Alimentos, piensos y futuro - Un reto creciente para los agricultores

ALIMENTOS, PIENSOS Y FUTURO Un reto creciente para los agricultores

Rosie L. Latham & Neil A. Brown Milner Centre for Evolution, Departamento de Ciencias de la Vida, Universidad de Bath, Reino Unido Visita Neil Brown — The University of Bath's research portal

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Los hongos toxigénicos contaminan nuestros principales cultivos de cereales con una serie de micotoxinas nocivas que amenazan la salud de las personas y del ganado1.

A pesar de los sistemas de vigilancia utilizados para prevenir la exposición aguda, las micotoxinas

Además, los cambios en el clima

de Aspergillus y Fusarium siguen amenazando

y su influencia en las micotoxinas

la seguridad de los alimentos y los piensos .

suponen un riesgo cada vez mayor

2

para la seguridad de nuestra industria cerealista de alimentos y piensos3,4.

¡Unos datos de interés!

Aspergillus y Fusarium contaminan nuestros principales cultivos de cereales con una serie de micotoxinas nocivas.

A pesar de los esfuerzos realizados para proteger nuestros cultivos, se calcula que entre el 60 y el 80% de ellos están contaminados con micotoxinas.

Las micotoxinas representan un importante coste económico debido a su impacto en el rendimiento de los cultivos, la productividad animal y el comercio internacional5.

¿Qué son las MICOTOXINAS y de dónde proceden?

Las micotoxinas se encuentran habitualmente en estos cereales8

Las micotoxinas son compuestos tóxicos producidos de forma natural por los hongos y suponen una amenaza para la salud humana y

Micotoxinas de Aspergillus

animal, incluso en bajas concentraciones1,6.

Se conocen entre 300 y 400 micotoxinas, siendo algunas de las más preocupantes las producidas por especies de Aspergillus y Fusarium1.

Micotoxinas de Fusarium

Trigo Maíz Arroz

Estos hongos producen micotoxinas como las aflatoxinas, el deoxinivalenol, las fumonisinas,

Sorgo

las toxinas T-2 y HT-2 y la zearalenona7,8.

Avena

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Aspergillus flavus y Aspergillus parasiticus son patógenos oportunistas de los cereales tanto en el campo como durante el almacenamiento de los cultivos.

Sus productos más notorios son las aflatoxinas (AF), clasificadas como carcinógenos humanos de clase I9,10.

Las especies de Fusarium son comunes en los suelos e infectan a los cultivos en el campo.

La fusariosis de la espiga (FE) se considera una de las enfermedades fúngicas más devastadoras de los cereales y produce micotoxinas, como el deoxinivalenol (DON), el nivalenol (NIV), las toxinas T-2 y HT-2, la zearalenona (ZEN) y las fumonisinas (FUM)8.

Repercusiones sobre la salud La contaminación por micotoxinas está muy extendida y un porcentaje significativo de cultivos supera los límites de seguridad. Esto es especialmente preocupante debido a las repercusiones que estas micotoxinas pueden tener en la salud humana4.

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FUSARIUM

ASPERGILLUS

Las especies de Fusarium producen micotoxinas, como DON y ZEN, que reducen significativamente el rendimiento de los cultivos y plantean riesgos para la salud11-14.

Los productos más notorios asociados al Aspergillus son las aflatoxinas, clasificadas como carcinógenos humanos de clase I9-10.

El deoxinivalenol (DON) altera la síntesis de proteínas, las respuestas inmunitarias e induce la apoptosis15.

Sus efectos adversos sobre la salud de los mamíferos se traducen en síntomas como vómitos, disminución del apetito, retraso del crecimiento y del desarrollo16.

El DON no es estático, ya que se transforma en DON-3-β-d-glucósido (DON-3G) dentro de los cereales.

DON-3G parece menos nocivo, pero las bacterias intestinales pueden revertir esta transformación, resucitando la amenaza17. Esta micotoxina "enmascarada" puede contribuir secretamente al aumento de la carga total de micotoxinas en la dieta.

Las aflatoxinas contribuyen al cáncer, pero también causan problemas digestivos y reproductivos.

La aflatoxina B1 (AFB1) provoca pérdida de peso, respuestas inmunitarias debilitadas, alteraciones del crecimiento e incluso carcinoma hepatocelular o cáncer de hígado18.

Los mamíferos convierten la AFB1 digerida en AFM1 que se excreta en la leche.

El consumo de leche contaminada con AFM1 también plantea riesgos para la salud, como el retraso del crecimiento infantil y una mayor susceptibilidad a las enfermedades infecciosas19. Los brotes pueden interrumpir toda la cadena de suministro de leche4,20.

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GRAVES CONSECUENCIAS PARA LA SALUD Trastornos gastrointestinales Carcinoma hepatocelular

Daños en el ADN Inmunosupresión

Leche contaminada

Alteraciones del crecimiento Anorexia

AFB1

AFM1

Repercusiones económicas Tanto las especies de Aspergillus como las

Sin embargo, esta recalificación de los cereales

de Fusarium pueden infectar los cultivos de

para alimentación humana contaminados

cereales en el campo, inhibiendo su desarrollo,

para destinarlos a la alimentación animal

afectando a la producción de grano y provocando

reduce los beneficios de los agricultores.

pérdidas de rendimiento

.

3,4,14,21,22,23

El rechazo directo de los cultivos también Los organismos reguladores, como la

provoca mayores pérdidas de beneficios

Comisión de la UE, establecen umbrales

y ocasiona costes adicionales asociados a

legales para mitigar estos riesgos .

la eliminación de residuos peligrosos25.

24

Los límites de micotoxinas dependen de su destino en las cadenas de suministro de alimentos o piensos y del consumidor previsto.

Se permiten 2 µg de aflatoxina/kg y 750 µg de DON/kg para el consumo humano directo.

20 µg de aflatoxina/kg y 8000 µg de DON/kg están permitidos en la alimentación animal20,21.

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Las micotoxinas de Aspergillus y Fusarium cuestan miles de millones de euros Hallazgos recientes han revelado el fuerte impacto económico de solo dos micotoxinas, las aflatoxinas y el DON, en el cultivo de cereales.

Entre los años 2010 y 2019, aproximadamente 75 millones de toneladas de trigo (el 5% del trigo destinado al consumo humano) superaron el límite de DON. Esto supuso una pérdida de 3 000 millones de euros debido a la recalificación del trigo para la alimentación animal3.

Asimismo, las aflatoxinas también provocaron la desclasificación del trigo destinado al consumo humano en un 4,2%, con unas pérdidas adicionales estimadas en 2.500 millones de euros4.

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Los cereales, piedra angular de la dieta humana, contribuyendo al 40% de la ingesta de energía y proteínas26, y son particularmente vulnerables a la contaminación con micotoxinas.

En los cereales destinados a la alimentación en Europa, el DON se detectó con frecuencia en todos los cereales comunes, con un 68% de maíz y un 48% de trigo contaminados4.

Se calcula que el trigo, el maíz, la cebada, el arroz y el sorgo ocupan una superficie de cultivo de 700 millones de hectáreas en todo el mundo26.

Alimentos y piensos Especialmente preocupantes fueron los altos niveles medios de DON encontrados en el trigo, donde el 28% de los cereales tenían niveles de DON superiores al umbral de seguridad (750 µg/kg) para la alimentación humana3,4,27,28.

En el maíz, el DON superó los umbrales de seguridad en un 5% para la alimentación humana (750 µg/kg) y en un 2% para la alimentación animal3,4,27.

Aflatoxinas

DON

Trigo

Trigo

Arroz

Arroz

Avena

Avena

Maíz

Maíz

Cebada

Cebada Por debajo de los límites para alimentación humana

Por encima de los límites para alimentación humana

Por encima de los límites para alimentación animal

Figura 1. Niveles de contaminación de los cereales destinados a la alimentación humana y animal difieren según el grano para el DON y la aflatoxina.

Los altos niveles de contaminación por aflatoxinas y DON de los cereales destinados a la alimentación humana y animal muestran que el maíz es el más preocupante4.

7

En el sur de Europa, con las previsiones de calor y sequía, podrían aumentar las infecciones por Aspergillus y la contaminación por aflatoxinas3,32.

Temperatura

CO2

El CO2 puede afectar a la susceptibilidad de los cultivos hospedadores, ya que puede reducir las defensas de las plantas11.

Aspergillus flavus prospera en ambientes cálidos y secos, con una temperatura óptima entre 28°C y 37°C29.

Fusarium graminearum prefiere condiciones cálidas y húmedas, con una temperatura óptima de crecimiento entre 20°C y 25°C30.

Se ha demostrado que el aumento de los niveles de CO2, una de las consecuencias previstas del cambio climático, favorece la gravedad de las enfermedades de los cereales y la contaminación por micotoxinas10,31.

Agua

Fungicidas

A medida que se desarrolla el cambio climático, algunas regiones pueden experimentar sequías más graves o, alternativamente, un aumento de las precipitaciones, con profundas consecuencias para la contaminación por micotoxinas.

Se prevé que el norte de Europa reciba más precipitaciones3,33, lo que creará condiciones más favorables para los brotes de Fusarium y la contaminación por micotoxinas.

Una exposición subóptima a los fungicidas puede favorecer la producción de micotoxinas, en particular AFB134.

El cambio climático también puede influir en la aparición de patógenos, con una menor eficacia de los fungicidas a temperaturas más altas 35.

Esto dificultará el control de los brotes de enfermedades y amenazará la seguridad de la producción de cereales.

Figura 2. Resumen de la influencia del medio ambiente sobre Aspergillus y Fusarium3,4.

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El Cambio Climático y las MICOTOXINAS Como ya se ha dicho, ahora sabemos que el crecimiento de los hongos, su virulencia y sus micotoxinas dependen de las condiciones ambientales.

Por lo tanto, es urgente comprender cómo el cambio climático puede amenazar la seguridad de los alimentos y los piensos en el futuro.

Se prevé que las aflatoxinas se conviertan en un importante problema de seguridad alimentaria en el maíz, especialmente en países en los que se prevé un aumento de la temperatura, junto con un incremento de los niveles de CO2, y sequías36.

Las condiciones óptimas de crecimiento y producción de micotoxinas muestran que a F. graminearum le favorecen los ambientes húmedos cálidos y a A. flavus los secos cálidos30.

A lo largo de la última década ya se han observado fenómenos climáticos, como en el norte de Italia, en regiones maiceras antes de los brotes de aflatoxinas37.

Los cambios medioambientales amenazan con aumentar la intensidad y la propagación de la contaminación por micotoxinas en Europa.

Esta cuestión exige esfuerzos en materia de vigilancia y control de los hongos patógenos micotoxigénicos, a fin de mitigar los riesgos que plantean para una producción sostenible y segura de cereales.

Condiciones favorables Aspergillus

Fusarium

Cálido Húmedo Seco

9

¿Cuáles son los retos del futuro?

La co-contaminación plantea cuestiones apremiantes sobre las implicaciones para la salud de la exposición de bajo nivel a múltiples micotoxinas.

Johns (2022) descubrió que, en el trigo europeo, el 25% del destinado a la alimentación humana y el 45% del destinado a la fabricación de piensos que contenían DON dieron positivo para múltiples micotoxinas de FE3.

HT-2 ZEN T-2

NIV DON

Las micotoxinas pueden sufrir una detoxificación parcial en sus plantas o animales hospedadores, lo que da lugar a la formación de “micotoxinas enmascaradas”.

Estas variantes enmascaradas son

Se están eliminando las barreras regionales

difíciles de detectar y su presencia

que impedían la propagación de enfermedades

en los cereales introduce diversas

en el pasado (topografía, distancia, clima). El

repercusiones económicas y sanitarias

cambio climático, la alteración de las prácticas

a lo largo de nuestras cadenas de

agronómicas y el aumento del transporte

suministro de alimentos y piensos38.

mundial han hecho posible que los hongos patógenos entren en nuevas regiones.

¿Por qué realizar pruebas para detectar agentes patógenos que nunca antes se habían registrado en una zona?

Las condiciones favorables se están expandiendo geográficamente. Por ejemplo, algunas especies de Fusarium, como F. verticillioides, están ampliando su área de distribución a latitudes más altas de Europa debido al calentamiento del clima y al aumento del cultivo de maíz en esas regiones.

Esta expansión aumenta la complejidad de la gestión de la FE, ya que las regiones que antes no se veían afectadas pueden enfrentarse ahora a mayores riesgos3.

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¿Por qué es difícil vigilar estas amenazas de MICOTOXINAS? Los sistemas de análisis tradicionales

Los sistemas de vigilancia de las micotoxinas no

pueden no ser eficaces para identificar

permiten conocer la evolución de las poblaciones

micotoxinas enmascaradas u otras micotoxinas

de patógenos, lo que obstaculiza nuestra

de Fusarium/Aspergillus. Es imprescindible

capacidad para entender qué está provocando los

utilizar técnicas de detección más sensibles

brotes o el aumento de los niveles de amenaza.

y precisas para evaluar el verdadero alcance de la contaminación por micotoxinas38.

Los datos mundiales sobre hongos micotoxigénicos y contaminación de cultivos son

Los cambios en las prácticas agrícolas influyen

fragmentarios. Esto dificulta la mejora de los

en la probabilidad de que se produzcan brotes. Por

enfoques holísticos para comprender y mitigar

ejemplo, el mayor uso de la agricultura de labranza

su impacto. La ausencia de datos no implica

mínima, el compostaje agrícola y el cultivo de

que no exista una amenaza de micotoxinas.

maíz pueden proporcionar un hogar accesible para que Aspergillus y Fusarium esporulen y pasen el invierno, aumentando la presión de la enfermedad y el riesgo de contaminación por micotoxinas39.

Las infecciones pueden producirse en distintas fases del crecimiento del cultivo, desde la siembra hasta el almacenamiento posterior a la cosecha. ¿Qué frecuencia de contaminación es realista y asequible para que los agricultores mantengan cultivos sanos y seguros?

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Conclusiones Los hongos toxigénicos, como las especies Aspergillus y Fusarium, contaminan los cultivos de cereales con micotoxinas nocivas, lo que supone una amenaza para la salud humana y animal.

La contaminación por micotoxinas está muy extendida, y un porcentaje significativo de los cultivos supera los límites de seguridad.

A pesar de los esfuerzos por prevenir las enfermedades de los cultivos, las aflatoxinas y el deoxinivalenol siguen contaminando los cereales, lo que afecta a la seguridad alimentaria humana y animal.

Es necesario seguir investigando para mejorar las pruebas y comprender el riesgo que suponen las micotoxinas enmascaradas y los co-contaminantes.

Los entornos cambiantes pueden aumentar el riesgo de infección de los cereales y de contaminación por micotoxinas. Ello conlleva un aumento de los costes económicos y de los problemas sanitarios.

Se necesitan esfuerzos coordinados de investigación, industria y gobernanza para prever y mitigar las crecientes amenazas de las micotoxinas.

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REFERENCIAS 1. Bennett, J.W. and Klich, M. (2003) Mycotoxins. Clin. Microbiol. Rev. 16, 497, https://doi.org/10.1128/CMR.16.3.497-516.2003 2. Pitt, J.I. and Miller, J.D. (2017) A concise history of mycotoxin research. J. Agric. Food Chem. 65, 7021–7033, https://doi.org/10.1021/ acs.jafc.6b04494 3. Johns, L.E., Bebber, D.P., Gurr, S.J. and Brown, N.A. (2022) Emerging health threat and cost of Fusarium mycotoxins in European wheat.

Nat. Food 3, 1014, https://doi.org/10.1038/s43016-022-00655-z 4. Latham R.L., Boyle J.T., Barbano A., Loveman W.G., Brown N.A. (2023) Diverse mycotoxin threats to safe food and feed cereals. Essays in Biochemistry. 67, 797-809.

5. Alshannaq, A. and Yu, J.H. (2017) Occurrence, toxicity, and analysis of major mycotoxins in food. Int. J. Environ. Res. Public Health 14, 20, https://doi.org/10.3390/ijerph14060632 6. Navale, V., Vamkudoth, K.R., Ajmera, S. and Dhuri, V. (2021) Aspergillus derived mycotoxins in food and the environment: prevalence, detection, and toxicity. Toxicol. Rep. 8, 1008–1030, https://doi.org/10.1016/j.toxrep.2021.04.013 7. Eskola, M., Altieri, A. and Galobart, J. (2018) Overview of the activities of the European Food Safety Authority on mycotoxins in food and feed. World Mycotoxin J. 11, 277–289, https://doi.org/10.3920/WMJ2017.2270 8. World Health Organization. Mycotoxins. WHO. https://www.who.int/news-room/fact-sheets/detail/mycotoxins. 2018; Accessed September 20, 2023.

9. Jallow, A., Xie, H.L., Tang, X.Q., Qi, Z. and Li, P.W. (2021) Worldwide aflatoxin contamination of agricultural products and foods: from occurrence to control. Compr. Rev. Food Sci. Food Saf. 20, 2332–2381, https://doi.org/10.1111/1541-4337.12734 10. Food Standards Agency (2021) Mycotoxins, Food Standards Agency, London, https://www.food.gov.uk/business-guidance/mycotoxins 11. Vaughan, M., Backhouse, D. and Del Ponte, E.M. (2016) Climate change impacts on the ecology of Fusarium graminearum species complex and susceptibility of wheat to Fusarium head blight: a review. World Mycotoxin J. 9, 685–700, https://doi.org/10.3920/WMJ2016.2053 12. Kant, P., Reinprecht, Y., Martin, C., Islam, R. and Pauls, K. (2019) Disease resistance. Comprehensive Biotechnology, pp. 789–805, Elsevier, Amsterdam, The Netherlands 13. Dean, R., Van Kan, J.A.L., Pretorius, Z.A., Hammond-Kosack, K.E., Di Pietro, A., Spanu, P.D. Rudd, J.J., Dickman, M., Kahmann, R., Ellis, J. and Foster, G.D., (2012) The top 10 fungal pathogens in molecular plant pathology. Mol. Plant Pathol. 13, 414–430, https://doi.org/10.1111/ j.1364-3703.2011.00783.x 14. Desjardins, A.E. and Proctor, R.H. (2007) Molecular biology of Fusarium mycotoxins. Int. J. Food Microbiol. 119, 47–50, https:// doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2007.07.024 15. Diamond, M., Reape, T.J., Rocha, O., Doyle, S.M., Kacprzyk, J., Doohan, F.M. and McCabe, P.F. (2013) The Fusarium Mycotoxin deoxynivalenol can inhibit plant apoptosis-like programmed cell death. PloS ONE 8, 8, https://doi.org/10.1371/journal.pone.0069542 16. Pestka, J.J. (2010) Deoxynivalenol: mechanisms of action, human exposure, and toxicological relevance. Arch. Toxicol. 84, 663–679, https://doi.org/10.1007/s00204-010-0579-8 17. Alizadeh, A., Braber, S., Akbari, P., Kraneveld, A., Garssen, J. and Fink-Gremmels, J. (2016) Deoxynivalenol and its modified forms: are there major differences? Toxins 8, 16, https://doi.org/10.3390/toxins8110334 18. Dhanasekaran, D., Shanmugapriya, S., Thajuddin, N. and Panneerselvam, A. (2011) Aflatoxins and aflatoxicosis in human and animals. In Aflatoxins (Ramo ·nGerardo,G.-G.,ed.),pp.221–254,IntechOpen,Rijeka,https://doi.org/10.5772/22717 19. Peles, F., Sipos, P., Gyori, Z., Pfliegler, W.P., Giacometti, F., Serraino, A. Pagliuca, G., Gazzotti, T. and Pócsi, I. (2019) Adverse effects, transformation and channeling of aflatoxins into food raw materials in livestock. Front. Microbiol. 10, 26, https://doi.org/10.3389/ fmicb.2019.02861 20. Popovic, R., Radovanov, B. and Dunn, J.W. (2017) Food scare crisis: the effect on Serbian dairy market. Int. Food Agribusiness Management Rev. 20, 113–127, https://doi.org/10.22434/IFAMR2015.0051 21. Probst, C., Bandyopadhyay, R. and Cotty, P.J. (2014) Diversity of aflatoxin-producing fungi and their impact on food safety in sub-Saharan Africa. Int. J. Food Microbiol. 174, 113–122, https://doi.org/10.1016/j.ijfoodmicro.2013.12.010

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22. Ferrigo, D., Raiola, A. and Causin, R. (2016) Fusarium toxins in cereals: occurrence, legislation, factors promoting the appearance and their management. Molecules 21, 35, https://doi.org/10.3390/molecules21050627 23. Kumar, A., Pathak, H., Bhadauria, S. and Sudan, J. (2021) Aflatoxin contamination in food crops: causes, detection, and management: a review. Food Production Process. Nutr. 3, 9, https://doi.org/10.1186/s43014-021-00064-y 24. European Commission (2006) Commission Regulation (EC) 1881/2006. Legislation.gov, https://www.legislation.gov.uk/eur/2006/1881 25. Alassane-Kpembi, I., Schatzmayr, G., Taranu, I., Marin, D., Puel, O. and Oswald, I.P. (2017) Mycotoxins co-contamination: methodological aspects and biological relevance of combined toxicity studies. Crit. Rev. Food Sci. Nutr. 57, 3489–3507, https:// doi.org/10.1080/10408398.2016.1140632 26. Dunwell, J.M. (2014) Transgenic cereals: current status and future prospects. J. Cereal Sci. 59, 419–434, https://doi.org/10.1016/ j.jcs.2013.08.008 27. EUR-Lex (2006) Commission Regulation (EC) No 1881/2006, European Union. EUR-Lex, https://eur-lex.europa.eu/LexUriServ/ LexUriServ.do?uri=OJ:L:2006:364:0005:0024:EN:PDF 28. Agriculture and Horticulture Development Board Fusarium and Microdochium in Cereals , Agriculture and Horticulture Development Board, Warwickshire, https://ahdb.org.uk/knowledge-library/Fusarium-and-microdochium-in-cereals#h25 29. Pitt, J. and Hocking, A.D. (2006) Aspergillus and related teleomorphs. Food spoilage microorganisms. Fungi and Food Spoilage, pp. 451– 487, Springer, Cambridge, UK 30. Moreno-Amores, J., Michel, S., Loschenberger, F. and Buerstmayr, H. (2020) Dissecting the contribution of environmental influences, plant phenology, and disease resistance to improving genomic predictions for Fusarium head blight resistance in wheat. Agronomy-Basel 10, 16, https://doi.org/10.3390/agronomy10122008 31. Vary, Z., Mullins, E., McElwain, J.C. and Doohan, F.M. (2015) The severity of wheat diseases increases when plants and pathogens are acclimatized to elevated carbon dioxide. Global Change Biol. 21, 2661–2669, https://doi.org/10.1111/gcb.12899 32. Magan, N., Medina, A. and Aldred, D. (2011) Possible climate-change effects on mycotoxin contamination of food crops pre- and postharvest. Plant Pathol. 60, 150–163, https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2010.02412.x 33. Masson-Delmotte, V., Zhai, P., Pirani, A., Connors, S., Pe an, C., Berger, S. Y. Caud, L. Chen, M. I. Goldfarb, and Pedro M. Scheel Monteiro.

(2021) Contribution of working group I to the sixth assessment report of the intergovernmental panel on climate change. Climate Change 2021: The Physical Science Basis, Switzerland 34. Felix D'Mello, J.P., Macdonald, A.M., Postel, D., Dijksma, W.T., Dujardin, A. and Placinta, C.M., (1998) Pesticide use and mycotoxin production in Fusarium and Aspergillus phytopathogens. European Journal of Plant Pathology, 104, pp.741-751.

35. Juroszek, P., Laborde, M., Kleinhenz, B., Mellenthin, M., Racca, P. and Sierotzki, H., (2022). A review on the potential effects of temperature on fungicide effectiveness. Plant Pathology, 71, 775-784.

36. Moretti, A., Pascale, M. and Logrieco, A.F. (2019) Mycotoxin risks under a climate change scenario in Europe. Trends Food Sci. Technol. 84, 38–40, https://doi.org/10.1016/j.tifs.2018.03.008 37. Magan, N., Medina, A. and Aldred, D. (2011) Possible climate-change effects on mycotoxin contamination of food crops pre- and postharvest. Plant Pathol. 60, 150–163, https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2010.02412.x 38. Sayyari, A., Faeste, C.K., Hansen, U., Uhlig, S., Framstad, T., Schatzmayr, D. and Sivertsen, T. (2018) Effects and biotransformation of the mycotoxin deoxynivalenol in growing pigs fed with naturally contaminated pelleted grains with and without the addition of Coriobacteriaceum DSM 11798. Food Addit. Contam. 35, 1394–1409, https://doi.org/10.1080/19440049.2018.1461254 39. Edwards, S.G. and Jennings, P., (2018) Impact of agronomic factors on Fusarium mycotoxins in harvested wheat. Food Additives & Contaminants: Part A, 35(12), pp.2443-2454.

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