Informe propiedades nutricionales y saludables de los hongos by Horticultura & Poscosecha

PROPIEDADES NUTRICIONALES Y SALUDABLES DE LOS HONGOS

Informe realizado por:

Irene Roncero Ramos Dra. en Nutrición y Tecnología de los Alimentos nutricion@ctich.com Enero, 2015

Centro Tecnológico de Investigación del Champiñón de La Rioja (CTICH) Ctra. de Calahorra, Km. 4 26560 Autol (La Rioja) Tel. 941 39 09 60 / Fax 941 39 09 61

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Propiedades nutricionales y saludables hongos Propiedades nutricionales y saludables dede losloshongos

Propiedades nutricionales y saludables de los hongos

Propiedadesnutricionales nutricionalesyysaludables saludables de de los hongos Propiedades

INTRODUCCIÓN 1. Producción y consumo de hongos El cultivo de hongos comestibles se ha incrementado considerablemente en los últimos años a nivel mundial y se prevé que la tendencia siga una línea ascendente. Como consecuencia el consumo también ha incrementado, probablemente debido a que existe un mayor conocimiento por parte del consumidor de las propiedades nutricionales y saludables de los hongos. China es el líder mundial en la producción de hongos comestibles seguida por la Unión Europea. En Europa se cultivan fundamentalmente las especies Agaricus bisporus (champiñón), Pleurotus ostreatus (seta de ostra) y Lentinula edodes (shiitake), siendo el champiñón la especie más cultivada en la región europea. Los mayores productores de A. bisporus son Holanda y Polonia, seguidos por Francia y España según los datos de las últimas campañas. En España existen dos zonas de producción bien diferenciadas, la zona de la Rioja que incluye parte de Navarra y Aragón y la de la Manchuela, en la zona de Cuenca y Albacete. La Rioja es la primera Comunidad Autónoma productora de champiñón en nuestro país con el 55% de la producción nacional. Así, en 1988 se fundó la Asociación Profesional de Productores de Compost y Hongos de La Rioja, Navarra y Aragón (ASOCHAMP RIOJA) que agrupa a la mayoría de los cultivadores de champiñón y plantas de compostaje de estas tres comunidades. El Centro Tecnológico de Investigación del Champiñón de La Rioja (CTICH), inaugurado en el año 2003, es cedido por el Gobierno Regional a la Asociación para dotar al sector de un elemento de investigación, dinamización y desarrollo. El objetivo del CTICH es centralizar la experimentación e investigación dentro del sector, mejorar la calidad de la producción, aumentar de la competitividad y estimular la modernización de las empresas del sector, a través de la prestación de servicios a sus asociados y la realización de proyectos de investigación científica y desarrollo tecnológico.

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Evolución de la producción de champiñón en España A nivel nacional, la producción de champiñón en fresco, destinada a consumo interno, ha crecido un 40% desde el año 2007 al año 2013 (Figura 1). Como es lógico, el consumo de este producto en fresco también se ha incrementado en los últimos años (Figura 2).

Figura 1. Datos de producción de champiñón fresco en España. Evolución del año 2004 al 2013.

Figura 2. Datos de consumo de champiñón fresco en España. Evolución del año 2004 al 2013.

En la campaña 2012/2013, la producción de champiñón en fresco en España ha sido de 63.360 toneladas y el consumo por habitante ha sido de 1,41 kg/per cápita, estos datos muestran la tendencia al incremento ya comentada y que probablemente, según datos estadísticos, siga en aumento (MAGRAMA, 2013).

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De todos los tipos de setas que se consumen en España (Figura 3), el champiñón (Agaricus bisporus) ocupa un lugar destacado, con aproximadamente un 70% del consumo total, seguido por el género Pleurotus.

Figura 3. Proporción de los diferentes tipos de especies comestibles de hongos del total de setas consumidas en España (Larumbe, 2007).

En cuanto al champiñón que se destina a conserva, la producción en España para consumo interno sufrió un descenso en la campaña del 2008/2009 recuperándose en el 2011/2012. Actualmente, la producción se mantiene alrededor de 20.000 toneladas aunque tiende a un leve descenso. Según los datos de 2013, el consumo de champiñón en conserva en España fue de 20.230 toneladas, siendo el consumo per cápita de 0,45 kg de media (Figura 5). Teniendo en cuenta el consumo total de champiñón en España (alrededor de 1,8 kg/habitante/año) aún está lejos de la media europea (3 kg/habitante/año) aunque el consumo se haya incrementado en los últimos años.

Figura 4. Datos de consumo de champiñón en conserva en España. Evolución del año 2004 al 2013. 7 7

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Figura 5. Datos de consumo per cápita de champiñón en conserva en España. Evolución del año 2004 al 2013.

Datos sobre la producción y el consumo de setas cultivadas La producción de setas cultivadas en España se destina casi en su totalidad al consumo en fresco. La producción de hongos a nivel nacional, distintos al champiñón, está alrededor de 20.000 Tn, del total sólo se destina a conserva un porcentaje muy pequeño (5%). Aproximadamente un 90% (18.000 Tn) corresponde a setas de ostra (Pleurotus ostreatus) y el resto se reparte entre otras setas cultivadas de diferentes especies. En nuestro país, la seta de ostra es la que más se consume, seguida de la seta shiitake (Lentinula edodes) cuya producción anual ronda los 700.000 kg. Según las últimas estadísticas, el consumo de setas cultivadas es de aproximadamente 0,422 kg/habitante/año considerando la producción en fresco.

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2. Hongos: un alimento desconocido Tradicionalmente los hongos han sido muy utilizados en oriente tanto para su consumo como para uso medicinal. En Europa comenzaron a utilizarse hace relativamente poco. En algunos países, como es el caso de España, su consumo es escaso y no suelen usarse como el producto principal de la comida sino que se toman de guarnición y de forma esporádica. La población no conoce los beneficios que estos alimentos pueden tener para su salud y el papel que pueden desempeñar en la prevención de algunas enfermedades. De ahí que el objetivo de este informe sea la divulgación de esta información entre los profesionales de la salud y la nutrición y, como consecuencia, a la sociedad. Los estudios científicos sobre las propiedades nutricionales y medicinales de los hongos están cobrando cada vez más importancia. En el presente informe se hace una recopilación sus propiedades saludables y de los últimos estudios que existen en relación a esta temática. Conocer mejor los beneficios que aportan estos productos nos ayudará a llevar una dieta más sana y a mejorar nuestro estado de salud. Desde un punto de vista organoléptico Lo primero que llama la atención del champiñón y de las setas es su sabor, su aroma y su textura, es decir, sus características organolépticas. Los hongos tienen un sabor característico, conocido como umami (delicioso en japonés), que los hace sabrosos y versátiles para poder utilizarlos en diversas preparaciones culinarias. Durante décadas se ha asegurado que sólo existían cuatro sensaciones básicas captadas por el sentido del gusto: dulce, salado, ácido y amargo; sin embargo existe una quinta percepción del sabor, el umami. Este sabor se encuentra en alimentos ricos en glutamato monosódico. El glutamato es un aminoácido natural presente en casi todos los alimentos, especialmente en los proteicos, como los productos lácteos, la carne y el pescado, y en verduras y hongos. El hongo shiitake es un claro representante de este sabor. Beneficios del sabor umami El sabor umami y, más concretamente su ingrediente principal, el glutamato, se utiliza para reducir la ingesta de sal. Cuando se añade glutamato a las comidas, el contenido de sal puede reducirse entre un 30 y un 40% sin que afecte a la palatabilidad. Una ingesta de sal excesiva afecta a la presión arterial pudiendo originar hipertensión y enfermedad cardiaca coronaria, y cómo la ingesta de sodio en la población española sobrepasa los límites recomendados, actualmente se están llevando a cabo numerosos estudios científicos sobre la aceptabilidad de sustituir parte del sabor salado de las comidas por sabor umami. En un estudio realizado en Finlandia, Estados Unidos y Japón, en el que añadieron glutamato en alimentos bajos en sal, observaron que incrementaba la aceptación de los mismos por los consumidores. De hecho, el Instituto de Medicina de Estados Unidos afirmó que la combinación de ácido glutámico con sodio forma el compuesto glutamato monosódico, responsable del sabor umami, y se ha probado que 9 9

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es posible mantener la palatabilidad de alimentos con un nivel de sodio rebajado cuando el glutamato monosódico sustituye a parte de la sal (Instituto de Medicina, 2010; Roininen et al., 1996). Además, la ingestión de glutamato aumenta la secreción de jugos digestivos e insulina lo que mejora la digestión. También se ha demostrado que el glutamato libre juega un papel beneficioso en la regulación de las funciones gastrointestinales con lo que podría utilizarse para el tratamiento de enfermedades gástricas tales como dispepsia o gastritis (Nakamura et al., 2008). Desde un punto de vista nutricional El champiñón y las setas son alimentos con unas propiedades nutricionales muy apreciadas. Destaca el bajo aporte calórico que tienen debido a su gran contenido en agua (80%-90%), entre 26-35 kcal por cada 100 gramos. Además son una buena fuente de proteínas con una composición en aminoácidos más parecida a la proteína animal que a la vegetal, siendo el complemento ideal para dietas vegetarianas. Su alto contenido en fibra y bajo aporte graso son características deseables para una alimentación saludable. En cuanto a los microelementos, los hongos son una fuente importante de vitaminas del grupo B, sobre todo B2 y B3, y de precursores de vitamina D como el ergosterol que favorecen la absorción de calcio y de fósforo (Barros et al., 2007a). Contienen también minerales esenciales para el correcto funcionamiento de nuestro organismo, principalmente selenio, fósforo y potasio (Manzi et al., 2001). Su contenido en sodio es muy bajo lo que permite utilizar estos productos para dietas con menor contenido en sal. Desde un punto de vista medicinal Como se ha mencionado anteriormente, en oriente se conocen estos productos desde hace miles de años por sus propiedades curativas y medicinales. En occidente, sin embargo, se están utilizando desde hace sólo unas décadas. Los hongos se han usado en la medicina popular asiática contra diversas enfermedades porque se consideraban remedios naturales. La farmacopea china documenta el uso de unas 100 especies de hongos para un amplio rango de enfermedades. Hoy en día se sabe que las propiedades saludables de las setas se deben a los compuestos bioactivos que poseen. Algunos de los compuestos y fracciones aisladas de los hongos medicinales han mostrado prometedoras propiedades inmunomodulatorias, antitumorales, cardiovasculares, antivirales, antibacterianas, antiparasitarias, hepatoprotectoras y antidiabéticas. Los polisacáridos obtenidos de los hongos se consideran como componentes capaces de modular la respuesta inmune en animales y humanos e inhibir el crecimiento de ciertos tumores (Lindequist et al., 2005; Cheung, 2008). Los hongos son una valiosa fuente de nutrientes y compuestos bioactivos, y su sabor y aroma característicos han despertado recientemente un creciente interés culinario. Sus potenciales efectos beneficiosos sobre la salud humana los hacen ser firmes candidatos para que se puedan considerar alimentos funcionales. 10 10

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Nombre científico

Nombre común

Agaricus Agaricus bisporus

Champiñón de París

Agaricus blazei

Champiñón del sol

Agaricus brunnescens

Portobello

Pleurotus P. ostreatus

Seta de ostra

P. eryngii

Seta de cardo

P. cornucopiae (var. citrinopileatus)

Seta de ostra amarilla

P. cornucopiae

Cuerno de la abundancia

P. pulmonarius

Pleurotus de verano

P. sajor-caju (P. djamor) Lentinula Edodes

Pleurotus rosa Shiitake

Agrocybe Aegerita

Seta de chopo

Ganoderma lucidum

Reishi, Lingzhi

Pholiota Nameko

Nameko

Hericium Erinaceus

Melena de león, seta pompón

Hypsizigus Ulmarius

Seta de olmo

Hypsizigus Tessulatus

Seta de haya (Shimeji)

Grifola frondosa

Maitake

Flammulina velutipes

Enoki

Cantharellus cibarius

Chantarela, Rebozuelo

Trametes versicolor

Cola de pavo

Auricularia auricula

Oreja de Judas

Tabla 1. Resumen de algunos hongos mencionados en este informe.

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PROPIEDADES NUTRICIONALES DE LOS HONGOS La siguiente tabla recoge datos del contenido nutricional del champiñón y otras setas cultivadas: Champiñón (por 100g de porción comestible)

Pleurotus (por 100g de porción comestible)

Shiitake (por 100g de porción comestible)

CDR hombres

CDR mujeres

Energía

3000

2300

Proteínas (g) (kcal) Lípidos

1,8

2,24

0,3

0,49

<100

<77

AG saturados totales (g) AG (g)

0,07

<23

<18

>57

>43

AG poliinsat. monoinsat. Ω-3 (g) (g) (g) Ω-6 (g)

0,17

10-20

8-15

0,133

0,33-3,3

0,25-2,6

0,032

1,3-16,5

1,2-10,4

<300

<230

Colesterol Hidratos de C (mg) Fibra (g) (g)

6,79

375-450

288-345

2,5

Agua (g)

91,4

89,74

1000-2000

Calcio (mg)

800

Hierro (mg)

0,41

Yodo (μg)

140

110

Magnesio

350

330

Zinc (mg)(mg) Sodio (mg)

0,1

1,03

<2400

Potasio (mg)

470

304

3500

Fósforo (mg)

115

112

700

Selenio (μg)

5,7

Tiamina (mg)

0,1

0,015

1,2

0,9

Riboflavina

0,41

0,217

1,8

1,4

Niacina (mg) (mg) Vitamina B6

4,6

3,877

0,1

0,293

1,8

1,6

Ácido (mg) fólico Vitamina B12 (μg)

400

Vitamina C (μg) Vitamina A (mg)

1000

800

0,5

0,12

Vitamina D (μg) Vitamina E (μg) (mg)

Tabla 2. Perfiles nutricionales a partir de Tablas de Composición de Alimentos. Moreiras et al. (2007) (CHAMPIÑÓN). Recomendaciones: Ingestas Recomendadas/día para hombres y mujeres de 20 a 39 años con una actividad física moderada. 12 12

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Tabla 3. Diferencias en la composición nutricional del champiñón según el procesado culinario utilizado.

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1. Aporte energético y humedad El aporte calórico o energético de un alimento se relaciona con la cantidad de calorías (Kcal) que aporta. Para calcular el aporte energético de un alimento se debe conocer la cantidad de nutrientes que contiene y las calorías de cada uno de ellos (carbohidratos 4 kcal/g, proteínas 4 kcal/g y lípidos 9 kcal/g). Los hongos proporcionan aproximadamente entre 26-35 kcal/100 g en función de la especie. En concreto, el champiñón es uno de los que menos calorías aportan (26 kcal/100g) y el shiitake, aun siendo el hongo que mayor contenido energético presenta, sólo aporta 35 kcal/100 g.

Figura 6. Aporte energético de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods)

Los hongos comestibles tienen un porcentaje muy alto de humedad (81,894,8%). La variabilidad en dicho porcentaje depende de la especie en concreto, del cultivo, condiciones de crecimiento y de almacenamiento, etc. (Manzi et al., 1999). Debido al alto contenido de humedad, los hongos tienen una vida útil muy corta. La industria alimentaria trata de conservar estos alimentos por más tiempo y preservar sus propiedades nutricionales mediante diferentes tratamientos como secado, esterilización o congelación, (Barros et al., 2007b), incluso, en los últimos años se está vendiendo liofilizado (Hernando et al., 2008). El contenido en materia seca de champiñones frescos es, por tanto, muy bajo alrededor de 10%, y principalmente se compone de carbohidratos, proteínas, fibra y minerales. Los hongos son alimentos con alto poder saciante y con baja densidad energética, que es la relación entre las calorías y el volumen de un alimento. El alto grado de humedad que tienen se relaciona con la sensación de saciedad que confieren y como además aportan muy pocas calorías, son un producto muy útil para dietas hipocalóricas. 14 14

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2. Hidratos de carbono El contenido total de carbohidratos de las setas, incluyendo hidratos de carbono digeribles y no digeribles, varía con la especie desde 35% a 70% del peso seco (Díez y Alvarez, 2001; Mau et al., 2001). Los tipos de carbohidratos digeribles que están presentes en los hongos son: manitol (0,3-5,5% en materia seca (s.m.s.) (Vaz et al., 2011), glucosa (0,5-3,6% s.m.s.) (Kim et al., 2009) y glucógeno (1-1,6% s.m.s.) (Diez y Alvarez, 2001). Los carbohidratos no digeribles incluyen oligosacáridos tales como la trehalosa y polisacáridos no amiláceos tales como quitina, -glucanos y mananos, que representan la mayor porción de carbohidratos de los hongos. Según la bibliografía, el nivel de carbohidratos varía entre las diferentes especies de setas. Reis y colaboradores (2012a) realizaron un estudio de la composición nutricional de los hongos cultivados más consumidos a nivel mundial. Los resultados mostraron que la seta shiitake (17,62 g/100g) es la que presenta mayor cantidad de carbohidratos totales comparada con el champiñón (5,98 g/100g), con la seta de ostra (9,30 g/100g) y con la seta de cardo (8,95 g/100g). En este estudio analizaron también el contenido en azúcares como fructosa, manitol y trehalosa. El shiitake volvió a presentar los mayores niveles en estos azúcares respecto a las otras setas.Es interesante comentar que los champiñones contienen polisacáridos típicos del reino animal como el glucógeno y no tienen ni almidón ni celulosa, que son los típicos de las plantas.

Figura 7. Contenido en carbohidratos de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

El índice glucémico de un alimento mide su efecto inmediato en el aumento de la glucemia y es un número definido y constante para cada alimento. El contenido en hidratos de carbono complejos y fibra hacen que los hongos sean un alimento con muy bajo índice glucémico (IG=15), de modo que su digestión es más lenta y el azúcar se va liberando poco a poco. Los alimentos con un bajo índice glucémico se recomiendan para las personas que padecen diabetes puesto que suponen un menor aumento de la glucemia postprandial. 15 15

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3. Fibra Se considera fibra dietética a los polímeros procedentes de plantas que están formados por 10 o más monosacáridos que no pueden ser hidrolizados endógenamente por las enzimas digestivas y que ejercen un efecto fisiológico potencialmente beneficioso para la salud. La fibra dietética incluye polisacáridos, oligosacáridos y lignina. El consumo de fibra dietética y sus componentes promueve el mantenimiento de la salud y la prevención de ciertas enfermedades como diabetes, cáncer, enfermedad cardiovascular, hipercolesterolemia y obesidad (Theuwissen y Mensink, 2008; Charles, 2005; Bordonaro y Sartorelli, 2008). La fibra regula la absorción de azúcar, absorbe ciertos compuestos orgánicos como los ácidos biliares y es capaz de retrasar la absorción intestinal de azúcar lo que es muy beneficioso para el tratamiento de la diabetes. Los hongos son una buena fuente de fibra dietética. Según los datos bibliográficos los hongos contienen más cantidad de fibra insoluble (2,28–8,99 g/100 g porción comestible) que de soluble (0,32–2,20 g/100 g porción comestible) (Manzi et al., 2004). Los polisacáridos que se encuentran en mayor proporción en la fibra del champiñón son los -glucanos (4-13% de la fibra dietética total) seguidos de la quitina (Guillamon et al., 2010). Al igual que ocurre con otros nutrientes, el contenido de fibra variará dependiendo de la especie de seta, la morfología y las condiciones de cultivo, así como de la conservación y de los tratamientos culinarios a los que se vean sometidos estos productos. Según Manzi et al. (2001 y 2004) los hongos que mayor porcentaje de fibra total presentan son Agrocybe aegerita, Agaricus bisporus, Pleurotus seryngii y Pleurotus ostreatus. Un estudio realizado en Reino Unido muestra que 100 g de champiñones o setas frescos aportarían entre 5% y 25% de las ingesta recomendada diaria de fibra (18 g fibra/día en Reino Unido) (Manzi et al., 2001).

Figura 8. Cantidad de fibra de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods)

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Como ya se ha descrito anteriormente, la fibra tiene muchos efectos beneficiosos para la salud. En los últimos años se están realizando numerosos estudios sobre los efectos saludables que tiene la fibra de los hongos. En primer lugar, consumir mayor aporte de fibra ayuda a regular el tránsito intestinal. Por otro lado, los componentes bioactivos de la fibra, tipo -glucanos, se consideran compuestos bioactivos que, entre otros efectos, estimulan la respuesta inmune, son anticancerígenos, hipoglucémicos y antioxidantes. Se ha observado que un -Glucano aislado del cuerpo fructífero de Lentinula edodes, el Lentinan, estimula el sistema inmune en animales inhibiendo la proliferación de células cancerígenas. Los -glucanos están siendo utilizados como inmunomodulares en terapias contra el cáncer con cierto éxito (Reshetnikov et al., 2001). Actualmente se está prestando mucha atención, sobre todo a nivel comercial, a las propiedades funcionales que tienen ciertos componentes de la fibra de los hongos. Especialmente destacan los -glucanos del género Pleurotus por sus propiedades inmunomoduladoras. Además, se ha demostrado que un -glucano de este género, Pleuran, tiene un efecto supresor de tumores (Karácsonyi & Kuniak, 1994).

4. Lípidos Los hongos son, en general, bajos en grasa (menos del 5% en peso seco). Los factores ambientales afectan al contenido de lípidos en las setas dependiendo su concentración de las condiciones de crecimiento como pueden ser factores nutricionales, oxígeno, temperatura y la naturaleza del sustrato (Pedneault et al., 2007). El contenido en ácidos grasos insaturados es predominante en los hongos y, por lo tanto, está en mayor cantidad que los saturados. El ácido linoleico es el que está presente en mayor proporción en los hongos (Diez y Álvarez, 2001). Los ácidos linolénico y linoleico son ácidos grasos esenciales para el ser humano y, ya que nuestro organismo no los sintetiza, debemos ingerirlos con los alimentos. El ácido linoleico es un ácido graso omega 6 y el linolénico es omega 3, ambos poliinsaturados, a partir de ellos se pueden sintetizar el resto de ácidos grasos omega 6 y omega 3. Además de la importancia nutricional del ácido linoleico se debe resaltar también su función precursora de los compuestos volátiles en los hongos, tales como 1-octen-3-ol, 3-octanol, 1-octen-3-ona y 3-octanona (Combet et al., 2006), que son los principales compuestos aromáticos en la mayoría de las especies (Maga, 1981). Estos compuestos contribuyen también al flavor de la mayoría de las especies de hongos analizados (Guedes de Pinho et al., 2008). Según el trabajo de Reis et al. (2012a), en el que realizó un estudio comparativo de diferentes setas cultivadas, se concluyó que el shiitake es la que tiene los mayores niveles de poliinsaturados y menor cantidad de saturados que el resto de los hongos estudiados. Las especies del género Pleurotus tienen un perfil de ácidos grasos muy similar y destacan por ser las que más ácidos grasos monoinsaturados presentan.

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5. Proteínas El contenido proteico de los hongos oscila entre 15 y 35% de peso seco, dependiendo de las especies, de las variedades y de la etapa de desarrollo del cuerpo fructífero (Manzi et al., 2004; Diez y Álvarez, 2001). La digestibilidad proteica de los champiñones y setas en general es bastante buena, para P. ostreatus y L. edodes es 73,4% y 76,3%, respectivamente (Adewusi et al., 1993; Dabbour y Takruri, 2002). Estos valores son comparables con los de las leguminosas (70-80%) (Wong y Cheung, 1998) pero son inferiores a los de la proteína animal que tienen una digestibilidad de más del 90% (McDonough et al., 1990). El champiñón, a diferencia del resto de hortalizas, contiene todos los aminoácidos esenciales (lle, Leu, Lys, Met, Phe, Thr, Trp, Val), que son aquellos que el cuerpo humano no puede generar por si solo y tiene que ingerirlos con la dieta. Según la Organización Mundial de la Salud (OMS), los champiñones son especialmente ricos en ácido glutámico, ácido aspártico y arginina; los aminoácidos que presentan menor cantidad en el champiñón son metionina y cisteína (Manzi et al., 1999). El género Pleurotus parece ser el que mayor calidad proteica presenta, algunas de las variedades de este género tiene una buena distribución tanto de aminoácidos esenciales como de no esenciales (Dundar et al., 2008; Patil et al., 2010).

Figura 9. Contenido proteico de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

La presencia de aminoácidos en forma libre es escasa, algunos de los que pueden encontrarse son ácido glutámico, ornitina o alanina (Kim et al., 2009). Su importancia radica en que pueden contribuir al aroma y sabor propio de los champiñones, por ejemplo el ácido glutámico es el responsable mayoritario del sabor umami. Según la Organización de Agricultura y Alimentación (FAO), la calidad proteica de los hongos es mejor que la de la mayoría de los vegetales (FAO, 1981). La composición en aminoácidos de las proteínas de los hongos es comparable a la 18 18

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proteína animal lo cual es importante hoy en día para contrarrestar un alto consumo de alimentos proteicos de origen animal, sobre todo en los países desarrollados (Guillamon et al., 2010). Científicos estadounidenses realizaron un estudio en individuos sanos y obesos en el que sustituían la carne de ternera del almuerzo por champiñón durante 4 días consecutivos. El resultado fue que la cantidad de energía y grasa ingeridas al día disminuye cuando se introduce el champiñón en la dieta comparado con la dieta que incluye la carne. En cuanto a la valoración de los sujetos sobre la palatabilidad de las comidas y su sensación de apetito y de saciedad no se observó diferencias significativas cuando comían las diferentes preparaciones culinarias. Los autores proponen incluir más alimentos de baja densidad calórica, como el champiñón, en la dieta diaria en lugar de alimentos con mayor densidad energética, como estrategia para disminuir la prevalencia de obesidad y sobrepeso en la población (Cheskin et al., 2008).

6. Minerales Los minerales son elementos químicos imprescindibles para el normal funcionamiento metabólico de nuestro organismo. Los nutrientes minerales desempeñan funciones estructurales y/o metabólicas esenciales. La dieta debe aportarlos en cantidades suficientes, pero no excesivas, para cubrir sus requerimientos y en forma disponible para que las necesidades puedan ser satisfechas. Algunos se requieren en cantidades superiores a 100 miligramos por día (calcio, fósforo, sodio y potasio) y otros se necesitan en cantidades menores que son los llamados oligoelementos (hierro, flúor, yodo, cobre, cinc, selenio, etc.). El contenido de minerales en los hongos varía entre 6 y 11% sobre materia seca según la especie, por ejemplo, Pleurotus ostreatus tiene 6,90%, Pleurotus eryngii 8,60%, Lentinula edodes 5,85% y Hericium erinaceus 9,35%. Comparado con otros vegetales, los hongos contienen una cantidad razonable de minerales (Manzi et al., 1999). Los macroelementos que más abundan en los hongos cultivados son calcio, fósforo, potasio y magnesio y de los microelementos destacan cobre, selenio, hierro y cinc. Los que aparecen en mayor cantidad son selenio, potasio y fósforo (Cheung, 2008). Algunos de los hongos cultivados más comunes, A. bisporus, P. ostreatus y L. edodes, entre otros, son ricos en potasio (2670-4730 mg/100g s.m.s.) y se consideran una buena fuente de fósforo (493-1390 mg/100g s.m.s.), magnesio (20-200 mg/100g s.m.s.), cinc (4,70-9,20 mg/100g s.m.s.) y cobre (0,52-3,50 mg/100g s.m.s.) (Cheung, 2008). En cuanto al contenido mineral de los hongos cabe destacar que la mayoría de las setas cultivadas y también algunas especies del género Boletus son ricas en selenio de forma natural (Cocchi et al., 2006).

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Sodio Las necesidades de sodio en humanos son de unos 3 g/día aproximadamente. Habitualmente, la población consume mucho más sodio de la cantidad recomendada, esto se debe principalmente al mayor consumo de alimentos precocinados. Un consumo excesivo de sal provoca mayor riesgo de hipertensión.

Figura 10. Contenido de sodio de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

El champiñón y las setas aportan muy bajo contenido de sodio por lo que son el alimento ideal para una dieta baja en sal. Además tienen la ventaja que contienen glutamato de forma natural, este aminoácido es el responsable mayoritario del sabor umami. El sabor umami permite reducir la cantidad de sal en las comidas sin reducir la percepción de salado. Potasio El champiñón contiene concentraciones relativamente altas de potasio con niveles equivalentes a 7-9% de la cantidad diaria recomendada en una ración de 85 g. Fósforo El fósforo es un componente esencial en los organismos vivos ya que participa en numerosos funciones vitales. El fósforo, junto con el potasio, son los elementos mayoritarios en el champiñón. Los hongos contienen más cantidad de fósforo que otros vegetales u hortalizas.

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Figura 11. Contenido de fósforo de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

Selenio Comparado con otros minerales trazas como el Cu, Mg o Zn, el Se es un elemento que se necesita en una dosis menor. La ingesta recomendada diaria de selenio para humanos es 57 g (aunque los valores varían entre 30-80 g según bibliografía). La ingesta máxima recomendada oscila entre 100 y 200 g por día (Jarzynska y Falandysz, 2011). Aunque se necesite poca cantidad para cubrir las necesidades de selenio, no siempre es fácil llegar a la cantidad recomendada con la dieta habitual. Los alimentos que se consideran buenas fuentes de selenio son, entre otros, cangrejo, hígado, marisco y pescado (Rayman, 2000). Actualmente, el champiñón y las setas se consideran también alimentos ricos en selenio. En general, las frutas y hortalizas son muy pobres en este mineral y normalmente abunda en pescados o carnes. El contenido en selenio en el champiñón varía de 0,46 a 5,63 ppm s.m.s. en función de la especie (Clement, 1998), siendo la media entre 1 y 2 ppm s.m.s. de selenio. Esta cantidad representa el 15% de la ingesta recomendada diaria en EEUU. Los hongos acumulan selenio en función de la disponibilidad de este elemento en el medio donde crecen. Entre las funciones del selenio en nuestro organismo destaca su capacidad antioxidante, además ayuda a neutralizar los radicales libres, induce la apoptosis, estimula el sistema inmunológico e interviene en el funcionamiento de la glándula tiroides. El selenio es un componente de varias selenoproteínas con función preventiva de algunas formas de cáncer (Lu y Holmgren, 2009). La suplementación en selenio con dosis bajas parece ser beneficioso no sólo para la prevención del cáncer, sino que también puede influir positivamente en muchas otras funciones en el organismo mediante la reducción de las inflamaciones, enfermedades del corazón y la regulación 21 21

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de la presión arterial (Brozmanova et al., 2009). La eficacia de compuestos de selenio como agentes quimiopreventivos in vivo se correlaciona con su capacidad para efectuar la regulación del ciclo celular, para estimular la apoptosis y para inhibir la migración de células tumorales y la invasión in vitro (Zeng y Combs, 2008).

Figura 12. Contenido de selenio de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

El selenio y el cinc son minerales trazas con un conocido potencial antioxidante. El selenio ejerce una actividad antioxidante a través de las selenoproteínas como glutatión peroxidasa y tiorredoxina reductasa. El cinc es un importante cofactor de la enzima antioxidante superóxido dismutasa. Una deficiencia en selenio o en cinc conlleva una reducción de la capacidad antioxidante y se ha demostrado que, por el contrario, cuando hay una suplementación de alguno de ellos o de ambos mejora el estatus oxidativo (Hu et al., 2010; Sahin y Kucuc, 2003). En un estudio reciente (Yan y Chang, 2012), enriquecieron Pleurotus ostreatus con selenio y cinc e introdujeron este alimento en la dieta de animales experimentales para comprobar si la actividad antioxidante y antitumoral incrementaba. Pleurotus ostreatus es capaz de acumular grandes cantidades de elementos trazas e incorporarlos como compuestos orgánicos. Esta seta, por si misma, tiene alta capacidad antioxidante y si además la enriquecemos con selenio y cinc puede verse incrementada dicha capacidad. Los resultados del estudio mostraron que Pleurotus ostreatus enriquecida con selenio y cinc mejoraba la actividad antioxidante y prevenía el desarrollo de cáncer de pulmón en ratones. Según los autores, la suplementación de hongos con estos minerales es barata y segura y puede ayudar a incrementar la capacidad antioxidante de los mismos, así como, potenciar su propiedad antitumoral.

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Figura 13. Contenido de cinc de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods)

Investigaciones anteriores realizadas en el CTICH, que consisten en enriquecer el champiñón en selenio en el ciclo de cultivo, lograron dar un valor añadido a este producto aumentando su contenido. La fortificación de sustratos es también una vía potencial para incrementar el nivel de elementos trazas en los hongos cultivados.

7. Vitaminas Las vitaminas son compuestos orgánicos imprescindibles para la vida, que al ingerirlos de forma equilibrada y en dosis esenciales promueven el correcto funcionamiento fisiológico. La mayoría de las vitaminas esenciales no pueden ser sintetizadas por el organismo, por lo que éste no puede obtenerlas más que a través de la ingesta de alimentos. Cada vitamina desempeña un papel particular en el organismo. Algunas forman parte de sistemas enzimáticos, los llamados coenzimas, y catalizan ciertas reacciones químicas del metabolismo de los alimentos. Los hongos se consideran una buena fuente de vitaminas, sobre todo de riboflavina (B2), niacina (B3) y folatos (B9) que son aquellas que contienen en mayor cantidad. Mattila et al. (2001) ha publicado algunos datos sobre el contenido de varias vitaminas en hongos cultivados, la concentración oscila entre 1,8 a 5,1 mg/100 g s.m.s para riboflavina, de 31 a 65 mg/100 g s.m.s para niacina y 0,30 a 0,64 mg/100 g s.m.s para folatos. Resulta llamativo que el champiñón y las setas contengan folatos en cantidades relativamente altas y muy similares a la concentración que presentan los vegetales (Beelman y Edwards, 1989). El contenido en riboflavina en los hongos también supera la concentración presente en los vegetales, incluso, algunas variedades de Agaricus bisporus presentan concentraciones de riboflavina tan altas como las que se pueden encontrar en el huevo o el queso (Mattila et al., 2001).

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Figura 14. Contenido de riboflavina de hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods)

En los hongos cultivados el contenido de vitaminas puede variar entre unas especies y otras. En el caso de la niacina se observa que P. ostreatus presenta cantidades que oscilan entre 34 y 109 mg/100 g s.m.s., L. edodes entre 12 y 99 mg/100 g s.m.s. y A. bisporus entre 36 y 57mg/100 g s.m.s. (Crisan y Sands, 1978; Bano y Rajarathnam, 1986).

Figura 15. Contenido de niacina de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

Las vitaminas B1, B12 y C también están presentes en los hongos aunque en menor cantidad (Mattila et al., 2002). El contenido de vitamina B1 o tiamina en hongos oscila aproximadamente entre 0,60 y 0,90 mg/100 g s.m.s. En el caso de la vitamina B12 la cantidad presente es mucho menor, entre 0,60 y 0,80 g/100 g s.m.s, aun así los hongos contienen más B12 que los vegetales ya que éstos apenas contienen esta vitamina. Las dietas vegetarianas son de por sí carentes de B12. 24 24

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Vitamina D La vitamina D representa un papel importante en el mantenimiento de órganos y sistemas a través de múltiples funciones, tales como: la regulación de los niveles de calcio y fósforo en sangre, promueve la absorción intestinal de los mismos a partir de los alimentos y la reabsorción de calcio a nivel renal. Con esto contribuye a la formación y mineralización ósea, siendo esencial para el desarrollo del esqueleto. Además la vitamina D ha sido objeto de una mayor atención en los últimos años por su papel en la función muscular, la inmunología, el corazón y las enfermedades cardiovasculares, el cáncer, etc. (Phillips et al., 2012). En cuanto a la vitamina D, los hongos son el único alimento no animal que contienen esta vitamina (en forma de precursor) y, por lo tanto, son la fuente natural de vitamina D para los vegetarianos. El contenido de vitamina D 2 (ergocalciferol), una de las formas de la vitamina D, está presente en mayor cantidad en especies de hongos silvestres que en las especies cultivadas. Más concretamente en los champiñones se ha comprobado que realmente la presencia de vitamina D 2 es mayor en los champiñones silvestres que en los cultivados. Además, se ha estudiado la distribución de dicha vitamina en el cuerpo fructífero de distintas especies, encontrándose que el sombrero es la parte del hongo con mayor concentración (Mattila et al., 2002).

Figura 16. Contenido de vitamina D de algunos hongos respecto a hortalizas de consumo habitual (U.S.D.A., http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods).

Como ya se ha descrito, la vitamina D no se encuentra presente como tal en los hongos sino que es su precursor, el ergosterol, el que está presente. Los niveles de ergosterol, la provitamina del ergocalciferol (vitamina D2), son relativamente altos (400 a 600 mg/100 g s.m.s.) (Mattila et al., 2002). La presencia de la vitamina D en los hongos se atribuye a la exposición de la luz solar, que cataliza la conversión de ergosterol en los hongos a la vitamina D2 a través de una serie de reacciones fotoquímicas.

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Los cultivadores de hongos han incorporado tratamientos de luz UV en el cultivo, de esta manera, las setas contienen una cantidad de vitamina D similar a las silvestres (Simon et al., 2013). Análisis recientes en EEUU realizados en 10 especies diferentes de hongos cultivados mostraron que la concentración de vitamina D 2 oscilaba entre 0,03 a 63,2 mg/100 g (1,2 a 2528 IU/100 g) en peso fresco, encontrándose que los niveles más altos correspondían a los hongos que habían estado expuestos a los rayos UV durante su producción (Phillips et al., 2011). Numerosos artículos (Ko et al., 2008; Koyyalamudi et al., 2009; Simon et al., 2011) afirman que la exposición a la luz UV eleva considerablemente el contenido de vitamina D2 biodisponible. Parece ser que el tratamiento es más eficaz si los paquetes se colocan en una sola capa y uniformemente distribuidos. El contenido de vitamina D 2 puede llegar a superar un nivel de 100 mg/kg s.m.s. en condiciones óptimas (Kalăc, 2013).

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Figura 17. Comparaciรณn del contenido en algunos micronutrientes entre los hongos y otros vegetales (USDA Nutrient Data Laboratory, 2010). Basado en la raciรณn estรกndar de hongos (84 g) y vegetales (85 g) que proporciona la FDA. (www.ars.usda.gov/nutrientdata)

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COMPUESTOS BIOACTIVOS DE LOS HONGOS Tradicionalmente las investigaciones científicas se han centrado en las propiedades nutricionales de los hongos. En la última década, además de estudiar la composición nutricional de los hongos, está cobrando más importancia el estudio de los compuestos biológicamente activos que poseen y de los que se ha comprobado que tienen importantes propiedades beneficiosas para la salud. Se han identificado numerosos compuestos bioactivos en los hongos. La concentración de éstos dependerá de la variedad, el sustrato, el cultivo, condiciones de almacenamiento y procesamiento, etc. (Barros et al., 2007b). Entre los compuestos bioactivos se encuentran polisacáridos, proteínas, compuestos fenólicos (flavonoides, lignanos y ácidos fenólicos), ligninas, triterpenos, etc. Estos compuestos son los responsables de las propiedades medicinales que tienen los hongos como la capacidad antioxidante, propiedad inmunomoduladora, anticancerígena, antiglicémica y hepatoprotectora, entre otras.

1. Polisacáridos Entre los compuestos bioactivos de los hongos, los polisacáridos son los que presentan mayor actividad antitumoral, antiviral e inmunomoduladora (Mizuno y Nishitani, 2013). Sobre todo son los polisacáridos que se encuentran en la pared celular los que presentan mayor bioactividad. Estos polisacáridos son: quitina, celulosa, β-glucanos y complejos polisacáridos-proteína (Zhang et al., 2007). Estos polisacáridos biológicamente activos se pueden encontrar en los cuerpos fructíferos, en el micelio cultivado e incluso ser extraídos del medio donde se cultivan. Existen numerosos estudios, tanto in vivo como in vitro, en los que se han aislado β-glucanos y complejos polisacáridos-proteína de diferentes hongos y se ha demostrado que éstos tienen importantes propiedades biológicas como agentes inmunomoduladores, antitumorales, hipoglicémicos y antioxidantes (Cheung, 2010). Investigaciones recientes han observado que los polisacáridos del champiñón y de las setas pueden evitar la oncogénesis, por su actividad antitumoral directa contra varios tumores y además previenen la metástasis del tumor. Los efectos son mejores cuando se utiliza junto con la quimioterapia (Wasser, 2002). A continuación, se destacan algunos de los polisacáridos más conocidos presentes en los hongos y a los que se les atribuyen numerosas propiedades medicinales. β-glucanos - Pleuran. Es un polisacárido tipo β-glucano que se encuentra en las especies de hongos que componen el género Pleurotus. Este polisacárido tiene un significativa actividad anticarcinogénica y estimulante de la inmunidad (Khan y Tania, 2012). En el estudio de Jesenak et al. (2013) se demostró que el Pleuran 28 28

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reduce la morbilidad causada por infecciones recurrentes de las vías respiratorias a través de la modulación de la inmunidad humoral y celular. Se le han asociado a este compuesto efectos positivos en la disminución de los niveles de colesterol en sangre en ratas (Bobek et al., 2001) y hamsters (Cheung, 1998). En humanos los β-glucanos procedentes de los hongos también parecen reducir el nivel de colesterol (Braaten et al., 1994) y LDL en sangre (Behall et al., 1997). Entre las actividades que posee el β-glucano Pleuran destaca la mejora del estatus antioxidante (aumenta las actividades superóxido dismutasa, glutatión peroxidasa y glutatión reductasa en hígado) como se demostró en un ensayo realizado en ratas (Bobek y Galbavy, 2001). - Lentinan. Polisacárido del hongo Lentinula edodes (shiitake). Según la bibliografía consultada, Lentinan y Pleuran son los dos β-glucanos más utilizados por la industria farmacéutica ya que parecen ser los que tienen mayor actividad biológica. Lentinan destaca principalmente por su actividad antitumoral e inmunomoduladora. Diversos estudios han demostrado que este polisacárido estimula la función inmune, por ejemplo, en el trabajo de Gordon et al. (1995) con pacientes con VIH se combinó el tratamiento de esta enfermedad con 2 mg de Lentinan y mejoró la evolución de la enfermedad gracias a su efecto inmunomodulador. En la misma línea que el polisacárido de Pleurotus, Lentinan posee también actividad antitumoral (Rathee et al., 2011). Se ha observado que la administración de Lentinan junto con el tratamiento del cáncer (quimioterapia) prolonga el tiempo de supervivencia de los pacientes, mejora los parámetros inmunológicos y se incrementa la calidad de vida en pacientes con cáncer de estómago, colon y otros carcinomas en comparación con pacientes que sólo se les trataba con quimioterapia (Hazama et al., 1995). Otros efectos que se han relacionado con este β-glucano es que incrementa la resistencia a la inflamación intestinal de la mucosa (Zeman et al., 2001) e inhibe el desarrollo de úlceras intestinales (Nosalova et al., 2001). Además presenta un efecto positivo en la peristalsis (Van Nevel et al., 2003). Por último, destacar también su capacidad para promover la actividad enzimática antioxidante.

Figura 18. Estructura del polisacárido lentinan (http://www.biospectrum.com).

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- Ganopoly. Este polisacárido se ha aislado de Ganoderma lucidum, uno de los hongos con más propiedades medicinales que se conocen. Las propiedades bioactivas de Ganopoly están en línea con lo descrito anteriormente para Pleuran y Lentinan. Tiene alta actividad antitumoral, se ha demostrado su eficacia clínica en las terapias anticancerígenas porque mejora los síntomas procedentes de esta enfermedad (Gao et al., 2003). La actividad antidiabética que se le asocia viene determinada por su capacidad para bajar el nivel de glucosa post-prandial en pacientes con diabetes tipo II (Gao et al., 2004). Se ha demostrado también que este polisacárido puede actuar como un potente inmunoestimulante (El Enshasy y Hatti-Kaul, 2013). - Grifolan. Es un β-glucano extraído del hongo Grifola frondosa. Este compuesto posee importantes propiedades medicinales, entre ellas la de promover la actividad de los macrófagos e incrementar la producción de la interleuquina IL-1 mejorando la respuesta inmune. Se ha demostrado que el polisacárido Grifolan es capaz de incrementar la producción de insulina por lo que este compuesto se podría utilizar para el tratamiento de la diabetes (Manohar et al., 2002). A este compuesto se le atribuye también actividad antifúngica, según Uchiyama et al. (2002) es capaz de suprimir el hongo patógeno Candida albicans, que puede causar infecciones de las membranas de la cavidad oral y sistémica incluso infecciones de los pulmones, los ganglios linfáticos, el hígado y el bazo. Además de las propiedades ya descritas para este β-glucano, en un estudio en ratones se observó que Grifolan puede suprimir la inflamación de las membranas mucosas del tracto respiratorio (Korpi et al., 2003). Este polisacárido tiene también actividad anticancerígena porque es capaz de restaurar la inmunidad celular que se destruye a causa de los tratamientos de radio y quimioterapia (Ooi y Liu, 2000). Complejo polisacárido-proteína Los complejos polisacárido-proteína de los hongos incrementan la respuesta inmune, tanto la innata como la celular, y muestran también actividad antitumoral en animales y en humanos (Mizuno, 1999; Reshetnikov et al., 2001). La estimulación de los sistemas de defensa inmune del huésped por polisacáridos bioactivos procedentes de hongos medicinales tienen un efecto significativo sobre la maduración, la diferenciación y la proliferación de muchos tipos de células inmunes en el huésped (Wasser, 2011). Junto a los complejos polisacáridos-proteína, las glicoproteínas y los complejos polisacáridos-péptidos ejercen también una actividad antitumoral e inmunomoduladora importante. Por ejemplo, el estudio del hongo Trametes versicolor permitió descubrir dos compuestos muy interesantes, un complejo polisacárido-proteína soluble en agua, el polisacárido-K (PSK), de nombre comercial krestino, y un polisacárido-péptido (PSP) ambos obtenidos de su micelio, y con una extraordinaria actividad inmunopotenciadora y anticancerígena (Rowan et al., 2002). 30 30

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En otros hongos se han identificado también polisacáridos con propiedades inmunomoduladoras como el complejo polisacárido-proteína llamado LEM en el micelio de Lentinula edodes, glicoproteínas con actividad inmunoestimulante (FIPs) y un complejo polisacárido-péptido (GPP) en Ganoderma lucidum (Rop et al., 2009).

2. Otros compuestos bioactivos Además de los polisacáridos y las proteínas, los hongos contienen otros compuestos bioactivos que se clasifican según su peso molecular. Los compuestos con mayor peso molecular son las ligninas y lectinas, entre otros, y con menor peso destacan los triterpenos y los compuestos fenólicos (Lindequist et al., 2005). Compuestos de bajo peso molecular Los triterpenos representan uno de los grupos más importantes de compuestos bioactivos que se encuentran en los hongos medicinales. Ganoderma lucidum es un buen ejemplo ya que tiene más de 120 triterpenos diferentes (Kim y Kim, 1999). Se ha demostrado que varios triterpenos de G. lucidum son agentes antivirales activos contra el VIH tipo I y contra el virus del herpes tipo I (El-Mekkawy et al., 1998; Mothana et al., 2003). Otros pueden inhibir la síntesis de colesterol (Komoda et al., 1989) e, incluso, algunos son capaces de inhibir las enzimas que participan en la conversión de la angiotensina (Morigiwa et al., 1986) o la agregación plaquetaria (Su et al., 1999), pudiendo así reducir el riesgo de aterosclerosis. Los compuestos fenólicos son también compuestos bioactivos de los hongos, se caracterizan por su alta capacidad antioxidante. Numerosos trabajos que se han llevado a cabo en varias especies de setas incluyendo G. frondosa, H. erinaceus, L. edodes y P. ostreatus, entre otras, han mostrado que sus extractos acuosos y metanólicos son ricos en compuestos fenólicos y que tienen una alta capacidad antioxidante in vitro (Mau et al., 2002; Elmastas et al., 2007). También se han encontrado compuestos fenólicos con poder antioxidante en otras especies de hongos además de las nombradas anteriormente. La flavoglaucina, un compuesto fenólico aislado del micelio del hongo Eurotium chevalieri, es un antioxidante excelente en aceites vegetales a una concentración de 0,05% (Elmastas et al., 2007). En la mayoría de estos estudios se encontró una correlación positiva entre el contenido fenólico total en los extractos de hongos y sus propiedades antioxidantes, lo que confirma que los hongos comestibles tienen un papel importante como antioxidantes naturales debido a la capacidad de sus compuestos fenólicos para inhibir la oxidación de lípidos. Además de los compuestos fenólicos, los hongos poseen otros compuestos con actividad antioxidante como β-tocoferol y β-caroteno.

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Compuestos de alto peso molecular Las lectinas son proteínas que se unen a azúcares con una elevada especificidad. Las lectinas derivadas de los hongos se caracterizan por sus actividades: inmunomoduladora, antiproliferativa y antitumoral (El Enshasy y Hatti-Kaul, 2013). Estos compuestos modulan el sistema immune humano porque estimulan la maduración de las células inmunes in vitro (Wang et al., 1996; Lin et al., 2009). Se ha demostrado que las lectinas tienen también una actividad hipoglicémica. En el estudio de Ahmad et al. (1984) se aislaron lectinas de los hongos Agaricus campestris y Agaricus bisporus y observaron que eran capaces de incrementar la liberación de insulina en islotes de Langerhans extraídos de ratas.

www.mushrooms.ca

En algunas especies de Pleurotus se han aislado lectinas que contienen aminoácidos como glucosa, arabinosa, galactosa, manosa y xilosa con propiedades antiinflamatorias, entre dichas especies se encuentran P. japonicus (Lindequist et al., 2005), P. ostreatus y P. cornucopiae (Yoshida et al., 1994). Las ligninas son polímeros presentes en las paredes celulares de los hongos. Se ha comprobado que ligninas solubles en agua, aisladas de Lentinula edodes, tienen actividad antiviral ya que son capaces de inhibir en cierta medida el desarrollo del VIH (Lindequist et al., 2005).

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PROPIEDADES SALUDABLES DE LOS HONGOS Durante miles de años, los hongos han sido utilizados por la medicina tradicional oriental, si bien no ha sido hasta las últimas dos o tres décadas cuando se han comenzado a desarrollar estudios para demostrar las propiedades de sus extractos en la prevención y tratamiento de diversas enfermedades, entre ellas, cáncer, Alzheimer, diabetes, obesidad, etc. (Cheung et al., 2003). Gracias a estos estudios se ha demostrado que el consumo de hongos o sus compuestos bioactivos aislados suponen un beneficio para la salud (Lakhanpal y Rana, 2005). A continuación se explican algunas de las propiedades saludables que presentan los hongos y sus compuestos bioactivos:

1. Antioxidante Actualmente, la capacidad antioxidante de los alimentos está cobrando cada vez mayor importancia como medio para combatir el estrés oxidativo. El metabolismo celular produce de manera natural especies reactivas del oxígeno, los conocidos “radicales libres”. Cuando el mecanismo antioxidante no es capaz de detoxificar un exceso de estas especies, el resultado es el estrés oxidativo. Los antioxidantes pueden ser endógenos, generados por el propio organismo, o exógenos, que son los que provienen de la dieta. Incrementar la ingesta de antioxidantes ayuda a proteger al organismo de los radicales libres y retrasa el progreso de muchas enfermedades crónicas (Liu et al., 2013). Hay varios tipos de antioxidantes según su mecanismo de acción: preventivos, los que inhiben la formación de radicales libres; secuestrantes de radicales libres y las enzimas reparadoras que se encargan de reparar el daño una vez que se ha producido. Existen una gran variedad de alimentos ricos en compuestos con reconocida actividad antioxidante, entre ellos, los hongos. El potencial antioxidante de los hongos, tanto cultivados como silvestres, es hoy en día motivo de numerosos estudios y publicaciones científicas. El valor antioxidante de los hongos es comparable con el de los alimentos de origen vegetal, los compuestos responsables del poder antioxidante en los hongos son varios: selenio, compuestos fenólicos, ergotioneína, tocoferoles, carotenoides, etc. Se ha demostrado que un buen número de hongos comestibles podrían ser utilizados como antioxidantes naturales por su alto potencial frente al estrés oxidativo (Kim et al., 2008; Liu et al., 2012; Palacios et al., 2011; Reis et al., 2012b). Entre los fenoles identificados en el champiñón predominan la tirosina, el catecol, ácidos fenólicos, ácido ρ-hidroxibenzoico, el ácido tr-cinámico, ácido ρcumárico y ácido vanílico (Dubost, 2007). En animales se ha demostrado que el extracto de Pleurotus protege los órganos de ratas de más edad frente al estrés 33 33

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oxidativo y se han sentado las bases para poder probar la actividad de dichos extractos en humanos (Jayakumar et al., 2007; Jayakumar et al., 2006). Además, este autor sugirió incorporar a la dieta el extracto como suplemento nutricional para incrementar las defensas del cuerpo contra el estrés oxidativo (Jayakumar et al., 2007). En otro estudio del mismo autor también con ratas de edad avanzada, se observó que un extracto de P. ostreatus aumentaba la expresión de los genes para la enzima antioxidante catalasa y disminuía la incidencia de la oxidación de proteínas inducida por los radicales libres, por lo que este extracto parece proteger ante la aparición de trastornos asociados con la edad en los que los radicales libres estuvieran implicados (Jayakumar et al., 2010). Respecto a los polifenoles, los champiñones son los hongos que contienen mayor nivel de estos antioxidantes. Una ración de champiñón (85 g) contiene entre 43 y 75 mg de fenoles totales. Se ha encontrado una relación positiva entre ese mayor contenido en fenoles y la capacidad de secuestrar radicales libres, siendo estos fenoles los compuestos que más contribuyen a la capacidad antioxidante (Dubost, 2007). Además, los polisacáridos de los hongos pueden potenciar los sistemas de defensa in vivo contra el daño oxidativo. Los cuerpos fructíferos de Pleurotus abalonus producen un complejo polisacárido-péptido (F22) capaz de aumentar la actividad y expresión génica de enzimas antioxidantes y de reducir la peroxidación lipídica en ratones con senescencia acelerada (Li et al., 2007). El Pleuran, otro β-1,3-D-glucano que se extrae de Pleurotus ostreatus mejora el estatus antioxidante de las ratas, aumenta la actividad de las enzimas superóxido dismutasa (SOD), glutatión peroxidasa (GSH-PX) y glutatión reductasa (GRD) (Bobek y Galbavy, 2001). La ergotioneína es un compuesto que se encuentra en los hongos y que es un excelente antioxidante in vivo (Dubost et al., 2007) y además protege a las células contra el daño oxidativo (Aruoma et al., 1999). Boletus edulis es el hongo que presenta la concentración de ergotioneína más elevada de todos los alimentos (528,1 mg/kg s.m.h.) (Ey et al., 2007). Otros hongos más comunes como el A. bisporus presentan concentraciones que rondan 0,21-0,47 mg/g s.m.s. (Dubost et al., 2006; Dubost et al., 2007), aunque P. ostreatus (2-2,59 mg/g s.m.s.) y L. edodes (1,98-2,09 mg/g s.m.s.) mostraron niveles más altos. Por lo tanto, los hongos comestibles contienen una cantidad de ergotioneína apropiada para mejorar la capacidad antioxidante de las comidas. El selenio juega un papel muy importante en los sistemas antioxidantes del cuerpo humano, actuando como cofactor de la glutatión peroxidasa, potenciando las actividades del α-tocoferol y ayudando a los mecanismos de reparación del DNA. Como se mencionó anteriormente, hongos del género Boletus poseen altas concentraciones de este compuesto, entre 1-5 mg/kg s.m.s. (B. edulis, B. pinicola y B. aestivalis) (Kalac, 2009). Otras especies de hongos que presentan concentraciones más bajas de este mineral, como Agaricus bisporus, se pueden suplementar sus sustratos de cultivo añadiendo selenito de sodio para aumentar así su concentración (Spolar et al., 1999). En el CTICH se han realizado estudios sobre la capacidad antioxidante de champiñones y setas. En concreto, se determinó la actividad antioxidante de 10 34 34

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especies de hongos cuyo cultivo se había hecho con sustratos propios de La Rioja. Los resultados obtenidos sugirieron que hongos como Agaricus bisporus, Hypsizigus ulmarius, Agrocybe aegerita y Pleurotus ostreatus poseen elevada capacidad antioxidante y alta concentración de fenoles (Grifoll et al., 2014).

Figura 19. Contenido de fenoles totales en diferentes hongos cultivados en La Rioja (HU = Hypsizigus ulmarius, AB = Agaricus bisporus, PO = Pleurotus ostreatus, AA = Agrocybe aegerita, HE = Hericium erinaceus, PE = Pleurotus eryngii, LE = Lentinula edodes, HTg = Hypsizigus tessulatus gris, HTb = Hypsizigus tessulatus blanca, PN = Pholiota nameko). Letras diferentes indican diferencias significativas entre los distintos hongos (p < 0,05) (Grifoll et al., 2014).

2. Antitumoral En la mayor parte de los países desarrollados el cáncer es la segunda causa de mortalidad en la población y se considera como una epidemia global. Es posible prevenir casi un 30% de los casos de cáncer modificando los factores de riesgo principales como son la alimentación, el tabaco, el alcohol o la falta de ejercicio físico. Según numerosos estudios una dieta rica en frutas, hortalizas, cereales integrales, fibra dietética, ciertos micronutrientes (vitaminas y minerales), ayuda a proteger al organismo frente a cierto tipo de tumores (Menendez y Lupu, 2006). Los hongos contienen una serie de compuestos, ya citados anteriormente, que poseen actividad anticancerígena. El consumo de hongos puede reducir el riesgo de padecer algunos tumores o prevenirlos, por ejemplo, en un estudio realizado con mujeres postmenopaúsicas coreanas se observó que el consumo de regular de hongos reducía el riesgo de cáncer de mama (Hong, 2008). Estudios epidemiológicos han demostrado que la ingesta habitual de hongos que presentan actividad anticancerígena como parte de una dieta normal reduce el riesgo de formación de tumores. Los niveles de mortalidad por cáncer en grupos de población que consumían el Agaricus blazei y Flammulina velutipes en su menú habitual fueron significativamente menores que los del resto de la población mundial (Gi-Young et al., 2005). El consumo del hongo Maitake incrementa la actividad de las células T auxiliares 35 35

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que atacan a las células cancerígenas (Israilides et al., 2008) y ejerce un efecto favorable sobre el cáncer de pecho (Chan et al., 2011), colón (Masuda, 2009) y próstata (Fullerton, 2000). Los trabajos de Tanaka et al. (2011) y de Sliva (2003) mostraron también que los hongos shiitake y reishi tienen actividad antitumoral en estudios in vivo con animales. Algunos hongos del género Cordyceps son capaces de inhibir la división y proliferación de células cancerígenas (Das et al., 2010). Incluso el champiñón blanco común puede modular la actividad de la enzima aromatasa y reducir la producción de estrógeno in situ en mujeres postmenopaúsicas, lo que lo convierten en un excelente agente quimiopreventivo del cáncer de mama (Chen et al., 2006). Entre los compuestos con actividad antitumoral de los hongos, los polisacáridos parecen ser los más potentes. Estudios científicos muestran que los polisacáridos de los champiñones pueden evitar la oncogénesis, por su actividad antitumoral directa contra varios tumores y además previenen la metástasis del tumor. Su actividad se incrementa cuando se utiliza junto con la quimioterapia (Wasser, 2011). Otro ejemplo es la administración de Lentinan durante el tratamiento con quimioterapia que se ha observado que incrementa la calidad de vida en pacientes con cáncer de estómago, colon y otros carcinomas en comparación con pacientes que sólo se les trataba con quimioterapia (Hazama et al., 1995). Más polisacáridos han sido estudiados en detalle como el esquizofilano de Schizophyllum commune, ensayos clínicos en humanos con este compuesto han demostrado su actividad beneficiosa en pacientes con un cáncer gástrico inoperable y recurrente. Otros estudios indicaron su actividad como inhibidor de la segunda etapa de cáncer cervical y en grados avanzados de carcinoma cervical (Hobbs, 1995; Borchers et al., 1999). Destacan también los estudios clínicos realizados con Ganopoly, el polisacárido extraído de Ganoderma lucidum, en los que se detectó que los síntomas relacionados con el cáncer, como sudoración o insomnio, mejoraban cuando se les trataba con Ganopoly tres veces al día (dosis: 1800 mg).

3. Inmunomoduladora Un inmunomodulador es una sustancia que modifica (puede aumentar o disminuir) la capacidad del sistema inmune para ejercer una o más de sus funciones, como la producción de anticuerpos, el reconocimiento antigénico, o la secreción de mediadores inflamatorios. La modulación del sistema inmune a través de su estimulación o supresión puede contribuir al mantenimiento de un buen estado de salud. El uso de agentes que activan los mecanismos de defensa del huésped (inmunoestimuladores o inmunopotenciadores), proporcionaría una herramienta terapéutica adicional a la quimioterapia convencional en personas inmunocomprometidas. Los hongos comestibles constituyen una fuente de compuestos “potenciadores de la defensa del huésped” por su actividad estimuladora del sistema inmune. Diversas sustancias con efecto inmunoestimulante se han aislado del micelio y de los cuerpos fructíferos de diferentes hongos, fundamentalmente polisacáridos con estructura tipo β-glucanos, lectinas y terpenos. Estos compuestos estimulan diferentes 36 36

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poblaciones celulares como macrófagos, células NK (un tipo de linfocito), neutrófilos o linfocitos e inducen la síntesis de citoquinas (Chen y Seviour, 2007). Así, algunos polisacáridos o complejos polisacárido-proteína de los hongos son capaces de estimular el sistema inmune no específico y ejercer actividad antitumoral a través de la estimulación de los mecanismos de defensa del huésped (Rathee et al., 2012). Según el peso molecular de los polisacáridos extraídos de los hongos el mecanismo de la acción inmunomoduladora será diferente. Los polisacáridos de bajo peso molecular pueden penetrar en las células y ejercer así el efecto potenciador del sistema inmune. Los de mayor peso molecular, al no poder entrar en la célula, se unen a receptores específicos de la membrana celular y propagan así la respuesta (El Enshasy y Hatti-Kaul, 2013).

Figura 20. Mecanismo de acción de un β-glucano como modulador del sistema inmune (www.progal-bt.com).

Son muchas las especies de hongos que poseen actividad inmunomoduladora. Una de las más representativas es la Ganoderma. Estudios realizados con polisacáridos de Ganoderma lucidum mostraron que dichos compuestos son capaces de estimular el sistema inmune de ratones inmunodeprimidos, los autores aseguran que estos compuestos podrían utilizarse como potenciadores para paliar la inmunosupresión inducida por quimioterapia (Zhu et al., 2007). La actividad inmunomoduladora de Grifola frondosa debe también tenerse en cuenta ya que varias investigaciones sugieren que el mecanismo de la actividad antitumoral del polisacárido grifolano está fuertemente relacionado con la inmunomodulación. Se ha demostrado que este polisacárido activa in vitro los macrófagos para producir el factor de necrosis tumoral (TNF-α) (Ishibashi et al., 2001). Compuestos bioactivos de otros hongos como Agaricus brazei, Lentinula edodes, Hericium erinaceus y Pleurotus ostreatus son capaces de inducir la producción de TNFα e incrementar la expresión de citoquinas e interleuquinas (IL-1β, IL-4, IL-8, IL-12) activando así el sistema inmune y, por tanto, actuando como inmunomoduladores (Lee et al., 2009; El Enshasy y Hatti-Kaul, 2013).

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4. Antiobesidad y antihiperlipemiante La obesidad es un serio problema de salud pública que ha alcanzado proporciones epidémicas en muchos países desarrollados. De hecho, la Organización Mundial de la Salud (OMS) la ha definido como la “Epidemia del siglo XXI”. El aumento de grasa corporal que acompaña la obesidad puede ser debido a un cambio en el número y/o tamaño de los adipocitos, las células más abundantes del tejido adiposo. El exceso de energía ingerida es almacenado en el interior de los adipocitos en forma de triglicéridos y cuando el organismo necesita energía, dichos triglicéridos son hidrolizados hasta ácidos grasos libres y glicerol en un proceso que se denomina lipolisis. En los últimos años varios estudios han destacado los efectos beneficiosos de ciertas especies de hongos en la prevención de la obesidad y sus alteraciones asociadas (Handayani et al., 2014; Kanagasabapathy et al., 2013; Schneider et al., 2011). Jeong y sus colaboradores (2010) observaron que la administración oral de Agaricus bisporus a ratas alimentadas con una dieta hipercolesterolémica reduce tanto la concentración plasmática de triglicéridos en sangre como el nivel de glucosa, por lo que se deduce que este hongo influye de forma beneficiosa en el metabolismo lipídico lo cual podría resultar muy ventajoso en el tratamiento de la obesidad. Se ha demostrado que el género Pleurotus previene la ganancia de peso y la hiperlipidemia en ratones C57BL/6J alimentados con una dieta alta en grasa porque es capaz de inducir la lipolisis e inhibir la diferenciación de adipocitos. Por ejemplo, Los βglucanos del hongo Pleurotus sajor-caju previenen el desarrollo de obesidad y el estrés oxidativo en ratones alimentados con una dieta alta en grasa (Kanagasabapathy et al., 2013). Estudios previos realizados en el CTICH en colaboración con el CIBIR demostraron que aplicando un tratamiento con extractos de Pleurotus ostreatus en cultivos celulares de adipocitos subcutáneos incrementaba la lipolisis, este hecho podría ser un mecanismo por el que los extractos de esta seta son capaces de disminuir el tamaño del adipocito, y, por tanto, del tejido adiposo (Aguilera-Lizarraga et al., 2013). Además el tratamiento con P. ostreatus disminuyó los niveles de leptina en los adipocitos subcutáneos, hormona que se encuentra normalmente en niveles más altos en la obesidad. Todos estos datos en conjunto sugieren potenciales efectos protectores de la seta ostra en la obesidad y sus alteraciones asociadas. Siguiendo con los efectos antilipemiantes del género Pleurotus, se ha observado que los polisacáridos de Pleurotus eryngii son capaces de disminuir el nivel de lípidos en sangre en ratones alimentados con una dieta alta en grasa (Chen et al., 2012). También se ha demostrado que son más efectivos inhibiendo la acumulación de lípidos que otros polisacáridos extraídos de hongos tales como Hericium erinaceus, Ganoderma lucidum, Lentinula edodes o Pleurotus ostreatus (Chen et al., 2013). Al shiitake también se le atribuyen efectos beneficiosos en relación a la obesidad, ya que puede contribuir a disminuir el nivel de lípidos en plasma y prevenir el aumento de peso corporal. La administración de esta seta a ratas con una dieta alta 38 38

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en grasa condujo a una reducción del 55% de los niveles plasmáticos de colesterol y a una menor acumulación de grasa, comparado con otro grupo de ratas que sólo consumían dieta alta en grasa sin shiitake (Handayani et al., 2011). En otro estudio posterior del mismo autor se correlacionó a un β-glucano de shiitake con el menor nivel de triglicéridos en sangre, reducción de la acumulación de grasa, menor ganancia de peso corporal y descenso de acumulación de grasa en el hígado (Handayani et al., 2014). El polisacárido PNPS-1 de Pholiota nameko tiene también un importante efecto hipolipidémico, ya que se ha confirmado que puede disminuir el nivel lipídico tanto a nivel sérico como hepático. Además, incluso se ha comprobado que este polisacárido reducía la ganancia de peso y la acumulación de grasa a nivel visceral, lo cual es muy interesante ya que el incremento de grasa visceral es una de las principales causas del síndrome metabólico (Li et al., 2010).

5. Propiedad reductora del nivel de colesterol Los hongos y sus extractos podrían ser considerados como una nueva fuente de compuestos con actividad hipocolesterolémica porque son ricos en derivados del ergosterol, β-glucanos e inhibidores de la enzima HMG-CoA reductasa. Existen diferentes estudios, algunos de los cuales ya se han mencionado anteriormente, que describen los efectos beneficiosos de los hongos sobre el nivel de colesterol en sangre (Gil-Ramírez et al., 2011; Gil-Ramírez et al., 2013a). Entre diversas especies de hongos destaca el género Pleurotus por su efecto potencialmente regulador del metabolismo del colesterol. Estos hongos pueden sintetizar lovastatina, una estatina altamente hipocolesterolémica porque inhibe la enzima HMG-CoA reductasa, enzima clave en la regulación de la biosíntesis del colesterol en el hígado (Gil-Ramírez et al., 2013b). La lovastatina también aumenta la actividad de los receptores del colesterol LDL. Además, algunos beta-glucanos de Pleurotus son capaces de unirse a los ácidos biliares, reduciendo la formación de las micelas y la absorción del colesterol (Fidge, 1993; Bobek y Galbavy, 1999).

Figura 21. Efecto de los hongos en el metabolismo el colesterol (Guillamón et al., 2010). 39 39

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En el caso del champiñón, su actividad reductora de colesterol se ha descrito en numerosos trabajos, como en el estudio de Jeong et al. (2010) que suplementó con champiñón una dieta alta en grasa para ratas y comprobó que el colesterol sanguíneo disminuía en estos animales comparados con los controles que no tomaban champiñón. El mismo efecto observaron años antes en otro trabajo al incluir este hongo en una dieta rica en fibra y evidenciaron también que el nivel de colesterol era menor cuando los animales tomaban la dieta con champiñón (Fukushima et al., 2000).m Hongos Agaricus bisporus

Auricularia auricula Lentinus edodes

Propiedades hipocolesterolémicas ↓ Colesterol LDL ↓ Colesterol sérico total ↓ Colesterol HDL ↑ Receptor de LDL hepático ↓ Depósito graso ↓ Triglicéridos en hígado ↓ Colesterol LDL ↓ Colesterol sérico total

↓ Nivel de colesterol ↓ Fosfolípidos plasmáticos Modificación del metabolismo hepático de fosfolípidos Pleurotus citrinopileatus ↓ Lípidos totales ↓ Colesterol total ↓ Triglicétidos en hígado y plasma ↑ Excrección de ácidos biliares Inhibición de HMG-CoA reductasa Pleurotus ostreatus ↓ Colesterol VLDL ↓ Colesterol LDL ↓ Colesterol sérico total ↓ Triglicéridos plasmáticos ↓ Presión arterial ↓ Actividad antioxidante de glutatión peroxidasa Inhibición de HMG-CoA reductasa Tabla 4. Propiedades hipocolesterolémicas de los hongos (Guillamón et al., 2010).

Compuestos obtenidos de Ganoderma lucidum, como son los ácidos ganodérmicos y los triterpenos, han demostrado también poseer actividad hipocolesterolémica, así como, los polisacáridos de Auricularia aurícula (Hobbs, 1995; Rowan et al., 2002). También se le atribuye efecto hipocolesterolémico a la seta shiitake, en concreto el efecto se debe a la eritadenina, este compuesto ejerce su actividad mediante la reducción de la secreción de colesterol desde el hígado a la circulación sanguínea y/o a través del aumento de la distribución del colesterol desde el plasma hacia los tejidos periféricos (Shimada et al., 2003). Además se ha demostrado que la suplementación con shiitake y su compuesto eritadenina inhibe el desarrollo de la hipercolesterolemia inducida por una dieta alta en grasa (Yang et al., 2013).

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6. Antidiabética Según la OMS, la diabetes es una enfermedad crónica que aparece cuando el páncreas no produce insulina suficiente o cuando el organismo no utiliza eficazmente la insulina que produce. La insulina es una hormona que regula el azúcar en la sangre. El efecto de la diabetes no controlada es la hiperglucemia (aumento del azúcar en la sangre), que con el tiempo daña gravemente muchos órganos y sistemas, especialmente los nervios y los vasos sanguíneos. Se han llevado a cabo un elevado número de estudios sobre el papel de los hongos en el tratamiento dietético de la diabetes, de los que se concluye que los hongos son el alimento ideal para prevenir la hiperglicemia debido a su alto contenido en fibra y proteína y por los compuestos bioactivos que poseen como los polisacáridos y las lectinas (Alarcon-Aguilara et al., 1998; Horio et al., 2001; Kiho et al., 2002). Glucanos extraídos de Agaricus blazei reducen el nivel de glucosa, triglicéridos y colesterol en la sangre simulando la acción de la insulina. El ensayo se realizó en ratas con diabetes inducida que se alimentaron diariamente con batata (Ipomoea batatas) y A. blazei, los investigadores observaron una disminución en la glucosa plasmática en ayunas y de la hemoglobina glucosilada, así como una menor pérdida de peso corporal debido a la diabetes (Mascaro et al., 2014). En otro estudio, en este caso con Agaricus sylvaticus, se demostró que éste ejercía un efecto beneficioso en el control de la diabetes tipo I al reducir el nivel en sangre de glucosa, colesterol y triglicéridos. Además mejoró la función del páncreas incrementando el número de células de los islotes de Langerhans con un buen resultado en los síntomas de la enfermedad (Mascaro et al., 2014). Ensayos experimentales con especies del género Pleurotus muestran muy buenos resultados en cuanto a la actividad hipoglicémica de estos hongos. La administración oral de P. ostreatus a ratas redujo los niveles de azúcar en sangre tanto en los animales insulino-dependientes como en los que no eran dependientes de insulina (Chorváthová et al., 1993). Estudios posteriores in vitro en los que se trataron adipocitos subcutáneos con esta seta demostraron importantes efectos insulinosensibilizadores al incrementar de forma significativa la captación de glucosa y la liberación de glicerol (Aguilera-Lizarraga et al., 2013). Introducir P. eryngii al 7% en la dieta también condujo a una mejora en la sensibilidad a la insulina y a una disminución de los niveles de glucosa y colesterol en ratas con diabetes inducida (Kim et al., 2010). El extracto acuoso de P. pulmonarius y el de P. citrinopileatus revelaron igualmente un efecto antidiabético potente y reductor de los niveles de glucosa de ratas diabéticas (Badole et al., 2008; Hu et al., 2006). No sólo existen evidencias de la actividad hipoglucemiante del género Pleurotus en ensayos con animales, sino que también se han realizado estudios en humanos. Agrawal et al. (2010) en un ensayo experimental con 120 pacientes diabéticos obtuvo los siguientes resultados: el consumo de Pleurotus sajor-caju redujo significativamente el nivel de glucosa en sangre en ayunas (P<0,005), así como el de colesterol en sangre (P<0,05) y la HbA1c (hemoglobina glicosilada) (P<0,05). 41 41

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La administración de Grifola frondosa al 20% en la dieta de ratas con diabetes inducida resultó en un incremento de la excreción de insulina y una disminución de los niveles de glucosa en sangre (Kurushima et al., 2000). A un polisacárido de Ganoderma lucidum, Ganopoly, se le atribuye también actividad hipoglucémica. En un estudio con 71 pacientes diabéticos tipo II tratados con Ganopoly se observó que los niveles de glucosa post-prandial disminuyeron significativamente comparados con el grupo que no tomaba el extracto (Gao et al., 2004).

7. Antihipertensiva La hipertensión arterial es una enfermedad crónica caracterizada por un incremento continuo de la presión sanguínea en las arterias. Se asocia a tasas de morbilidad y mortalidad considerablemente elevadas, por lo que se considera uno de los problemas más importantes de salud pública, especialmente en los países desarrollados, afectando a cerca de mil millones de personas a nivel mundial. Se han identificado varios compuestos antihipertensivos en vegetales y otros alimentos. Muchos de los antihipertensivos son inhibidores de la enzima convertidora de angiotensina (ACE) que inhiben una serie de reacciones (sistema renina angiotensina aldosterona) que regulan la presión sanguínea. Inhibidores de la enzima convertidora de angiotensina se han detectado en varios hongos: Grifola frondosa (Choi et al., 2001), Ganoderma lucidum (Morigiwa et al., 1986) o Pleurotus cornucopiae (Jang et al., 2011), entre otros.

www.powerofmushroom.com

A continuación se describen algunos estudios que demuestran la actividad antihipertensiva de ciertos hongos. Extractos acuosos del hongo Hypsizygus marmoreus mostraron un claro efecto antihipertensivo con actividad inhibidora ACE en un ensayo en ratas con hipertensión (Kang et al., 2013). Otro hongo, Maitake, también tiene un efecto favorable en la hipertensión y se han llevado a cabo varios estudios con esta seta. Talpur et al. (2002) mostró también el potencial antihipertensivo de Maitake en su estudio con ratas hipertensivas. Años antes, Kabir y Kimura (1989) realizaron otro ensayo alimentando a ratas hipertensivas con Maitake durante 8 semanas y comprobaron que la presión arterial disminuía significativamente. Abdullah et al. (2012) analizó el potencial de inhibición de ACE de varias especies de hongos, el resultado se muestra en la tabla 5, siendo Ganoderma lucidum el hongo que mostró más actividad antihipertensiva. Además de las muchas propiedades beneficiosas que ya se han descrito para el género Pleurotus, estas especies de hongos tienen también actividad antihipertensiva a través de la inhibición de la ACE. La administración oral de extractos de P.

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nebrodensis y P. cornucopiae reducía la presión arterial en un ensayo experimental con ratas hipertensivas (Miyazawa et al., 2008; Hagiwara et al., 2005). Hongos Agrocybe sp.

Actividad inhibidora ACE IC50 (mg/mL) 0,890 ± 0,046

Auricularia auricular-judae

0,510 ± 0,018

Ganoderma lucidum

0,050 ± 0,009

Hericium erinaceus

0,580 ± 0,023

Pleurotus cystidiosus

0,054 ± 0,002

Pleurotus eryngii

0,067 ± 0,026

Pleurotus flabellatus

0,058 ± 0,002

Pleurotus florida

0,050 ± 0,013

Pleurotus sajor-caju

0,056 ± 0,012

Schizophyllum commune

0,320 ± 0,007

Volvariella volvaceae

0,760 ± 0,023

Tabla 5. Actividad inhibidora ACE de varios hongos. Los valores de IC50 se interpolan a partir de la curva dosis-respuesta para la inhibición de la ACE de cada especie de hongo (Abdullah et al., 2012).

8. Hepatoprotectora El hígado es uno de los órganos más complejos y a la vez más importante en nuestro organismo. Desempeña funciones únicas y vitales como la síntesis de proteínas plasmáticas, almacena vitaminas y glucógeno, etc. Además, es el responsable de eliminar de la sangre las sustancias que pueden resultar nocivas para el organismo, transformándolas en otras inocuas. El hígado participa en el metabolismo de proteínas, grasas y carbohidratos, mantiene un nivel estable de glucosa en sangre, almacenándola cuando está en mayor cantidad en sangre (glucogénesis) y liberándola cuando se necesita (glucogenolisis). El papel de los hongos y sus compuestos bioactivos en las funciones hepáticas se lleva investigando varios años, se ha comprobado que dichos compuestos pueden reparar el daño causado en el hígado por toxinas, protegerlo frente a agentes tóxicos, regenerar los hepatocitos dañados, reducir la inflamación, etc. La mayoría de los estudios sobre el papel hepatoprotector de los hongos se han realizado con Ganoderma lucidum o sus extractos. Esteroles aislados de Ganoderma lucidum ejercen un efecto antinflamatorio muy potente sobre líneas celulares hepáticas dañadas previamente con hidroperóxido de butilo o con tetracloruro de carbono (Ha do et al., 2013; Sudheesh et al., 2012). También se ha comprobado que G. lucidum, mediante un mecanismo antioxidante, podría proteger a las células hepáticas intoxicadas con alfa-amanitina (uno de los tóxicos hepáticos más potentes, obtenidos de los hongos de la familia Amanita) (Wu et al., 2013). En otro estudio se observó que 43 43

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el polvo puro de esporas de Ganoderma lucidum resulta particularmente beneficioso sobre el daño celular hepático provocado por la intoxicación por cadmio (Jin et al., 2013). Incluso se ha demostrado que G. lucidum tiene actividad contra el virus de la hepatitis B, un estudio clínico en el que el tratamiento incluía polisacáridos de este hongo redujo la hepatitis B en los pacientes con VIH tras 12 semanas de tratamiento (Gao et al., 2002). La actividad hepatoprotectora se le ha atribuido también al género Pleurotus. Existen algunos estudios con animales en los que se ha confirmado el efecto protector de P. ostreatus (Jayakumar et al., 2006) y P. florida (Arunavadas y Umadevi, 2008) frente al daño hepático causado por tetracloruro de carbono. Además P. ostreatus, P. sajor-caju, y P. florida pueden proteger al hígado de la peroxidación lipídica según estudios realizados en muestras de tejido hepático en condiciones de hipercolesterolemia (Hossain et al., 2003; Alam et al., 2009). En otro trabajo con un extracto acuoso de P. eryngii, rico en polisacáridos, se observó un aumento en la actividad de las enzimas antioxidantes y menor concentración de radicales libres en el hígado dañado (Chen et al., 2012). De estos estudios se deduce que el potencial de los hongos del género Pleurotus frente al daño hepático se debe a su actividad antioxidante. Por último, se ha encontrado también que polisacáridos del hongo Hericium erinaceus poseen una fuerte actividad antioxidante in vitro y un potente efecto hepatoprotector in vivo. Los autores sugieren que dichos polisacáridos podrían utilizarse como suplementos antioxidantes en la prevención de enfermedades hepáticas (Zhang et al., 2012).

9. Antialérgica Una alergia es una hipersensibilidad a una partícula o sustancia que, si se inhala, ingiere o toca, produce unos síntomas característicos. Es un tipo de reacción inmunológica exagerada ante un estímulo no patógeno para la mayoría de la población. Sus manifestaciones clínicas son diversas, ya que dependen del agente causal y del órgano afectado. En la actualidad, más de un tercio de la población mundial presenta alguna enfermedad de origen alérgico. Los extractos de algunos hongos son capaces de estimular el sistema inmune, lo que podría ser interesante para el tratamiento de la alergia. Como es el caso de extractos acuosos obtenidos de H. marmoreus, F. velutipes, P. nameko y P. eryngii que han mostrado una actividad antialérgica significativa en ensayos en ratones con alergia inducida (Sano et al., 2002). Algunos compuestos extraídos de Ganoderma lucidum (ácidos ganodéricos C y D) pueden inhibir la liberación de histamina de mastocitos de rata reduciendo la reacción alérgica (Kohda et al., 1985; Tasaka et al., 1988). El β-glucano aislado de Pleurotus ostreatus, Pleuran, ha sido también objeto de estudio en relación a la actividad antialergénica de los hongos. Se investigó la prevalencia de atopia en un grupo de niños con infección recurrente del tracto respiratorio y la actividad antialergénica de Pleuran sobre los marcadores de la 44 44

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inflamación. El tratamiento activo con Pleuran mostró un efecto antialérgico potencial (Jesenak et al., 2014). La mayoría de las investigaciones que se han publicado utilizan extractos o compuestos obtenidos de hongos pero existen muy pocas publicaciones en las que administren la seta entera, como es el caso del estudio con Tricholoma populinum, que se observó que el consumo de este hongo conducía a la regresión de los síntomas de la alergia en pacientes con urticaria (Kreisel et al., 1990).

10. Antimicrobiana Los antimicrobianos naturales, compuestos con capacidad para inhibir el crecimiento de microorganismos, son sintetizados por algunos tipos de plantas y vegetales. Los hongos producen también sustancias antibacterianas y antifúngicas para defenderse de otras especies, lo que les confieren propiedades antimicrobianas contra bacterias, levaduras y otro tipo de hongos. Se han aislado diferentes compuestos antimicrobianos de los hongos (Rathee et al., 2012). Muchos de los metabolitos secundarios que secretan los hongos se utilizan para combatir infecciones bacterianas y fúngicas y alargar la vida útil de otros productos alimenticios. Uno de los hongos más estudiados, en cuanto a sus propiedades antimicrobianas, es Lentinula edodes. Extractos aislados de esta seta se muestran activos frente a algunas bacterias como Streptococcus spp., Actinomyces spp., Lactobacillus spp. y Pophyromonas spp. (Hirasawa et al., 1999). Parece ser que el ácido oxálico es uno de los agentes responsables del efecto antimicrobiano de L. edodes contra Staphylococcus aureus y otras bacterias (Bender et al., 2003). Además, se ha extraído una proteína denominada lentina a partir de los cuerpos fructíferos de L. edodes con una importante actividad antifúngica (Ngai y Ng, 2003). Esta proteína con un peso molecular de 27,5 kDa inhibe el crecimiento del micelio de una gran cantidad de hongos, incluyendo Physalospora piricola, Botrytis cinerea y Hycosphaerella arachidicola. Estudios realizados con Ganoderma lucidum y otras especies de Ganoderma muestran que estos hongos producen varios compuestos antimicrobianos que son capaces de inhibir el crecimiento de bacterias gram positivas y/o gram negativas. Extractos acuosos de carpóforos de G. lucidum son capaces de inhibir el crecimiento de 15 tipos de bacterias gram+ y gram-, especialmente el de Micrococcus luteus (Yoon et al., 1994). Se ha visto también que extractos de G. pfeifferi inhiben el crecimiento de microorganismos responsables de enfermedades de la piel (Pityrosporum ovale, Staphylococcus epidermidis, Propionibacterium acnes) (Mothana et al., 2000). Los hongos del género Pleurotus y sus extractos y compuestos bioactivos tienen también una marcada actividad antimicrobiana. Algunos compuestos volátiles 45 45

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extraídos del cuerpo fructífero de Pleurotus ostreatus poseían una fuerte actividad antibacteriana frente a B. cereus, B. subtilis, E. coli y S. typhimurium (Beltran-Garcia et al., 1997). Además, a partir de este hongo se ha extraído un péptido con capacidad antifúngica, denominado pleurostrin, que inhibe el crecimiento del micelio de los hongos Fusaerium oxyporum, Mucosphaerella arachidicola y Phycalospora piricola (Chu et al., 2005). Del hongo Pleurotus eryngii también se ha aislado otro péptido antifúngico, denominado erygin, que inhibe el crecimiento de Fusaerium oxyporum y Mucosphaerella arachidicola (Wang y Ng, 2004). Aunque se han realizado pocos estudios en hongos silvestres sobre la actividad antimicrobiana y los compuestos bioactivos responsables, algunos trabajos encontrados muestran que un péptido producido por la especie Boletus exhibió actividad antimicrobiana frente a bacterias gram+ (Lee et al., 1999; Barros et al., 2007b). Los ácidos cibárico y 10-hidroxi-8-decenoico obtenidos de Cantharellus cibarius también han demostrado cierta actividad antimicrobiana (Anke et al., 1996).

11. Antiviral Las enfermedades víricas no se pueden tratar con antibióticos comunes, son necesarios medicamentos específicos contra los virus que causan dichas infecciones. La actividad antiviral en los hongos se ha descrito tanto para los hongos enteros como para los compuestos bioactivos que se extraen de ellos. En el caso de los hongos, la acción antiviral puede producirse de forma directa mediante la inhibición de determinadas enzimas virales, de la síntesis de algunos ácidos nucleicos del virus o de la absorción y replicación del virus en las células; y también de forma indirecta, mediante la estimulación del sistema inmune (Brandt y Piraino, 2000). El tipo de acción frente al virus viene determinado por el tamaño de las moléculas de los hongos. Entre las moléculas de tamaño más pequeño aisladas de diferentes hongos destacan varios triterpenos aislados de Ganoderma lucidum, por ejemplo el ácido ganodérico, que han demostrado tener una importante actividad antiviral frente al virus de la inmunodeficiencia humana tipo 1 (VIH-1) (El-Mekkawy et al., 1998). En la misma línea, el ganodermadiol, licidadiol y ácido aplanoxídico, procedentes de Ganoderma pfeifferi, poseen actividad antiviral frente al virus de la influenza tipo A. Además, el ganodermadiol también inhibe la replicación del virus del herpes simplex tipo 1 (Mothana et al., 2003). En cuanto a la actividad antiviral de moléculas de mayor complejidad, se ha demostrado que ligninas solubles en agua, aisladas de Fuscoporia obliqua son activas frente al VIH (Ichimura et al., 1998). También, ligninas solubles en agua aisladas de L. edodes y un polisacárido denominado lentinano son capaces de inhibir en cierta medida el desarrollo del VIH (Lindequist et al., 2005). En este sentido, un polisacárido aislado de Agaricus brasiliensis ha demostrado que puede inhibir la infección producida por un poliovirus tipo 1 (Faccin et al., 2007). Además, proteínas unidas a polisacáridos aisladas a partir de Ganoderma lucidum también son capaces de retrasar el desarrollo de los virus del herpes, ya que inhiben la unión y posterior penetración del virus en las células (Eo et al., 2000).

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Cabe destacar también la actividad antiviral del género Pleurotus, estudios científicos realizados con P. ostreatus muestran que una enzima aislada de este hongo es capaz de inhibir la entrada del virus de la hepatitis C a las células sanguíneas evitando su replicación (El-Fakharany et al., 2010). Otra enzima, extraída esta vez de P. cornucopiae, puede reducir la actividad del virus del VIH tipo 1 (Wong et al., 2010). Otras especies del género Pleurotus como P. sajor-caju y P. citrinopileatus han mostrado también tener una fuerte actividad antiviral contra el virus del VIH (Kidukuli et al., 2010). Además, polisacáridos obtenidos de la esclerótica de P. tuber-regium presentan actividad antiviral frente al virus del herpes simple tipo 1 y tipo 2 (Zhang et al., 2004).

12. Papel de los hongos en las enfermedades neurodegenerativas Las enfermedades neurodegenerativas y, en particular el Alzheimer, son enfermedades relacionadas con el envejecimiento y que afectan cada vez más a la población a partir de los 65 años. El número de casos incrementa cada año en todo el mundo, según la OMS el 0,5% de la población mundial padece algún tipo de demencia. Entre las especies de hongos a las que se le atribuye actividad biológica relacionada con el sistema nervioso y la salud cerebral se encuentran: Sarcodon scabrosus, Ganoderma lucidum, Grifola frondosa y Hericium erinaceus (Sabaratnam et al., 2013). Ganoderma lucidum contiene compuestos neuroactivos que pueden inducir la diferenciación neuronal y prevenir la apoptosis de las neuronas dependientes del NGF (factor de crecimiento tumoral) (Cheung et al., 2000). Aunque, hasta ahora, el hongo que más actividad presenta frente a las enfermedades neurodegenerativas y el que ha recibido más atención por parte de la comunidad científica es Hericium erinaceus (nombre común: melena de león). Una de las funciones de H. erinaceus en el sistema nervioso es que puede regular el crecimiento y desarrollo de las neuronas. Se ha demostrado que exopolisacáridos del micelio de H. erinaceus aumentan el crecimiento de las células del nervio adrenal de ratas y la extensión de las neuritas de células PC12 (Park et al. 2002; Mori et al., 2008). En otro estudio de Kolotushkina et al. (2003) se observó que extractos de este hongo promueven el desarrollo de células del cerebelo y regula el proceso de la mielinización in vitro. En línea con estos resultados, Moldavan et al. (2007) publicaron que H. erinaceus mejoraba el proceso de mielinización de fibras maduras y que también podía ejercer acción neurotrópica. Este hongo, incluso, está involucrado en la expresión de ciertos genes y proteínas que pueden promover la regeneración de los axones y la reinervación de las placas terminales motoras (Jiang et al., 2014). En el Alzheimer hay una pérdida progresiva de funcionalidad de las neuronas. En las investigaciones que se han realizado hasta ahora se muestra que H. erinaceus alivia 47 47

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el deterioro cognitivo leve que produce el Alzheimer (Mori et al., 2009) así como algunos síntomas asociados a la enfermedad, por ejemplo, mejora la calidad del sueño y aminora la depresión (Nagano et al., 2010). Con el fin de examinar la eficacia de la administración oral de H. erinaceus, se realizó en 2009 un ensayo con hombres y mujeres japonesas de 50 a 80 años diagnosticados con deterioro cognitivo leve, demostrándose que los sujetos del grupo que tomaron H. erinaceus (3 veces al día durante 16 semanas) mejoraron sus funciones cognitivas respecto al grupo control (Mori et al., 2009).

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CONCLUSIONES El champiñón y las setas son alimentos con unas propiedades nutricionales muy apreciadas. Su bajo aporte calórico unido a que son una buena fuente de fibra los hace ideales para su consumo diario y para dietas de adelgazamiento. Las setas son también una buena opción para las dietas bajas en sal debido a su menor contenido en sodio. Además, tienen un sabor y aroma característico que es muy apreciado por el consumidor. Los hongos presentan un aporte graso muy bajo. De su contenido lipídico total, alrededor de un 80% corresponde a ácidos grasos insaturados; la comúnmente llamada “grasa buena”, y no contienen colesterol. Esto hace del champiñón y las setas un alimento muy recomendable para prevenir el riesgo cardiovascular. Los hongos se consideran un alimento nutritivo y sano, ricos en minerales y vitaminas. Destacan por ser una fuente importante de vitaminas del grupo B, sobre todo B2 y B3, y de precursores de vitamina D como el ergosterol que favorecen la absorción de calcio y de fósforo. Contienen también minerales esenciales para el correcto funcionamiento de nuestro organismo, principalmente selenio, fósforo y potasio. Las numerosas investigaciones que se están llevando a cabo en la actualidad sobre la presencia de compuestos bioactivos en los hongos aportan evidencia científica a lo que ya se conocía y aplicaba en la medicina tradicional oriental, donde utilizaban hongos comestibles en el tratamiento de muchas enfermedades. Los hongos y sus compuestos bioactivos se consideran en la actualidad una herramienta potencial en el mantenimiento y promoción de la salud, la longevidad y la calidad de vida. Sus implicaciones terapéuticas son enormes. Como se ha reflejado a lo largo de este informe, tienen importantes propiedades saludables que los hacen ser potenciales agentes terapéuticos para enfermedades como el cáncer, el Alzheimer o enfermedades cardiovasculares. Las setas y los champiñones se utilizan también en la prevención de algunas enfermedades, como la aterosclerosis y la diabetes, por su capacidad para reducir el nivel de colesterol y glucosa en sangre y debido también al alto contenido en antioxidantes que poseen. En conclusión, los hongos son el alimento idóneo para ser incluidos en nuestra dieta habitual por sus propiedades nutricionales, así como, por sus propiedades saludables que potencian un mejor estado de salud e intervienen en la prevención de enfermedades.

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Propiedades nutricionales y saludables de los hongos Propiedades nutricionales y saludables de los hongos

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Páginas web consultadas para la elaboración de este informe http://ndb.nal.usda.gov/ndb/foods http://www.progal-bt.com/usuario/anti-cancer-activities-of-ganoderma-lucidum-activeingredients-and-pathways.pdf http://www.magrama.gob.es/es/alimentacion/temas/consumo-y-comercializacion-ydistribucion-alimentaria/panel-de-consumo-alimentario/base-de-datos-de-consumo-enhogares/resultado.asp

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5 al día El programa 5 al día es un movimiento internacional que promociona el consumo de frutas y hortalizas presente en más de 40 países de los 5 continentes. Su nombre se basa en la ración mínima de consumo diario de frutas y hortalizas recomendada por la comunidad científica y médica en una dieta saludable. Todas las frutas y hortalizas, incluyendo los champiñones y setas frescos o en conserva cuentan en la consecución de este objetivo (www.5aldia.org). Los hongos son un alimento sano, nutritivo y sabroso, y la forma perfecta de que los niños tomen una de las cinco raciones de fruta y verdura al día.

Consejos y trucos En la tienda Los hongos cultivados pueden encontrarse en el supermercado durante todo el año. Los champiñones y setas frescas deben estar firmes, su superficie seca y presentar su color característico.

En casa Las setas son productos perecederos, se recomienda consumirlos pocos días después de su compra. Conservar siempre en frigorífico. Se deben mantener en recipiente o bolsa abierta para no favorecer la condensación y aumentar la vida útil.

Cómo limpiarlos Los hongos no se deben lavar ni dejar en remojo. Se limpian con un paño de cocina húmedo. Si están muy sucios se pasan por agua y se ponen rápidamente en un papel absorbente para quitar la humedad.

En la cocina En el caso de consumir los hongos crudos, por ejemplo en ensalada o carpaccio, es recomendable calentarlos durante al menos 10 segundos al microondas, horno o plancha. La preparación de los hongos es muy sencilla y se pueden elaborar en pocos minutos deliciosas recetas.