a la dependencia de insumos de síntesis química que han provocado desequilibrios en agroecosistemas, principalmente en lo relacionado con la fertilidad de los suelos. Por esto, el estudio de alternativas sostenibles que involucren el uso de microorganismos edáficos eficientes es de gran interés para minimizar dicho impacto. Esta cartilla contiene una descripción general de algunos de los componentes que interactúan en el uso eficiente de los recursos en la relación planta - suelo - microorganismos, con énfasis en los hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA).

Los autores. Bogotá, julio de 2013

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1. ¿Dónde vivimos?

«Como el suelo, por rico que sea, no puede dar fruto si no se cultiva, la mente sin cultivo tampoco puede producir» (Séneca)

A nivel microscópico, el suelo presenta una amplia red de interacciones bióticas de la cual hacemos parte nosotras, las micorrizas. Nuestro hábitat se originó hace miles de años a partir de la interacción del material parental, el relieve, el clima y otros organismos vivos (Fadda, 2006). De acuerdo con los factores mencionados, hemos aportado a su proceso de formación, sin embargo, el suelo nos impone retos en cuanto a lo nutricional y lo ambiental (Burbano, 2006); por ello, los microorganismos adecuamos el ambiente edáfico liberando nutrientes inorgánicos de las reservas orgánicas, con velocidad suficiente para mantener un crecimiento rápido de las plantas (Julca et al., 2006).

Todos los que hacemos parte de la comunidad microbiana del suelo somos importantes, porque contribuimos con la fertilidad, los ciclos biogeoquímicos, la descomposición de materiales que se depositan sobre él; además de colaborar con su formación y estabilidad. Así, cuando muchos microorganismos trabajamos juntos se incrementa la materia orgánica, se fortalece la estructura y se mejora la calidad del suelo (Giraldo y Sabogal, 2005; Aguilera et al., 2003; Prima-

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vesi y Molina, 1984). Igualmente, cuando establecemos asociaciones benéficas con las plantas, facilitamos su establecimiento, de esta forma cooperamos en la transformación de los compuestos minerales en formas asimilables de absorción (Di barbaro et al., 2009).

El suelo es nuestro hogar y lo consideramos un sistema vivo (Sánchez, 2007) que se forma, madura y muere (Gómez y Agudelo, 2006), este último proceso puede verse acelerado por la intensidad de las actividades humanas, que someten al sue-

lo a un continuo deterioro y a una continua exposición de la capa superior, lo que degrada sus componentes físicos, químicos, biológicos y desequilibra la red trófica de los ecosistemas (Thomasma y Kushner, 1999). Debido a lo anterior, el reconocimiento y la conservación de los procesos biológicos, son factores cruciales para el uso eficiente de los suelos, la conservación del medio ambiente y los sistemas de producción sostenible (Corpoica, 1998).

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2. ¿Quiénes somos?

«Para que un organismo vivo pueda subsistir en un ambiente determinado, este debe proporcionarle un mínimo de condiciones imprescindibles para la vida y no poseer condiciones adversas para ella» (Lombo, 1998)

Nosotros los HFMA hemos sido compañeros de la gran mayoría de plantas desde hace más de 400 millones de años. En principio, eramos hongos que vivían libremente, pero, debido a fuertes cambios en el ambiente, tanto nuestra comunidad como la de las plantas fue afectada y decidimos establecer un vínculo tipo simbiosis mutualista que nos permitiera sobrevivir (Cairney, 2000). Usualmente, hacemos parte de poblaciones que integran comunidades complejas (Sagardoy y Mandolesi, 2004), esto nos permite regular constante-

mente la densidad poblacional de nuestros vecinos saprófitos, patógenos o simbiontes (Bernal et al, 2006).

Pertenecemos al reconocido grupo de los «ingenieros del ecosistema». Ganamos esa distinción gracias a nuestra habilidad para crear, modificar, mantener los hábitats y controlar directa e indirectamente la disponibilidad o accesibilidad de recursos para otros organismos, así como para estructurar físicamente el lugar donde vivimos (Chamucero et al., 2011). ¿Cómo

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logramos esto? Con nuestras hifas ocupamos algunos de los espacios libres entre las part铆culas del suelo y estabilizamos los agregados con la glomalina, una glucoprote铆na que protege la superficie de nuestras hifas, es muy resistente a la descomposici贸n y almacena alrededor de un tercio del carb贸n del suelo (Nichols, 2008).

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Las micorrizas arbusculares participamos en el ciclaje de nutrientes y en el desarrollo de cultivos en agroecosistemas (Sánchez, 2007) y ecosistemas naturales, favorecemos la adaptación de plantas sometidas a diversas condiciones climáticas y del suelo como, por ejemplo, alta acidez, baja disponibilidad de fósforo y, en ocasiones, saturación de aluminio en ecosistemas tan diversos como el páramo, el bosque altoandino (Correa et al., 2005), la Amazonía (Cardona y Peña, 2007) y los desiertos (Gopinath y Adholeya, 2010).

Estimulados por el ambiente rizosférico, algunos microorganismos desempeñamos una función importante en la adquisición y transferencia de nutrientes al suelo, especialmente los HFMA logramos movilizar grandes cantidades de fósforo fijado en la fracción mineral (Richardson, 2001), este es uno de los elementos de mayor demanda en los agroecosistemas, puesto que las formas existentes en el suelo no proveen las cantidades necesarias para permitir a las plantas llevar a cabo sus procesos vitales (Díaz, 2001).

Nosotros los microorganismos, incluidos los HFMA, mejoramos las condiciones del entorno para que otros organismos puedan crecer, para esto aportamos los productos de nuestra digestión a las plantas y al suelo, así, la actividad microbiológica del suelo se convierte en un mecanismo de retroalimentación que beneficia tanto a las plantas, como a los seres humanos (Primavesi y Molina, 1984).

Por tener la capacidad de establecer este vínculo con las plantas, fuimos clasificadas en un grupo denominado Glomeromycota (Walker y Schüßler, 2002). Inicialmente, se estableció que si formamos estructuras denominadas vesículas pertenecemos al grupo Glomineae (Morton y Benny, 1990),

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dividido en diferentes familias de acuerdo con nuestras características: Paraglomaceae (Paraglomus sp) (Morton y Redecker, 2000), Archaeosporaceae (Archaeospora sp), Acaulosporaceae (Acaulospora sp, Entrophospora sp), Glomaceae (Glomus sp) (Morton y Redecker, 2000). Si no formamos vesículas hacemos parte del grupo Gigasporinae (Gigaspora sp y Scutellospora sp) (Morton y Benny, 1990). Posteriormente (Krüger et al., 2011), nos ubicaron dentro del grupo Glomeromycota, con grupos (familias), respectivamente: Diversisporales (Gigasporaceae, Pacisporaceae, Diversisporaceae, Acaulosporaceae), Glomerales (Glomeraceae, Claroideoglomeraceae), Ar-

chaeosporales (Ambisporaceae, Geosiphonaceae, Archaeosporaceae), Paraglomerales (Paraglomeraceae).

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En mi proceso evolutivo, también he logrado establecer algunas amistades con microorganismos como las rizobacterias, a quienes les facilito su colonización en la raíz, ellas, a su vez, mejoran la captación de otro nutriente importante: el nitrógeno.

Suelo comunicarme con ellas mediante exudados radicales que les indican que el camino está abierto para que ingresen a las raíces. Cuanto más espacio dejo en las raíces, más nódulos pueden formar las rizobacterias, lo que permite a las plantas crecer con mayor vigor y sanidad (Goltapeh et al, 2008). Otras bacterias (helper bacteria) de diferentes géneros, que viven libremente en la rizósfera, nos envían señales químicas que nos indican el mejor momento para germinar, nos ayudan a extender nuestras hifas o a degradar sustancias (plaguicidas) que disminuyen nuestra supervivencia (Tarkka y Pascale, 2008).

Así mismo, algunos hongos llamados endófitos, que habitan las raíces en las que vivo, producen moléculas parecidas a hormonas vegetales que ayudan a mejorar el crecimiento y desarrollo de las plantas, para hacer de nuestro hogar un sitio mas fuerte y con mayor capacidad de producción de sustancias nutritivas que son el alimento de las comunidades de nosotras las HFMA y de los mismos endófitos (Schultz y Boyle, 2005).

Hasta aquí parece que todo funciona de forma pacífica; sin embargo, en nuestro afán por proteger a las plantas hemos desarrollado tácticas que nos permiten defenderlas mejor de los patógenos: generamos barreras físicas con nuestras hifas compitiendo por nutrientes, produciendo

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sustancias antibióticas solubles y, si es necesario, volátiles (Bolaños y Castilla, 2006).

No obstante, cuando la infección provocada por hongos y los virus se hace realidad, en la planta se desencadena la producción de ácido salicílico, sustancia que inhibe nuestra colonización, reduciendo significativamente nuestra capacidad para entrar en las raíces y establecernos correctamente (Herrera et al., 2003).

La rehabilitación de suelos degradados, es un trabajo que nos encanta, esto podría ser más efectivo si se combina la multiplicación de los HFMA nativos con estrategias como la protección del suelo con coberturas vegetales, por eso es necesario que agricultores e investigadores hagan esfuerzos conjuntos por conocer nuestro potencial, de esa manera podrán desarrollar con nosotros productos inoculantes que contribuyan a mejorar los suelos de cada región (Zarate et al., 2009; Corpoica, 2005).

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Algunos de los aportes más importantes que le hacemos a las plantas luego de una correcta inoculación y un correcto manejo (Azcón y Barea et al., 1997) incluyen estimulación del enraizamiento de plántulas y esquejes, reducción de la demanda de fertilización fosforada, mejoramiento de la resistencia a patógenos y de la tolerancia a condiciones de estrés, disminución del tiempo necesario para que las plantas florezcan y fructifiquen, consecución de cosechas mejores y más uniformes.

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3. ¿Cómo desempeñamos nuestro trabajo?

«Ni el ser humano, ni los demás seres vivos podrían existir sin los microbios.

Pero ellos sí se pueden desarrollar sin nosotros» (Hidalgo, 2008).

Como todos los hongos, nuestro cuerpo está conformado por una masa de micelio que se constituye de hifas y haustorios con los que podemos ingresar a la raíz, una vez nos instalamos en su interior, continuamos creciendo en forma ramificada para formar arbúsculos y, como somos previsivas, formamos vesículas que son como nuestra despensa (Sañudo et al., 2001; Sánchez et al., 2000). Podemos asociarnos con casi todas las familias de plantas alrededor del

mundo y podemos colonizar una gran diversidad de hábitats (Pérez et al., 2011).

Nosotras las micorrizas nos originamos a partir de propágulos existentes en el suelo, bien sean esporas maduras; bien sean fragmentos de raíces micorrizadas o micorrizas que han crecido en plantas vecinas. Cuando una hifa hace contacto con la superficie de una célula externa de la raíz, se forma un apresorio que da ori-

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gen a una hifa colonizadora que, a su vez, penetra y atraviesa el espacio intercelular.

En la parte interna del córtex, las hifas que penetran intercelularmente se ramifican una y otra vez, se forman los arbúsculos, por medio de los cuales se da el intercambio de nutrientes. Así mismo, en el cortex se generan unas estructuras llamadas vesículas, cuya función es la reserva de compuestos parecidos a los aceites. Tras la colonización interna se da la formación de micelio externo dando lugar a nuevos lugares de colonización. Sobre la red de hifas se forman las esporas, estructuras de resistencia que al madurar completan el ciclo de vida (León, 2006).

Tenemos la facilidad de extender nuestro cuerpo al interior y el exterior de la raíz, así, servimos de puente entre la raíz, el suelo y las plantas de un mismo espacio. Algunas plantas que no logran crecer en nuestra ausencia se han denominado «micotróficas obligadas», otras, aunque si lo hacen, mejoran su producción cuando estamos con ellas (Barrera y Rodríguez, 2010). Esto se da gracias a que las proyecciones externas de nuestro cuerpo trabajan como una red de autopistas que conectan todas las plantas de una comunidad (sin importar si son de diferentes especies) movilizando diferentes tipos de nutrientes (Giovannetti, 2008).

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tar la actividad de todos los microorganismos que somos benéficos para las plantas y el suelo, su uso intensivo nos adormece y perjudica (Barrera y Rodríguez, 2010). De esta manera, si se aplican fertilizantes con altos niveles de fósforo, podemos causar daño a las plantas, pues reducimos su crecimiento (Kahiluoto et al., 2001).

Como todos los seres vivos necesitamos alimento para vivir, las plantas nos ofrecen parte de lo que producen en la fotosíntesis (Neumann y George, 2010). Aunque las plantas nos dan la libertad de usar parte de su alimento para nuestra superviviencia y de establecernos en su raíz, también ejercen su control de hospederos y acomodan nuestras vesículas, esporas y arbúsculos donde más les conviene (GianinazziPearson, 1996).

La incorporación de materia orgánica a los cultivos favorece a las plantas sin hacernos daño (Nichols y Altieri, 2008). Por el contrario, los fertilizantes químicos pueden afec-

Aunque presentamos una buena distribución en casi todos los suelos, hay características en cada uno de los grupos que conformamos que nos hacen ideales para ser incorporados en los cultivos establecidos en diferentes condiciones. Cuando logramos adaptarnos a un sitio en particular, somos mejores colaboradores de las plantas de ese lugar.

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4. Podemos ser de gran ayuda «Desde un punto de vista sostenible y de salud para el agroecosistema, se debe definir la capacidad del medio para mantener su productividad biológica, su calidad ambiental, promoviendo además la salud de animales, plantas y hasta del propio ser humano» (Acuña et al., 2006).

Gracias a las múltiples ventajas que le ofrecemos a los agroecosistemas, muchas personas empiezan a valorar nuestro papel, a tal grado que han deseado multiplicarnos a escalas industriales, para una agricultura sostenible. Usualmente, la preparación de un inóculo contiene mezclas

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de raíces y suelo rizosférico con nuestro micelio y esporas maduras; otros métodos desarrollan «micorrizas limpias», es decir, raíces bien colonizadas, obtenidas en cultivos hidropónicos (Corpoica, 1998) e incluso, nos han multiplicado en un sistema de cultivo in vitro en donde estamos asociadas a fragmentos de raíces de plantas transformadas genéticamente, en medios minerales sintéticos suplementados con una fuente nutritiva (Diop, 2003).

En mi condición de simbionte obligado, me es indispensable asociarme con las plantas para completar mi ciclo de vida y producir propágulos o esporas (Usuga, 2008).

Sin embargo, hacerlo implica considerar que no todas las plantas sienten la misma

necesidad de establecer relaciones simbióticas con nosotras, por ejemplo, plantas de la familia Brassicaceae nunca han sido dadas a establecer dicha asociación, aunque en otros casos una baja dependencia micorrícica se debe a que el medio edáfico o sustrato no es confortable para nosotras ni para la planta (Sánchez et al., 2006), en ese sentido, nos gusta que se nos brinden las condiciones óptimas para el desarrollo de la simbiosis: aireación y buena relación de humedad, para una producción abundante de propágulos. De igual forma, el hombre debe procurar que el sustrato utilizado sea de fácil manipulación y adquisición, para que no sea costoso (Usuga, 2008).

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Investigadores han descubierto que una de las formas para nuestra multiplicación con propósitos de inoculación en los suelos es mediante el uso de plantas hospederas sobre sustratos sólidos (suelo, turba, arcillas, vermiculita, entre otros). Si se incorpora una cantidad mínima de propágulos sobre estas plantas, podemos multiplicarnos de forma tan exitosa que posteriormente ese mismo suelo o sustrato puede convertirse en inóculo para otras plantas (Sánchez et al., 2006). Adicionalmente, se han hecho experimentos para optimizar nuestra viabilidad con propósitos de producción de bioinsumos, en los que nos han incorpora-

do en matrices (por ejemplo, esferas de alginato de calcio), en donde quedamos atrapados y mantenemos nuestra actividad por un periodo de tiempo prolongado (Strullu y Plenchette, 1990).

De los recursos naturales, el suelo provee grandes utilidades al hombre, sin embargo, en ocasiones, el mal uso y los abusos cometidos lo han hecho menos productivo, situación que ha llevado a implementar mecanismos para aumentar la productividad. Los productos orgánicos se han convertido en una alternativa en la producción y conservación del medio ambiente (PBA, 2010).

En Colombia, casi todos los suelos tienen fósforo inmovilizado por óxidos de hierro y aluminio, así como por arcillas alófanas (Vera et al., 2002), por ello, las prácticas agrícolas contemplan la aplicación de productos a base de fósforo como abonos fosfóricos, roca fosfórica, ácidos fosfóricos, entre otros (ICA, 2013), los cuales hacen parte del millón de toneladas que se producen al año en el país (DNP, 2013).

De modo que si se quiere reducir el nivel de insumos químicos, es necesario adoptar alternativas para el enriquecimiento de la biota del suelo. De acuerdo con esta visión, la agricultura

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sostenible solo es posible mediante un aprovechamiento óptimo y responsable de los microorganismos pobladores del suelo (Blanco, 1997) que, en este caso, debería contemplar el uso de organismos como nosotros los HFMA, pues nos adaptamos a un amplio espectro de condiciones ecológicas, teniendo en cuenta que nuestro uso debe darse principalmente de forma preventiva, conservando adecuadamente nuestros propágulos y usando un método de propagación bajo un estricto control sanitario (Sánchez et al., 2006).

En sí nosotros ayudamos a las plantas al incrementar el volumen de suelo explorado al que no llegan las raíces; hacemos más eficiente la absorción de nutrientes (incluso los que están en baja cantidad o poco disponibles) y agua, a partir de esto aumenta su tolerancia a la sequía; podemos desempeñar un control natural de algunas enfermedades de la raíz, evitando que hongos perjudiciales invadan completamente, además, también podemos mitigar los daños causados por nematodos; ayudamos a prevenir la erosión y podemos ser utilizados en planes de restauración de suelos (Sylvia, 1998; Sánchez et al., 2006).

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5. Glosario

Abonos fosfóricos Son los que contienen el elemento fós-

Arbúsculos Estructuras de las micorrizas que realizan el

foro en estado asimilable (P2O5). Puede ser simple, como el superfosfato simple o el superfosfato triple, o binario, como el fosfato diamónico (Chamba, 2004).

intercambio de agua y nutrientes entre el suelo y la raíz (Corpoica, 2004).

Ácido fosfórico Componente de los fertilizantes que al combinarse con el agua forma diferentes compuestos con diferente grado de absorción, entre los cuales el ácido ortofosfórico (H3PO4) es asimilable para las plantas (Chamba, 2004).

Arcillas alófanas Partículas de tamaño menor a 0,002 mm, que se forman a partir de cenizas volcánicas y materiales volcánicos en meteorización (Martínez, 2005).

Brassicaceae Familia de plantas, generalmente herbáceas,

sí de diversas formas, generando unidades de mayor tamaño (Jaramillo, 2002).

de hojas alternas, flores de corolas cruciformes. Incluye especies utilizadas en la fabricación de aceites industriales, condimentos y con fines alimenticios como brócoli, repollo, rábano, mostaza, entre otros (Bonifacio et al., 2011).

Agroecosistema Es un ecosistema que cuenta por lo me-

Ciclo biogeoquímico: Hace referencia al viaje de la materia

nos con una población de utilidad agrícola. Un ecosistema incluye una comunidad biótica y un ambiente físico con el que esta comunidad interactúa (Hart, 1985)

por todos los ecosistemas en forma cíclica, cumpliendo de esta manera con diferentes funciones, dependiendo de diferentes funciones. Estos ciclos permiten que los diferentes elementos se encuentren disponibles para ser empleados una y otra vez, transformándolos y recirculandolos a través de la atmósfera, la hidrosfera, litosfera y biosfera (Flores et al., 2008).

Agregados Las partículas sólidas del suelo se unen entre

Ambiente rizosférico Entorno en el que intervienen la planta, los microorganismos y el suelo en una compleja interacción de beneficios mutuos en la parte biótica y una definida intervención de la parte abiótica de la trinidad que es el suelo (Pérez et al., 2002).

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Córtex Es un tejido de reserva presente en el tallo y en la

Material parental Es el material de donde presumiblemen-

raíz, donde es más desarrollado, no posee clorofila y está formado de capas celulares parenquimatosas (Peña, 2011).

te el suelo se formó (FAO, 2009).

Cultivo hidropónico Conjunto de técnicas que sustituye al suelo, permite diseñar estructuras simples o complejas, lo que favorece las condiciones ambientales idóneas para producir cualquier planta de tipo herbáceo aprovechando en su totalidad cualquier área (Hydro Enviroment, 2011).

Erosión Desgaste de la superficie del suelo o roca por efecto

Micelio Conjunto de hifas que constituyen un falso tejido denominado talo en los hongos, cuyas células no contienen clorofila (Reyes, 2002).

Micotróficas obligadas Son especies vegetales que requieren obligatoriamente del establecimiento de estos endófitos, aun cuando se les proporcionen los requerimientos nutrimentales para su desarrollo (Alarcón y Ferrera, 2000).

del agua, el viento, el hielo o la gravedad (Ullivarri et al., 2013).

Esquejes Son partes de la planta, sin raíces propias, que se separan de la planta madre y se plantan en el suelo para que formen raíces propias (Lesniewicz, 1988).

Mutualista Relación entre dos organismos en la que ambos se benefician (Valverde et al., 2005).

Patógeno Organismo que es capaz de causar enfermedad en la planta (Riveros, 2010).

Glucoproteína Proteínas con residuos de carbohidratos (Campbell y Farrell, 2004).

Propágulos Es el conjunto de esporas, raíces micorrizadas

Hábitat Es el nombre que se le da al lugar donde viven los

e hifas, presentes en el suelo o inoculante a partir del cual se puede multiplicar la micorriza (Reyes, 2002).

organismos (Monje, 2001).

Haustorios Filamentos cortos emitidos por el extremo dis-

Red trófica Transferencia de energía alimenticia a través de

tal de la hifa (Chaparro y Aguirre, 2002).

una serie de organismos en la que cada uno se alimenta del precedente y es alimento del siguiente (Belart, 2007).

HFMA Hongos formadores de micorrizas arbusculares.

Resistencia Atributo genéticamente regulado en la planta

Hifas Cada uno de los filamentos delgados semejantes a fi-

que le permite restringir el crecimiento y/o la reproducción del patógeno en ella y, en consecuencia, el desarrollo de la enfermedad que este le puede ocasionar (Cruz et al., 2006).

bras de algodón, que se desarrollan a partir de las esporas de los hongos (Reyes, 2002).

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Roca fosfórica Es una roca natural que contiene uno o más

Turba Es un sustrato resultado de procesos de acumulación

minerales de fosfato de calcio de suficiente pureza y en cantidad tal que permite su uso, ya sea directamente o después de su concentración, en la elaboración de fertilizantes comerciales (Chamba, 2004).

y fosilización de residuos vegetales en tierras húmedas llamadas turberas (APTHQ, 2013).

Vermiculita Arcillas de tipo 2:1, con alta capacidad de re-

Saprófito Es un organismo que vive total o parcialmente a

tención de K, abunda en suelos con material parental ricos en micas (Martínez, 2005).

expensas de materia orgánica muerta o de materiales inorgánicos (Gonzáles, 1975).

Vesículas Estructuras de las micorrizas en forma globosa que almacenan alimento para el hongo (Corpoica, 2004)

Simbiosis Relación que se establece entre dos organismos de distinta especie y en la que cada uno obtiene beneficios (Reyes, 2002).

6. Bibliografía Acuña, O., W. Peña, L. Pocasangre, F. Rosales, E. Delgado, J. Trejos y A. Segura. (2006). La importancia de los microorganismos en la calidad y salud de los suelos. En: http://www. musalit. org/pdf/IN060651_es.pdf; consulta: junio de 2013.

Aguilera, M; Velez, B; Varela, A y Flórez, C. (2003). Efecto de la cobertura vegetal sobre grupos funcionales bacterianos en suelos del Quindío. En: Suelos Ecuatoriales. 33 (2): 163-167.

Alarcón, A. y R. Ferrrera. (2000). Manejo de la micorriza arbuscular en sistemas de propagación de plantas fruticolas.

Terra. 17(3), 179-191.

APTHQ (Asociación de Productores de Turba de Quebec). 2013. ¿Qué es la turba? En: La verdadera naturaleza de la turba, http://www.tourbehorticole.com/es/; consulta: junio de 2013.

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Azcón-Aguilar, C. y J. Barea. (1996). Capítulo 2: Interacción de las micorrizas arbusculares con microorganismos de la rizósfera. pp: 47-68. En: Guerrero, E. (ed.). Micorrizas Recurso Biológico del suelo. 1a ed. Fondo FEN Colombia. Bogotá. Colombia.

Burbano, H. (2006). Capítulo 2: La acción de los microorganismos del suelo a favor de las plantas: conceptos básicos y posibilidades.pp. 17-34. En: Castilla, L. (ed.). Biofertilización.

1a.ed. Editorial L&L Impresores. Ibagué, Colombia.

Azcón-Aguilar, C. y J. Barea. (1997). Applying mycorrhiza biotechnology to horticulture: significance and potentials. Scientia Horticul. 68: 1-24.

Cairney J.W.G. (2000). Evolution of mycorrhiza systems. Naturwissenschaften. 87:467–475

Barrera. S y N. Rodríguez. (2010). Efecto de hongos micorrícicos arbusculares en plántulas de Eleais guinensis (palmaceae) con altos niveles de fósforo en el suelo. Acta Biológica Colombiana. 15 (1): 105-114.

Belart, C. (2007). Biología y Geología. 1 ed. Editorial Editex. España.

Bernal. E., S. Celis., X. Galindez., C Moratto., J Sanchez., D. García. (2006). Microflora cultivable y endomicorrizas obtenidas en hojarasca de bosque - Páramo Guerrero - Finca Puente de Tierra Zipaquirá, Colombia. Acta Biológica Colombiana.

11(2): 125-130.

Campbell, M y S. Farrell. (2004). Bioquímica. 4 ed. Editorial Thomson. Mexico.

Cardona, G. y C. Peña. (2007). Estudios en microbiología de suelos amazónicos colombianos relacionados con la fertilidad del suelo. pp: 311-322. En: Sánchez, J. (ed). Potencial biotecnológico de microorganismos en ecosistemas naturales y agroecosistemas. 1a Ed. Departamento de Biología. Facultad de Ciencias. Universidad Nacional de Colombia sede Bogotá.

Chamba, L. (2004). Glosario de términos útiles de nutrición y fertilización. En: Instituto de la Potasa y el Fósforo, http://www.ipni. net/glosariodenutricionyfertilizacion.pdf; consulta: junio de 2013.

Blanco, F. (1997). Micorrizas en la agricultura: Contexto mundial e investigación realizada en Costa Rica. Agronomia Costarricense. 21 (1), 55-67.

Chamucero, J., E. Trujillo y D. Jiménez. (2011). La biodiversidad y el papel de los ingenieros del ecosistema en su mantenimiento. Momentos de ciencia. 8 (1), 8-15.

Bonifacio, M., A. Rossado y M. Souza. (2011). BRASSICACEAE Burnett. En: Laboratorio de sistemática de plantas vasculares, http://www.thecompositaehut.com/www_tch/webcurso_spv/ familias_pv/brassicaceae.html; consulta: Junio de 2013.

Chaparro, M. y J. Aguirre. (2002). Hongos liquenizados. 1a ed. Editorial Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogotá.

Bolaños, M. y L. Castila. (2006). Capítulo 3: La rizósfera. En: Castilla, L. (ed.). Biofertilización. 1a.ed. Editorial L&L IMPRESORES. Ibagué, Colombia.

Corpoica. (2004). La Micorriza arbuscular: características, producción y aplicaciones. 1a ed. Publicación corpoica. En: http:// books.google.com.co/ooks?id=PVU9UThI7TgC&pg=PT9&dq= vesiculas+micorrizas&hl=es&sa=X&ei=-QLSUaGkCILO9QSOtoHwBQ&ved=0CDQQ6AEwAA; consulta: Junio de 2013.

24

Corpoica. (2005). Abono Orgánico: manejo y uso en el cultivo de cacao. En: Mejía. L y G. Palencia (eds) http://www.turipana.org. co/abono_cacao.htm 01/. Consulta: junio de 2013

DNP. (2013). Agroquímicos. En: DMP, https://www.dnp.gov.co/Portals/0/archivos/documentos/ DDE/agroquimicos.pdf; consulta: Junio de 2013.

Corpoica. (2013). Productos registrados fertilizantes. En: ICA, http://www.ica.gov.co/getdoc/a2f80 265-2a07-4f5b964c-f7d39e60e023/PRODUCTOS-REGISTRADS-FERTILIZANTES-PAG-WEB-ENERO-3.aspx, Consulta: junio de 2013.

Fadda, G. (2006). Introducción a la edafología. En: Cátedra de edafología, http://www.edafo.com.ar/Descargas/Cartillas/Introduccion%20a%20la%20Edafologia.pdf; consulta: junio de 2013.

Corpoica. (1998). Revista Achagua. Publicación técnico científica. 5 (7).

Correa, M., J. García y D. García. (2005). Incidencia de micorrizas arbusculares y vesículo arbusculares como estrategia adaptativa de plantas de páramo y del bosque altoandino. pp 53-88. En: Bonilla, A. (Ed). Estrategias adaptativas de plantas del páramo y del bosque altoandino en la cordillera oriental de Colombia. Universidad Nacional de Colombia. UNIBIBLOS. Bogotá.

Cruz, M., Y. Hernández y E. Rivas. (2006). Mecanismos de resistencia de las plantas al ataque de patógenos y plagas.

TEMAS.10 (29), 45-54.

Di Barbaro, G., S. Pernasetti y M.Jorratti de Jiménez.

(2009). ¿Qué son y qué rol juegan los microorganismos en el ambiente y en la fertilidad de los suelos? Revista de Divulgación Técnica Agrícola y Agroindustrial. (3), 1852 - 7086.

Díaz, R. (2001). Siembra directa en el cono sur. 1a ed. Editorial PROCISUR, Montevideo.

Diop, T. (2003). In vitro culture of arbuscular mycorrhizal fungi: advances and future prospects. African Journal of Biotechnology. 2(12):692-697.

FAO. (2009). Guía para la descripción de suelos. 4ª ed. Roma.

En: FAO, ftp://ftp.fao.org/docrep/ fao/011/a0541s/a0541s00.pdf, consulta: Junio de 2013.

Flores, R., L. Herrera y V. Hernández. (2008). Ecología y medio ambiente. 2a ed. Editorial Latinoamérica.

Gianinazzi-Pearson, V. (1996). “Plant Cell Responses to Arbuscular Mycorrhizal Fungi: Getting to the Roots of the Symbiosis”. The Plant Cell (American Society of Plant Biologists) 8 (10): 1871–1883.

Giovannetti M. (2008). Structure, Extent and Functional Significance of Belowground Arbuscular Mycorrhizal Networks. pp.

59-72. En En Varma A. (ed.) Mycorrhiza: State of the Art, Genetics and Molecular Biology, Eco-Function, Biotechnology, Eco-Physiology, Structure and Systematics. 3rd Edition.

Springer-Verlag. Berlin Heidelberg.

Giraldo, E y Sabogal, A. (2005). Una alternativa sostenible: La Guadua, técnicas de cultivo y manejo. Ed: Corporación autónoma regional del Quindío, Colombia. 192 p Goltapeh E. M., Danesh Y. R., Prasad R., and Varma A. (2008).

Capítulo 1: Mycorrhizal Fungi: What We Know and What Should We Know? pp. 3-27. En Varma A. (ed.) Mycorrhiza: State of the Art, Genetics and Molecular Biology, Eco-Function, Bio-

25

technology, Eco-Physiology, Structure and Systematics. 3rd Edition. Springer-Verlag. Berlin Heidelberg.

Hart, R. (1985). Conceptos básicos sobre agroecosistemas.

Centro agronómico de investigación y enseñanza. Turrialba, Costa Rica.

ICA. (2013). Productos registrados fertilizantes, mayo 2 de 2013.

En: Instituto Colombiano Agropecuario, http://www.ica.gov. co/getdoc/a2f80265-2a07-4f5b-964c-f7d39e60e023/PRODUCTOS-REGISTRADS-FERTILIZANTES-PAG-WEB-ENERO-3.aspx; consulta: Junio de 2013.

González, L. (1975). Introducción a la fitopatología. 1 ed. Editorial IICA. Costa Rica.

Gómez, L. y S. Agudelo. (2006). Cartilla para educación agroecológica. En: CORANTIOQUIA, http://nuevoportal.corantioquia. gov.co/Publicaciones/Publicaciones%20Institucionales/Cartilla%20para%20educaci%C3%B3n%20Agroecol%C3%B3gica. pdf; consulta: junio de 2013.

Herrera, M., H. Gagnon, Y. Piche´, J. Ocampo, J. García, H.Vierheilig. (2003). Root colonization by arbuscular mycorrhizal fungi is affected by the salicylic acid content of the plant.

Plant Science 164, 993-998 Gopinath, P. y Adholeya, A. (2010). Mycorrhiza mediated reclamation and cultivation of commercial crops in the hypersaline desert of Dukhan, Qatar. Mycorrhiza News. 22(2): 18-19.

Hidalgo, M. (2008). Los microorganismos se defienden. En: Junta Islámica, http://www.webislam.com/articulos/33662-los_microorganismos_se_defienden.html. Consulta: Junio de 2013.

HYDROENVIROMENT. (2011)¿Qué es la hidroponía? En: Introducción a la hidroponía, http://www.hydroenv.com.mx/catalogo/ index.php?main_page=page&id=27; consulta: junio de 2013.

Jaramillo, D. (2002). Introducción a la ciencia del suelo. En: Universidad Nacional de Colombia, Medellín, http: //www.bdigital.unal.edu.co/2242/1/70060838.2002.pdf, Consulta: Junio de 2013.

Julca, A., L. Meneses., R. Blas y S. Bello. (2006). La materia orgánica, importancia y experiencia de su uso en la agricultura. IDESIA. 24 (1): 49-61.

Kahiluoto H., Ketoja E., Vestberg M y Saarela I. (2001).Promotion of AM Utilization through Reduced P Fertilization. 2.

Field studies. Plant Soil.231: 65-79.

Krüger, M., C. Krüger, Ch. Walker, H. Stockinger y A. Shübler.

(2011). Phylogenetic reference data for systematics and phylotaxonomy of arbuscular mycorrhizal fungi from phylum to species level. New Phytologist. 193: 970-084.

Lesniewicz, P. (1988). Bonsai: árboles en miniatura. 1a ed. Editorial Reverté. España.

León, D. (2006). Evaluación y caracterización de micorrizas arbusculares asociadas a yuca (Manihot esculenta sp) en dos regiones de la amazonía colombiana. Tesis de pregrado.

Pontificia Universidad Javeriana. Bogotá, Colombia.

Lombo, R. (1998). Ecología y usos del suelo. En: Sociedad Geográfica de Colombia, http://www.sogeocol.edu.co/documentos/Ecologia.pdf; consulta: Junio de 2013.

26

Martinez, E. (2005). Coloides. En: Relación Suelo Agua Planta, http://www.sap.uchile.cl/descargas/suelos/Coloides_2005.pdf; consulta: Junio de 2013.

Monje, J. (2001). Ecología: una introducción práctica. 1 ed.

Editorial de la Universidad de costa Rica. San José, Costa Rica.

Morton y Benny. (1990). Glomineae. En: http://invam.caf.wvu.edu/ fungi/taxonomy/glomineae. htm;consulta: Junio de 2013.

PBA. (2010). Los bioinsumos, otra alternativa para el campo. En: Corporación PBA, http://portal. corporacionpba.org/ content/los-bioinsumos-otra-alternativa-para-el-campo; Consulta: junio de 2013.

Peña, J. (2011). Manual de histología vegetal. 1a. ed. Ediciones Mundi-Prensa, España.

Morton y Benny. (1990). Gigasporineae. En: http://invam.caf. wvu.edu/fungi/taxonomy/gigaspori neae.htm; consulta: junio de 2013.

Pérez, A., J. Rojas, V. Montes. (2001). Hongos formadores de micorrizas arbusculares una alternativa biológica para la sostenibilidad de los agroecosistemas de praderas en el caribe colombiano hongos formadores de micorrizas arbusculares.

Rev. Colombiana cienc. Anim. 3 (2).

Morton y Redecker. (2000). Paraglomaceae. En: http://invam.caf. wvu.edu/fungi/taxonomy/Paraglo maceae/Paraglomaceae.htm; consulta: junio de 2013.

Pérez, J., G. García y F. Esparza. (2002). Papel ecológico de la flora rizosférica en fitorremediación. Avance y Perspectiva.

21, 297-300.

Morton y Redecker. (2000). Archaesporaceae.http://invam.caf. wvu.edu/fungi/taxonomy/Archaeos poraceae/Archaeosporaceae.htm; consulta: junio de 2013.

Primavesi, A. (1982). Manejo ecológico del suelo. 5ª Ed. Sao Paulo, Brasil. Livraria Nobel (Ed). 499p.

Neumann E y George E. (2010). Capítulo 7: Nutrient Uptake: The Arbuscular Mycorrhiza Fungal symbiosis as a Plant Nutrient Acquisition Strategy. pp. 137-167. En Koltai H. y Kapulnik Y.(eds).

Arbuscular Mycorrhizas: Physiology and Function. Springer Dordrecht Heidelberg.

Nichols. C y M. altieri. (2008). Suelos saludables, plantas saludables: la evidencia agroecológica. Leisa. 28 (2): 6-8 Nichols, K. (2008). What is Glomalin. En: Agricultural Research Service, http://www.ars.usda.gov/ is/AR/archive/jul08/glomalin0708.htm; consulta: junio de 2013.

Primavesi, A y J. Molina. (1984). Manejo ecológico del suelo: La agricultura en regiones tropicales. 5ta Edición, Ed. El Ateneo.

Buenos Aires. Argentina. 499 p.

Reyes, J. (2002). Diccionario de biología. 2da. Ed. Editorial: Benemérita Universidad Autónoma de Puebla, México DF. Richardson, A. (2001). Prospects for using soil microorganisms to improve the acquisition of phosphorus by plants. Australian Journal of Plant Physiology 28 (9) 897-906.

27

Riveros, A. (2010). Inducción de resistencia en plantas Interacción: Planta-Patógeno. 1a ed. Editorial IICA. San Jose, Costa Rica.

Strullu, D. y C. Plenchette. (1990). Encapsulation de la forme intraracinaire de Glomus dans l’ alginate et utilisation des capsules comme inoculum. C.R. Acad. Sci. Paris. 310:447-452.

Sagardoy, M. y M. Mandolesi. (2004). Biología del suelo. 2a ed. Editorial de la universidad Nacional del sur. Bahía Blanca, Argentina.

Sylvia, D. (1998). Applications and technologies for AM fungi. pp:21-26. En: Rodríguez, R., M. Escalona y D. Trejo. (Eds). Avances de la investigación micorrícica en México. Dirección editorial Universidad Veracruzana. México.

Sánchez, J., T. Sosa y J. Vanegas. (2006). Capítulo 8: Introducción de hongos formadores de micorrizas arbusculares y su aplicación como biofertilizantes. pp:137-150. En: Castilla, L. (ed.). Biofertilización. 1a Ed. Editorial L&L IMPRESORES. Ibagué, Colombia.

Sánchez, M., F. Marmolejo., y N. Bravo. (2000). Microbiología, Aspectos Fundamentales. Universidad Nacional de Colombia sede Palmira. Palmira Sánchez, M. (2007). Capítulo 1: Principio y fin de la vida sobre la Tierra. pp. 31-59. En: Sánchez, M. (Ed.). Las endomicorrizas: expresión bioedáfica de importancia en el trópico. 1a. ed.

Editorial Feriva S.A.Cali.

Sánchez, M. (2007). Capítulo 5: Micorriza arbuscular en agroecosistemas. pp: 179-315. En: Sánchez, M. (Ed). Las endomicorrizas: expresión bioedáfica de importancia en el trópico. 1a ed. Editorial Feriva S.A., Cali.

Sañudo, B., M. Arteaga., W. Vallejo., R. Arévalo y M. Burbano.

(2001). Fundamentos de Micología Agrícola. Universidad de Nariño.

Schulz B, Boyle C (2005) The endophytic continuum. Mycol Res 109:661–686.

Tarkka M. T. y F-K Pascale. (2008). Capitulo 6: Mycorrhiza Helper Bacteria. pp. 113-132. En Varma A. (ed.) Mycorrhiza: State of the Art, Genetics and Molecular Biology, Eco-Function, Biotechnology, Eco-Physiology, Structure and Systematics. 3rd Edition. Springer-Verlag. Berlin Heidelberg.

Thomasma, A. y T. Kushner. (1999).De la vida a la muerte: Ciencia y Bioética. 1a ed. Editorial Universidad de Cambridge. Madrid.

Ullivarri, J., M. Benimeli y R. Corbella. Glosario de términos edafológicos. En: Cátedra de edafología, http://www.edafo.com.ar/ Descargas/Anexos/Glosario%20Edafologico.pdf; consulta: junio de 2013.

Usuga, C., D. Castañeda y E. Franco. (2008). Rev. Fac. Nal. Agr. Medellín. 61 (1), 4279- 4290.

Valverde, T., J. Meave, J. Carabias y Z. Cano. (2005). Ecología y medio ambiente. 1 ed. Editorial Pearson educación. Mexico.

Vera, D., V. Perez y H. Valencia. (2002). Distribución de hongos solubilizadores de fosfatos en dos microhábitats de suelo de dos unidades fisiográficas de Guaviare Colombia. Acta Biologica Colombiana. 7 (1): 23-31.

28

Walker C. y Schüßler A. (2002). Glomeromycota. En: http:// invam.caf.wvu.edu/fungi/taxonomy/glo males.htm; consulta: Junio de 2013.

Zárate. L., M. Sánchez de Prager. E. Barrios. (2009). Respuesta de Melinis minutiflora a la Inoculación con Hongos Micorrícico Arbusculares en un Inceptisol de Colombia. Acta Agronómica. 58 (4): 225-233.