Revista Peruana de Biologia v17n2

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Facultad de Ciencias Biológicas Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Revista

Peruana de Biología

Volumen 17

Agosto, 2010 LIMA, PERÚ

Número 2

Revista Peruana de Biología

Órgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos Rector Dr. Luis Izquierdo Vásquez Vicerrectora de Investigación Dra. Aurora Marrou Roldán Consejo Superior de Investigación Dr. Armando Yarlequé Chocas Decano de la Facultad de Ciencias Biológicas Mag. Martha Valdivia Cuya Director Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio Raimondi Mag. Jaime Descailleaux

Editor jefe Leonardo Romero Comité Editor César Arana Carlos Paredes Rina Ramírez Carlos Peña Comité Consultivo Edgard Lehr

Museum fur Tierkunde - Alemania Harrie J. M. Sipman

Freie Universität Berlin- Alemania Maximilian Weigend

Freie Universität Berlin- Alemania Sebastián Barrionuevo

Fundación Miguel Lillo- Argentina Rodney Ramiro Cavichioli

Universidade Federal do Paraná- Brasil Carlos Frederico Duarte da Rocha

Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Fabrício Rodrigues dos Santos

Universidade Federal de Minas Gerais- Brasil Suzete Rodrigues Gomes

Instituto Butantan- Brasil Davor Vrcibradic

Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Roberto Meléndez

Museo Nacional de Historia Natural- Chile Pedro Alejandro Orihuela Diaz

Universidad de Santiago de Chile- Chile Sergio Solari

Universidad de Antioquia- Colombia Finn Borchsenius

Aarhus University- Denmark Julissa Roncal

Aarhus University- Denmark Juan Rigoberto Tejedo Huaman

Universidad Pablo de Olavide- España Arnaud Bertrand

IRD. Institut de recherche pour le développement- Francia Francis Kahn

IRD. Institut de recherche pour le développement, - Francia Jean-Christophe Pintaud

Institut de Recherche pour le Développement- Francia

Copyright © 2010 Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSM Hecho el Depósito Legal 98-3017

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada, editada por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigación. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos en las áreas de Biodiversidad, Biotecnología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

Mutsunori Tokeshi

Kyushu University - Japon Alfredo Laguarda Figueras

Universidad Nacional Autónoma de México- México Francisco Alonso Solís Marín

Universidad Nacional Autónoma de México- México Ross Robertson

Smithsonian Tropical Research Institute- Panamá Mónica Romo

Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza- Perú Renato Guevara-Carrasco

Instituto del Mar del Perú- Perú César Náquira

Instituto Nacional de Salud- Perú Reynaldo Linares-Palomino

Universidad Nacional Agraria La Molina- Perú Marcel Gutiérrez-Correa

Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gretty K. Villena

Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gerardo Lamas

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Pablo Ramírez

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Diana Silva

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Juan Tarazona

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Armando Yarlequé

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Manuel Tantaleán

Universidad Peruana Cayetano Heredia- Perú Richard Bodmer

University of Kent- UK Nigel Pitman

Duke University- USA Sergio Solari

Texas Tech University- USA Lucia Luna

University of Michigan- USA Maria del Carmen Ulloa Ulloa

University of Missouri- USA Blanca León

University of Texas at Austin - USA Kenneth Young

University of Texas at Austin – USA

Foto en carátula:

Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837 Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line) http://www.unmsm.edu.pe/revperubiol http://www.scielo.org.pe

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en: Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest (Biological Science Journals), Redalyc.

Información adicional a: Revista Peruana de Biología Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM Ciudad Universitaria, Av. Venezuela Cdra. 34 s/n. Lima Casilla Postal: 11-0058 Lima-11, Perú.

Teléfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509 Editor Jefe, email: editor.revperubiol@gmail.com

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Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Volumen 17

Agosto, 2010

Número 2

Contenido Trabajos originales 145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú

A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru

Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez

151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú

Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru

Arturo Granda Paucar

155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata

Pamela Puppo

163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret

Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret

Jean-Christophe Pintaud, Betty Millán and Francis Kahn

167 Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano

An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East

Isau Huamantupa-Chuquimaco

173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag

179 Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento

Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge

E. Daniel Cossíos

191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru

Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú

Carlos F. Jiménez, Heidi Quintana, Víctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello

197 Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia

Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez

207 Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales

Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials

Manuel Tantaleán, Mónica Díaz, Nofre Sánchez y Harold Portocarrero

215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro.

Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro

Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogollón y Walter E. Reyes

219 Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas

Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets

Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar

225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae)

Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae)

Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos

231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México

Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vázquez, Armando Zepeda-Rodríguez, David Jay, Víctor Monteón and Ruth López-A

(Continúa...)

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237 Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina

Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina

Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci

Notas científicas 245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru

Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú

Blanca León and Kenneth R. Young

249 Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú

Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru

L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres

253 Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010)

Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010)

José Pizarro-Neyra

257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana

Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter

Mario Rosina y Mónica Romo

261 Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis

Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis

Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantaleán

265 Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú

Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru

Luis A. Gomez-Puerta, Germán Chávez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza

267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice

Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón

Luis Guzmán-Masias, Rosmary López-Sam, Flor Vásquez-Sotomayor, Susan Pérez-Gamarra, José Pino-Gaviño y Guillermo Llerena-Cano

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Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 150 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Una nueva especie de Axinaea delISSN Norte de Perú 1561-0837

Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú A new species of Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) from North of Peru Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú.

E-mail Abundio Sagástegui: abundiosag@hotmail.com, E-mail Sandra J. Arroyo: sandrarroyoa@yahoo.com E-mail Eric F. Rodríguez: efrr@unitru.edu.pe

Resumen Se describe e ilustra una nueva especie de Axinaea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) denominada Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov., procedente del norte del Perú (Dptos. Cajamarca, La Libertad y Piura), típica de los bosques montanos y aparentemente endémica a esta parte del país. Se compara con sus relacionadas. Adicionalmente se presentan datos sobre su distribución geográfica, ecología, usos y estado de conservación.

Palabras clave: Axinaea, Melastomataceae, especie nueva, Norte del Perú.

Abstract Presentado: 29/04/2010 Aceptado: 25/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. is described and illustrated as a new species of Axinaea Ruiz & Pav. (Melastomataceae: Merianieae) from Northern Peru (Departments of Cajamarca, La Libertad and Piura). This species is typical of the montane forests and apparently endemic to this part of the country. It is compared with its closest relatives. Additionally data on its geographical distribution, ecology, uses and state of conservation are provided.

Keywords: Axinaea, Melastomataceae, new species, Northern Peru.

Introducción El género americano Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) descrito por Ruiz & Pavón (1794), presenta alrededor de 25 especies entre arbustos y árboles, distribuidas desde Costa Rica hasta Bolivia entre 1200 y 3800 m de altitud; sin embargo, casi todas las especies están restringidas a los hábitats andinos, excepto una especie que crece en las montañas de Costa Rica y Panamá (Wurdack 1973, 1980; Pennington et al. 2004; Cotton et al. 2004).

Para la flora del Perú se han registrado 14 especies (Brako & Zarucchi 1993; basado en Macbride 1941; Wurdack 1964, 1966, 1980), de ellas siete son endémicas a saber: Axinaea glandulosa Ruiz & Pav. ex D. Don, A. mertensioides Wurdack, A. nitida Cogn., A. pennellii Gleason, A. tomentosa Cogn., A. tovarii Wurdack y A. weberbaueri Cogn. (León 2007).

Revisando críticamente, tanto el material de herbario como el de las últimas colecciones procedentes de los andes peruanos, en particular del norte del Perú, hemos encontrado una nueva especie arbórea de hasta 35 m de alto, que denominamos Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Especie nombrada en agradecimiento y honor al botánico estadounidense John J. Wurdack (1921-1998) especialista en Melastomataceae, quien además efectuó la observación y anotación en la etiqueta del herbario (1982) como una especie no descrita para la ciencia, sobre el material enviado por nuestra institución al Jardín Botánico de Missouri (MO) a fines de 1981, en los folios A. Sagástegui et al. 9972 y 10131. Esta observación, como una nueva entidad, también fue efectuada por Sagástegui (1995) y Sagástegui et al.

(1995) al referirse a la flora de Contumazá y el bosque Cachil respectivamente. Consecuentemente, la descripción, ilustración y discusión de este nuevo taxón es el objetivo de este trabajo.

Material y métodos Se revisó material de herbario y realizó observaciones directas de hábito y hábitat en el campo. Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodología y técnicas convencionales de herborización (Rodríguez & Rojas 2002). Adicionalmente se fijó Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (August 2010)

y conservó material en líquido (alcohol etílico al 70% o AFA) para estudiar la estructura floral. El material botánico del tipo fue depositado en los siguientes herbarios: HUT, MO, US. La descripción taxonómica está basada en Wurdack (1973, 1980).

Se adicionan datos sobre su distribución geográfica, ecología, fenología, usos y estado de conservación según criterios de la Lista Roja UICN (UICN 2001). Los acrónimos de los herbarios son citados según Holmgren et al. (1990).

Taxonomía Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr., sp.nov.

(Figs. 1 A-N y 2) Tipo: PERÚ. Dpto. Cajamarca, Provincia Contumazá. Molino de Singarrán (Cascas), 1800 m, 11 Junio 1981, A. Sagástegui A., E. García A., S. López M. & J. Mostacero L. 9972 (Holótipo: HUT; Isótipos: MO, US).

Nota: Actualmente la localidad citada pertenece al Dpto. La Libertad, Prov. Gran Chimú.

Arbor 35 m usque alta. Ramis irregulariter tetragonis vel teretibus, longe sulcatis. Folia opposita, petiolata (petiolus breviter canalatus, glabrus, 1,5-2,5 cm longus), lamina obovata vel anguste elliptico-oblonga, integra, dentato-mucronulata vel breviter serrata, basi cuneata vel attenuata, apice acuminata, obtusata vel rotundata, 5(-7) plinervata, 6-15,5 cm longa et (2,5-)3-7,5 cm lata. Inflorescentiae terminales paniculam, (3-)5-60-florae. Flores 5-meras, 1,3-2,3 cm longae. Calyx truncatus, 2-3 mm longus; corolla externe violacea, interne alba; petala obovata, cuculata, 1,8-2,2 x 0,8-1,3 cm. Stamina isomorpha; filamentum complanatum, album, 7-13 mm longum. Ovarium subsphaericum, 5 x 4 mm, 5-costatum, apice 5-lobatum, stylus usque 1,8 mm longus. Capsula sphaerica, 10 x 10 mm, 5-lobata; semina multa, brunnea, oblongocuneiformes, 2,5-3 mm longa. Árbol de hasta 35 m de alto. Tallos de fuste recto, hasta

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Sagástegui Alva et al.

Figura 1. Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. A. Rama florífera; B. Base de la lámina foliar, cara abaxial; C-E. Tipos de hojas; F. Flor; G. Hipantio y cáliz en la antesis; H. Pétalo; I, J. Estambres antepétalos y antesépalos isomorfos, mostrando los filamentos, conectivos con base redondeada y las anteras con un poro apical; K. Pistilo; L. Corte longitudinal del ovario, cáliz e hipantio; M. Cápsula; N. Semilla. Delineado por R. Aguirre T. de el holótipo A. Sagástegui A. et al. 9972 (HUT), excepto M y N de E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT).

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Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (Agosto 2010)

Una nueva especie de Axinaea del Norte de Perú

Figura 2. Axinaea wurdackii Sagást., S. J. Arroyo & E. Rodr. sp.nov. Rama florífera [(fotografía de la colección E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HUT)].

110 cm de diámetro, glabros, blanquecinos, ramificados en la parte superior, ramas irregularmente tetrágonas o teretes, surcadas longitudinalmente, ritidoma marrón claro. Hojas opuestas, coriáceas, pecioladas (pecíolos ligeramente acanalados, glabros, 1,5-2,5 cm de largo), glabras, desde obovadas hasta angostamente elíptico-oblongas, márgenes desde enteras, dentado-mucronuladas hasta ligeramente aserradas, base desde brevemente cuneada hasta ampliamente atenuada, no auriculada, ápice acuminado, obtuso o redondeado, 5 (-7) plinervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base; 6-15,5 cm de largo por (2,5-) 3-7,5 cm de ancho.

Inflorescencias terminales en panícula, (3-) 5-60 flores, péndulas, hasta 30 cm de largo, en la base dos brácteas opuestas foliáceas pequeñas, similares a la hojas, en los nodos brácteas pequeñas, pedúnculo floral delgado, 8-12 mm de largo. Antesis asincrónica.

Flores pentámeras, 1,3-2,3 cm de longitud, hipantio cónico, 5-7 mm de largo; cáliz truncado, -lóbulos no evidentes, 2-3 mm largo; corola rosada o ligeramente violácea externamente y blanca internamente, pétalos obovados, cuculados, 1,8-2,2 cm de largo por 0,8-1,3 cm de ancho por 3-4 mm de profundidad, ápice amplio, emarginado, 2-lobado, lóbulos desiguales; estambres antepétalos y antesépalos isomórficos, filamentos 7-13 mm largo, blancos, complanados, conectivo oblongo con base redondeada, Rev. peru. biol. 17(2): 145 - 149 (August 2010)

5-6 x 3-3,5 mm, amarillo, anteras con tecas linear-subuladas, 6-10 mm largo con un poro dorsal conspicuo, purpúreas; ovario sub-esférico, 5 x 4 mm, 5-costillado, ápice 5-lobulado, verde, estilo de hasta 1,8 cm largo, blanco hasta ligeramente violáceo.

Cápsula esférica, 5-lobada, 10 x 10 mm, el hipantio cubre 1/3 de la cápsula madura. Semillas numerosas, oblongo-cuneiformes, marrones, 2,5-3 mm de largo.

Nombre vulgar: “palo blanco”. (López 8311; Suárez s.n.2499-HUT; Sagástegui et al. 10131; Sagástegui et al. 10891; Sagástegui et al. 14811).

Material adicional examinado PERU: Dpto. Cajamarca. Prov. Cajamarca: La Posada (Las QuinuasHuatum), 2800 m, 14 junio 1981, A. Sagástegui A., E. García A., S. López M. & J. Mostacero L. 10131 (HUT, MO n.v.). Prov.

Contumazá: Bosque de Cachil (Cascas-Contumaza), 2200 m, 3 junio 1975, A. López M. 8311 (HUT). Desvío Bosque Cachil (Cascas-Contumazá), 2200 m, 24 junio 1982, A. López M., A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & S. López M. 9071 (HUT). El Molino (Cascas-Contumazá), 1800 m, 29 junio 1983, A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & E. Alvítez I. 10891 (HUT, TEX). Bosque Cachil, 2250 m, 27 junio 1992, A. Sagástegui A., C. Téllez A., S. Leiva G. & M. Zapata C. 14691 (F, HAO). Entrada al Bosque Cachil, 2200 m, 11 octubre 1992, A. Sagástegui A. & S. Leiva G. 14811 (F, HAO). Abajo de Bosque Cachil, 2180 m, 28 julio 1993, A. Sagástegui A. 14929 (F, HAO). Bosque de Cachil, 2270 m, 4 agosto 1995, E. Rodríguez R., A. Mártin A., R. Samamé, M. Mora C., W. Zelada E., L. Ramírez V., E. Huamán & C. Vergara D. 374 (HUT, MO). Bosque de Cachil, 2640 m, 30 may 1999, M. Binder,

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Sagástegui Alva et al.

E. Rodríguez R., H. Binder & L. Montes M. 1999/10 (F, HUT, M).

Prov. San Miguel: la Florida, near Agua Azul, 06 mayo 2003, M. Weigend, T. Henning & O. Möhr 7565 (BSB, HUT, USM). Prov.

Santa Cruz: Palo Blanco (Bosque Monteseco), 1400 m, 25 mayo 1987, A. Sagástegui A., J. Guevara B. & J. Santisteban C. 13010 (HUT). Ca. 3 km (por aire) ENE Monteseco, 1750 m, 5 junio 1987, J. Santisteban C. & J. Guevara B. 138 (HUT). Dpto. La Libertad.

Prov. Otuzco: Huaranchal, 2200 m, 25 junio 1957, G. Suarez G. s.n. (2499-HUT). Prov. Gran Chimú: Distrito Cascas, Bosque de Cachil, 2400 m, 07°24´S-78°47´W, 31 agosto 2007, E. Rodríguez R. & S. Arroyo A. 3131 (HAO, HUT, MO, USM). Dpto. Piura.

Prov. Huancabamba: Canchaque-Minas Turmalina, 2200 m, 23 julio 1975, A. Sagástegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8286 (HUT). Arriba de Jumbe, 1750 m, 13 setiembre 1981, A. López M., A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & S. López M. 8820 (HUT).

Nota: Actualmente las localidades indicadas en la Provincia Contumazá pertenecen a la Provincia Gran Chimú, Dpto. La Libertad.

Discusión taxonómica Axinaea wurdackii se caracteriza principalmente por ser un árbol de hasta 35 m de alto, de fuste recto, considerada como la más alta y robusta de las especies de Axinaea; las hojas 5(-7) plinervadas, 2 pares de nervaduras suprabasales (interna y externa) conspicuas y un par marginal tenue 0,8-1 mm del margen en las hojas grandes, par de nervaduras internas donde convergen con la nervadura principal hasta 1,5 cm de la base, par externo hasta 1 cm de la base.

La nueva especie presenta afinidades con las especies A. macrophylla (Naudin) Triana y A. oblongifolia (Cogn.) Wurdack con las cuales fue confundida (ver Brako & Zarucchi, 1993, pág 674). A. macrophylla se encuentra distribuida en el norte de Sud América (Venezuela hasta Ecuador), presenta hojas grandes, 5-nervadas a ligeramente 5-plinervadas (en general las nervaduras son basales) versus 5(-7) plinervadas fuertemente (nervaduras suprabasales con separación amplia), el resto de características divergen completamente de la nueva especie.

Sin embargo, con A. oblongifolia presenta gran afinidad. Esta especie se distribuye en el sur de Ecuador (Loja) llegando hasta Piura en Perú, zona en el que ocurre un traslape con A. wurdackii, cuya distribución es típicamente mas sureña. La nueva entidad se diferencia principalmente de A. oblongifolia por ser un árbol de hasta 35 m de alto versus pequeños árboles (hasta 8 m de altura); por tener una diversidad morfológica del limbo así como de los márgenes; por presentar 5(-7) nervaduras versus 3(-5) nervaduras; flores mucho mas grandes (1,3-2,3 cm vs. 0,8-1,2 cm) y numerosas; el hipantio cubre 1/3 la cápsula madura en A. wurdackii mientras que en A. oblongifolia la cubre completamente. Muchas diferencias para ser tratada a la nueva entidad como una subespecie.

Distribución, Ecología y Fenología.- Axinaea wurdackii vive en suelos negros de humificación variable en bosque montanos (e.g.: bosques relictos Cachil y Monteseco) en sus remanentes o aislados de lo que alguna vez fueron bosques continuos. La nueva especie está restringida a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica (Weigend, 2002, 2004). Se distribuye desde bajo la Cordillera Chapolán, límite de las Provincias Gran Chimú (La Libertad) y Contumazá (Cajamarca) como su parte más sureña hasta el área de Huancabamba en Piura como su límite septentrional, entre los 1,400 y los 3,000 m de altitud aproximadamente.

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Florece y fructifica entre mayo y setiembre después de las lluvias. Es visitada por abejas y otros insectos (planta melífera).

Usos.- Los tallos de fuste recto son utilizados por los lugareños para confeccionar timones para los arados utilizados ancestralmente en agricultura, para vigas y parantes de las casas, y adicionalmente como leña.

Etimología.- Los autores tienen el honor y privilegio de dedicar este hallazgo al botánico estadounidense Dr. John J. Wurdack (1921-1998) (US), asociando de este modo a la nueva entidad con el estudioso de la Flora del Perú y especialista en la familia Melastomataceae, y a la vez perennizándolo.

Estado de Conservación Utilizando los criterios de la Lista Roja UICN (UICN, 2001), esta especie hasta el momento es considerada endémica al norte del Perú y presente en los bosques montanos o sus remanentes.

A pesar que el área de presencia y ocupación es relativamente grande, la preocupación está focalizada en que esta especie vive en bosques montanos, los mismos que están siendo deforestados aceleradamente por la actividad antropogénica (e.g.: bosque Monteseco, Prov. Santa Cruz, Dpto. Cajamarca; ver Weigend et al., 2006). Estos ecosistemas frágiles no están protegidos por el Estado peruano. Así mismo, el reducido número y tamaño de sus poblaciones encontradas en forma dispersa en el norte del Perú, hacen suponer que esta especie debería ser incluida en la categoría VU (Vulnerable).

Agradecimientos Agradecemos a nuestro maestro Dr. Arnaldo López Miranda (HUT) por sus enseñanzas y dirigir los trabajos de campo en el Norte del Perú; al Dr. Maximilian Weigend (BSB) por proveernos de material de la Prov. San Miguel, Cajamarca; y a la Bióloga Roxana Aguirre por la preparación de la excelente ilustración que forma parte de esta investigación.

Literatura citada Brako L. & J. Zarucchi. 1993. Catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Garden. 45: 674.

Cotton E., R. Bussmann & P. Lozano. 2004. Three new Ecuadorian species of Axinaea (Melastomataceae). Nord. J. Bot. 23(1): 49-55.

Holmgren P.K.; N.H. Holmgren & L.C. Barnett. 1990. Index Herbariorum. Part. I: The Herbaria of the World. 8th. ed. The New York Botanical Garden, Bronx, New York. U.S.A. León, B. 2007[2006]. Melastomataceae endémicas del Perú. En El libro rojo de las plantas endémicas del Perú. Ed.: B. León et al. Rev. peru. biol. Número especial 13(2): 429-430.

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Salvia hunzikeri, nueva especie del Perú ISSN 1561-0837

Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru Arturo Granda Paucar

Facultad de Ciencias-Herbario, Universidad Nacional Agraria La Molina, Apdo. 456, Lima, Perú.

Email: a.granda@lycos.com

Resumen Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie restringida al valle del río Mantaro en el Perú, es descrita, ilustrada y sus rasgos más notables contrastados con los de otras especies de la sección Flocculosae.

Palabras clave: Lamiaceae, Perú, Salvia, sección Flocculosae, subgénero Calosphace.

Presentado: 01/05/2010 Aceptado: 05/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species restricted to Mantaro River valley in Peru, is described, illustrated, and its salient features contrasted to other species of section Flocculosae.

Keywords: Lamiaceae, Peru, Salvia, section Flocculosae, subgenus Calosphace.

Descripción

Introducción Moriré y no habré visto mi interminable casa J.L. Borges, El Perú

Salvia L. (Lamiaceae, Nepetoideae) es un género de áreas mayormente montano tropicales con un patrón fitogeográfico subcosmopolita manifiestamente afín al de Scutellaria L. (Paton 1990). A despecho de ser considerado un grupo natural debido a sus estructuras estaminales altamente especializadas, Walker et al.

(2004), y posteriormente Walker & Sytsma (2007), demostraron que Salvia es polifilético en tanto género, que sus miembros constituirían tres linajes, contenidos todos en el llamado ‘clado Salvia’ junto con otros cinco géneros actualmente reconocidos, y que su peculiar androceo habría evolucionado en paralelo al menos en tres ocasiones diferentes.

Dentro de los grupos infragenéricos tradicionalmente aceptados en Salvia, el subgénero Calosphace, ahora parte integrante de ‘Salvia clado II’ en términos de Walker et al. (2004), se erige como el grupo más rico del género, y en los confines andinosudamericanos, particularmente en territorio peruano, ha tenido gran oportunidad para llevar a cabo una significativa especiación en una amplia variedad de hábitats generados por la topografía y el clima, la que, y así lo sugiere la información cromosómica (Harley 1992), parece haberse visto fuertemente favorecida por la poliploidía. Asimismo, el origen y diversificación de las especies se vincula a la presencia de síndromes florales sofisticados necesarios para la transferencia del polen, que incluyen el bien conocido sistema estaminal de palanca, y que reflejan las relaciones exclusivas de mutualismo con los polinizadores como resultado a su vez de un fenómeno coevolutivo (Meeuse 1992, Claßen-Bockhoff et al. 2003, Wester & Claßen-Bockhoff 2007).

En un conjunto tan amplio, cuya única revisión es debida a Epling (1939), no es extraña la reinterpretación de algunas de sus especies ni sorpresivo el hallazgo de nuevas entidades al paso que el análisis de un mayor número de especímenes de herbario corra parejas con estudios de campo más detallados (e. g. Fernández-Alonso 2003, Wood & Harley 1989, Wood 2007).

Tras la correcta evaluación de sus particularidades, se describe a continuación una nueva especie de Salvia del Perú. El material estudiado, aunque escaso, indudablemente se diferencia de las especies conocidas y conviene no demorar más su publicación.

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Salvia hunzikeri A. Granda, sp. nov.

Figura 1 A–J Tipo: Perú. Dpto. Huancavelica. Prov. Tayacaja, Hacienda Alalay, entre Mariscal Cáceres y Pampas, 3200-3250 m s.m., 13-IV-1953, O. Tovar 1367 (holotipo MOL, isotipo USM).

Suffrutex 0,4-0,6 m altus, ramis ascendentibus, pilis ramosis floccoso-tomentellis demum glabratis; petiolis (3-)5-7 mm longis, foliorum laminis (20-)40-45 mm longis x 6-10 mm latis, lanceolatis vel elliptico-lanceolatis, in basi cuneatis, marginibus remote obscure crenato-serratis, in apice acutis vel acuminatis, paginis ambobus pilis ramosis et glandulis subsessilibus vestitis, superiore incana vel subglabra, inferiore dense viscido-flocculosa, venis prominulis; floribus (2-)6 in verticillastris, bracteis lanceolatis caducis subtentis; calycibus florentibus (8,5-)9-10 mm longis, in maturitate 15 mm longis, extus pilis glandulosis subsessilibus et ramosis flocculosis; corollarum caerulearum, tubo 10-11 mm longo, leniter ventricoso, labia superiore 4,5-5 mm longa, inferiore 9-10 mm longa; staminibus in labia superiore galeata inclusis; stylo ad apicem utrimque hirsuto; nuculis (2,8-)3 mm longis, ellipticis.

Sufrútice de 0,4–0,6 m de altura, con ramas, hojas, pedicelos y cálices revestidos por indumento de tricomas multicelulares dendriformes, blanquecinos o algo ocráceos, con paredes gruesas y verrucosas, y glandulares subsésiles. Ramas arcuado-ascendentes de 0,5–2,0 mm diám., subteretes, parduscas a grisáceas, ligeramente estriadas, flocosas cuando jóvenes, las viejas glabrescentes, áfilas y nodosas, con las bases peciolares persistentes, internodos de (7-)10–40 mm long.; axilas foliares con innovaciones o fascículos de hojas correspondientes a las ramitas nuevas. Hojas con pecíolos de (3-)5–7 mm long., canaliculados, floculosotomentosos; láminas de (20-)40–45 mm long. x 6–10 mm lat., lanceoladas o también elíptico-lanceoladas, con base cuneada, márgenes ligeramente revolutos, tenuemente crenado-aserrados en su ½ ó ¾ distales, ápice agudo o acuminado, concoloras o el haz apenas más obscuro, superficie adaxial moderadamente incana a glabrescente, abaxialmente con pubescencia más densa, algo víscida, floculosa a lo largo de los nervios, nerviación

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Figura 1. Salvia hunzikeri. A, Cáliz desplegado. B, Corola. C, Brácteas floríferas en vistas dorsal (indumento parcialmente removido) y lateral, respectivamente. D, Tricoma dendriforme calicinal. E, Rama florífera. F, Corola desplegada y androceo. G, Gineceo sobre el disco. H, Cáliz fructífero. I, Ovario y disco. J, Clusa en vista ventral. A-J, de O. Tovar 1367 (MOL).

semicraspedodrómica, con (5-)7–9 pares de nervios secundarios laterales, ascendentes, en general la nerviación impresa en el haz, el envés con los nervios principales eminentes y el retículo prominente. Flores reunidas en falsos racimos terminales cortos, de hasta 10 cm long., solitarios, verticilastros 5–7, los inferiores distanciados por entrenudos de 10–15(-20) mm long. –a veces el basal en las axilas del par folioso distal– y los superiores más o

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menos confluentes, típicamente 6-floros o bien reducidos a 4- o incluso 2-floros en los nudos apicales; raquis similar al resto de las ramas; brácteas de 2–3 mm long. x 0,5–0,7 mm lat., muy prontamente caducas, lanceoladas o lineal-lanceoladas, semicóncavas, albiflocosas exteriormente, glabriúsculas en el interior; pedicelos de 2–5 mm long., ascendentes, flocosos, articulados al cáliz, tenaces. Cáliz en antesis de (8,5-)9–10 mm long., elongánRev. peru. biol. 17(2): 151 - 154 (Agosto 2010)

Salvia hunzikeri, nueva especie del Perú

dose en fruto hasta 15 mm long., infundibuliforme, verdoso o con el dorso azul-violáceo, externamente floculoso, indumento algo más denso a lo largo de los nervios y en los márgenes de los labios, superficie interior con pubescencia antrorsa en sus 2/3 distales, labios distanciados en 4,7–5 mm long. y hasta en 9,5 mm en fruto; labio superior de 3,5–3,7 mm long. x 3,5–4,3 mm lat., entero, ovado-deltoide, 7-nerviado, de ápice agudo; labio inferior de 3,2–3,3 mm long., 2-dentado, dientes de 2–2,3 mm long. x 1,7–2 mm lat. en su sector libre, triangular-ovados, acuminados en el ápice y fusionados cerca de su 1/3 basal u ocasionalmente hasta su mitad. Corola cerúlea de (17-)18–20 mm long., tubo de 10–11 mm long., excediendo brevemente al cáliz, recto o ligeramente curvo, un tanto ventricoso (hasta de 4 mm lat.), esparcidamente viloso en su mitad distal, los pelos simples y septados, glabro y epapiloso en el interior; labio superior de 4,5–5 mm long., cóncavo, emarginado, viloso; el inferior de 9–10 mm long., 3-lobado, viloso hacia la base, en ocasiones los pelos simples entremezclados con pelos ramificados, lobo medio mayor, de 5–6 mm long. x 8–9,5 mm lat., 2-lobulado. Estambres inclusos, insertos a 9 mm del borde basal de la corola, en las inmediaciones de las fauces, filamentos de ca.

2 mm long., prolongados en un diente corto en la articulación con el conectivo, polinatorios de 2,2 mm long., atenuados, vecciarios de 4,3 mm long. o uno algo menor, aplanados, conniventes hasta poco más arriba de su mitad –con diente retrorso de 0,3–0,5 mm long.–, papilosos a lo largo de sus márgenes internos (la línea de connivencia), esparcidamente cubiertos por pelitos capitados en sus caras dorsales e inmediaciones del diente. Tecas elipsoidales de 2,5 mm long. Estaminodios 2, de ca. 1 mm long., insertos a 8 mm por encima de la base del tubo. Disco con el lóbulo inferior prolongado, más o menos de la misma longitud que los lóbulos del ovario. Estilo de 13 mm long., aplanado lateralmente, ensanchándose suavemente hacia la zona de bifurcación, con pubescencia hirsuta cubriendo la mitad superior, más abundante en los márgenes, extendida por las ramas estigmáticas que son exertas y desiguales, la posterior mayor, de 4,5 mm long., subulada, algo recurvada, la inferior de 1–1,2 mm long., aguda y canaliculada. Clusas de (2,8-)3 mm long. x 1,7 mm lat., elipsoidales, obscuramente trígonas, castañas, superficie microscópicamente rugosa, aparentemente sin carácter mixocárpico.

Etimología.- Esta especie está dedicada a Armando T. Hunziker (1919-2001). A su legado de disciplina y capacidad de trabajo.

Distribución geográfica y hábitat.- Por ahora confinada a solo una localidad en la provincia de Tayacaja, departamento de Huancavelica, en elevaciones de 3200 – 3250 m de altitud.

Weberbauer (1945) atribuye a esta zona del valle interandino del Mantaro un paisaje prevaleciente de estepas de gramíneas y arbustos bajos dispersos; sin embargo, la zona en cuestión parece ser de transición entre tal vegetación y una formación, común entre las laderas secas a niveles inferiores, con predominio de arbustos y arbolillos caducifolios asociados a gramíneas y herbáceas estacionales así como algunos elementos subxerófilos (Tovar 1957). Convive con especies tales como: Cosmos peucedanifolius Wedd., Cronquistianthus urubambensis (B.L. Rob.) R.M. King & H. Rob., Gnaphalium dombeyanum DC., Oritrophium hieracioides (Wedd.) Cuatrec., Stevia puberula Hook., Coreopsis sp., Paranephelius sp., Calceolaria scabra Ruiz & Pav., Escallonia myrtilloides L. f., Hesperoxiphion peruvianum (Baker) Baker, Rev. peru. biol. 17(2): 151 - 154 (August 2010)

Clinopodium breviflorum (Benth.) Govaerts, Agalinis sp., Agrostis tolucensis Kunth, Bromus lanatus Kunth, Thalictrum decipiens Boivin, Alonsoa acutifolia Ruiz & Pav., entre varias más conforme a la información a disposición (Tovar com. pers.).

Observaciones.- Salvia hunzikeri se alinea con el resto de especies de la sect. Flocculosae (Epling) Epling, integrado generalmente por sufrútices de ambientes secos o de marcada estacionalidad, con indumento típicamente ramificado, follaje más o menos caduco y microfilia a partir de renuevos axilares, inflorescencias terminales, flores de polinización entomófila con brácteas efímeras o persistentes, corolas celestes o azules con el tubo tan largo como el cáliz o apenas sobresaliente, interiormente sin papilas, estambres inclusos con dientes retrorsos en los vecciarios, estilo viloso y clusas mixogénicas.

Por su aspecto vegetativo, S. hunzikerii es superficialmente semejante a S. flocculosa Benth., que habita en Ecuador, debido a la forma y dimensiones de las láminas foliares; sus flores mayores y las brácteas tempranamente caducas impiden, no obstante, errores en la discriminación de ambas especies.

Claramente es reconocible entre las especies peruanas restantes de la sect. Flocculosae con pubescencia dendriforme al compararlas. Así, S. grisea Epling se diferencia básicamente en dos caracteres; uno fácil de advertir a simple vista: las láminas foliares oblongas –con bases truncado-cordadas y ápices obtusos–, que, además, se muestran conspicuamente ampollosas y discoloras; otro, que exige la observación paciente del cáliz: los pelos ramificados dendriformes sencillos, comunes a ambas especies, se entremezclan con algunos otros que muestran ramas glandulares.

De la misma forma, son notorias sus diferencias con S. griseifolia Epling, que se aparta por sus brácteas florales persistentes durante la antesis y, al parecer, la fructificación y, a más de sus flores menores, también por sus hojas cortamente pecioladas con láminas angostamente ovadas y discoloras. Entre varios detalles, difiere de S. cruikshanksii Benth. y S. trifilis Epling por la forma de las hojas, que en ellas son ovadas a anchamente ovadas, además en la primera las láminas son usualmente glabrescentes o glabras cuando maduras mientras que en la segunda son discoloras con la superficie abaxial tomentosa; por otro lado, ambas se separan por sus flores de dimensiones menores. En tanto, S. xanthopylla Epling & Játiva resulta poco afín por sus hojas sésiles con láminas angostamente oblongo-elípticas y márgenes revolutos, pero es su profusa pilosidad amarillenta, lanosa, que recubre casi toda la planta (excepto las corolas), el rasgo prominente que permite distinguirla y separarla fácilmente.

Por fin, podría confundirse con S. sarmentosa Epling del Perú pero el indumento en esta especie no está conformado por pelos ramificados, lo que de por sí constituye un atributo conspicuo y la hace fácil de separar.

Se ha señalado que, por lo común, la presencia de tricomas ramificados multicelulares reviste importancia taxonómica en la subfamilia Nepetoideae a nivel específico (Harley et al. 2004). En Salvia caracterizan, al menos en parte, a algunas secciones morfológicamente disímiles; lo que sugiere su evolución independiente en dichos grupos. Asimismo, otro rasgo de origen paralelo dentro del género en el Nuevo Mundo lo constituyen las formaciones ventrales en los brazos inferiores del conectivo que, a manera de dientes retrorsos, se presentan en S. hunzikeri y en el resto de la sect. Flocculosae. Claßen-Bockhoff et al. (2004) han apuntado,

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refiriéndose a S. rypara Briq. (sect. Malacophyllae Epling), que tales estructuras indudablemente están involucradas en el sistema de palanca de transferencia del polen, restringiendo el acceso al néctar y optimizando así la polinización por medio de abejas.

El hallazgo de tricomas dendriformes parcialmente capitados en un par de isotipos de S. grisea (Ferreyra 7628 MOL, USM) resulta interesante porque no habían sido mencionados en su descripción original (Epling & Mathias 1957) ni tampoco reportados antes o con posteridad para ninguna otra especie peruana de Salvia (Epling 1938; Macbride 1960); empero, su constancia requiere confirmación, vista la escasez de materiales disponibles de la especie. Aquí se le atribuye tentativamente valor diagnóstico para distinguir S. grisea de S. hunzikeri.

La ausencia de mucílago en las clusas de S. hunzikeri es incierta y serán necesarios materiales adicionales de la especie para evaluar mejor tal carácter.

Ciertos especímenes: D.N. Smith 10575, D.N. Smith & R. Valencia 10064, D.N. Smith et al. 9266 y 12038 (USM) y A. Granda & J. Alegría 2438 (MOL), provenientes todos de Áncash, podrían señalarse, debido a cierta similitud en el follaje, como representantes de poblaciones geográficamente aisladas de S. hunzikeri pero son morfológicamente distintos por sus inflorescencias congestas, entre otros detalles, y constituyen una especie nueva no descrita.

Agradecimientos Deseo expresar mi gratitud a Raymond M. Harley y Alan Paton por su colaboración; parte importante de la literatura y algunas fotografías de tipos nomenclaturales depositados en Kew los debo a su generosidad y buena disposición. Mi reconocimiento se hace extensivo a Philip Cantino, Susana Crespo, Maximilian Weigend, John R.I. Wood, Regine Claßen-Bockhoff y Petra Wester por facilitarme varias de las referencias aquí citadas. Dejo constancia de mi agradecimiento a John R.I. Wood y J. José Alegría por la lectura crítica y sus opiniones para mejorar los contenidos del texto; asimismo, a Marisa Ocrospoma, el entintado de la figura acompañante. Debo recordar a O. Tovar por prestar, con la cortesía que siempre lo caracterizó, algunos datos aquí consignados. Finalmente, agradezco a los directores y curadores de los herbarios MOL y USM por su amable apoyo.

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Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Calceolaria en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata ISSN 1561-0837

Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata Pamela Puppo Centro de Investigação em Biodiversidade e Recursos Genéticos (CIBIO), Universidade do Porto, Campus Vairão, R. Monte-Crasto, 4485-661 Vairão, Portugal. Email: p_puppo@hotmail.com

Resumen Se registra por primera vez la presencia de 24 especies de Calceolaria para 15 departamentos de Perú y se registra la presencia de C. perfoliata en este país. Adicionalmente, se da un listado completo de las 123 especies presentes en el Perú, su distribución geográfica actualizada, y se hace un análisis general de la diversidad de este género por departamento.

Palabras clave: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversidad, nuevos registros, Perú.

Presentado: 09/08/2010 Aceptado: 23/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract Twenty four species of Calceolaria are recorded for the first time for 15 departments of Peru and the presence of C. perfoliata is reported in this country. In addition, a list with the 123 species present in Peru is included along with their current geographical distribution. A general analysis of the genus diversity per department is done.

Keywords: Calceolaria, Scrophulariaceae, biodiversity, new records, Peru.

Introducción El género Calceolaria L. es el más numeroso de la familia Calceolariaceae contando con aproximadamente 250 especies (Molau 1988). Previamente considerado parte de la familia Scrophulariaceae, fue elevado al rango de familia juntamente con Porodittia G. Don y Jovellana Ruiz & Pav. cuando las Scrophulariaceae fueron encontradas polifiléticas (Olmstead & Reeves 1995, Olmstead et al. 2001).

Calceolaria se caracteriza por tener corola bilabiada con el labio inferior en forma de saco y provisto interiormente de una estructura secretora de aceite llamada elaióforo (Vogel 1974).

Las flores son generalmente amarillas y poseen dos estambres.

Sólo una especie, C. triandra (Cav.) Vahl, posee tres lóbulos en la corola y tres estambres. Esta especie fue reconocida durante años como un género a parte (Porodittia) hasta que análisis moleculares mostraron que debía ser incluida en Calceolaria (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Molau (1988) subdividió el género en tres subgéneros y numerosas secciones. La mayoría de estas secciones sin embargo, fueron encontradas polifiléticas en estudios moleculares recientes (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009).

En el Perú, este género posee más de 120 especies sin contar las subespecies e híbridos (Soukup 1975, Molau 1988, Brako y Zarucchi 1993). Más aún, Molau (1988) considera el Norte de Perú como el centro de endemismos de Calceolaria, específicamente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. A pesar del elevado número de especies presentes en nuestro país, nuevas especies siguen siendo descritas (por ejemplo Molau 2003, Puppo 2008) y numerosos nuevos registros departamentales han sido encontrados.

En el presente artículo se dan a conocer 24 nuevos registros de Calceolaria para 15 departamentos del Perú. Además se reporta la ocurrencia de C. perfoliata L., cuya distribución era conocida más o menos continuamente desde Costa Rica hasta el sur de Ecuador. Las nuevas ocurrencias están ordenadas alfabéticamente de acuerdo al nombre de la especie. Se presentan también pequeñas descripciones de cada taxón y su distribución conocida.

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Además se incluye una tabla con todas las especies reportadas para el Perú y los departamentos donde ocurren. Se hace también un breve análisis de la diversidad del género por departamento.

Material y métodos Las siguientes nuevas ocurrencias fueron registradas como parte de identificaciones generales de especímenes de Calceolaria realizadas entre los años 2005-2008 en los herbarios HOXA, MO, MOL, y USM. Los nombres y descripciones siguen la última revisión del género (Molau 1988). Los acrónimos de los herbarios usados en el texto corresponden al Index Herbariorum (Thiers 2010). Las siguientes fuentes bibliográficas fueron consultadas antes de considerar estos registros como nuevos: Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004), y Salinas y León (2006).

Resultados 1. Calceolaria ajugoides Kraenzl. Bot. Jahrb. Syst. 50. Beibl.

111:75. 1913. Tipo: Perú. Arequipa: Prov. Caraveli, between Rio de Lomas and Rio Yauca, 3000 m, Weberbauer 5765 (lectotipo F, isotipos G, GH).

Arbusto pequeño de menos de 1 m de alto, puberulento; hojas ternadas, lanceoladas de menos de 5 cm long.; flores amarillas, abiertas, con una mancha roja en el interior; estambres marrones.

Distribución: Registrada para los departamentos de Arequipa y Ayacucho entre los (300)2800-3000 m.

Nuevo registro: Ica. Prov. Ica, Tambillo, 2300 m, 16 ene 1979, Rick s.n. (USM).

2. Calceolaria angustiflora Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798.

Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, nr. Obrajillo, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos F, MA, MPU).

Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro o piloso; hojas ternadas, ovadas de 2-9 cm long.; flores amarillas, abiertas, con manchas rojas en el interior; estambres marrón claro.

Distribución: Reportada para los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lima, y Moquegua entre los 200-3750 m.

Nuevo registro: Piura. Prov. Ayabaca, bosque de Huamba, 2840 m, 24 may 1988, Cano 1664 (USM).

155

Puppo

3. Calceolaria aurea Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 97:159.1945. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Paucartambo, below Colquepata, 3200-3500 m, 01 may 1925, Pennell 13772 (holotipo PH, isotipos CUZ, F, GH, NY, US).

Arbusto pequeño de cerca de 0,5 m de alto, usualmente tomentoso; hojas fasciculadas de menos de 1 cm long.; flores amarillas, cerradas, con una o varias manchas rojas en el interior; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida para los departamentos de Arequipa, Cusco y Moquegua entre los 3200-4000 m.

Nuevo registro: Puno. Prov. Puno, 10 km SW of Puno on road to Ilave, 3822 m, 13 may 1963, Ugent 5253 (USM).

4. Calceolaria bicolor Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:16. 1798. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Canta. Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, FI, G, MA, MO, MPU).

Subarbusto de hasta 2 m alto, pubérulo o tomentoso; hojas herbáceas, ternadas; flores mitad amarillas y mitad blancas, cerradas; estambres amarillos, tecas ascendentes.

Distribución: Descrita para los departamentos de Áncash, Huánuco, La Libertad, Lima, y Pasco entre los 22003800 m.

Nuevo registro: Huancavelica. Prov. Tayacaja, Pachaspampa, debajo de Huando, 3300 m, 04 abr 1953, Tovar 1221 (USM).

5. Calceolaria bicrenata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:15. 1798.

Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Cuchero, Pavón s.n. (lectotipo OSF, isotipos BM, F, FI, G, MA).

Hierba o arbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto o viloso; hojas ovadas hasta de 10 cm long.; flores amarillas, cerradas; estambres amarillos o castaños, tecas ascendentes.

Distribución: Presente en los departamentos de Amazonas, Áncash, Cajamarca, Huánuco, La Libertad, Lambayeque, Lima, y Pasco entre los (1800)2500-4200 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. San Pedro de Cajas, 3800 m, 23 feb 1974, Tovar 7173 (USM); Prov. Tarma, sobre Tarma, 3600 m, 07 ene 1983, Smith 3022 (USM).

6. Calceolaria calycina Benth. In DC. Prodr. 10: 211. 1846.

Tipo: Perú. Amazonas: Prov. Chachapoyas, Chachapoyas Mathews s.n. (holotipo K).

Hierba trepadora de hasta 4 m de largo, hispida; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ligeramente deflexas, totalmente dehiscentes.

Distribución: Conocida de los departamentos de Amazonas, Cajamarca, Huánuco, Junín, La Libertad y Piura entre los 2000-3400 m.

Nuevos registros: Áncash. Prov. Bolognesi, cerca a Quero, 3100 m, 29 ago 1977, Cerrate 6915 (USM). San Martín.

Prov. Mariscal Cáceres, 2950-3000 m, 01 ago 1996 Cano et al. 7449 (USM).

7. Calceolaria chaetostemon Pennell. Proc. Acad. Nat. Sci. Philadelphia 97:171.1945. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Anta, nr. Limatambo, 2700 m, mar 1937, Vargas 231 (holotipo F, isotipo PH).

Hierba de 20-70 cm de alto, hirsuta o vilosa; hojas ovadas de menos de 10 cm long.; flores amarillas con una mancha roja o morada en el interior, abiertas; estambres con sólo una teca fértil, la otra reducida y estéril.

Distribución: Descrita como endémica de los departamentos de Apurímac y Cusco entre los 2300-3500 m.

Nuevos registros: Ayacucho. Prov. Vilcas, feb 2005, Vega

156

627 (MOL). Huánuco. Ochoa 1067 (MOL).

8. Calceolaria chelidonioides Kunth. Nov. Gen. sp. Pl. 2:378.

1818. Tipo: Ecuador. Pichincha: Cerro Javirac, Quito, ca.

2750 m, may 1802, Bonpland s.n. (lectotipo B-WILD, isotipos F, G-DC, HAL, P).

Hierba higrofítica de hasta 2 m de alto, pubérula; hojas pinnatífidas, raro enteras; flores amarillas, cerradas; estambres con sólo una teca fértil, la otra estéril y reducida.

Distribución: Reportada para los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, Moquegua, Piura, Puno, y San Martín entre los (300-500)1000-3500.

Nuevos registros: Amazonas. Prov. Bongara, laguna de Pomacocha, 2200-2300 m, 23 oct 1986, Ferreyra et al.

20684 (USM); Prov. Chachapoyas, cerro Puma Urco, al S de Chachapoyas, 2340 m, 07 feb 1984, Cowan et al.

4294 (USM). Lambayeque. Prov. Lambayeque, km 28 E of Olmos, 1150-1200 m, 05 ene 1964, Hutchison & Wright 3417 (MO). Pasco. Prov. Oxapampa, rio el Tunqui, 1720 m, Smith & Alboun 5517 (MO).

9. Calceolaria cypripediiflora Kraenzl. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:101. 1905. Tipo: Perú. Puno: Prov. Sandía, among shrubs in open habitats, 2100-2300 m, Weberbauer 504 (lectotipo G).

Hierba ascendente de hasta 4 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas de hasta 7 cm long.; flores amarillas de hasta 3-4 cm long.; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Endémica de Ayacucho, Cusco y Puno entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Pasco. Prov. Oxapampa, 2300 m, 05 sep 2004, Rojas et al. 3326 (HOXA, MO), 2500 m, 22 jun 2003, van der Werff et al. 17707 (HOXA, MO), 2100 m, 03 jun 2004, Rojas et al. 2654 (HOXA, MO), 2450 m, 19 jul 2003, van der Werff et al. 18656 (HOXA, MO), entre el cerro Pajonal y Abra Chacos, 2550 m, 09 oct 1982, Smith 2574 (USM, MO).

10. Calceolaria engleriana Kraenzl. subsp. engleriana. Feddes Repert. Spec. Nov. Regni Veg. 1:106. 1905. Tipo: Perú.

Puno: Prov. Sandía, above Cuyo Cuyo, 3600-3800 m, 03 may 1906, Weberbauer 923 (lectotipo G, isotipo MOL).

Arbusto o subarbusto de 1-3 m alto, tomentoso; hojas lanceoladas de hasta 7,7 cm long.; flores amarillas, cerradas; estambres amarillos, tecas divaricadas, usualmente con glándulas en la base de las anteras.

Distribución: Conocida en Perú de los departamentos de Apurímac, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, y Puno entre los 2000-4500 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. Huancayo, cerca de Huancayo, 3300-3400 m, 02 may 1961, Tovar 3340 (USM).

11. Calceolaria flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau. Fl. Neotrop. 47:199. 1988. Tipo: Perú. Cusco: Prov. Paucartambo, nr. Rio Yanamayo, below Pillahuata, 2900-3200 m, 4-5 may 1925, Pennell 13792 (holotipo PH, isotipos CUZ, E, F, G, M, NY, P, PH, S, US, USM, WIS).

Subarbusto de hasta 3 m alto, viloso o hirsuto; hojas ovadas de hasta 12 cm long.; flores amarillas, sépalos amarillos; estambres marrones, tecas deflexas.

Distribución: Registrada como endémica de los departamentos de Apurímac, Cusco, y Puno entre los 1500-4000 m.

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

Calceolaria en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Lucanas, Andamarca, 3500 m, abr 2004, Vargas & Mora 211 (USM).

12. Calceolaria glauca Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:17. 1798. Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Obrajillo, just NE of Canta, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, MA, MPU, S).

Subarbusto o arbusto de menos de 1,5 m de alto, tomentoso o pubérulo; hojas ternadas, lanceoladas; flores amarillas con manchas rojas al interior, cerradas; estambres marrones, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, y Lima entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Amazonas. Prov. Luya, paso Fortaleza, 24 jun 1948, Pennell 15293 (USM). Junín. Cerca de Casapalca, 23 oct 1940, Ridoutt s.n. (USM).

13. Calceolaria linearis Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:19. 1798. Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Chicoplaya, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos BM, F, FI, G, K).

Arbusto de menos de 1 m de alto, glutinoso, hirsuto; hojas de menos de 3 cm long.; flores amarillas con manchas rojas en el interior, cerradas; estambres castaños, tecas divaricadas.

Distribución: Descrita para los departamentos de Áncash, Huánuco, La Libertad, Lima, y Piura entre los 26004400 m.

Nuevos registros: Cajamarca. Michiquillo, 3100 m, 07 abr 1948, Pennell & Reichlin 15032 (USM), Prov. Celendín, 2700-2900 m, 15-17 abr 1948, Pennell 15206 (USM), 3400 m, 14-18 abr 1948, Pennell 15160 (USM), Prov.

Cajamarca, 2750-2850 m, 10 abr 1948, Pennell & Anderson 15076 (USM). Junín. Prov. Huancayo, road from Huancayo to Huancavelica, 3543 m, 19 sep 2001, Weigend et al. 5804 (MO).

14. Calceolaria lobata Cav. Icon. 5:26. 1799. Tipo: Perú. Talcahuano, Nee s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA).

Hierba de hasta 1 m de alto, pilosa o vilosa; hojas lobadas 2-9 cm long.; flores amarillas con manchas moradas al interior, cerradas; estambres con anteras sagitadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Ayacucho, Junín, Lima, Moquegua, y Puno entre los (1500)3000-4500 m.

Nuevos registros: Amazonas. 18 jun 1948, Pennell 15937 (USM). Junín. Prov. Tarma, entre Tarma y Oroya, 36003700 m, 20 jun 1948, Ferreyra 3830 (USM).

15. Calceolaria pavonii Benth. In DC., Prod. 10:211. 1846.

Tipo: Perú. Amazonas: Prov. Chachapoyas, 1836, Mathews 3042 (lectotipo K, isotipos BM, CGE, E, G, OXF, US).

Hierba de hasta 2 m de alto, vilosa o hirsuta; hojas opuestas y decusadas, sagitadas o triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes, parcialmente dehiscentes.

Distribución: En Perú se encuentra en los departamentos de Amazonas, Cajamarca, Huánuco, Junín, y Piura entre los 1200-3500 m.

Nuevo registro: Lambayeque. Prov. Lambayeque, Abra de Porculla, road from Olmos to Pucara km 45 east of Olmos, 1920 m, 13 jul 1986, Plowman et al. 14218 (MO).

16. Calceolaria perfoliata L. f. Suppl. Pl. 86. 1781. Tipo: Colombia. Sine loco, “hábitat in nova Granada”, Mutis 121 (holotipo LINN, isotipos F, G, PH, S, US).

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (August 2010)

Hierba trepadora de hasta 5 m de largo, pilosa o vilosa; hojas opuestas y decusadas, triangulares, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres marrón oscuro con tecas fuertemente deflexas y en forma de herradura, totalmente dehiscentes.

Distribución: Esta especie presenta un rango más o menos continuo desde Costa Rica hasta el Sur de Ecuador ocupando áreas boscosas entre los 1800-3800 m.

Nuevo registro: PERÚ. Pasco. Prov. Oxapampa, Huancabamba, camino Misericordia Lanturachi-Santa Barbara, 2300-3300 m, 03 jul 1985, Foster et al. 10546 (USM, F?).

17. Calceolaria pinnata L. Kongl. Vetensk. Acad. Handl.

31:286. 1770. Tipo: Suecia. Cultivada en Uppsala, propagada de semillas recibidas de Jussieu, colectadas en vic.

Lima, Perú, Linnaeus s.n. (lectotipo LINN).

Hierba higrofítica de 5-50 cm de alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo elongado de 0,9-1,1 mm long. separando las tecas que son dimorfas.

Distribución: Amazonas, Áncash, Arequipa, Cajamarca, La Libertad, Lambayeque, Lima y Piura entre los 200-4000 m.

Nuevo registro: Junín. Prov. Tarma, cerca al puente San Félix entre Tarma y San Ramón, 1300-1400 m, 07 jun 1963, Ferreyra & Tovar 14958 (USM).

18. Calceolaria pisacomensis Walp. Nov. Actorum Acad. Caes.

Leop.-Carol. Mat. Cur. 19 suppl. 1:396. 1843. Tipo: Perú.

Arequipa: Prov. Castilla, Pisacoma, ca. 4500 m, Meyen s.n. (holotipo destruido). Neotipo: Perú. Arequipa: Prov.

Arequipa, Chiguata, E of Arequipa, 3900-4000 m, 13 nov 1947, Ferreyra 2598 (neotipo GB, isoneotipos PH, USM, ver Molau 1988, p.152).

Subarbusto de hasta 1 m de alto, hirsuto; hojas ovadas a triangulares de menos de 5 cm long.; flores usualmente naranjas a rojas, cerradas; estambres con tecas parcialmente dehiscentes.

Distribución: Descrita como endémica del sur del Perú en los departamentos de Arequipa y Moquegua entre los 2300-4500 m.

Nuevo registro: Ayacucho. Prov. Puquio, Llauta, 2600 m, 07 ene 1979, Rick s.n. (USM).

19. Calceolaria rugulosa Edwin. Phytologia 19: 395. 1970. Tipo: Perú. Cajamarca. Prov. Chota, below Llama, 1800-1850 m, 17 jul 1948, Pennell 15917 (holotipo US, isotipos BM, G, GH, K, NY, PH, S).

Subarbusto de hasta 2 m de alto, viloso o hirsuto; hojas ternadas, ovadas; flores amarillas con una mancha roja grande al interior, cerradas; estambres marrón claros, tecas divaricadas o ligeramente deflexas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Cajamarca, Huancavelica, La Libertad, Lambayeque, Lima, y Piura entre los 200-3900 m.

Nuevo registro: Huánuco. Prov. Huamalies, Punchao, 3000-3500 m, 22 mar 1999, Ortiz 34 (USM).

20. Calceolaria salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia. Fl. Peruv.

1:18. 1798. Tipo: Perú. Huánuco: Prov. Huánuco, Pillao, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos F, G, MA, PH).

Arbusto de hasta 2 m de alto, glabro, glutinoso; hojas lanceoladas, glabras; sépalos verdes liláceos, corola amarilla, cerrada; estambres castaños, tecas divaricadas, filamentos 1,2-1,8 mm long.

157

Puppo

Distribución: Endémica del centro de Perú, presente en los departamentos de Huánuco y Junín entre los 26003900 m.

Nuevo registro: Áncash. Prov. Huamán, en Caucha Uchucuna, 3400 m, 23 abr 1983, Ochoa 15164 (MOL).

21. Calceolaria scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth. In D.C., Prodr.

10:207. 1846. Tipo: Perú. Junín: Prov. Tarma, in the high Andes above Tarma, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipos CGE, F, MA, S).

Hierba acaule de hasta 16 cm de alto; hojas en roseta, ovadas, hirsutas o vilosas; flores amarillas, abiertas con manchas rojas en el interior; estambres con tecas totalmente ascendentes, marrón rojizo o violáceo.

Distribución: Reportada para los departamentos de Apurímac, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, y Pasco entre los 3600-4700 m.

Nuevo registro: Áncash. Prov. Huaraz, Parque Nacional Huascarán, quebrada Llaca, 4000-4050 m, 25 may 1986, Smith 12422 (MO); Prov. Huari, Huascaran NP, quebrada Rima Rima, 4200-4370 m, 06 may 1986, Smith et al.

12200 (MO).

22. Calceolaria tenuis Benth. In D.C., Prodr. 10:205. 1846.

Tipo: Perú. Lima: Prov. Canta, Puruchuco, ca. 20 km S of Huamantanga, ca. 3000 m, Mathews 1047 (lectotipo K, isotipos BM, E, G, L, NY, OXF).

Hierba higrofítica de 5-50 cm alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 0-0,3 mm long. separando las tecas que son dimorfas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Áncash, Arequipa, Ayacucho, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, Lima, y Puno entre los 2600-4000 m.

Nuevos registros: La Libertad. Prov. Trujillo, Huamachuco, 2100-2200 m, 17 mar 1948, Ferreyra 3082 (USM).

Pasco. Prov. Oxapampa, 3400-3500 m, 25 ene 2004, Vásquez et al. 28992 (HOXA), 2000-2300 m, 06 jul 2004, Rojas et al. 3119 (HOXA).

23. Calceolaria trilobata Hemsley subsp. herzogiana (Kraenzl.)

Molau. Fl. Neotrop. Monogr. 47: 243. 1988. Tipo: Bolivia. Cochabamba: Prov. Carrasco, quebrada de Pocona, WNW of Torata, 3100 m, abr 1911, Herzog 2035 (lectotipo L, isotipo Z).

Hierba de hasta 3 m de alto, pilosa o vilosa con tricomas glandulares; hojas opuestas y decusadas, láminas deltoides, cordadas en la base, la base de los peciolos envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con tecas ascendentes y dimorfas.

Distribución: En los departamentos de Áncash, Ayacucho, Cusco, Junín, y Pasco entre los 1500-4000 m.

Nuevos registros: Apurímac. Prov. Abancay, Abancay, Ñacchero, 1800-2300 m, 16 ago 2002, Valenzuela et al.

286 (MO). Huánuco. Prov. Huánuco, 3000 m, 28 feb 1978, Luteyn and Lebron-Luteyn 5480 (USM). Puno. Prov.

Sandia, 3150 m, 02 abr 1986, Bennett 2666 (USM).

24. Calceolaria tripartita Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1:14. 1798.

Tipo: Perú. “In nemoribus Panatahuas”, Pavón s.n. (tipo perdido, ver Pennell 1945, p.174). Neotipo: Perú. Lima: Prov. Canta, along the Rio Chillón, above Obrajillo, NE of Canta, 3100-3300 m, 13-23 jun 1925, Pennell 14406

158

(neotipo PH, isoneotipos F, G, LE, NY, US, ver Molau 1981, p.605).

Hierba higrofítica de hasta 1 m de alto, puberulenta; hojas pinnatífidas, peciolos ligeramente ensanchados en la base envolviendo el tallo; flores amarillas, cerradas; estambres con conectivo de 3-3,2 mm long. con una protuberancia dorsal, teca anterior abortada.

Distribución: Crece en los departamentos de Amazonas, Áncash, Apurímac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, La Libertad, Lambayeque, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1600-3900 m.

Nuevo registro: San Martín. Prov. Rioja, Pedro Luis Moyobamba road km 390-394, 2040-1910 m, sin fecha, Smith 4541 (MO).

25. Calceolaria virgata Ruiz & Pav. Fl. Peruv. 1: 20. 1798. Tipo: Perú. Lima. Prov. Canta, vic. Canta, Pavón s.n. (lectotipo MA, isotipo F).

Subarbusto de hasta 1,5 m de alto, estrigoso o tomentoso; hojas opuestas y decusadas, ovadas; flores amarillas con una ancha banda roja al interior, cerradas; estambres marrón claro, tecas divaricadas.

Distribución: Conocida de los departamentos de Amazonas, Áncash, Apurímac, Ayacucho, Cajamarca, Cusco, Huancavelica, Huánuco, Junín, La Libertad, Lima, Pasco, Piura, y Puno entre los 1500-4500 m.

Nuevo registro: Ica. Prov. Tingue, Raimondi 10826 (USM).

Discusión En el Neotrópico, Calceolaria cuenta con ca. 181 especies, siendo más abundante en la región central andina desde el norte del Perú hasta el centro de Bolivia entre los 6-20ºS (Molau 1988). En esta región, el género es principalmente altoandino ocurriendo mayormente entre los 2000-4000 m aunque algunas especies herbáceas habitan al nivel del mar en las formaciones de lomas (Molau 1988). Molau (1988) señaló el Norte del Perú como el centro de diversidad de este género, concretamente los departamentos de Amazonas y Cajamarca. Otros lugares de elevada diversidad del género reportados por este mismo autor para nuestro país apuntan a las laderas orientales de los Andes, concretamente en los departamentos de Huánuco, Junín, Pasco, y Cusco.

En el presente artículo se registran un total de 123 especies de Calceolaria para el Perú sin contar con subespecies o híbridos (Tabla 1, Figura 1A). Este valor equivale al 68% del total de especies presentes en el Neotrópico. Sin embargo, al evaluar la diversidad del género en las diferentes zonas del Perú: Norte, Centro, y Sur, no se encontraron diferencias significativas en la distribución del número de especies (Figura 1B). El Norte presenta un valor ligeramente superior con ca. 39% de las especies, seguida por el Centro con 32% y el Sur con 29% (Figura 1B).

Haciendo una evaluación departamental podemos observar que efectivamente es Cajamarca el departamento que presenta un mayor número de especies seguido de Amazonas con 66 y 41 especies respectivamente (Fig. 2). Junín, Huánuco, y Cusco también presentan valores elevados en número de especies de Calceolaria como sugerido por Molau (1988) presentando 37, 32, y 32 especies respectivamente. Sin embargo, otros departamentos también deberían sumarse a esta lista, especialmente La Libertad, Áncash, y Lima que presentan 40, 37, y 34 especies Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

Calceolaria en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

TU 1

LO 0

AM 41

PI 26

LA 8 CA 66

AN 37

En cuanto a los nuevos registros departamentales, observamos que el departamento con un mayor número de nuevos registros es Pasco seguido de Junín (Fig. 3). Sin embargo, al evaluar el número de especies reportadas por departamento, vemos que Junín es el que presenta un mayor número de especies de Calceolaria adicionadas a su flora. La mayoría de los nuevos registros (56%) fueron encontrados en el herbario USM, 24% en MO y los demás en HOXA y MOL. En lo que respecta a la antigüedad de estas colecciones, encontramos que sólo el 23,8% de los nuevos registros fueron colectados en los últimos diez años, la mayoría por el herbario HOXA. Otras colecciones son bastante antiguas, por ejemplo Ridoutt s.n. de 1940, Ferreyra 3830, Pennell 15032, 15076, 15160, 15206, 15937 de 1948.

Estas colecciones fueron depositadas en el herbario USM y sin embargo los registros de distribución de estas especies no figuran en las revisiones de Molau (1988), Brako y Zarucchi (1993), Ulloa Ulloa et al. (2004) o Salinas y León (2006).

(A)

SM 9

LL 40

HU 32

UC 0

PA 17 JU 37

LI 34

MD 0 CU 32

HV 19

(B) Sur 29%

se encuentra en Cusco y Lima, C. maculata Edwin en Huánuco y Cajamarca, C. punicea Ruiz & Pav. en Junín y Huánuco, y C. extensa Benth. en Amazonas y Ayacucho. Es probable que estas especies tengan una distribución continua pero la falta de colecciones haga que su distribución parezca fragmentada.

IC 2

AP 11

AY 28

Centro 32%

PU 17

AR 18

Norte 39%

MO 10 TA 2

Figura 1. Diversidad de Calceolaria por departamento y por región incluyendo nuevos registros. (A) Mapa del Perú mostrando número de especies para cada departamento según lo presentado en la Tabla 1.

(B) Gráfico mostrando porcentaje de especies presentes por región.

respectivamente (Fig. 2). Tres departamentos: Ica, Tacna, y Tumbes presentan los valores más bajos con 2, 2, y 1 especies respectivamente. Es de resaltar que estos tres departamentos están juntos de otros que presentan valores medios (ver Fig. 1A) y por consiguiente, no sería de extrañar que la baja diversidad en estos departamentos se deba a la falta de colecciones. Por otro lado, otros tres departamentos no tienen ninguna ocurrencia registrada: Loreto, Madre de Dios, y Ucayali. Esto puede deberse a que la mayoría de las especies de Calceolaria habitan la vertiente occidental de los Andes y las zonas más altas de la vertiente oriental como fue observado también por Molau (1988).

En cuanto a las especies con más amplia distribución encontramos a C. tripartita que ha sido reportada para 16 departamentos seguida por C. chelidonioides y C. virgata que ocurren en 15 departamentos cada una (Tabla1). Por otro lado, observamos que 29,2% (36) de las especies reportadas para el Perú están restrictas a un departamento y 27,6% (34) de las especies ocurren en dos departamentos. De estas últimas sólo cuatro habitan departamentos no contiguos: Calceolaria rivularis Kraenzl. que

Además de los nuevos registros departamentales, se reporta C. perfoliata por primera vez para el Perú. Esta especie se distribuye hasta el Sur de Ecuador por lo que habría sido de esperar encontrarla también en el Norte del Perú. Sin embargo, ha sido colectada en el centro del Perú, en el departamento de Pasco.

En su distribución conocida, C. perfoliata habita principalmente áreas de bosque montano, y por veces, zonas de bosque disturbado entre los 1800-3800 m (Molau 1988). El hábitat del nuevo registro es también bosque montano entre los 2300-3300 m por lo que, a pesar de estar significativamente apartada de su distribución conocida, el hábitat es el mismo y está dentro del rango altitudinal esperado.

Agradecimientos Me gustaría agradecer en primer lugar a los curadores de los herbarios revisados: HOXA, MO, MOL, y USM por facilitar la revisión del material. La Christensen Foundation proporcionó financiamiento para la revisión de la colección y biblioteca del Missouri Botanical Garden. Asimismo, extiendo mi reconocimiento a Miguel A. Pérez Farrera por sus sugerencias durante la preparación del manuscrito y al revisor anónimo que ayudó con sus comentarios a mejorar este artículo.

Literatura citada Andersson S. 2006. On the phylogeny of the genus Calceolaria (Calceolariaceae) as inferred from ITS and plastid matK sequences. Taxon 55: 125-137.

70 66

50 40 30

41 40

37 37

34 32

28 19 18 17

17

20 10

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9 8 1 0

0

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N° especies

60

2 2 0

0

CA AM LL PI SM LA TU LO AN JU LI HU PA UC CU AY HV AR PU AP MO IC TA MD

Norte

Centro

Sur

Figura 2. Gráfico mostrando los departamentos incluidos en cada región y su número de especies.

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (August 2010)

8 7 6 5 4 3 2 1 0 AM AN

AP

AY CA

HU HV IC

JU

LA

LL

PA

PI

PU SM

Figura 3. Gráfico mostrando los nuevos registros departamentales: las barras grises muestran el número de nuevos registros, las barras blancas muestran el número de nuevas especies registradas.

159

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Sec. Polyclada Pennell C. atahualpae Kraenzl. subsp. atahualpae C. atahualpae Kraenzl. subsp. witasekiana (Kraenzl.) Molau C. ramosa Molau C. vaccinioides Kraenzl.

C. inflexa Ruiz & Pav. C. lasiocalyx Pennell C. extensa Benth.

C. discotheca Molau C. chrysosphaera Pennell Sec. Lehmannina Pennell C. vulpina Kraenzl.

C. rufescens Molau C. oblonga Ruiz & Pav. C. punicea Ruiz & Pav. C. heterophylla Ruiz & Pav. C. cypripediiflora Kraenzl.

C. luteocalyx Edwin C. hirsuta Molau C. oxapampensis Puppo (2008) Sec. Salicifoliae (Benth.) Kraenzl.

C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. salicifolia.

C. salicifolia Ruiz & Pav. subsp. nigricans Molau C. dentifolia Edwin C. tetragona Benth. subsp. tetragona C. tetragona Benth. subsp. endopogon (Kraenzl.) Molau C. moyobambae Kraenzl.

C. viscosa Ruiz & Pav. C. arbuscula Molau C. nivalis Kunth subsp. nivalis.

C. nivalis Kunth subsp. cerasifolia (Benth.) Molau C. fusca Pennell C. rhododendroides Kraenzl.

C. gaultherioides Molau C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. deflexa.

C. deflexa Ruiz & Pav. subsp. cuneata Molau C. oreophila Molau Sec. Symplocophylla Pennell C. connatifolia Pennell Sec. Englerina Molau C. engleriana Kraenzl. subsp. engleriana C. engleriana Kraenzl. subsp. lutea Molau C. ludens Kraenzl.

C. speciosa Pennell C. boliviana (Rusby) Pennell C. olivacea Molau Sec. Revolutae (Pennell) Molau C. revoluta Pennell C. buchteniana Kraenzl.

C. rupestris Molau

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Total

Especie

AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC

Tabla 1. Lista de todas las especies de Calceolaria conocidas para el Perú y los departamentos en donde se encuentran. Por motivos de conveniencia las especies están organizadas en secciones de acuerdo a la última revisión del género (Molau 1988) aunque la mayoría de estas secciones han sido encontradas polifiléticas en análisis moleculares (Andersson 2006, Cosacov et al. 2009). Las abreviaciones de los departamentos son: AM Amazonas, AN Áncash, AP Apurímac, AR Arequipa, AY Ayacucho, CA Cajamarca, CU Cusco, HV Huancavelica, HU Huánuco, IC Ica, JU Junín, LL La Libertad, LA Lambayeque, LI Lima, LO Loreto, MD Madre de Dios, MO Moquegua, PA Pasco, PI Piura, PU Puno, SM San Martín, TA Tacna, TU Tumbes, UC Ucayali. La última columna muestra el número total de departamentos en que cada especie ocurre. La última fila muestra el total de especies por departamento.

3 3 3 2 5 2 2 2 2 2 1 2 2 1 4 2 2 1 3 3 1 3 3 1 4 3 1 6 1 4 2 5 4 1 3 7 1 2 1 2 1 1 1 5

(Continúa...)

160

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

Calceolaria en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

C. procera Pennell Sec. Thamnobia Pennell Sec. Ericoides Pennell C. ericoides Vahl subsp. peruviana Molau C. barbata Molau C. linearis Ruiz & Pav. Sec. Teucriifoliae Kraenzl.

C. argentea Kunth C. reichlinii Edwin C. cajabambae Kraenzl.

C. cajabambae Kraenzl. X C. reichlinii Edwin C. laevis Molau C. micans Molau C. melissifolia Benth. subsp. melissifolia C. melissifolia Benth. subsp. pseudoscabra (Edwin) Molau C. concava Molau C. scabra Ruiz & Pav. C. pulverulenta Ruiz & Pav. C. pisacomensis Meyen C. weberbaueriana Kraenzl.

C. rariflora Molau Sec. Anacyrta Pennell C. virgata Ruiz & Pav. C. rugulosa Edwin C. llamaensis (Edwin) Molau C. glauca Ruiz & Pav. C. ternata Molau C. densiflora Molau C. variifolia Edwin C. velutinoides Edwin C. comosa Pennell subsp. comosa C. comosa Pennell subsp. elegans Molau Sec. Parvifoliae (Benth.) Kraenzl.

C. parvifolia Wedd. subsp. parvifolia C. aurea Pennell C. sparsiflora Kuntze C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. cuneiformis.

C. cuneiformis Ruiz & Pav. subsp. xerophila Molau C. neglecta Molau C. inamoena Kraenzl. subsp. inamoena.

C. inamoena Kraenzl. subsp. millefoliata (Kraenzl.) Molau C. myriophylla Kraenzl.

Sec. Verticillatae (Benth.) Kraenzl.

C. angustiflora Ruiz & Pav. C. ajugoides Kraenzl.

Sec. Urticopsis Pennell C. bicrenata Ruiz & Pav. C. bicolor Ruiz & Pav. C. divaricata Kunth C. ballotifolia Kraenzl.

C. aperta Pennell subsp. aperta C. aperta Pennell subsp. incana (Molau) Molau C. cordifolia Molau C. leptantha Pennell C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. flexuosa C. flexuosa Ruiz & Pav. subsp. chrysocalyx (Pennell) Molau C. cordiformis Edwin C. maculata Edwin C. chaetostemon Pennell Sec. Lobatae (Benth.) Molau C. lobata Cav. C. phaceliifolia Edwin C. hispida Benth. subsp. hispida C. hispida Benth. subsp. acaulis Molau C. anisanthera Pennell C. sibthorpioides Kunth C. pilosa Molau C. obliqua Molau C. rhacodes Kraenzl.

C. triloba Edwin C. cumbemayensis Molau C. incarum Kraenzl. Subsp. incarum C. incarum Kraenzl. Subsp. sanchezii Molau C. bullata Molau Sec. Perfoliate (Benth.) Kraenzl.

C. perfoliata L. C. calycina Benth.

C. sonchensis Edwin C. lojensis Pennell

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1 X X

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3 2 6 1 3 2 6 1 2 5 2 3 5 1

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3 2 7

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15 9 1 7 1 1 2 3 1 1

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2 4 5 7 2 3 3 2 2

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Tabla 1. Continuación...

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7 3

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8 4 8 8 1 1 1 1 2 3 1 5 5 1

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9 6 4 3 2 1 2 2 6 4 2 2 4

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1 8 1 1

(Continúa...)

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (August 2010)

161

Puppo

C. pavonii Benth.

C. pavonii Benth. x C. tomentosa Ruiz & Pav. C. tomentosa Ruiz & Pav. C. trilobata Hemsl. subsp. aequilateralis (Edwin) Molau C. trilobata Hemsl. subsp. herzogiana (Kraenzl.) Molau Sec. Calceolaria C. pinnata L. subsp. pinnata C. pinnata L. subsp. delicatula (Kraenzl.) Molau C. annua Edwin C. tenuis Benth.

C. conocarpa Pennell C. rivularis Kraenzl.

C. mexicana Benth. subsp. mexicana.

C. mandoniana Kraenzl.

C. tripartita Ruiz & Pav. C. chelidonioides Kunth Sec. Rotundifoliae Molau C. rotundifolia Kunth C. inaudita Kraenzl.

C. rhombifolia Molau (2003) Sec. Scapiflorae (Benth.) Kraenzl.

C. scapiflora (Ruiz & Pav.) Benth.

C. caespitosa Molau C. percaespitosa Wooden Sec. Integerrimae (Benth.) Kraenzl.

C. sclerophylla Molau Sec. Rugosae (Benth.) Kraenzl.

C. plectranthifolia Walp.

Sec. Micranthera Pennell C. dichotoma Lam. C. utricularioides Benth.

C. pumila Edwin C. triandra (Cav.) Vahl

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6 3 6 2 8

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3 7 2 11 6 2 6 1 16 15

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5 7 6 3 3

41 37 11 18 28 66 32 19 32 2 37 40 8 34 0 0 10 17 26 17 9 2 1 0 AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC

Total de especies: 123 (excluyendo subespecies e h铆bridos) Total de especies por departamento:

X

Total

Especie

AM AN AP AR AY CA CU HV HU IC JU LL LA LI LO MD MO PA PI PU SM TA TU UC

Tabla 1. Continuaci贸n...

162

Rev. peru. biol. 17(2): 155 - 162 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri ISSN 1561-0837

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret 1 IRD, UMR DIADE/DYNADIV, 911 Avenue Agropolis, BP 64501, 34394 Montpellier Cedex 5, France. Email: jean-christophe.pintaud@ird.fr 2 Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima – Perú. Avda. Arenales 1256 Jesús María, Lima 14, Perú. Email: bmillans@gmail.com 3 IRD, UMR-DIADE/DYNADIV, Casilla 18-1209, Lima, Perú. Email: francis.kahn@ird.fr Presentado: 24/04/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Jean-Christophe Pintaud1, Betty Millán2 and Francis Kahn3 Abstract Ceroxylon weberbaueri Burret, a poorly known species, is recollected from its type locality. An amended description is provided and the species is neotypified.

Key words: botanical nomenclature, morphological description, neotype.

Resumen Ceroxylon weberbaueri Burret, una especie poco conocida, ha sido recolectada en su localidad tipo. Se provee una descripción morfológica actualizada, y una neotipificación.

Palabras clave: descripción morfológica, neotipo, nomenclatura botánica.

The genus Ceroxylon, an Andean endemic taxon, comprises 6 species in Peru (Galeano et al. 2008, Pintaud et al. 2008). One of these, Ceroxylon weberbaeuri, was described on the basis of a single collection made by A. Weberbauer in 1902 in Puno region, very close to the boundary between Peru and Bolivia (Burret 1929). Although the species was accepted in recent literature (Henderson et al. 1995, Govaerts & Dransfield 2005), it remains poorly known. The original description is incomplete, lacks illustration and the type specimen was destroyed during the bombing of Herbarium Berolinense (B) during World War II. No isotype was found in the Weberbauer herbarium at MOL. The distribution of the species is not well known. It has been considered as a Peruvian endemic (Millán 2006), however it needs to be compared with Bolivian populations adjacent to the type locality. The report of this species in Cajamarca, in the north of Peru (Millán 2006), is probably due to a misidentification of Ceroxylon vogelianum specimens. On the other hand, some specimens reported as Ceroxylon parvum, C. vogelianum and C.

I na

pityrophyllum in south of Peru and north of Bolivia (Galeano 1995, Mueller et al. 2002) may represent Ceroxylon weberbaueri.

As a first step to clarify this taxonomic confusion, we provide an amended description and a neotypification of Ceroxylon weberbaueri from its recently revisited type locality (Fig. 1).

Ceroxylon weberbaueri Burret (Figs. 2 – 7) Notizbl. Bot. Gart. Berlin-Dahlem 10:848, 1929.

TYPE. Peru, Puno, between Tambo Yuncacocha and Tambo Cachicachi (road from Sandía to Chunchusmayo), 1800-2000 m, 8 June 1902, A. Weberbauer 1157 (holotype, B, destroyed).

NEOTYPE (here designated): PERU. Region Puno, Prov. Sandía, Dist.

San Juan del Oro, loc. Siyacunga 14°14’18.8’’S, 69°10’40.2”W, 1775 m, 23 March 2010, (stam. fl.), B. Millán & F. Kahn 1701 (Holoneotype, USM).

Peru mba ri R

Bolivia

iver

-14

Puno Chunchusmayo

b Tam

1701 Sandia

op

R ata

r ive

San Juan del Oro 4478

4 miles

-69 Figure 1. Type locality of Ceroxylon weberbaueri. Black squares: location of herbarium specimen made; black circles: other observed specimens. Dotted line: itinerary of A. Weberbaueri 1902.

Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (August 2010)

163

Pintaud et al.

Medium-sized, solitary palms. Trunk 5–10 m tall, 12 cm diameter, greenish to grey. Leaves 12–25 forming a dense crown of glaucous-green color; sheath 41–65 cm long, petiole 43–105 cm long, rachis 134–162 cm long, sheath, petiole and rachis densely covered with a whitish appressed, persistent tomentum; pinnae 85–98 on each side of rachis, strongly grouped and arranged in different planes in the proximal 1/3 of rachis, regularly arranged in one plane in the distal part; adaxial surface glabrous, abaxial surface covered with an appressed indument, initially golden-brown, aging whitish, proximal pinnae 37–57cm long, 0.3–1 cm wide, middle pinnae 52–68 cm long, 2–3.2 cm wide, distal pinnae 26–42 cm long, 0.2–0.6 cm wide. Staminate inflorescence with prophyll 14 cm long, 12 cm wide; bracts 7,

carinate and more or less rostrate, light–brown, 24–136 cm long, 14–16.5 cm wide; peduncle 71.5 cm long; rachis 52.5 cm long; 43 first order branches, basal and middle first order branches with 18–25 second order branches (14.5–21 cm long), distal first order branches with 1–2 second order branches (6.5–10 cm long). Pistillate inflorescence with prophyll 17 cm long, inserted 4.5 cm above the base of peduncle on adaxial side, first three peduncular bract complete, carinate, rostrate, 80–110 cm long, fourth peduncular bract tubular, tightly encircling peduncle, 50 cm long; peduncle 60–76 cm long and 7 cm wide at base, covered with a persistent brown indument; rachis and branches glabrous at fruit stage, rachis 45–55 cm long, with 44–45 first order branches (proximal 13 cm long, middle 21–22 cm long,

Figure 2. Ceroxylon weberbaueri, habit (photograph by J.-C. Pintaud).

Figure 3. Ceroxylon weberbaueri, detail of leaf (photograph by J.-C. Pintaud).

Figure 4. Ceroxylon weberbaueri, staminate inflorescence (photograph

by F. Kahn).

Figure 5. Ceroxylon weberbaueri, detail of staminate inflorescence (photograph by F. Kahn).

164

Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (Agosto 2010)

Neotypification of Ceroxylon weberbaueri

a

2 mm

b

Figure 6. Ceroxylon weberbaueri, staminate flower (drawing by B. Millán).

Figure 7. Ceroxylon weberbaueri, fruit (photograph by J.-C. Pintaud).

distal 1–4 cm long); middle first order branches with 12–21 second order branches, these 1–6 cm long. Staminate flower with 3 sepals, these ovate, acuminate, 0.9–1.4 mm long, connate basally in 0.2–0.3 mm, not reaching the total length of corolla tube, petals 3, ovate to rhomboid, fleshy, 4.5–5.5 mm long including an acumen of 0.4–1 mm long, connate basally in 2–3 mm, stamens 6, conspicuously exserted from the petals, alternating 1 antisepalous stamen and 1 antipetalous stamen, filament tapered, 1.5–2 mm long, basally inflated and 0.4–1 mm thick, connected to anther at proximal 1/4–1/3 of its length, anthers 4.5–6.5 mm long, thecae separated in the proximal 1/4 of their length, connective not projected, pistillode trifid, 0.7 mm long. Pistillate flower not seen. Fruit obovoid to 2 cm high and 1.8 cm in diameter, often with abortive carpels visible and more or less developed, exocarp nearly smooth when fresh, red at maturity, dotted with lenticels, perianth with triangular petals, staminodes triangular, obtuse at apex, to 2 mm long, sometimes with abortive anther.

Distribution and habitat.- The toponym Chunchusmayo on the label of the type specimen is still found on modern maps, located in the upper Tambopata valley (14°05’35”S, 68°58’0”W).

On the road Sandia-Chunchusmayo followed by A. Weberbauer, Ceroxylon weberbaueri is found only above San Juan del Oro (Fig. 1), so we consider this place as being the type locality and the neotype was collected there. Ceroxylon weberbaueri is infrequent in the upper Tambopata and Iñambari mountains. It grows as isolated sub-canopy individuals in premontane humid to semideciduous forest from 1285 to 2100 m elevation.

Additional material.- Peru, Puno, Prov. Sandia, Dist. San Juan del Oro, 14°14'19.1"S, 69°10'40.5"W, 1758 m, 10 Nov. 2009, (fr.), F. Kahn, J.-C. Pintaud, M. Machahua 4478 (USM).

Rev. peru. biol. 17(2): 163 - 166 (August 2010)

Local name.- “Morona” (Sandia) Uses.- Conserved in cultivated plots or even favored in coffee plantations under shade where it can be more abundant than in natural conditions. Products (trunk, leaves, fruits) generally not harvested.

Notes.- The species appears highly distinctive especially for the very large anthers that are prominently exserted at anthesis.

In general habit, Ceroxylon weberbaueri is reminiscent of C. vogelianum for the small stature, slender, sometime flexuose trunk and short leaves with grouped segments spreading in different planes. Cexoxylon weberbaueri is however distinguished by its

165

Pintaud et al.

dense spherical crown that can include up to 25 leaves and the smooth fruits dotted with lenticels.

Acknowledgments This work was done under the agreement between UNMSM/ Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru and IRD/Research Institute for Development (UMR DIADE/DYNADIV), France, and supported by the PALMS project funded by the European Community, 7th Framework Programme, Grant Agreement N°212631.

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Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Inusual bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Cusco ISSN 1561-0837

Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East Isau Huamantupa-Chuquimaco Herbario Vargas (CUZ), Facultad de Biología, Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco, Prolongación Av. de la Cultura s/n, Cusco, Perú. Email: andeanwayna@gmail.com

Presentado: 01/08/2009 Aceptado: 23/08/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen Se estableció una parcela de 1 ha, en bosque de tierra firme en el Pongo de Qoñec, valle Kosñipata (Cusco), dentro de la Reserva Biósfera del Manú, a 710 m; 12°53'53"S y 72°22'25"W. Se registró 56 familias, 153 géneros, 249 especies con 813 individuos con Dap ≥ 10 cm. Las familias, más ricas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17) y Lauraceae (12); los géneros más ricos, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); se halló un área basal total de 40,50 m², de ellas Iriartea deltoidea con 6,58 m², Socratea salazarii 2,28 m², y Endlicheria sp 1,65 m², obtuvieron mayor ab; la especie con mayor valor de importancia fue: I. deltoidea, corroborando estudios anteriores en bosques de tierra firme. El análisis estructural muestra que clases diamétricas 10-20 cm, abarcan 71,3% del total de fustes. Al comparar nuestros resultados, el Pongo de Qoñec, sorprendentemente supera en riqueza a parcelas adyacentes dentro del sur peruano y muestra un patrón de riqueza de familias y géneros similar a parcelas peruanas diversas como Yanamono 300 especies y Mishana (289), en Loreto. Consideramos que esta inusual riqueza se debe en gran medida a factores ambientales únicos que se dan en este Pongo, como son la alta precipitación, dinámica de vientos y la variabilidad de suelos en áreas pequeñas. Por tanto estos resultados difieren considerablemente de enunciados conocidos, que consideran a la amazonia sur peruana con moderada a baja riqueza arbórea.

Palabras Clave. Riqueza, diversidad, estructura, composición, Pongo de Qoñec.

Abstract One plot of 1 ha, was established in the terra firm forest in the Pongo de Qoñec, Kosñipata valley (Cusco), inside the reserve Biósfera of the Manú, to 710 m; 12°53'53"S and 72°22'25"W. We registered, 56 families, 153 genus, 249 species, with 813 individuals with Dap ≥ 10 cm. Families, more rich were: Fabaceae (32 species), Moraceae (24), Rubiaceae (17) and Lauraceae (12); The most rich genus were, Inga (17), Neea (7), Miconia (5); the total basal area was 40.50 m², of them Iriartea deltoidea with 6.58 m², Socratea salazarii 2.28 m², and Endlicheria sp 1.65 m², obtained bigger ab; The specie with most high value of importance went: I deltoidea, corroborating previous studies in the terra firm forests. The structural analysis evidences than diametrics class of 10-20 cm, was 71.3 % of the total of individuals. When comparing our results, the Pongo Qoñec, surprisingly obtained high richness to adjacent plots, inside the Peruvian south and sample a similar patterns of richness of families and genus to most diversity Peruvian plots how Yanamono 300 species and Mishana (289), in Loreto. We considered that these unusual richness are due to environmental factors, present in the Pongo de Qoñec, such as the high precipitation, dynamics of winds and the variability of soils in little areas. Therefore these results differ considerably from known enunciates, that consider that Amazon south Peruvian have low and moderate trees richness.

Keywords. Richness, diversity, structure, composition, Pongo de Qoñec.

Introducción Las más altas cifras de riqueza y diversidad del mundo son registradas para la Amazonía neotropical, fundamentalmente en la parte oeste; como el caso de parcelas cercanas a Iquitos (Perú), con diversidades entre 280 a 300 especies, con Dap mayores a 10 cm/ha, o aquellas en Yasuní (Ecuador) con 253 a 283 especies (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Ter Steege at al. 2000, Pitman 2000, Salgado et al. 2004, Valencia et al. 2004). La zona sur de la Amazonia del Perú (Madre de Dios, Cusco), es conocida por presentar una riqueza y diversidad de árboles leñosos entre moderada a baja (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994).

Por otro lado existen pocos estudios con parcelas permanentes en bosques de tierra firme en rangos altitudinales por encima de los 400 m. El área estudiada en el presente trabajo se encuentra dentro de la zona cultural perteneciente a la reserva de Biosfera del Manú, donde se halla el Pongo de Qoñec; una formación geológica donde en una corta gradiente altitudinal se aprecian cambios de composición edáfica, con suelos de diferente composición de nutrientes y textura (INRENA & PRO-MANU 2004). El presente trabajo da a conocer, la composición y estructura arbórea, y compara la zona de estudio con aéreas adyacentes y distantes.

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Material y métodos Área de estudio La zona de estudio está ubicada en el sector Qoñec en la margen derecha del río Alto Madre de Dios a 7 km de la localidad de Pillcopata; entre los 700 a 720 m de altitud (12°53’53”S, 72°22’25”W); y pertenece a la Zona de Transición Amazónica de la Reserva de la Biósfera del Manú, dentro del Distrito de Kosñipata, Provincia Paucartambo y Departamento del Cusco.

La zona de estudio corresponde al bosque muy húmedo premontano Sub tropical. La temperatura presenta una media anual de 23,97 °C y las precipitaciones un promedio anual de 3914,9 mm. Con una marcada estacionalidad, con meses de lluvias torrenciales entre diciembre y abril (INRENA & PROMANU 2004).

La fisiografía está conformada por las últimas estribaciones de la cadena montañosa del Paucartambo, llegando hasta el arco del Fiztcarral y parte de la cadena del Pantiacolla, el cual comprende el Pongo de Qoñec. Los suelos en la zona de estudio son clasificados en la región geoedafológica acrisólica, de origen entre el paleozoico superior y el terciario superior (aproximadamente 250 – 15 millones de años) (INRENA & PRO-MANU 2004).

167

Huamantupa

Instalación de la parcela permanente Se instaló y evaluó una parcela permanente de 1 ha, siguiendo los protocolos de RAINFOR (Phillips & Baker 2002), y el análisis de datos basados en variables de estructura y composición (Matteuci & Colma 1982), ambas se describen a continuación.

La ubicación se hizo considerando características topográficas, la homogeneidad del bosque, tipo de suelo y acceso adecuado.

La parcela de una hectárea, fue de 40 m ancho y 250 m largo, dividido en subparcelas de 20 x 20 m (400 m²). Se colocaron estacas plásticas en los extremos de las subaparcelas, y se delimitaron con una pequeña trocha al borde de la parcela. Los individuos evaluados fueron árboles y lianas a 1,30 m de POM (Punto óptimo de medida). Finalizada el plaqueo y toma de datos de los cuadrantes se procedió a realizar las colecciones para su posterior identificación y depósito en el herbario (CUZ) de la Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco y el (MO) del Missouri Botanical Garden, USA. Análisis de datos Para el análisis de los datos se hallaron parámetros estadístico poblacionales de dominancia, densidad y frecuencia, de estas se obtuvieron los valores relativos y absolutos, con las que se procedió hallar el índice de valor de Importancia (IVI) para las especies y familias; también se calculo el área basal de la parcela y las diferentes taxas. (Matteuci & Colma, 1982).

La clasificación taxonómica tanto de familias y géneros, se baso en la propuesta por el APG II (2003).

Resultados y discusión Riqueza y abundancia florística En la parcela de una hectárea del bosque de tierra firme Pongo de Qoñec se registró 56 familias con 153 géneros, 249 especies, con un total de 813 individuos, correspondientes a 810 árboles y 3 Lianas con Dap ≥ 10 cm. Dentro de ellas las 11 familias más ricas y diversas fueron: Fabaceae (32 especies), Moraceae (24), Rubiaceae (17), Malvaceae (13), Lauraceae (12), Euphorbiaceae (11), Urticaceae (9), Flacourtiaceae, Annonaceae, Myristicaceae y Nyctaginaceae con (7 especies), agrupando el 58% del total.

Al igual que estudios similares de selva baja, el Pongo de Qoñec muestra a las Fabaceae, Moraceae y Rubiaceae como las más ricas en especies, coincidiendo con la mayoría de parcelas, por ejemplo Pitman et al. (2002), menciona para 13,8 ha, de parcelas en Manú, a Fabaceae, Moraceae, Annonaceae y Euphorbiaceae como las más ricas. También en el norte peruano (Allpahuayo y Yanamono); Gentry (1988a, 1988b); Phillips et al. (1994) y Vásquez y Phillips (2000); al analizar parcelas ubicadas dentro de los llamados varillales en zonas con arena blanca, con altos endemismos locales, reportan a Fabaceae, Moraceae, Lauraceae y Annonaceae, como las más ricas.

Otra zona también en el norte del Perú, Jenaro herrera-Loreto, en un bosque de terraza alta pero con suelo más arcilloso, muestra a Lecythidaceae, Sapotaceae, Fabaceae y Lauraceae como las más ricas (Honorio et al. 2008), contrastando con lo observado en nuestra parcela Lecythidaceae y Sapotaceae tienen pocas especies, (2 y 3). En general todas estas familias son consideradas comunes y dominantes en bosques de tierra firme, principalmente para la Amazonía del oeste, tanto en la zona sur y centro de Sudamérica (Ter Steege at al. 2000, Pitman et al. 2002).

168

En el pongo de Qoñec la alta riqueza observada en las familias Rubiaceae y Lauraceae podría deberse en gran medida a la mezcla o traslape de poblaciones de Amazonía baja y bosques montañosos, considerando que estas cifras son mayores a parcelas cercanas, como las de Pakitza y Cocha Cashu (Pitman et al. 1999).

La parcela de San Pedro (Palomino 1997) cercana al área de estudio pero a 1700 m, presenta similitud en la composición de taxas considerando a Moraceae como la más rica con 21 especies seguida de Euphorbiaceae (20), Melastomataceae y Lauraceae.

Las familias más abundantes fueron: Fabaceae con (102 individuos), Urticaceae (87), Arecaceae (79), Euphorbiaceae (59), Moraceae (42), Polygonaceae (35), Nyctaginaceae (32), Rubiaceae (30), Malvaceae (27), Flacourtiaceae (26); estas diez familias agrupan el 63,9% del total de individuos, siendo el promedio de 14 individuos para cada una.

Se halló 19 familias con una sola especie que representa el 32% del total, este porcentaje supera en un 10 – 15% a parcelas amazónicas y de montañas, y esta incrementada por la presencia de especies poco frecuentes, como de las familias: Thymelaeaceae, Lepidobothryaceae, Vochysiaceae, Theophrastaceae y Solanaceae; pero algunas de estas especies presentan numerosos individuos como es el caso de Vochysia kosnipatae, especie bastante común en este valle y ampliamente utilizada como maderable.

Los géneros más ricos fueron, Inga (17 especies), Neea (7), Miconia, Guarea, Sterculia y Virola (5); Brosimum, Casearia, Cecropia, Naucleopsis, Nectandra, Protium y Sloanea con (4), estos 13 géneros suman 76 especies y agrupan el 29% del total de especies; muestran similitud a los registrados en Cocha Cashu, donde Inga abarca cerca de 30 especies; de igual manera este género es frecuentemente la más diversa en parcelas de zonas bajas y de bosques más montañosos. Miconia en este caso es diferente a lo que comúnmente se registra en amazonía, tal vez debido a que en el pongo de Qoñec descienden especies de boques más altos como el de San Pedro, donde es el segundo género más rico con 6 especies y en San Alberto aún más alta (2200 m), con 9 especies (Gómez 2000). Neea con 7 especies, se muestra superior a otras parcelas, Guarea, Sterculia y Virola, muestran especies frecuentes en parcelas adyacentes y lejanas como en Loreto.

Con Jenaro Herrera se diferencia ampliamente, por el género Eschweilera donde es más abundante (Honorio et al. 2008), por estar condicionada a la presencia de suelos pobres en nutrientes, contrariamente en nuestra zona de estudio, solo Eschweilera coriacea está presente con un individuo.

Pitman et al. (2008), en un estudio a lo largo de zonas bajas de los Andes (Ecuador) hasta áreas cercanas al rio Amazonas (Iquitos - Perú y Manaus-Brasil), muestra a cinco géneros comunes: Eschweilera (5,2% del total de individuos), Inga, Virola, Iriartea y Protium, los que demuestran a excepción de Eschweilera, la amplia amplia distribución de estos en la Amazonía neotropical.

Otro género ampliamente común en parcelas de zonas bajas es Virola e Iryanthera (Myristicaceae), de las cuales Virola en Qoñec es una de las más ricas con 5 especies, e Iryanthera no presenta registro alguno.

Como en casi todas las parcelas de tierra firme en la Amazonía sudamericana, fundamentalmente en la base de los Andes, en nuestro estudio la palmera Iriartea deltoidea fue la más abundante y dominante con 41 individuos (5,04%), y con el más alto valor Rev. peru. biol. 17(2): 167 - 171 (Agosto 2010)

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de importancia (33,92), corroborando los estudios de Pitman et al. (2001, 2002, 2008), entre otros. Pero en parcelas también del norte peruano pero lejanas a las estribaciones de los andes como: Mishana-Allpahuayo y Jenaro Herrera la palmera dominante fue Oenocarpus batahua, especie preferente de suelos aparentemente pobres y temporalmente inundables.

Tabla 2. Comparación de densidad y áreas basales, con parcelas de Tierra firme en la Amazonía Peruana y zonas adyacentes Localidad Pongo Qoñec**

Fustes

Lianas

Área basal total (m²)

813

3

40, 50

Yanamono*

580

26

32,7

Otra especie abundante lo constituye Socratea salazarii con 28 individuos, que es poco frecuente en parcelas, ya que aparentemente prefiere suelos más ricos y bosques montañosos.

Allpahuayo*

608 - 616

27-26

27 - 26

Mishana *

842

16

28,7

San Pedro**

618

1

23

La presencia de especies de rápido crecimiento como: P, tomentosa, T. peruviana, Tachigali aff. polyphylla, Croton sampatik (19 ind); se debe probablemente al considerable dinamismo que muestra el pongo de Qoñec por la presencia de altas precipitaciones (3900 mm), acompañadas de fuertes vientos huracanados.

Manú**

598

17 - 45

25 - 29

Chalalan***

702

38,8

Otras ampliamente abundantes en el Manú como: Rinorea guianensis, Astrocaryum murumuru, Pseudolmedia laevis, Pausandra trianae, Leonia glycycarpa, y Celtis schippii, en el pongo de Qoñec también están presentes pero con pocos individuos y menor densidad.

Otra especie importante presente en Qoñec proveniente de bosques montanos es el helecho arborescente Cyathea caracasana con 9 individuos, que en parcelas de San Pedro y otras de montañas son comunes confirmando su adaptabilidad a zonas más bajas.

Se encontró un total de 108 especies con un solo individuo, lo que representa el 41,7% del total de especies evaluadas.

Comparando con otras localidades como Jenaro Herrera, el 50% son especies con un solo individuo; para San Alberto se reporta 40,38% de especies con un solo individuo, cifra similar al Pongo de Qoñe y para la localidad de Yanamono se tiene 63% especies con un solo individuo, lo que supera notablemente al Pongo de Qoñec en 38 especies.

El número de especies presentes en Qoñec es semejante al reportado en otras parcelas de alta riqueza en el Perú (Tabla 1), como Yanamono con 300 especies y Mishana con 289 (Gentry 1988a, 1988b), ambas en Loreto. Sin embargo presenta mayor riqueza a parcelas del norte peruano como Jenaro Herrera, que en parcelas de terraza alta reportan como máximo 193 especies (Honorio et al. 2008), similar cifra mantienen Cocha Cashu y otras parcelas en el Manú con 126 y 200 especies (Pitman et al. 1999, 2001), o en el bosque montano de San Pedro (1700 m), con 192 especies.

Tabla 1. Comparación de la riqueza de taxones con parcelas de Tierra firme en la Amazonía Peruana y zonas adyacentes.

Altitud (m)

Familias

Géneros

Especies

Pongo Qoñec**

710

56

153

249

Yanamono*

140

300

Localidad

Allpahuayo*

150

289

San Pedro**

1700

45

91

192

250 - 400

43

126 – 200

400

43

118

Manú** Chalalan***

Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).

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Parcelas del Norte Peruano *(Gentry 1988a, 1988b), Parcelas del Sur Peruano **(Pte. Estudio; Palomino 1997; Pitman et al. 1999, 2001), Parcela del Norte Boliviano ***(Silman et al. 2005).

Sin duda esta alta riqueza de especies, géneros y familias se debe a la confluencia observada de los dos tipos de bosque mencionados y a la mezcla aparente de suelos ricos y pobres en nutrientes, observándose afloramientos de roca madre y rocas (aparentemente compuestas de diatomeas), quebradas fácilmente. Por tanto estos patrones de riqueza atípicos difieren ampliamente los conocidos enunciados de autores como Gentry (1988a, 1988b); Phillips (1994), Pitman et al. (1999, 2001), quienes enfatizan que la riqueza de árboles es alta en bosques adyacentes a la línea ecuatorial y existe disminución marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur.

Análisis estructural Número total de individuos.- La cifra de 813 individuos con Dap ≥ 10 cm (Tabla 2), registrada en la parcela constituye una de las más altas en toda la Amazonía peruana, mostrando patrón similar a la parcela de Mishana - Iquitos (Gentry 1988a, 1988b), con 842 individuos. Parcelas de Madre de Dios y adyacentes engloban entre 550 – 673 individuos en promedio, que también se aprecia en otras parcelas del Norte – Yanamono y Jenaro Herrera. Estas cifras están directamente asociadas a la dinámica del ecosistema y naturaleza de los suelos, es así que en los llamados Varillales (Gentry 1988a, 1988b, Phillips et al. 1994, Vasquez & Phillips 2000), registran altos porcentajes de fustes entre los 10 – 20 cm de Dap, los cuales evidencian preferencia por suelos pobres de arena blanca.

La presencia de solamente tres individuos de lianas constituye una característica poco frecuente dado que normalmente se catalogan para zonas bajas mayores a 15 individuos, las cuales son habituales hasta los 1000 m, y relativamente ricos principalmente en las Bignoniaceae. (Gentry 1988, 1988b). Área basal.- El área basal total para la parcela fue de 40,50 m2. Con las familias, Arecaceae (7,36 m²), Urticaceae (4,56 m²), Fabaceae (2,18 m²), Euphorbiaceae (1,18 m²), Lauraceae (1,30 m²), de mayor área basal y las especies más representativas: I. deltoidea (6,58 m2), S. salazarii (2,74 m2), Endichleria sp (1,65 m2), T. aff polyphylla (1,20 m2), P. tomentosa (1,18 m2), P. cecropiifolia (1,15 m2), T. peruviana (0,91 m2), Porcelia nitidifolia (0,86 m2), N. divaricata (0,79 m2), C. sampatik (0,75 m2), constituyendo el 66,8% del total de individuos, las que hacen un total 14,96 m2, representando el 36,9% del total de la parcela. El área basal total de 40,50 m2, difiere a los obtenidos en la mayoría de tierras bajas que van desde los 24 – 32,7 m2. Chalalan en Bolivia, muestra una alta cifra de 38,8 m2 de área basal, con alto porcentaje de individuos de I. deltoidea con 265 fustes (Silman et al. 2005).

169

Huamantupa

individuos, 28,9%), el rango de altura con menor número de individuos fue de > 35 m (32 individuos, 1,72%); Tabebuia serratifolia y Chimarrhis hookerii fueron las especies de mayor altura.

Cyathea caracasana, Alsophylla sp. y Dicksonia sellowiana fueron las de menor altura (1,84% del total); estas especie en bosques montanos llegan a medir más de 12 m, como en San Pedro y San Alberto. Estas alturas de los árboles difieren en menor proporción con otras parcelas de selva baja donde algunas especies llegan a medir hasta 65 m, (bosques maduros), teniendo una muestra con reportes de especies con mayor altura y diámetro en parcelas de Cocha Cashu (Pitman et al. 1999, Pitman 2001).

700 600

580

400 300 200

27

9

6

1

4

60 - 69,9

70 - 79,9

80 >

47

100

50 - 59,9

139

40 - 49,9

Individuos

500

30 - 39,9

10 - 19,9

20 - 29,9

0

Clases diametricas

Figura 1. Distribución de individuos según clases diamétricas.

Distribución de diámetros.- Se registró 580 fustes (Fig. 1), que corresponden a clases diamétricas de 10 – 19,9; agrupando al 71,3% del total, patrón frecuente en todas las parcelas, para nuestra parcela es una tanto mayor por la presencia de especies de palmeras y helechos en gran número, siendo S. salazarii, S. exorrhiza, Wettinia weberbaueri y C. caracasana. Clases de 60 – 89,9 engloban a 11 individuos, constituyendo el 1,35 % del total, donde el diámetro mayor es de 84,5 (Inga sp1); al compararse se muestra el mismo patrón de distribución con otras parcelas, por ejemplo en Cocha Cashu constituyen el 63,15% de individuos; Yanamono el 60,99% de individuos; Mishana el 69,7% de individuos (Gentry 1988a, 1988b), similar a nuestra área de estudio; para la zona de bosque montano, San Alberto 73,94% y para San Pedro se tiene 388 individuos equivalente al 62,76%.

Distribución de alturas.- Dentro de la parcela las alturas obtenidas oscilan desde un rango de 3 – 40 m (Fig. 2), donde el rango con mayor número de individuos fue de 11 – 20 m (381

450 381

400 350

Individuos

300 250 200

178

177

150 100 45 50

35>

31 - 35

21 - 30

11 - 20

A la vez, creemos que estos patrones atípicos están relacionados con la variación amplia de composición de suelos en áreas pequeñas por la mezcla de suelos ricos y pobres en nutrientes, el rápido cambio de microclimas, gradientes topográficos y altas concentraciones de precipitación observado en el valle de Kosñipata. Otro factor importante que creemos son la fluctuación de los vientos provenientes de zonas más bajas jugando un papel importante en la dinámica del bosque, tal como lo sugieren Phillips et al. (1994); Ter Steege et al. (2000) y recientemente Killeen et al. (2007). Por otra parte desconocemos otros procesos biológicos asociados a la riqueza y diversidad, como los efectos provocados por los depredadores, dispersores, la competencia entre plantas (Givnish 1999), que podrían ayudar a comprender muchos conceptos.

Agradecimientos La presente publicación forma parte de la tesis realizada para optar al título de Biólogo en la Universidad Nacional San Antonio Abad del Cusco. Por lo cual Agradecemos al Ing. Rodolfo Vásquez, por habernos facilitado desinteresadamente equipos de campo de herbario e impresión final. Al Msc. Abel Monteagudo, por su apoyo en la identificación de algunos grupos taxonómicos. A mis padres Isaac y Claudia, hermanos Judith, Abner y Lincol por haberme apoyado en el muestreo de campo y herbario, a mis amigos y compañeros Elías Paz, Eduar Berríos y Heber Huamantupa por su ayuda en el trabajo de campo.

A los señores Juvenal Gutiérrez, Hugo Sánchez y Florentino Huamantupa por la información de los usos y nomenclatura vernácular de las especies en estudio.

Literatura citada

32

0 3 - 10

Conclusiones.- Consideramos que esta alta riqueza de taxas halladas en el Pongo de Qoñec, sin duda pone en discusión conceptos bastante conocidos y aceptados por varios autores como Gentry (1988a, 1988b), Phillips (1994)y Pitman et al.

(1999, 2001) que afirman la existencia de una baja a moderada riqueza de familias, géneros y especies para el sur de la Amazonía peruana, ya que entre otros conceptos enfatizan que la riqueza de árboles es alta en bosques adyacentes a la línea ecuatorial y existe disminución marcada de la diversidad a medida que aumenta la gradiente latitudinal al sur.

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Figura 2. Distribución del número de individuos según clases de alturas.

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Huamantupa

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Rev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá ISSN 1561-0837

Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae) Pedro W. Lozada1 y Paul H. Freytag2 1 Laboratorio de Entomología, Centro de Diagnóstico de Sanidad Vegetal, SENASA, Av. La Molina 1915, Lima 12, y Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, PERU. Email Pedro Lozada: plozada21@gmail.com 2 Department of Entomology, University of Kentucky, Lexington, KY 40546-0091, U.S.A.

Presentado: 30/04/2010 Aceptado: 13/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen Se describen e ilustran tres nuevas especies panameñas del género Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Asimismo, se dan a conocer nuevos registros para Panamá de las especies variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chiamolera.

Palabras clave: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, nuevas especies, nuevos registros, Panamá.

Abstract Three new Panamanian species of the genus Ladoffa: woldai Lozada & Freytag sp.nov., lamasi Lozada & Freytag sp.nov. and grandis Lozada & Freytag sp.nov., are described and illustrated herein. Likewise, new Panamanian records for the species variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young and trifasciata Cavichioli & Chiamolera, are reported.

Keywords: Hemiptera, Cicadellidae, Cicadellinae, Ladoffa, new species, new records, Panama.

Introducción El género Ladoffa fue creado por Young (1977) con 24 especies conocidas de Centro y Sudamérica. Lozada (1993) describió una nueva especie de Perú, Ladoffa aguilari Lozada, encontrada posteriormente en Guyana (Basset & Charles 2000). Cavichioli & Chiamolera (2001) describieron tres nuevas especies más de Brasil, Guyana y Panamá. Su distribución varía desde México hasta Bolivia, desde bosques montanos a bajos.

En este artículo, se describen 3 nuevas especies de Ladoffa de Panamá: woldai Lozada & Freytag sp. nov., lamasi Lozada & Freytag sp. nov. y grandis Lozada & Freytag sp.nov. Además se dan a conocer siete nuevos registros para este país: variolaria Young, donsana Young, rubriguttata (Walker), elauta Young, dependens Young, uncata Young y trifasciata Cavichioli & Chiamolera.

Material y métodos Las especies nuevas descritas en este artículo fueron colectadas en varias localidades panameñas con trampas de luz colocadas para el trabajo científico del Dr. Henk Wolda del Smithsonian Tropical Research Institute (STRI). Los acrónimos de las instituciones donde es mantenido el material de Ladoffa reportado en este artículo es como sigue: (STRI) Colección de Insectos, Smithsonian Tropical Research Institute, Balboa, Panamá.

(MIF) Museo de Invertebrados G.B. Fairchild, Universidad de Panamá.

(PMENT) Programa de Maestría en Entomología, Universidad de Panamá.

(MUSM)Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú.

La genitalia masculina para la determinación a nivel de especie fue preparada de la siguiente manera: Separación del abdomen mediante la inserción de un estilete entre la junción del mismo y el tórax.

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Inmersión del abdomen en KOH al 10% en caliente hasta lograr la despigmentación, el ablandamiento y el licuado del contenido interno.

Lavado en agua destilada para neutralizar la acción del álcali.

Colocación del abdomen así clarificado en microviales especiales para guardar genitalia en glicerina.

Resultados Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov.

(Figs. 1 – 7) Estructura.- Corona pronunciada anteriormente; fóvea media bien marcada, desde su base 2/3 la longitud media de la corona; ocelos sobre una línea imaginaria entre los ángulos oculares anteriores. Clípeo tumido, con su mitad anterior media aplanada, impresiones musculares claramente visibles; sutura entre clípeo y clipelo medialmente incompleta; en vista lateral, clipelo siguiendo el perfil del clípeo. Pronoto con márgenes laterales anteriormente convergentes, margen posterior rectilíneo.

Coloración.- Corona, pronoto y escutelo marrón claro.

Corona con dos manchas rojizas no bien demarcadas, ápice y márgenes ántero-laterales amarillentos. Ocelos claros. Pronoto con tres bandas longitudinales rojizas, una central tocando el margen posterior pero no llegando al margen anterior, y dos laterales tocando ambos márgenes. Patrón de color del ala anterior como en L. dependens Young pero con la mancha claval intermedia en forma de “L”. Cara amarillenta. Pleuras amarillas.

Patas amarillas.

Genitalia masculina.- Pigófero bien producido, ápice redondeado, con macrosetas distribuidas en la mitad posterior; un proceso anterior dirigido mesalmente, adelgazado apicalmente, con una serie de denticulaciones en el extremo posterior. Placa subgenital triangular, casi llegando hasta el ápice del pigófero, borde externo con una hilera de macrosetas externamente. Estilo alargado, sobrepasando ampliamente el ápice del conectivo, el

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Lozada & Freytag

Figuras 1 – 7. Ladoffa grandis Lozada & Freytag, sp. nov. (1) Dorso anterior, vista dorsal. (2) Ala anterior izquierda. (3) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (4) Edeago, vista lateral. (5) Proceso apical del pigófero, vista caudal. (6) Placa subgenital izquierda, vista ventral.

(7) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.

cual es corto y en forma de “Y”. Edeago como el de L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera, pero con los procesos basiventrales mucho más alargados.Paráfisis ausentes.

Medidas (en mm)(♂/♀).- Longitud total: 8,50–9,00/8,75– 9,50; longitud media de la corona: 0,93–1,00/0,98–1,20; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,50–0,60/0,50–0,60; longitud del pronoto: 1,20–1,27/1,25–1,30; ancho del pronoto: 1,95–2,00/2,00–2,18; longitud del escutelo: 0,90–1,25/1,24– 1,26; ancho basal del escutelo: 1,24–1,60/1,50–1,70; ancho interocular de la cabeza: 1,03–1,18/1,10–1,25; ancho transocular de la cabeza: 1,70–1,76/1,79–1,80; distancia entre los ocelos: 0,53–0,60/0,60–0,64; distancia oceloocular: 0,26–0,30/0,30.

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Material Examinado.- Holotipo macho, Panamá, Chiriquí, Fortuna, 8°44´N 82°15´W, 23-27.ix.1976, Henk Wolda coll.; 1 paratipo macho, mismos datos que el holotipo; 2 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976 y 20.iv.1977 y 1060 m; 1 paratipo hembra, mismos datos que el holotipo; 3 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 12-17 August 1976; 1 paratipo macho y 1 paratipo hembra, Trocha 3 de Noviembre, Bocas del Toro, iv.78, R.L. Dressler coll. Todos en STRI. Comentarios.- Ladoffa grandis está relacionada a L. trifasciata Cavichioli & Chiamolera por la configuración del edeago y la presencia de un proceso apical en el pigófero del macho. Difiere Rev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (Agosto 2010)

Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá

Figuras 8 – 16. Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp. nov. (8) Dorso anterior, vista dorsal. (9) Ala anterior izquierda. (10) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (11) Edeago, vista látero-dorsal. (12) Proceso apical del pigófero, vista caudal. (13) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (14) Estilo izquierdo y conectivo, vista dorsal. (15) Paráfisis, vista caudal. (16) Edeago, vista caudal.

porque los procesos basiventrales del edeago son más alargados y la diferente configuración de los procesos apicales del pigófero.

Etimología.- El nombre específico se refiere a que L. grandis es la especie de mayor tamaño del género.

Ladoffa woldai Lozada & Freytag, sp.nov.

(Figs. 8 – 6) Estructura.- Como en L. grandis.

Coloración.-Corona, pronoto y escutelo marrón oscuro, corona con pequeñas manchas circulares amarillentas distriRev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (August 2010)

buidas en el disco y dos manchas pequeñas rojizas contiguas al margen de los ocelos; ápice y rebordes antenales amarillo pajizo.

Pronoto con una mancha ovalada rojiza en la línea media y dos manchas oval-alargadas no tocando ambos márgenes. Escutelo con ápice amarillo pajizo, con un tinte rojizo. Patrón de color del ala anterior como en L. uncata Young. Cara, pleuras y patas amarillo marfil. Ocelos fuscos.

Genitalia masculina.- Pigófero bien desarrollado, con una hendidura apical más o menos profunda, macrosetas distribuidas en un grupo súperoapical y otro grupo sobre el disco; proceso dirigido mesalmente, puntiagudo, con una denticulación alargada en la base del proceso. Placa subgenital triangular, no

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Lozada & Freytag

Figura 17 – 23. Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp. nov. (17) Dorso anterior, vista dorsal. (18) Ala anterior izquierda. (19) Pigófero y placa subgenital, vista lateral. (20) Pigófero y proceso basiventral, vista caudal. (21) Placa subgenital izquierda, vista ventral. (22) Edeago, vista lateral. (23) Estilo derecho y conectivo, vista dorsal.

sobrepasando el ápice del pigófero. Estilo sobrepasando el ápice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago con vaina arqueada centralmente, con dos procesos apicales puntiagudos, dirigidos apicalmente, ampliamente convergentes en vista caudal. Paráfisis presente, en forma de Y, con la base bilobada.

Medidas (en mm)(♂).- Longitud total: 7,00–7,30; longitud media de la corona: 0,90–0,94; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,38–0,42; longitud del pronoto: 0.98–1,18; ancho del pronoto: 1,63–1,70; longitud del escutelo: 0,90–1,08; ancho basal del escutelo: 1,26–1,40; ancho interocular de la cabeza: 0,90–1,00; ancho transocular de la cabeza: 1,62–1,64; distancia entre los ocelos: 0,46–0,50; distancia oceloocular: 0,24–0,26.

Material examinado.- Holotipo macho, Panamá, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 9°17´30”N - 82°32´41”W, 11.iii.1980, Henk Wolda coll.; 3 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 9.iv.1980, 21.ii.1980 y 24.ii.1980.

Todos en STRI. Comentarios.- Ladoffa woldai es relacionado a L. uncata Young por el patrón de color del ala anterior, la configuración de

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las paráfisis y por la presencia de procesos en el pigófero. Difiere por la diferente configuración del edeago.

Etimología.- La especie es dedicada al Dr. Henk Wolda por su sobresaliente trabajo de investigación en el Smithsonian Tropical Research Institute en Panamá.

Ladoffa lamasi Lozada & Freytag, sp.nov.

(Figs. 17 – 23) Estructura.- Como en L. grandis.

Coloración.-Corona, pronoto y escutelo marrón oscuro, corona con una banda amarillo pajiza longitudinal media, rebordes antenales y márgenes ánterolaterales amarillo pajizos. Pronoto con tres bandas longitudinales amarillo-pajizas, una central y dos laterales, tocando ambos márgenes. Patrón de color del ala anterior como en L. rubriguttata (Walker). Cara, pleuras y patas amarillo-pajizas. Ocelos fuscos.

Genitalia masculina.- Pigófero bien desarrollado, margen Rev. peru. biol. 17(2): 173 - 177 (Agosto 2010)

Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá

posterior redondeado, con un proceso basiventral largo, no llegando al ápice del pigófero, macrosetas distribuidas en la mitad posterior. Placa subgenital triangular, bruscamente adelgazada apicalmente, no sobrepasando el ápice del pigófero. Estilo arqueado, sobrepasando el ápice del conectivo, el cual es corto y en forma de Y. Edeago como en L. rubriguttata pero con una espina ventral adicional. Paráfisis ausentes.

Medidas (en mm)(♂/♀).- Longitud total: 7,50–7,80/7,50– 7,60; longitud media de la corona: 0,75–0,80/0,75–0,80; longitud de la corona cercana a los ojos: 0,50/0,50; longitud del pronoto: 1,00/1,00; ancho del pronoto: 1,57–1,66/1,57–1,64; longitud del escutelo: 0,86–1,00/0,86–1,00; ancho basal del escutelo: 1,18–1,20/1,18–1,25; ancho interocular de la cabeza: 0,85/0,85; ancho transocular de la cabeza: 1,50/1,50; distancia entre los ocelos: 0,40–0,50/0,40–0,50; distancia oceloocular: 0,20/0,23–0,24.

Material examinado.- Holotipo macho, Panamá, Bocas del Toro, Corriente Grande, 100 m, 9°17´30”N - 82°32´41”W, 10.ii.1980, Henk Wolda coll.; 2 paratipos machos, mismos datos que el holotipo excepto 11.iii.1980 y 7.ii.1980; 2 paratipos hembras, mismos datos que el holotipo excepto 16.xii.1979 y 3.iv.1980. Todos en STRI excepto el espécimen del 11.iii.1980 en MUSM.

2) Ladoffa donsana Young: Dos machos, El Copé, 2.xi y 4.xi.80, light trap. (PMENT).

Dos machos, El Copé, Coclé, 2.xi.80, E. Valdés coll. (MIF).

Tres machos, Corriente Grande, 27.ii.80, 18.iv.80 y 9.iv.80, H. Wolda coll. (STRI).

3) Ladoffa rubriguttata (Walker): Un macho, San Blas, near Punta Escocés, 1.iv.197831.i.1979, Caroline Ash coll. (STRI).

4) Ladoffa elauta Young: Un macho y 1 hembra, Isla Colón, 14.i.76, H. Wolda coll.

(STRI).

Un macho, Corriente Grande, 14.iv.80, H. Wolda coll.

(STRI).

Una hembra, Corriente Grande, 14.i.80, H. Wolda coll.

(STRI).

5) Ladoffa dependens Young: Un macho, Corriente Grande, 14.ii.80, H. Wolda coll.

(STRI).

6) Ladoffa uncata Young:

Comentarios.- Ladoffa lamasi es relacionada a L. rubriguttata por la configuración del edeago, el patrón de color del ala anterior y la presencia de procesos en el pigófero. Difiere por la presencia de una espina ventral adicional en el edeago.

Una hembra, Pipeline Road, canopy knockdown, Luehea seemanni, 24.x.75 (STRI).

Etimología.- Esta especie es dedicada a la memoria del Ing. José Lamas Carrera, insigne entomólogo aplicado peruano.

Un macho y 2 hembras, Bocas del Toro, Isla Colón, 1.xi.78 y 14.i.76, H. Wolda coll. (STRI).

Nuevos registros de Ladoffa de Panamá 1) Ladoffa variolaria Young: Dos machos, Fortuna, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI).

Dos hembras, Fortuna, Chiriquí, 12-17.viii.76, H. Wolda coll. (STRI).

Un macho, Cerro Colorado, Chiriquí, 24 km. NE San Félix, 1300 m., 12.vi.80, R. Pine coll. (STRI).

Un macho, Boquete, 1250 m., 2.viii.77, H. Wolda coll.

(STRI).

Una hembra, Cerro El Calvario, 25-27.ii.79, J. Barría coll.

(STRI).

Un macho, El Copé, 30.xi.80, light trap. (PMENT).

Un macho, El Copé, Coclé, 4.xi.80, E. Valdés coll. (MIF).

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7) Ladoffa trifasciata Cavichioli & Chiamolera:

Agradecimientos Al Dr. Henk Wolda por la invitación al primer autor para estudiar su colección de Cicadellidae mantenida en Pastor’s House, Balboa, Panamá, y al Smithsonian Tropical Research Institute por la beca que permitió al autor principal una visita de trabajo de tres meses a Panamá.

Literatura citada Basset Y. & E. Charles. 2000. An annotated list of insect herbivores foraging on the seedlings of five forest trees in Guyana.

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Vertebrados naturalizados en el Perú ISSN 1561-0837

Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge E. Daniel Cossíos Resumen Département de Sciences Biologiques, Université de Montréal. C.P.: 6128, Succ. Centre-Ville, Montréal, H3C 3J7, Canada Email: ed.cossios.meza@umontreal.ca

A pesar de la importancia de los impactos de las especies exóticas sobre la biodiversidad nativa, éstas han sido poco estudiadas en Sudamérica. En el Perú, la información publicada sobre el tema es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el análisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En esta publicación se identifica 23 especies de vertebrados naturalizados en el Perú y se resume la información conocida sobre su dispersión en el país, distribución actual e impactos sobre ambientes naturales. Asimismo, se identifica 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introducción a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron y 10 especies de vertebrados cuya naturalización es probable pero debería ser verificada. Esta información debería servir de base para la creación de un plan de investigación sobre las especies naturalizadas en el Perú y sus impactos.

Palabras clave: conservación, especies invasoras, impactos ecológicos, Perú, vertebrados.

Presentado: 21/04/2010 Aceptado: 24/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract Despite the importance of the impacts of the exotic species on the native biodiversity, these have been little studied in South America. In Peru, the information published on the subject is scarce and is many times restricted to gray literature, complicating the analysis of the problem and the wildlife management. In this publication 23 species of vertebrates naturalized in Peru were identified, and the known information on its dispersion in the country, current distribution and impacts on natural environments was summarized. In addition, 8 species that were object of failed intents of introduction to natural environments or whose naturalized populations were extinguished were identified, as well as 10 species of vertebrates whose naturalization is probable but should be verified. This information could be the base for the creation of a research plan on the naturalized vertebrates in Peru and their impacts.

Keywords: Ecological impacts, invasive species, conservation, Peru, vertebrates.

Introducción Las especies naturalizadas (i.e. que han establecido poblaciones autónomas en un hábitat en el que eran exóticas) pueden llegar a convertirse en especies invasoras, las cuales son una importante amenaza a la diversidad biológica nativa, a la salud humana y al desarrollo de diversas actividades económicas (e.g.

Mooney & Cleland 2001; Davis 2003, 2009). Entre los efectos de las especies invasoras sobre los ecosistemas naturales figuran la introducción de enfermedades, cambios en la composición de comunidades biológicas y el desplazamiento de especies locales por competencia y predación (Davis 2009). La magnitud de estos efectos es tan grande que las invasiones biológicas son consideradas uno de los principales factores causantes de extinciones a nivel mundial (Baillie et al. 2004). A pesar de la importancia de este tema, las investigaciones sobre especies naturalizadas en Sudamérica y las acciones de control sobre éstas son escasas (Matthews & Brand 2005, Schüttler & Karez 2008) y sus efectos sobre la diversidad biológica parecen estar subestimados (Rodríguez 2001).

En el Perú, hasta hace pocos años, se ha dado poca importancia a las especies naturalizadas, y la información publicada sobre el ingreso al país, la distribución y los impactos de dichas especies es rara y se encuentra muchas veces restringida a publicaciones poco conocidas, lo que dificulta el análisis del problema y la toma de decisiones para su manejo. En algunos casos, incluso, distintos autores dan diferentes datos sobre algunos aspectos, principalmente sobre las fechas de introducción. El presente trabajo pretende contribuir al conocimiento de los vertebrados naturalizados en el Perú a través de los siguientes objetivos: i) reunir la información conocida sobre la introducción, la disperRev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (August 2010)

sión y la distribución de las especies actualmente naturalizadas en el Perú y sobre sus impactos sobre ambientes naturales, ii) presentar la historia de las introducciones de vertebrados fallidas, de las extinciones post-naturalización y de las especies cuya naturalización en el país es probable y iii) discutir la información publicada anteriormente en los casos en los que haya dudas.

Métodos Tres tipos de fuente sirvieron para la descripción de la historia, la dispersión, la distribución actual y los impactos causados por los vertebrados naturalizados en el Perú: i) una extensa revisión de literatura, ii) entrevistas hechas a biólogos de campo y personal de áreas naturales protegidas y iii) observaciones realizadas por el autor en diferentes ambientes del territorio peruano, principalmente en costa y sierra de los departamentos de Lima, Ica, Tacna, Junín, Puno, Arequipa, Piura, Tumbes y Ancash, entre los años 2000 y 2008.

El término “naturalizada” designa generalmente a cualquier especie que se establezca en un lugar del que no es originaria.

En la presente publicación se incluye únicamente a las especies que han establecido poblaciones silvestres en territorio peruano en tiempos históricos luego de su llegada desde fuera de éste, ya sea por sus propios medios o con la ayuda del hombre. No se incluye aquí a las especies cuyas poblaciones se han trasladado de un lugar a otro dentro del territorio peruano.

Las especies son presentadas, dentro de cada clase, en orden cronológico según su llegada al país. Los nombres científicos utilizados siguen la taxonomía de Frank et al. (1995) para los reptiles y anfibios, Monroe y Sibley (1993) para las aves, Wilson y Reeder (2005) para los mamíferos silvestres, Gentry et al. (2004)

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Cossíos

para los mamíferos domésticos y Eschmeyer y Fricke (2010) para los peces. Además, se incluye los sinónimos científicos utilizados en la literatura revisada.

para servir de alimento del paiche (Arapaima gigas), pez nativo del país pero ajeno a la laguna Sauce, introducido allí tres años antes (Ortega et al. 2007).

Resultados Se registró un total de 23 especies de vertebrados naturalizados actualmente en el Perú, entre los cuales figuran 10 peces, 4 aves y 9 mamíferos (Tabla 1). Además, se registra 8 especies que fueron objeto de intentos fallidos de introducción a ambientes naturales o cuyas poblaciones naturalizadas se extinguieron en el país (Tabla 2) y 10 especies de vertebrados cuya naturalización en tiempos históricos es probable pero debería ser verificada (Tabla 3).

Distribución actual.- Se encuentra en una gran variedad de ambientes, siendo común en cuerpos de agua lénticos y lóticos de la costa (Sifuentes 1992, Castro et al. 1998, Zeballos et al.

2000, ONERN 1988), hasta los 3500 m de altitud, en algunos cuerpos de agua a ambos lados de los Andes (Sifuentes 1992, Ortega et al. 2007) y en ambientes selváticos de Ucayali y Loreto (Del Río et al. 2001, Galtier 2003, Rivas et al. 2003, Alcántara 1991, Ortega et al 2007).

A) Vertebrados actualmente naturalizados en el Perú A.1. Peces

Impactos reportados.- Junto a la tilapia del Nilo, el gupi habría desplazado a los peces nativos de la zona más baja de Río Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007).

(2) Trucha arcoiris (Oncorhynchus mykiss)

(1) Gupi (Poecilia reticulata)

Sinónimos.- Salmo gairdneri.

Sinónimos.- Lebistes reticulatus.

Llegada al país.- La literatura suele indicar que esta especie fue introducida al Perú entre 1940 y 1941 (e.g. Vera & Berger 1977, Welcomme 1988, Ortega et al. 2007) pero parece ignorar el reporte de Hanson y Dunn (1925) sobre la introducción que ellos mismos hicieran en 1921 con peces provenientes de Ecuador. Ese año debe ser tomado como el verdadero momento de llegada del gupi al Perú.

Dispersión.- El único dato encontrado sobre un desplazamiento de esta especie luego de su introducción corresponde a su implantación en la laguna Sauce, en San Martín, en 1965,

Llegada al país.- La primera introducción al Perú se realizó con 50000 huevos embrionados procedentes de Estados Unidos que fueron llevados a un criadero en La Oroya, en Junín.

Vivanco (1944) y otros autores (Vivanco 1944, IMARPE 1979, Vera 1984) señalan a 1925 como el año la primera introducción, mientras que MacCrimmon (1971) y Ancieta y Landa (1977) indican que esto ocurrió en 1928. Entre ambas fechas, 1925 es la más confiable: los datos presentados por MacCrimmon provienen de una entrevista, sin revisión de la literatura previa, y el texto de Ancieta y Landa parece seguir fielmente el de MacCrimmon.

Tabla 1. Vertebrados naturalizados en el Perú en tiempos históricos.

Especie 1.

2.

3.

4.

5.

6.

7.

8.

9.

10.

11.

12.

13.

14.

15.

16.

17.

18.

19.

20.

21.

22.

23.

Peces Poecilia reticulata Peters Oncorhynchus mykiss (Walbaum) Gambusia affinis (Baird & Girard) Poecilia velifera (Regan) Xiphophorus hellerii Heckel Xiphophorus maculatus (Günther) Odontesthes bonariensis (Valenciennes) Oreochromis niloticus (Linnaeus) Trichopodus leerii (Bleeker) Amatitlania nigrofasciata (Günther) Aves Columba livia Gmelin Passer domesticus (Linnaeus) Bubulcus ibis (Linnaeus) Molothrus bonariensis (Gmelin) Mamíferos Rattus rattus Linnaeus Rattus norvegicus Berkenhout Mus musculus Linnaeus Equus caballus Linnaeus Felis catus Linnaeus Equus asinus Linnaeus Sus domesticus Erxleben Cervus elaphus Linnaeus Lepus europaeus Pallas

Estatus

Fecha de entrada al país

Motivo de la introducción

Introd Introd Introd Introd Introd Introd I Exp Introd Introd Introd

1921 1925 1947 Década de 1940 Década de 1960 Década de 1960 1955-58 1978 Década de 1970 Década de 1970 o antes

Control de mosquitos Alimentación Control de mosquitos Especie ornamental Especie ornamental Especie ornamental n.a.

Alimentación Especie ornamental Especie ornamental

Introd I Exp / Introd Expand I Exp

Siglo XVI 1940 1956 1988-96

Especie ornamental? n.a. n.a. n.a.

Introd Introd Introd Introd Introd Introd Introd Introd I Exp

Siglo XVI Siglo XVI Siglo XVI Siglo XIV Siglo XVI Siglo XVI Siglo XVI 1948 1994-98

Accidental Accidental Accidental Transporte Utilitaria o mascota Transporte Alimentación Cacería deportiva n.a.

Introd: introducido por el ser humano; I Exp: especie introducida en otro país de América del Sur que luego ha expandido su distribución al Perú; Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribución al Perú; n.a: no aplicable.

Las dudas existentes se indican con un símbolo “ ? ”

180

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Vertebrados naturalizados en el Perú

Dispersión.- En 1930 se trasplantó 50 ejemplares de trucha al criadero de Ingenio, en Huancayo, departamento de Junín.

Las truchas reproducidas allí y en La Oroya fueron trasplantadas a ríos y lagunas de la sierra, principalmente de la región central del país (MacCrimmon 1971). Entre 1941 y 1942 se realizó una nueva introducción, desde Chile, al lago Titicaca (Loubens et al. 1984, Everett 1973), donde la especie se estableció perfectamente.

Distribución actual.- Se encuentra en la mayoría de los cuerpos de agua situados a más de 1500 metros de altitud en el Perú (MacCrimmon 1971, Ancieta 1974). En el Titicaca ocupa principalmente zonas pelágicas profundas (Loubens et al. 1984).

Impactos reportados.- En el Parque Nacional Río Abiseo, en San Martín, depreda peces nativos del género Astroblepus y los desplaza (Ortega et al. 2007). En el lago Titicaca, consume peces de los géneros Orestias y Trichomycterus, invertebrados y ranas (Ancieta y Landa 1977, Cánepa et al. 1998), mientras que en los ríos Mala y Cañete, en Lima, incluye en su dieta a anfibios de los géneros Bufo y Telmatobius y peces nativos Basilichthys archaeus, entre otros (Palomino 1984). Junto al pejerrey de río, habría modificado la abundancia de varias especies de peces por depredación y competencia (Laba 1979), llevando incluso a la extinción a los peces Orestias cuvieri y Trichomycterus rivulatus del lago Titicaca (Alfaro et al. 1982).

La llegada de la trucha y del pejerrey de río habría traido consigo la introducción del parásito Ichthyophthirius multifilis, que habría ocasionado varios eventos epidémicos entre los peces nativos del Titicaca, llegando a causar la muerte de unos 18 millones de Orestias en 1981 (Wurtsbaugh & Alfaro 1988).

Según Villwock (1994), la disminución de Orestias spp. causada por las especies introducidas llevó a los pobladores del Titicaca a aumentar la caza de aves silvestres.

(3) Gambusia (Gambusia cf. affinis) Llegada al país.- Tanto Vera y Berger (1977) como Welcomme (1988) indican que la gambusia fue introducida al Perú entre 1940 y 1941 para la lucha antimosquito, pero no indican la fuente de su información. La publicación más antigua sobre la gambusia en los documentos de organismos peruanos encargados de las actividades sanitarias entre 1935 y 1950 corresponde a 1947 y anuncia la introducción de 4000 individuos provenientes de Chile y el inicio de su crianza en la costa peruana para la lucha antimalárica (Madueño 1947), por lo que ese año parece corresponder a la primera introducción de este pez al país. Ortega (1994) señala que “Gambusia affinis al parecer llegó al país accidentalmente, con la importación de alimento vivo desde Centro América”, lo que indica que esta especie pudo haber sido introducida al país en más de una ocasión.

Dispersión.- En fecha desconocida, la gambusia habría sido trasladada a la región amazónica para servir de alimento vivo para peces ornamentales (Cánepa et al. 1998). También llegó a la zona costera de Tumbes, donde habría sido introducida accidentalmente junto a larvas de langostinos en los años 1990 o antes (Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Ha sido reportada en varios cuerpos de agua de la costa del Perú (Castro et al. 1998, Ortega 1994, Ortega et al. 2007) y en el departamento de Loreto (Alcántara 1991).

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(4) Molly velífero (Poecilia velifera) (5) Cola de espada (Xiphophorus hellerii) (6) Platy (Xiphophorus maculatus) Llegada al país.- Importados para su uso en acuariofilia.

El molly habría sido introducido desde la década de 1940; el cola de espada y el platy desde la década de 1960 (F. Gutiérrez com. pers.).

Distribución actual.- Observados en pantanos de Villa (Castro et al. 1998) y los humedales de Ventanilla (observación personal), ambos lugares en los alrededores de la ciudad de Lima.

Del Río et al. (2001) mencionan su presencia en ríos de selva baja, sin indicar lugares específicos. El platy ha sido registrado también en la cuenca del río Pachitea, en Pasco y Huánuco (Rivas et al. 2003).

(7) Pejerrey de río (Odontesthes bonariensis) Sinónimos.- Basilichthys bonariensis.

Llegada al país.- Originario de Argentina, fue introducido a un lago cercano a Oruro (el lago Poopó o el Uru-Uru), en Bolivia, en 1946 (Loubens et al. 1984, Bustamante & Treviño 1980) o en 1950 (Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977). De allí escapó al río Desaguadero y llegó a través de éste hasta el lago Titicaca, compartido por Bolivia y Perú, entre 1955 y 1956 (Loubens et al. 1984, Vera 1984, Ancieta & Landa 1977, Vera & Berger 1977), y en 1958 ya era pescado en el lado peruano del lago (Vera & Berger 1977).

Dispersión.- En 1967 fue registrado en los ríos Azángaro, Ilave, Pucará y Coata, todos tributarios del Titicaca en el Perú (Vera & Berger 1977). Se le introdujo en la laguna Pacucha, en Apurímac, en los años 1970 (Ortega et al. 2007), y a algunas lagunas de los departamentos de Cusco y Cajamarca (en fecha desconocida), donde no se ha registrado su reproducción y se le mantiene llevando huevos embrionados, con fines de producción pesquera (Cánepa et al. 1998).

Distribución actual.- En la cuenca del Titicaca y en lagunas de Cusco, Apurímac y Cajamarca. En el lago Titicaca se le encuentra cerca a las orillas y hasta 10 m de profundidad en la zona pelágica (Loubens et al. 1984, Vaux et al. 1988).

Impactos reportados.- En el lago Titicaca, depreda peces del género Orestias, afectando principalmente a O. agassii, O. olivaceus y O. ispi (Loubens 1989, Ancieta & Landa 1977).

Junto a la trucha arcoiris, habría causado el desplazamiento y extinción de peces nativos y la introducción del parásito Ichthyophthirius multifilis en el lago Titicaca (ver más arriba sección dedicada a la trucha).

(8) Tilapia del Nilo (Oreochromis niloticus) Llegada al país.- Introducida desde Brasil en 1978 a la costa del país, así como a los departamentos selváticos de Ucayali y San Martín (IMARPE 1979, Vera 1984, Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Se le encuentra asilvestrada en varios cuerpos de agua de la costa, al menos entre la frontera con Ecuador y el departamento de Arequipa (Castro et al. 1998, Ortega et al. 2007), y de la cuenca amazónica, entre 1000 y 3500 m de altitud (Cánepa et al. 1998, Del Río et al. 2001, IIAP 1999, Ortega et al. 2007).

181

Cossíos

Impactos reportados.- Habría desplazado, junto con el gupi, a los peces nativos de la zona más baja de Río Grande, en la costa de Ica (Ortega et al. 2007).

(9) Gurami perla (Trichopodus leerii) Sinónimos.- Trichogaster leerii.

Llegada al país.- Introducido en la década de 1970 a Lima y Loreto, desde el sureste asiático, para la acuariofilia (Ortega et al. 2007).

Distribución actual.- Se le encuentra naturalizado en la laguna Moronacocha, en Loreto (Ortega et al. 2007).

(10) Cíclido convicto (Amatitlania nigrofasciata) Sinónimos.- Cichlasoma nigrofasciatum.

Llegada al país.- Dos fechas han sido propuestas sobre la aparición de esta especie en el Perú: finales de la década de 1980 (Ortega et al. 2007) y la década de 1970 o antes (Gutiérrez Aliaga com. pers.). Dado que Gutiérrez basa su información en una experiencia personal (compró ejemplares de esta especie en un acuario de Lima en la década de 1970) y que la fecha indicada por él es anterior a la de Ortega et al., sus datos deben ser tomados como el momento de la primera introducción de esta especie al país.

Distribución actual.- Ha sido registrado naturalizado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998).

A.2. Aves (11) Paloma torcaza (Columba livia) Llegada al país.- Posiblemente en el siglo XVI, con los conquistadores españoles.

Distribución actual.- Es común en ciudades y zonas agrícolas de la costa y sierra del Perú pero no se tiene reportes sobre su dispersión en el país. Gonzales et al. (1998) mencionan que se le encuentra asilvestrada en muchos lugares rurales de Lima.

(12) Gorrión europeo (Passer domesticus) Llegada al país.- Fue introducido a Argentina en 1872, a Brasil en 1903 y a Chile en 1904 (Sick, 1959; Summers-Smith 1963, 1988), y se dispersó luego alcanzando el norte de Chile en 1940 (Koepcke 1952). Algunas publicaciones sobre aves del Perú indican que esta especie se encuentra presente desde 1951 en el país (e.g. Koepcke 1964). Aunque 1951 corresponde al primer registro hecho en el Perú, éste se hizo cuando el gorrión era ya común en Tacna e Ilo (Koepcke 1952). Por esta razón, es más adecuado considerar a 1940, cuando ya se le encontraba en el extremo norte de Chile, como el momento de ingreso de esta ave al Perú, tal como sugiere Summers-Smith (1963).

Dispersión.- Fue también introducido por el ser humano en Lima, en 1951 (Leck 1973). Según Koepcke (1961), apareció primero en el Callao en 1953 o antes y fue registrado para la ciudad de Lima solo a partir de 1957. En 1963 las poblaciones que se dispersaron desde Lima y las del extremo sur del Perú estaban ya unidas (Summers-Smith 1963).

Distribución actual.- Se le encuentra en toda la costa peruana, aunque en el norte es menos común, en algunas zonas de sierra, y en la ciudad de Pucallpa, situada en el departamento

182

selvático de Ucayali (Schulenberg et al. 2007). Principalmente en ciudades y otras áreas con presencia humana importante.

(13) Garza bueyera (Bubulcus ibis) Llegada al país.- Originaria del viejo mundo, extendió su distribución al continente americano de forma natural. El primer reporte para el Perú corresponde a cuatro individuos observados en 1956 en el río Itaya, en el departamento de Loreto (Stott 1957).

Dispersión.- Dorst (1961) registró dos ejemplares en 1960 en Sandia, Puno, al este de la cordillera de los Andes, en el extremo sur-este del país; en 1961 se hizo el primer registro para la costa peruana, con dos garzas capturadas en Casma, a 360 km al norte de Lima (Frazier 1964); en 1963 se le observó en el departamento de Cuzco a 3640 metros de altitud (Frazier 1964); en 1968 en Mollendo, Arequipa, cerca al extremo sur de la costa peruana (Hughes 1970) y en 1969 en el lago Titicaca, a 3822 metros de altitud (Post 1970).

Distribución actual.- En todo el territorio peruano.

(14) Tordo parásito (Molothrus bonariensis) Llegada al país.- Se encuentra de forma natural en la costa norte del Perú, pero llegó a la costa sur desde Chile. Las poblaciones de tordo parásito de Chile también son invasoras y aparentemente llegaron a ese país antes de 1870 (Marín 2000).

Esta ave fue registrada por primera vez en el sur del Perú en 1996 (Høgsås et al. 1999), pero ya estaba presente en el norte de Chile, a sólo 17 km de la frontera con el Perú, en 1988 (Marín 2000). El periodo 1988-1996 se muestra entonces como el más confiable para señalar la fecha de llegada del tordo parásito al sur del Perú.

Dispersión.- Registrado en Moquegua en diciembre de 1997 y en Arequipa en enero de 1998 (Høgsås et al. 1999). No se tiene registros posteriores de su avance hacia el norte.

Distribución actual.- las poblaciones invasoras en el Perú ocupaban, hasta 1998, la costa del sur del país, entre los departamentos de Arequipa y Tacna; quizá se le encuentre más al norte en la actualidad.

Impactos reportados.- Se ha reportado un caso de parasitismo a un gorrión americano (Zonotrichia capensis) en Tacna (Høgsås et al. 1999).

A.3. Mamíferos (15) Rata negra (Rattus rattus) Llegada al país.- Habría llegado a costas peruanas en 1544, llevada por los primeros españoles que allí desembarcaron (Pennant 1781).

Distribución actual.- Aunque está generalmente asociada a las poblaciones humanas, en algunos casos se le encuentra asilvestrada. El caso más conocido de ratas negras asilvestradas en el Perú corresponde a las que habitan en islas guaneras (Murphy 1931). Vogt (1942) y Gamarra (1940) mencionan también a las ratas de las islas guaneras, aunque no indican a qué especie pertenecen. Se le ha registrado también en lomas costeras (Zeballos et al. 2000, Ramírez et al. 2001) y en los pantanos de Villa, Lima (Pacheco et al. 2005). Del Río et al. (2001) indican que se le encuentra como “especie colonizadora” en la región selvática peruana, pero no mencionan lugares específicos.

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Vertebrados naturalizados en el Perú

Impactos reportados en medios naturales.- Podría haber contribuido a la desaparición de colonias nidificadoras de ciertas aves, como el potoyunco (Pelecanoides garnotii), en algunas islas guaneras (Jahncke & Goya 1998). Habría introducido la bacteria transmisora de la peste (Yersinia pestis) al país en 1903, transmitiéndola luego a roedores nativos como Oryzomys sp. y Akodon sp. (Modesto et al. 2002).

(16) Rata noruega (Rattus norvegicus) Llegada al país.- No se tiene registros. Posiblemente en el siglo XVI. Distribución actual.- Ha sido registrada en forma asilvestrada en las lomas costeras de Lachay, Lima (Ramírez et al. 2001).

(17) Ratón doméstico (Mus musculus) Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI. Distribución actual.- Se encuentra principalmente asociado a poblaciones humanas, en ciudades y campos de cultivo, pero también se le haya asilvestrado en zonas desérticas de la costa de Lima y Piura (Pearson & Pearson 1978, Pearson 1982), en lomas costeras como Atiquipa y Mejía en Arequipa (Zeballos et al. 2000) y Lachay en Lima (Williams 1989, Ramírez et al.

2001), en pantanos de Villa, en Lima (Pacheco et al. 2005) y a orillas del lago Titicaca, en Puno (INRENA 2002).

(18) Caballo (Equus caballus) Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI. Distribución actual.- La única publicación encontrada sobre caballos ferales en el Perú es un artículo periodístico (Bayly 1999) que los reporta para Andahuaylas, departamento de Apurimac, entre los 3500 y 4200 metros de altitud, estimando la población en dicho lugar en unos 6000 animales. Observaciones de caballos asilvestrados se han hecho también en la Reserva Nacional Salinas y Aguada Blanca (comunicación de J.L. Condori) y en el Colca (observación personal), ambos lugares en el departamento de Arequipa, y en el bosque seco del departamento de Piura (observación personal).

(19) Gato doméstico (Felis catus) Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI. Distribución actual.- Como en el caso de la rata negra, los casos más conocidos de gatos asilvestrados corresponden a las islas guaneras. Vogt (1942) menciona a los gatos de las islas Lobos, frente a Piura, y son conocidos casos de asilvestramiento en la isla El Frontón (frente a Lima). Existen también gatos asilvestrados en el Santuario Histórico Machupicchu, (de entrevistas a guardaparques de Machupicchu, 2004), en el Parque Nacional Río Abiseo, departamento de San Martín, y en Huari, departamento de Ancash, entre los 3000 y 4000 m de altitud (observaciones personales).

Impactos reportados.- Podrían afectar el éxito reproductivo de algunas aves en islas guaneras, como en el caso del piquero enmascarado (Sula dactylatra; Jahncke y Goya 1997) y haber causado la desaparición de colonias nidificadoras de otras como el potoyunco (Pelecanoides garnotii; Jahncke y Goya 1998).

(20) Burro (Equus asinus) Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI. Rev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (August 2010)

Distribución actual.- Los burros asilvestrados se encuentran principalmente en zonas áridas de costa y sierra. Se ha hecho observaciones de burros asilvestrados en zonas altas de Arequipa y Tacna (comunicaciones de D. Hoces), Ayacucho (comunicación de K. Ramírez), Piura (comunicación de C. Céspedes y observaciones personales), partes altas de Lima (observaciones personales) y en Cajamarca (ONERN 1988).

(21) Cerdo (Sus domesticus) Llegada al país.- Con la llegada española en el siglo XVI. Distribución actual.- Se ha observado cerdos asilvestrados en algunas lagunas altoandinas del sur de Ancash (S. Ramírez Carrascal com. pers. y observaciones personales).

Impactos reportados.- Entre los años 1995 y 1998, las autoridades de la Reserva Nacional de Junín reportaron daños en la vegetación y depredación de huevos y polluelos de aves silvestres por parte de unos 60 cerdos asilvestrados. Los cerdos fueron finalmente eliminados por las autoridades de la reserva.

(22) Ciervo rojo (Cervus elaphus) Llegada al país.- Fue introducido en dos ocasiones con animales provenientes de la región patagónica Argentina. Ambas introducciones, hechas con fines cinegéticos, se realizaron en Sunchubamba, Cajamarca (Ministerio de Agricultura 1977). La primera de ellas, en 1945, incluyó sólo 3 ejemplares y no tuvo éxito debido a que los campesinos del lugar, asustados por el aspecto de los animales, los mataron (Dourojeanni 1972). En 1948 se introdujo otros 30 animales y se reprodujeron bien.

A pesar de que la depredación por pumas, la competencia con los venados (Odocoileus virginianus) y la fiebre aftosa habrían limitado la población de ciervos (Dourojeanni 1988, Lever 1985), se estimó que aún había entre 200 y 360 ejemplares en Sunchubamba en 1972 (Dourojeanni 1972).

Distribución actual.- Se encontrarían restringidos a un bosque artificial de pino (Pinus spp.) y sus alrededores, en Sunchubamba (observaciones personales).

(23) Liebre europea (Lepus europaeus) Llegada al país.- Fue introducida en Argentina y Chile en varias oportunidades entre 1888 y comienzos del siglo XX (Grigera & Rapoport 1983, Daciuk 1978, Jaksic 1998, Jaksic et al. 2002) y se dispersó rápidamente desde entonces. Para 1983, el límite norte de su distribución en el continente fue definido en Tarija, extremo sur de Bolivia (Grigera & Rapoport 1983). El momento de su llegada al Perú ha sido estimado en tres ocasiones, en base a entrevistas a pobladores rurales: Cossíos (2004) y Cruz (2005) estimaron que habría ocurrido durante los periodos de 19951998 y 1994-1996, respectivamente, mientras que Lleellish et al. (2007) proponen el año de 1975 como momento de entrada a la región altoandina peruana y el 2000 para su llegada a la región costera. La estimación de Lleellish et al. (2007) difiere mucho de lo obtenido antes por Grigera y Rapoport (1983) y no concuerda con la velocidad de dispersión estimada para la liebre (10−44 km/año; Grigera y Rapoport 1983, Cossíos et al.

2004, Bonino et al. 2010). Considerando esa velocidad, si la liebre hubiera ingresado en 1975 a la región altoandina, podría haber alcanzado la costa peruana desde allí entre 1977 y 1985, es decir mucho antes del año 2000. Además, la mayor parte (97%) de los entrevistados por Llellish et al. dijeron haber visto liebres

183

Cossíos Tabla 2. Poblaciones extintas de vertebrados introducidos en medios naturales en el Perú e intentos fallidos de introducción.

Especie

Tipo de extinción

Fecha de introducción al medio natural

Fecha de extinción

Causa de extinción

If Ext

1939 o 1941 1968-69

Desconocida 1978 o luego

Desconocida Predación

If If If If

1975 aprox.

Antes de 1972 1970 1974

Desconocida Desconocida Desconocida Desconocida

Ausencia de reproducción?

Ausencia de reproducción?

Ausencia de reproducción?

Ausencia de reproducción?

Ext If Ext If Ext

Siglo XVI 1920 aprox.

1948 1945 Antes de 1995

Siglo XVII Desconocida Luego de 1974 1945 1998 o luego

Caza no controlada Predación Caza no controlada Caza no controlada Caza controlada

Peces Salvelinus namaycush (Walbaum) Tilapia rendalli (Boulenger) Aves 3. Colinus virginianus (Linnaeus) 4. Phasianus colchicus (Linnaeus) 5. Phasianus colchicus (Linnaeus) 6. Phasianus colchicus (Linnaeus) Mamíferos 7. Camelus dromedarius Linnaeus 8. Dama dama Linnaeus 9. Dama dama Linnaeus 10. Cervus elaphus Linnaeus 11. Sus domesticus Erxleben 1.

2.

Ext: Población extinta, previamente naturalizada.

If: Intento de introducción fallida, no llegó a naturalizarse.

por primera vez a partir de 1996, lo que sugiere que el dato de 1975 es una respuesta extrema, que no debería ser tomada como verdadera. Por otro lado, el avance de la liebre observado hasta 2008 y la velocidad de dispersión estimada sí concuerdan con los momentos de llegada sugeridos por Cossíos (2004) y Cruz (2005). Por estas razones, considero el periodo de 1994-1998 (Cossíos 2004, Cruz 2005) como la estimación más confiable para el ingreso de la liebre al Perú.

estación piscícola ubicada en la laguna de Quistococha, en el departamento de Loreto (Vera & Berger 1977). Ejemplares reproducidos allí fueron llevados al lago Sauce, en San Martín, entre 1968 y 1969, y a varios embalses artificiales y criaderos particulares entre 1968 y 1971 (Vera & Berger 1977). La población del lago Sauce se naturalizó pero, aparentemente, fue exterminada luego por la tilapia del Nilo, que fue introducida en el lago en 1978 (IIAP 1999, Ortega et al. 2007).

Dispersión.- El año 2001 habría alcanzado el sur del departamento de Arequipa (Cossíos 2004), entre el 2000 y el 2002 la costa de Tacna (Cruz 2005) y el 2008 habría llegado hasta el departamento de Cusco (Bonino et al. 2010).

(3) Codorniz (Colinus virginianus).- Long (1981) registra un intento de establecer una población silvestre de codornices alrededor de 1975 en un pantano al sur de la ciudad de Lima.

Aparentemente, los animales puestos en libertad no llegaron a reproducirse.

Distribución actual.- Ocupa gran parte de la costa y sierra del sur del país, habiéndosele registrado hasta los 4400 metros de altitud en los departamentos de Puno, Tacna, Moquegua, Arequipa y Cusco (Cossíos 2004, Cruz 2005, Bonino et al.

2010). El límite norte de su distribución actual en el Perú sería el río Camaná, en Arequipa.

Impactos reportados.- Se ha confirmado el daño a diferentes cultivos y la destrucción de mangueras de riego en Tacna (Cruz 2005, Lleellish 2007). En la misma zona, varias personas entrevistadas informaron que la liebre les ocasiona problemas al competir con el ganado por la vegetación y por consumir tola (Baccharis sp. y Lepidophyllum sp.), que es usada tradicionalmente como combustible (Cossíos 2004).

B) Introducciones fallidas y extinciones postasilvestramiento Se registra introducciones fallidas y extinciones de poblaciones previamente asilvestradas para 2 peces (trucha de lago y tilapia de Rendall), 2 aves (faisán común y codorniz común) y 4 mamíferos (dromedario, ciervo dama, ciervo rojo y cerdo). Los casos del ciervo rojo y del cerdo han sido tratados más arriba.

(1) Trucha de lago (Salvelinus namaycush).- Introducida en 1939 (Vera y Berger 1977) o 1941 (Loubens 1989) en la cuenca del lago Titicaca pero no sobrevivió en este medio (Vera y Berger 1977) por razones desconocidas.

(2) Tilapia de Rendall (Tilapia rendalli).- Introducida por el Servicio de Pesquería del Perú en 1966 desde Brasil a una

184

(4) Faisán común (Phasianus colchicus).- Se ha registrado tres intentos de asilvestramiento; uno de ellos en Sunchubamba, Cajamarca, antes de 1972 (Dourojeanni 1972), otro en 1970 a 31 km al este de la ciudad de Lima y un tercero en 1974 en Arequipa (Long 1981). Ninguno de estos intentos tuvo éxito.

Como en el caso de la codorniz, los faisanes no habrían llegado a reproducirse en libertad.

(5) Dromedario (Camelus dromedarius).- Fue introducido desde las Islas Canarias por el capitán español Juan de la Reinaga a mediados del siglo XVI y se asilvestró entre la ciudad de Lima y el valle de Ica. Esta población silvestre habría sido exterminada por esclavos cimarrones a comienzos del siglo XVII (Cobo 1653).

Habría dejado de usarse como animal de carga debido a la facilidad de tener esclavos para el trabajo barato (Gauthier-Pilters & Dogg 1981) y por las quejas de los comerciantes de esclavos sobre los posibles efectos de competencia en las actividades de transporte (Wilson 1984).

(6) Ciervo dama (Dama dama).- Habría sido introducido en la hacienda Casa Grande, en La Libertad, alrededor de 1920, aunque finalmente su establecimiento no tuvo éxito debido a la depredación por pumas (Niethammer 1963), sin que se haya registrado reproducción en libertad. Una segunda introducción se llevó a cabo en 1948 en Sunchubamba, Cajamarca. Los animales introducidos en esa oportunidad (número no conocido) habrían sobrevivido sin mayores problemas a la epidemia de aftosa de 1963 y 1964 (Chapman & Chapman 1980, Lever 1985) pero posteriormente la caza furtiva redujo tremendamente Rev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (Agosto 2010)

Vertebrados naturalizados en el Perú

su población. En 1972 quedaban entre 20 y 25 ejemplares vivos (Dourojeanni 1972), y en 1974 sólo una docena (Lever 1985).

En la actualidad no quedarían individuos vivos de ciervo dama en Sunchubamba, según entrevistas realizadas allí por el autor el año 2000.

C) Especies cuyo estado actual no ha sido comprobado No existen registros de especímenes naturalizados para muchas de las especies de vertebrados introducidos al Perú; sin embargo es posible que algunas se encuentren en ese estado.

A continuación se presenta una lista comentada de aquellas especies que han sido reportadas en ambientes naturales pero cuya naturalización en tiempos históricos no ha sido probada.

(1) Pez dorado (Carassius auratus).- Habría sido introducido en la década de 1930 o antes (F. Gutiérrez Aliaga com.pers.).

Fue registrado en Pantanos de Villa, Lima (Castro et al. 1998) pero su reproducción en estado silvestre y su permanencia en ese ambiente desde entonces no han sido confirmadas.

(2) Trucha marrón (Salmo trutta).- Fue introducida en el lago Titicaca en 1939 (Vera & Berger 1977) o 1940 (Loubens et al.

1984), proveniente de Chile, y se adaptó inicialmente bien en el río Ilave y otros ríos y lagos del departamento de Puno (Mac Crimmon & Marshall 1968, Loubens et al. 1984). Según Ancieta y Landa (1977) se le encontraba en el río Huenque, Puno, y raramente en el lago Titicaca. Luego de su llegada a Puno, fue llevada a piscigranjas en el resto del país. Actualmente ya no es reproducida en piscigranjas peruanas, habiendo sido desplazada para esta actividad por la trucha arcoiris (V. Yépez, com. pers.) pero se desconoce si continúa existiendo en estado silvestre en la cuenca del río Ilave.

(3) Carpa común (Cyprinus carpio).- Introducida desde Japón y China para realizar acuicultura desde 1940 (Ortega et al.

2007) o 1946 (Vera y Berger 1977). Se le introdujo en la cuenca del río Huallaga, en San Martín, pero no se le ha encontrado en ambientes naturales (Ortega et al. 2007). Se desconoce su situación en la cuenca del río Pachitea, en Pasco y Huánuco, donde también fue introducida (Rivas et al. 2003).

(4) Trucha de arroyo (Salvelinus fontinalis).- Fue introducida al menos en dos ocasiones al Perú, con la importación de

huevos embrionados desde Estados Unidos: en 1951 a la región central del país (Anónimo 1951) y en 1955 al lago Titicaca (Anónimo 1956, Verga & Berger 1977, Loubens et al. 1984).

Estos animales fueron llevados a estaciones piscícolas y arroyos de los departamentos de Lima, Junín, Puno, Arequipa y Cuzco (Anónimo 1951, Anónimo 1956). En la década de 1970 habrían estado aún presentes en estado silvestre, aunque en número reducido, en la sierra y el altiplano del sur del Perú (Ancieta & Landa 1977, V. Yépez com. pers.).

(5) Gurami azul (Trichogaster trichopterus).- Introducido al país en fecha desconocida para su uso en acuariofilia. Según Alcántara (1991), se encontraría naturalizado en el río Nanay, en Loreto. Sin embargo, no se tiene ejemplares de esta especie en colecciones de museo y es posible que los ejemplares mencionados por Alcántara sean realmente Trichopodus leerii, una especie de gurami similar, que sí ha sido colectado en Loreto (Ortega, com. pers.).

(6) Rana toro (Rana catesbeiana).- El primer registro publicado conocido sobre la presencia de la rana toro en el Perú data de 1995 (Lanoo 1995) y algunas publicaciones posteriores mencionan que se le encuentra establecida en los alrededores de las ciudades de Lima e Iquitos (Lever 2003, Santos-Barrera et al.

2009, Akmentins & Cardozo 2009). Sin embargo, casi todos los intentos de criar esta especie en el país habrían fracasado y se desconoce si existen individuos de rana toro asilvestrados.

(7) Gecko casero (Hemidactylus mabouia).- La forma en la que esta especie llegó a América es todavia motivo de discusión.

La hipótesis más aceptada actualmente es la de Kluge (1969) según la cual habría llegado desde África occidental de forma natural, sobre troncos flotantes. Otros autores han apoyado la idea de su llegada en barcos de esclavos (Malhotra & Thorpe 1999, Maclean 1982, Vanzolini 1968, 1978). Aunque se le encuentra en algunas áreas poco disturbadas mostrando cierta habilidad colonizadora (Vanzolini 1978), H. mabouia se distribuye principalmente en ambientes con presencia humana (Avila-Pires 1995), lo que sugiere que habría alcanzado gran parte de su área de distribución en América con ayuda del ser humano. Hemidactylus mabouia se naturalizó en territorio peruano (como en el resto de su distribución americana) pero no se tiene una estimación de la fecha de ese suceso, que pudo

Tabla 3. Especies de vertebrados sobre cuya naturalización en el Perú existen dudas.

Especie Peces 1. Carassius auratus (Linnaeus) 2. Salmo trutta Linnaeus 3. Cyprinus Carpio Linnaeus 4. Salvelinus fontinalis (Mitchill) 5. Trichogaster trichopterus (Pallas) Anfibios 6. Rana catesbeiana Shaw Reptiles 7. Hemidactylus mabouia (Moreau de Jonnès) Aves 8. Anas platyrhynchos Linnaeus Mamíferos 9. Canis familiaris Linnaeus 10. Bos taurus Linnaeus

Estatus

Fecha de entrada al país

Introducida Introducida Introducida Introducida Introducida

Década de 1930 o antes 1939 o 1940 1940 o 1946 1951 Desconocida

Introducida

Década de 1990

Introducida o expand

Desconocida

Introducida

Desconocida

Dom Introducida

n.a.

Siglo XVI

Expand: especie que ha expandido naturalmente su distribución al Perú Dom: existente como especie doméstica desde antes del siglo XVI; n.a: no aplicable

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Cossíos

haber ocurrido en tiempos históricos. Ha sido registrado en los departamentos de Amazonas, Loreto, San Martín y Ucayali (Carrillo & Icochea 1995).

(8) Pato de collar (Anas platyrrhynchos).- Fue registrado por primera vez en Pantanos de Villa, Lima, por Wust et al. (1994) y se le sigue viendo allí hasta ahora. Su reproducción en ese ambiente, sin embargo, no ha sido registrada.

(9) Perro doméstico (Canis familiaris).- Existen perros domésticos en Sudamérica desde antes de la llegada española, y quizá haya habido casos de perros asilvestrados desde tiempos prehistóricos. El caso de esta especie es tratado aquí por haber llegado al continente como animal doméstico y por haber sido introducida también con la llegada española. Pearson (1951) reportó perros “semi-asilvestrados” en el altiplano peruano, a 4800 metros de altitud, sin precisar el significado del adjetivo que usó. Se ha registrado perros probablemente asilvestrados en los alrededores de la Reserva Nacional de Lachay, en Lima (de entrevistas a guardaparques de la RN Lachay), pero no se ha demostrado aún su reproducción en libertad.

(10) Vaca (Bos taurus).- Introducida en el siglo XVI. Bayly (1999) registra vacas asilvestradas en Apurímac pero considero que su reproducción en libertad y su independencia del ser humano deberían ser verificadas. En este caso, puede ser difícil establecer una diferencia entre individuos asilvestrados y ganado mostrenco, al que se deja reproducirse y alimentarse en libertad para capturarlo, marcarlo y/o darle cuidados veterinarios esporádicamente.

Discusión Tiempo y modo de la llegada de las especies naturalizadas en el Perú De las 23 especies de vertebrados cuya naturalización ha sido confirmada en el Perú, 18 (78,3%) fueron introducidas por el ser humano en primera instancia, mientras que 4 (17,4%; gorrión, tordo parásito, liebre europea y pejerrey de río) ingresaron dispersándose desde otros países sudamericanos donde habían sido previamente introducidas y una (4,3%; garza bueyera) llegó por cuenta propia desde su área de origen. Este panorama refleja la importancia que ha tenido el ser humano en la introducción de especies de vertebrados a esta parte de Sudamérica.

Dos periodos han sido importantes en la historia de las especies que terminaron naturalizándose en el Perú: el siglo XVI, marcado por la llegada española a América, y el siglo XX, a partir de 1921. De las 19 especies introducidas por el ser humano, 8 (42,1%) llegaron durante el primer periodo y están compuestas de mamíferos utilitarios (4 especies), comensales (3 especies de roedores) y una especie de ave ornamental. Las 11 especies restantes (57,9%) fueron introducidas durante el segundo periodo y son en su mayoría peces (5 ornamentales, 2 destinados a la alimentación y 2 para el control de enfermedades).

Sólo 5 especies habrían entrado a territorio peruano por dispersión. La llegada de la liebre europea, el único mamífero que ingresó de esa forma, llama especialmente la atención pues debió atravesar el cinturón árido del sur de Bolivia y norte de Argentina, considerado una barrera importante, que marca un límite de distribución para algunas especies de mamíferos como la comadreja Mustela frenata (Sheffield & Thomas 1997), y separa geográficamente subespecies de otras como la vicuña Vicugna

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vicugna (Marín et al. 2007), el hurón Galictis cuja (Yensen y Tarifa 2003) y el gato de pajonal Leopardus colocolo (Cossíos et al.

2009). Este hecho resalta la capacidad de dispersión de la liebre, que no debería tener dificultades para seguir avanzando hacia el norte, al menos hasta la depresión de Huancabamba, considerada por algunos autores como otra barrera biogeográfica importante a lo largo de los Andes (e.g. Ayers 1999, Villeumier 1968).

Otras especies introducidas Del Río et al. (2001) incluyen a los peces Aristichtys nobilis, Carassius auratus, Ctenopharyngodon idella, Cyprinus carpio, Hypophthalmichthys molitrix, Oreochromis mossambicus, O. urolepis, Prochilodus argenteus y Tilapia rendalli en una lista de especies nocivas, invasoras o plagas en el Perú. Si bien dichas especies fueron introducidas al Perú y son invasoras en otros países, en territorio peruano no han sido reportadas naturalizadas en la actualidad y por lo tanto no deben ser consideradas invasoras.

De dichas especies, sólo se conoce el reporte de dos en ambientes naturales del Perú: Tilapia rendalli, cuya única población registrada en silvestría se habría extinguido (IIAP 1999, Ortega et al.

2007) y Carassius auratus, cuya reproducción en libertad no ha sido confirmada. Sin embargo, las especies nombradas por Del Río et al. (2001), junto a las tilapias Oreochromis aureus y O. hornorum (ésta última actualmente considerada una subespecie de O. urolepis), también introducidas al Perú y mantenidas actualmente en instalaciones artificiales (Ortega et al. 2007), son potencialmente invasoras (Lever 1996) y podrían causar problemas de conservación si llegaran a naturalizarse.

Las listas de vertebrados introducidos al Perú suelen presentar una mezcla de especies domésticas, comensales o destinadas al consumo, independientemente de si llegaron a naturalizarse o no, y de especies naturalizadas (e.g. Pacheco et al. 2009 para el caso de mamíferos; Vera & Berger 1977, Ortega et al. 2007 para peces). Existen, sin embargo, muchas otras especies introducidas al país como animales de compañía o para su exhibición en zoológicos y otros centros de atracción o crianza. Así, en las tiendas de mascotas de algunas ciudades es común la venta de mamíferos exóticos como el hurón (Mustela furo), el hamster (Mesocricetus auratus) y gerbos (Meriones unguiculatus); de aves como diversas especies de loros (Psittacidae), de galápagos de Florida (Trachemys scripta), ranas de uñas (Xenopus laevis) y diversos peces ornamentales africanos y asiáticos. Algunas de esas especies, principalmente el hurón, el galápago de Florida, la rana de uñas y el pez combatiente Betta splendens, se han naturalizado en otros países causando problemas de conservación (Lever 1985, 1996, 2003), y podrían originar problemas similares en el Perú de llegar a naturalizarse allí.

Vacíos de información La naturalización de un número importante de especies (10) en el Perú no ha sido confirmada o rechazada. Esto es un reflejo de la falta de investigación que se ha hecho sobre el tema.

Las discrepancias sobre las fechas de ingreso de las especies al país son otro ejemplo de falta de investigación, pero también muestran una deficiencia en el registro de la introducción de especies por el ser humano. Del mismo modo, los intentos de establecer poblaciones silvestres de especies foráneas no han sido debidamente registrados, lo cual puede estar causando una sub estimación de su número. Llama especialmente la atención el caso de la rana toro, especie que ha causado grandes problemas Rev. peru. biol. 17(2): 179 - 189 (Agosto 2010)

Vertebrados naturalizados en el Perú

de conservación en otros países sudamericanos (Lever 2003) y sobre cuya fecha de introducción y situación en el Perú no existen publicaciones conocidas.

Salvo en los casos de la trucha arcoiris y del pejerrey de río, los impactos de las especies naturalizadas en el Perú no han sido evaluados o lo han sido de forma muy somera. Los impactos de algunas de esas otras especies, sin embargo, podrían ser considerables, como muestran los casos de perros, gatos, liebre, gambusia, gupi, tilapia, ratas y ratones naturalizados en diversas partes del mundo (Long 1981, Lever 1996, 2003).

Recomendaciones La falta de información sobre las especies naturalizadas en el Perú puede causar grandes dificultades para el manejo adecuado de la vida silvestre. Es recomendable el fomento de investigaciones sobre los impactos actuales y futuros sobre ambientes naturales y agrícolas, principalmente en relación a ecosistemas y especies endémicas o en peligro. Ejemplos de esto son los casos de los gatos y roedores introducidos en islas guaneras y el avance del tordo parásito por la costa sur del país: los primeros podrían estar afectando a las poblaciones de potoyunco, ave amenazada y endémica de Perú y Chile (Jahncke & Goya 1998), y a la única colonia reproductiva de piquero enmascarado en el Perú (Jhancke & Goya 1997), mientras que el tordo parásito podría afectar al frigilo apizarrado (Xenospingus concolor), endémico del sur de Perú y norte de Chile. Sobre los impactos que podrían causar las especies naturalizadas en el futuro, se recomienda identificar los ambientes potenciales a ser invadidos, así como los posibles momentos de llegada, en especial para el caso de la liebre europea.

Un sistema de control y vigilancia debería ser creado para la detección temprana de escapes de especies potencialmente invasoras y para minimizar la probabilidad de su ocurrencia. Por último, se recomienda la creación de una lista de especies con el potencial de invadir ecosistemas peruanos y la prohibición total de su introducción al país.

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CossĂ­os

190

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Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Camera trap survey in a montane rainforest ofISSN northern Peru 1561-0837

Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú Carlos F. Jiménez1, Heidi Quintana1,3, Víctor Pacheco1,2, Derek Melton3, Javier Torrealva3 and Guillermo Tello4 1 Museo de Historia Natural, Departamento de Mastozoología, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 140434, Lima 14, Perú. Email: cfja_80@yahoo.com 2 Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

3 Golder Associates Perú S.A. 4 Medio Ambiente-Río Tinto Email Carlos Jiménez: cfja_80@yahoo.com

Abstract Camera traps are a powerful tool for inventorying elusive and rare species and very useful to obtain ecological data for plans that involve wildlife conservation. In Peru, several surveys have been carried out in lowland Amazonia especially in the southeastern part of the country, but none in montane cloud forests or Yungas. We present the first camera trap studies produced in Peruvian Yungas at the locality of Querocoto village (Chota, Cajamarca), based on 2002 (dry season) and 1264 (wet season) camera traps-days (CTD). Two localities were surveyed in wet and dry season: The Pagaibamba Protection Forest and the San Lorenzo Forest. The wet season study was carried out in October and November, and the dry season in July to September of 2008. Eight mammalian species were recorded in both seasons. Some 66 (91.7%) independent records were obtained in the dry season, but only six (8.3%) in the wet one, suggesting a seasonality effect. The Mountain Paca Cuniculus taczanowskii was the most commonly photographed species, with 17.0 and 1.6 capture frequencies (dry and wet season respectively), whereas the Long-tailed weasel Mustela frenata (0.5 capture frequency in the dry season) was the most rare species. Activity patterns suggest that Mountain Paca C. taczanowskii and the Andean Skunk C. chinga are nocturnal, while Spectacled Bear T. ornatus and Tayra E. barbara are diurnal in the study area. Our records of the Ocelot Leopardus pardalis and the Tayra E. barbara are among the highest altitudinal records known for each species. In addition, the Anta Tapirus pinchaque was also identified by its tracks, representing one of the first record known south of the Huancabamba Depression.

Keywords: Camera traps, inventory, montane cloud forest, Cuniculus taczanowskii, Huancabamba Depression, Peru.

Resumen Presentado: 24/11/2009 Aceptado: 11/03/2010 Publicado online: 14/12/2010

Las trampas cámara son una herramienta muy poderosa en el registro de mamíferos raros y elusivos; muy útiles en la obtención de datos ecológicos necesarios para formular planes que involucren la conservación de la fauna. Estos estudios principalmente se han realizado en la Amazonía del Perú especialmente en la parte sur oriental; pero muy pocos en los bosques montanos o yungas. Nosotros presentamos uno de los primeros estudios en las yungas peruanas realizado con trampas cámaras; se llevó a cabo en la localidad de Querocoto (Chota, Cajamarca) con un esfuerzo de muestreo de 2002 (estación seca) y 1264 (estación húmeda) trampas cámara-día (TCD). Dos lugares fueron evaluados en las estaciones húmeda y seca: el bosque de protección de Pagaibamba y el bosque de San Lorenzo. El estudio durante la época húmeda fue llevado a cabo entre octubre y setiembre, mientras la evaluación en época seca fue entre julio y setiembre de 2008. En total se registraron ocho especies de mamíferos. En la época seca se obtuvo 66 (91,7%) de los eventos independientes mientras en la época húmeda solamente seis eventos (8,3%) sugiriendo un efecto por estacionalidad. La Paca de Montaña (Cuniculus taczanowskii) fue el mamífero más fotografiado con frecuencias de captura de 17,0 y 1,6 para época seca y húmeda respectivamente mientras que Mustela frenata con 0,5 fue la especie más rara registrada solo en la época seca. Los patrones de actividad sugieren que la Paca de Montaña, C. taczanowskii y el Zorrillo Andino, Conepatus chinga son nocturnos, mientras que el Oso de Anteojos, Tremarctos ornatus y la Tayra Eira barbara son diurnos en el área de evaluación. Nuestros registros del Ocelote Leopardus pardalis y la Tayra E. barbara están entre los registros altitudinales más altos conocidos para ambas especies. En adición el Anta Tapirus pinchaque fue identificado por medio de sus huellas y representa su primer registro al sur de la depresión de Huancabamba.

Palabras clave: Trampas cámara, inventario, bosques de niebla, Cuniculus taczanowskii, Perú.

Introduction Camera traps are a powerful and non invasive tool for inventorying elusive and rare species, and have become very popular in the last few years. Camera traps have been used successfully in numerous studies of mammals, and potential applications of this field technique in wildlife studies are increasing. This method provides information on population dynamics (Varma et al. 2006), species richness (Shek et al. 2007, Lyra-Jorge et al.

2008), activity patterns (Maffei et al. 2007, Arispe et al. 2008), habitat use (Bowket et al. 2007, Tobler et al. 2009), population density (Trolle & Kery 2005, Ríos-Uzeda et al. 2007, Rowcliffe et al. 2008), and abundance (Silver et al. 2006, Marnewick et al.

2008); which are essential data for wildlife conservation. Several surveys have been carried out in Peru, principally in lowland Amazonia, but none in montane cloud forests. Montane forests Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (August 2010)

are very difficult landscape with strong slope, dense vegetation and have adverse climate condition. Camera traps, however, are not dependent on the environment and the photographs allow an accurate identification of animals. We present the first biodiversity survey of montane mammals in the Peruvian Yungas in the Querocoto village area (Chota, Cajamarca) using camera traps, to complement a standard evaluation and build baseline information for future conservation planning in the area. Cajamarca, with five protected areas, is poorly represented. Besides, these are small in extension except by the Tabaconas-Namballe Sanctuary National and the Hunting Area of Sunchubamba.

Some other areas were created for different purposes (e.g. reserved area of Chancay baños). Data from Cutervo National Park indicate that the park is habitat of endangered species of wild fauna, such as the Jaguar Panthera onça (Linnaeus 1758),

191

Jiménez et al.

Skunk (Conepatus sp.), the Zariguellas (Didelphis sp.), and the Vizcacha Lagidium peruanum Meyen, 1833 are present.

Material and methods The study area is located near the Querocoto village (Chota Province, Cajamarca Department) (Fig. 1), on the headwaters of the Río Paltic, which flows into the Río Marañón, and south of the Huancabamba Depression. The study was carried out in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding forests from 2500 to 3700 m. The main habitat types are the cloud forest and paramo; however, some areas are currently used for agriculture or to raising livestock, especially along the lower margins. Montane cloud forests of the department of Cajamarca are very important due to the existence of endemic species and their high diversity.

Figure 1. Study area within Pagaibamba Protection Forest and surrounding forests from 2500 to 3700, Cajamarca, Peru. White circles indicate the position of the camera traps.

the Ocelot Leopardus pardalis (Linnaeus 1758), the Spectacled Bear Tremarctos ornatus (Cuvier 1825), the Otter Lontra longicaudis (Olfers 1818), the Wildcat Leopardus colocolo (Molina 1782), the Mountain Tapir Tapirus pinchaque (Roulin 1829); whereas in the Hunting Area of Sunchubamba, the Peruvian White tailed Deer Odocoileus virginianus Zimmermann 1780, the Brazilian Rabbit Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus 1758), the

This study was performed during the wet season (October and November 2008) and dry season (July to September 2008) in two localities: The Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest. A set of 25 camera traps (15 Reconyx RC55 and 10 Cuddeback Digital Cam, Expert 3.0 camera traps) were placed on animal trails or where mammals' traces were found.

Cameras were set up to an average height of 40 cm above ground, and programmed to take three photos per trigger (Reconyx) with intervals of one second between pictures, or one photo per trigger (Cuddeback). The quiet period or no delay was set to one minute and the sensitivity was also set to high for both.

Cameras operated 24h per day recording date and time of each photograph and power was supplied by alkaline batteries. For each Reconyx photograph the temperature and lunar phase were also recorded. Cameras traps were checked twice during the evaluation. The capture frequency was calculated for every given species as the number of photos/1000 camera days (Tobler et al. 2008). To ensure that the events were independent, photographs of the same species and at the same station within a phase of one hour were excluded.

Activity periods were classified following Gómez et al. (2005), with the exception that a crepuscular category was included.

Sunset and sunrise hours were determined using Moonrise 3.5 (Sidell 2002). Species were classified as diurnal (<10% of ob-

Table 1. Mammals recorded and type of record. Type of Record: S=sighting, O=oseous, I= interview, F= footprint, Fe= Feces, P= Photos, Sk= Skin. Locality: PAG, Pagaibamba; CSL, Cerro San Lorenzo; P6, Plataforma 6.

Species Rodentia Cuniculidae Dinomyidae Lagomorpha Leporidae Carnivora Felidae Canidae Ursidae Mephitidae Mustelidae Perissodactyla Tapiridae Artiodactyla Cervidae

192

Common name

Locality

Type of record

Cuniculus taczanowskii Dinomys branickii

Mountain paca Pacarana

CSL, PAG PAG

I, P I, F

Sylvilagus brasiliensis

Brazilian Rabbit

PAG

O, I, Sk

Leopardus pardalis Puma concolor Lycalopex culpaeus Tremarctos ornatus Conepatus chinga Eira barbara Mustela frenata

Ocelot Puma Culpeo fox Spectacled bear Andean Skunk Tayra Long-tailed Weasel

PAG, CSL PAG, P6 PAG CSL, PAG PAG PAG, CSL PAG

P, F, I F, I, Fe F, I, Fe, P P, F, I, Fe I, P O, I, Fe, P I, Sk, P

Tapirus pinchaque

Mountain tapir

PAG, CSL

I, F

Mazama sp.

Small red brocket

PAG, CSL

I, F

Odocoileus virginianus

White-tailed deer

PAG, CSL

I, P

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Camera trap survey in a montane rainforest of northern Peru

servations in the dark), nocturnal (>90% of observations in the dark), mostly diurnal (between 10 and 30% of observations in the dark), mostly nocturnal (between 70 and 90% of observations in the dark) and crepuscular (50% of observations during the crepuscular phase). The rest of the species were classified as cathemeral (e.g., organism that has sporadic and random intervals of activity during the day or night in which food is acquired).

Results A sampling effort of 2002 (dry season) and 1264 (wet season) camera traps-day (CTD) was performed in both localities: Pagaibamba Protection Forest and San Lorenzo Forest, gathering 313 photographs of wildlife, representing 72 independent events of medium and large mammals. Other photographs for cattle, small mammals (rodents and marsupials) and birds were obtained too, but were not considered for the purpose of this report. A total of eight mammalian species were recorded

(Table 1, Fig. 2), some of them are considered cryptic, rare or poorly known mammals. These include the rodent Mountain Paca Cuniculus taczanowskii (Stolzmann 1865), the Ocelot L. pardalis, the Andean Fox Lycalopex culpaeus (Molina 1782), the Spectacled Bear T. ornatus, the Tayra Eira Barbara (Linnaeus 1758), the Long-tailed Weasel Mustela frenata (Lichtenstein 1831), the Andean Skunk Conepatus chinga (Molina 1782), and the White-tailed Deer O. virginianus.

A 75 CTD were employed to record the first mammal during dry season, whereas 44 CTD were needed in wet season. Based on 66 independent events (91.7%) obtained in the dry season (Fig. 3), and only six independent events (8.3%) for the wet season, eight and five species were recorded for the dry and wet season respectively. The species T. ornatus, C. chinga, and M. frenata were not recorded in the wet season. C. taczanowskii was the most frequent recorded species, with 17.0 and 1.6 capture

Figure 2. Mammalian species recorded for camera traps. (a) Mountain Paca Cuniculus taczanowskii , (b) Spectacled Bear Tremarctos ornatus, (c) Ocelot Leopardus pardalis, (d) Andean Skunk Conepatus chinga, (e) White-tailed Deer Odocoileus virginianus, (f) Tayra Eira barbara.

Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (August 2010)

193

JimĂŠnez et al.

Table 2. Capture frequency for all species observed for season.

Cuniculus taczanowskii Leopardus pardalis Lycalopex culpaeus Tremarctos ornatus Eira barbara Conepatus chinga Mustela frenata Odocoileus virginianus

Mountain paca Ocelot Andean fox Spectacled bear Tayra Andean skunk Long-tailed weasel White-tailed deer

Frequency (season) Dry 17.0 3.0 2.0 1.5 2.0 2.00 0.5 5.0

Wet 1.6 0.8 0.8 0.0 0.8 0.00 0.0 0.8

7

Species (n)

Common name

Dry season

8 6 5 4 3 2 1 0 25

frequency for dry and wet season respectively. On the other hand, the White-tailed deer O. virginianus obtained 5.2 and 0.8 capture frequency for the dry and wet seasons respectively.

In case of the Long-tailed weasel M. frenata, with 0.5 capture frequency, this small carnivore obtained the poorest capture frequency, it may be biased for its size (Table 2). Activity patterns for the eight mammals are summarized in Table 3.

Our results suggest that C. taczanowskii and C. chinga are nocturnal, while M. frenata, L. culpaeus, T. ornatus and E. barbara are diurnal; L. pardalis is mainly nocturnal, whereas O. virginianus is cathemeral in the study area. Two noteworthy records were the Ocelot L. pardalis and the Tayra E. barbara, who were recorded at 3379 m in the Pagaibamba Protection Forest, to our knowledge the highest altitudinal record known for both species.

Other mammals were recorded for signs or interviews during the development of this survey, including the Puma Puma concolor (Linnaeus, 1771), the Anta T. pinchaque, the Pacarana Dinomys branickii Peters 1873, the deer Mazama sp., and the Brazilian Rabbit S. brasiliensis. The record of T. pinchaque, by an unequivocal track recorded on the paramo of Pagaibamba Protection Forest, is highlighted because it represents one of the southernmost records of the species, and south of the Huancabamba Depression. The Brazilian Rabbit was registered by a skin and the puma by scats. The Pacarana and the unknown deer were recorded by interviews only.

Discussion Eight species of medium and large mammals belonging to three orders were confirmed in the Pagaibamba Protection Forest and surrounding Forests. This result shows that camera traps are highly efficient for inventories in Yunga habitats. In addition, other three species were recorded by indirect signs such as tracks, scats or skins. The Pacarana (D. branickii) and the deer (Mazama sp.) were recorded only by interviews. Both

300

575

850

1125 1400 1654 1896

Camera days 6

Wet season

5

Species (n)

Species

9

4 3 2 1 0 22

242

462

682

902

1122

Camera days Figure 3. Comparison between dry and wet season based on cumulative number of species recorded versus trapping effort.

species are expected based on current potential distribution maps (Patterson et al. 2007).

Dry season was the most productive, and appears to be the best season to produce inventory surveys with camera traps.

Some mammals such as Ocelots in Central America tended to have larger home range in dry season (Dillon & Kelly 2008).

In addition higher values of capture frequency during the dry season appear to indicate an increase of movements by mammals to harvest the scant food resources. These results are in line with those obtained by Stirrat (2003) who demonstrated that the Agile Wallaby Macropus agilis (Gould 1841) increased its home range in the dry season when food quality is scarce.

We obtained lower values of capture frequency in comparisons with survey from lowland forests, which might indicate that mammals in mountain cloud forest have lower densities. For example the Mountain Paca had 17.0 capture frequency while the Brown Agouti Dasyprocta punctata Gray 1842, a related species, had 30.7 and 20.5 capture frequencies in two different

Table 3. Activity periods registered using camera traps for some mammals.

Species Cuniculus taczanowskii Leopardus pardalis Odocoileus virginianus Eira barbara Tremarctos ornatus Conepatus chinga Lycalopex culpaeus Mustela frenata

194

N 36 7 11 5 3 4 5 1

Photografic events (%) Diurnal

Nocturnal

Crepuscular

14 64 100 100 75 100 100

97 86 9 -

3 27 25 -

Classification Nocturnal Mostly nocturnal Cathemeral Diurnal Diurnal Mostly diurnal Diurnal Diurnal Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (Agosto 2010)

Camera trap survey in a montane rainforest of northern Peru

evaluations with similar capture effort (Tobler et al. 2008); in spite the first species is bigger. Kelly and Holub (2008) showed the relation between body size and photo rates, mentioning that small animals are less detected and have a lower capture probability, explaining the low frequency of the Long-tailed weasel in our survey.

Activity periods for Ocelot, Spectacled bear, White-tailed Deer, Andean Skunk, Mountain Paca, and Tayra were similar to those reported previously in the literature (Peyton 1980, Ludlow & Sunquist 1987, Castro 1993, Sheffield & Thomas 1997, Presley 2000, Donadio et al. 2001, Maffei et al. 2005).

However, we disagree with Novaro (1997) and Salvatori et al.

(1999) who considered the Andean Fox to be nocturnal. Most of our photographs of this species were predominantly taken during the day. We placed O. virginianus in the category of cathemeral; however this activity pattern might be local. Previous studies in O. virginianus in North America mentioned that the activity patterns for this cervid depended on environment conditions (Beier & McDullough 1990). Our data for Mountain Paca shows more activity from 20:00 h to 22:00 h (Fig. 4), similar to what was obtained for the Lowland Paca Cuniculus paca (Linnaeus 1766) (Gómez et al. 2005).

Van Schaik and Griffiths (1996) reported for Indonesian mammals a relation between body size and activity patterns, where small mammals tend to be nocturnal as an anti-predation strategy and medium-size mammals are expected to be cathemeral and diurnal. However, our data suggest that the Mountain Paca (medium mammal) appears to be an exception. Nocturnal activity might be a strategy to avoid predation or to take advantage of underutilized food niches, but not to avoid competition as pointed out by Gómez et al. (2005) for the Lowland Paca Cuniculus paca. Lowland Paca avoids direct competition with the Brown Agouti D. punctata by means of temporal separation of their activity patterns.

The elevational record of the Tayra was increased in 179 meters from the previous one by Alberico et al. (2000). This species is unusual < 1200 m (Eisenberg 1989). The Ocelot’s highest observed altitude was at 2900 m in Colombia based on tracks (Sánchez et al. 2004). In this study, the Ocelot was observed at 3379 m, 479 m higher than the previous record.

12

10

Frequency

8

6

4

2

0 18-20

20-22

22-00 00-02 Hours

02-04

04-06

Figure 4. Hourly activity periods for Cuniculus taczanowskii based on camera traps.

Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (August 2010)

Tewes and Schmidly (1987) indicated the Ocelot is able to occupy different sort of habitats such as humid tropical, subtropical forests, swampy savannas, estuarine mangroves and thorny bushes, but it is most common at elevations lower than 1200 m (Eisenberg 1989). We recorded it in both season for which we think that felid is a permanent resident in the area. Furthermore this carnivore had been recorded previously in other mountain forest of Mexico (Chávez-León 2005) and Colombia (Sánchez et al. 2004) The Mountain Tapir T. pinchaque inhabits montane forests and Paramos between 2,000 and 4,000 m a.s.l. (Downer 1996, 1997). Lizcano and Sissa (2003) recorded it in the TabaconasNamballe National Sanctuary and mentioned that the mountain tapir is absent south of Huancabamba valley. Our record south of the Huancabamba depression by an unequivocal track extends significantly its range and challenge the role of the Huancabamba Depression as a potential barrier for large mammals.

Noteworthy records of mammals found in the study site demonstrates its importance and the need for a better protection status of the Pagaibamba Forest. In spite of the advance in knowledge, more species are expected to be known in the region.

Acknowledgments We wish to express our gratitude to Rio Tinto Minera Perú and Golder Associates Perú S.A for allowing us to use and publish this data, and for the logistic support to accomplish this work.

We also thank our colleagues Richard Cadenillas and Dina Farfán for their support during the field work.

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Rev. peru. biol. 17(2): 191 - 196 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Avifauna de la ciudad deISSN La Paz, Bolivia 1561-0837

Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez Museo Nacional de Historia Natural, Universidad Mayor de San Andrés, Casilla 8706, La PazBolivia. E-mail Omar Martínez: o_martinez25@hotmail.com

Resumen Desde el año 1996 al 2003, mediante métodos de observación directa, caminatas y capturas con redes niebla, realizamos un inventario y obtuvimos datos sobre la historia natural, gremios tróficos y patrones de migración de la avifauna de la ciudad de La Paz (Bolivia). Registramos 136 especies de aves en 30 localidades de estudio.

Las familias más representativas fueron Tyrannidae, Emberizidae y Furnariidae con 19, 16 y 15 especies, respectivamente. Registramos 18 especies de aves acuáticas y dos especies (Tachuris rubrigastra y Phleocryptes melanops) de passeriformes especialistas de totorales. Dos especies de furnáridos (Cranioleuca henricae y Upucerthia harterti) fueron endémicas bolivianas. Detectamos 57 especies en alguna categoría de migración.

Movimientos altitudinales inusuales fueron observados para cinco especies (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyrocephalus rubinus). Diecinueve especies fueron consideradas raras (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Los insectívoros y frugi-granívoros son los gremios tróficos mas representativos entre comunidades. El valle de la ciudad de La Paz es una ruta obligatoria para muchas aves migrantes latitudinales (boreales y australes) y altitudinales, que provienen del Altiplano por el oeste y las especies de Yungas por el este.

Palabras clave: Aves, biodiversidad, aves migrantes, Andes, Bolivia.

Abstracts

Presentado: 08/01/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Since 1996 to 2003, we realized an inventory and obtained data on the natural history, trophic guilds and migration patterns of the avifauna of La Paz (Bolivia), based on direct observation, random walks and captures with mist nets. A total of 136 species of birds in 30 localities of study were registered. Tyrannids, Emberizids and Furnariids were the families most representatives with 19, 16 and 15 species, respectively. Eighteen species of waterbirds and two species of passerine rush (called totorales) specialists as Tachuris rubigastra and Phleocryptes melanops, were registered. Two furnariids species (Cranioleuca henricae and Upucerthia harterti) were Bolivian endemics. We detected 57 species in some category of migrants. Unusual elevational movements were observed for five species (e.g. Pitangus sulphuratus, Pyrocephalus rubinus). Nineteen species were considered rare (e.g. Lesbia nuna, Poospiza boliviana). Insectivores and frugi-granivores were the trophic guilds most representatives between communities. The La Paz City Valley is one obligatory route for many latitudinal (neartic and austral) and altitudinal migrants birds, which arise from highland by the western and species of mountain forest (called Yungas) by the eastern.

Keywords: Birds, biodiversity, migrants birds, Andes, Bolivia.

Introducción En el Neotrópico, los bosques secos se distribuyen de forma disyunta, en el oeste de América Central (desde México hasta Costa Rica), en el norte de Venezuela y Colombia, noreste de Brasil, sudoeste de Ecuador y Perú, el Gran Chaco y regiones adyacentes de Sudamérica Central (Argentina, Bolivia, Brasil, Paraguay) y en los valles desde Venezuela hasta el norte de la Argentina (Herzog & Kessler 2002). En Bolivia, los bosques secos ubicados entre 1500-3200 m de altitud (López 2003), son distribuidos extensivamente en las tierras bajas del sur del país, extendiéndose dentro de los Andes en los valles semihúmedos (Ribera et al. 1996, Herzog & Kessler 2002). Los valles secos del norte de Bolivia en el cual se incluyen el valle de la ciudad de La Paz, son conocidos como islas de hábitat dentro de una matriz generalmente de puna y altiplano.

La hoya de la ciudad de La Paz y los valles adyacentes comprenden un complejo mosaico de ambientes antropogenizados y naturales, donde procesos de colonización de las plantas en los espacios libres de asfalto entre calles, edificaciones y campos abiertos, permiten el establecimiento de comunidades vegetales denominadas ruderales (García 1991, 1997), las cuales albergan comunidades de aves tolerantes a la presencia humana; mientras que en los alrededores y zonas alejadas del centro existen ambientes menos intervenidos con mayor diversidad de plantas nativas. En el valle de la ciudad de La Paz, existe un marcado gradiente altitudinal entre la región norte (La Cumbre) con Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (August 2010)

4600 m, Centro de La Paz (3600 m) y la zona Sud (Tahuapalca) con 2600 m, reflejando algunos patrones de recambio en las comunidades aviares.

El presente trabajo actualiza el conocimiento sobre la composición específica de la avifauna, realiza un análisis de los gremios tróficos y los patrones de migración de las comunidades de aves terrestres y acuáticas del valle de la ciudad de La Paz y zonas circundantes.

Materiales y métodos Área de estudio El estudio se realizó en 30 localidades de la ciudad de La Paz, Provincia Murillo, Departamento de La Paz, Bolivia (Fig. 1, Tabla 1). El clima se caracteriza por tener una estación árida prolongada (7-8 meses) y una estación húmeda corta (4-5 meses), las temperaturas más altas se registran en la zona sur (2 ºC más que el centro de la ciudad) y las más bajas hacia el norte (La Cumbre), también la precipitación y la humedad disminuyen en sentido norte-sur, hasta llegar a la zona de los valles secos (Mecapaca, El Palomar) al sur de área de estudio. El promedio total anual de temperaturas máximas en 50 años fue de 17,2 ºC y el total anual de lluvias en 80 años fue de 579,1 mm (Segaline Nieto & Cabré 1988).

La vegetación de la hoya de La Paz, esta caracterizada por formaciones arbustivas como Dunalia brachyacantha (Solanac.), Malva parviflora (Malvac.), Sisymbrium irio (Crucif.), Mutisia

197

Martínez et al.

materiales vegetales); 3) nectarívoros (especies que se alimentan de néctar); 4) carnívoros (especies que se alimentan de presas vertebradas vivas) y 5) especies con otras dietas (omnívoros, carroñeros e ictiófagos) (Herzog & Kessler 2002).

Las selecciones del hábitat se basaron en los siguientes criterios: 1) especies típicas de bosques secos (Herzog y Kessler, 2002), 2) especies de otras formaciones no boscosas, hábitats de puna y matorrales altoandinos y 3) especies de formaciones artificiales de bosques de eucaliptos, áreas urbanas y periurbanas.

Realizamos caminatas, cubriendo todos los lugares posibles para monitorear las aves, complementar inventarios y recabar datos sobre los grupos tróficos de las comunidades de aves.

Finalmente, realizamos un análisis sobre patrones de migración de las aves, considerando: 1) migrantes parciales, aquellas especies descritas para el continente según mapas de distribución (Rappole et al. 1983, Stotz et al. 1996) y 2) migrantes estrictos según reportes locales (Jahn et al. 2001, Hennessey et al. 2003).

Resultados y discusión Composición taxonómica de las comunidades de aves

Figura 1. Mapa de ubicación de las localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz, Bolivia.

acuminata (Composit.) (García 1997). En los lechos de río es común Cortaderia sp. (Gram.). En los valles secos se encuentran arbustos como Adesmia miraflorensis, Atriplex semibaccata (Chenopod.), semiarbóreos como Nicotiana glauca (Solanac.), Tecoma arequipensis (Bignoniac.) y árboles nativos como Prosopis laevigata (Mimosac.) e introducidos como Eucalyptus globulus (Myrtac.) y Pinus radiata (Pinac.) (García 1991).

El crecimiento del área urbana de la ciudad de La Paz, se concentra en la zona norte-sur, con proyecciones y tendencias hacia los valles secos del sur de la hoya.

Muestreo de la avifauna Durante ocho años (1996-2003), realizamos 76 salidas (seis de ellas de cuatro días de trabajo de campo) a diferentes localidades de la ciudad de La Paz. La composición de la avifauna fue determinada a partir de observaciones directas. Realizamos también el registro de llamadas y cantos mediante la técnica de play back. Capturamos aves en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) con redes niebla y anillamos las aves con anillos de metal.

La descripción de la dieta se basó en observaciones sobre el comportamiento de forrajeo y los hábitos alimenticios de las aves y la literatura (Fjeldså & Krabbe 1990, Del Hoyo et al.

1992, 1994, 1996, 1997, 1999, 2001, 2002, 2003, 2004, 2005, Isler & Isler 1987). Las categorías de los grupos tróficos fueron: 1) insectívoros (especies que primariamente se alimentan de insectos y otros artrópodos); 2) frugi-granívoros (especies cuyo ítem alimenticio principal son frutos, granos, semillas y otros

198

Un total de 136 especies de aves terrestres y acuáticas fueron registradas en todos los sitios combinados (Apéndice 1), distribuidas en 37 familias (16 paserinos y 21 no paserinos), de las cuales Tyrannidae (22 especies; 16%), Emberizidae (19; 15%) y Furnariidae (17; 12,5%), fueron las de mayor número de especies, las mismas contribuyen altamente al número típico de especies de valles secos encontrados en otros estudios (Fjeldså y Mayer 1996, Martínez 2000, Herzog & Kessler 2002). Veintisiete especies de aves (e. g. Upucerthia harterti, Gnorimopsar chopi) fueron nuevos registros para el valle de La Paz con respecto a Ribera (1991). Así mismo, tres especies son nuevos registros (Anas puna, Asthenes sclateri, Diglossa sittoides) según Remsen y Traylor (1989) y dos nuevas para La Paz (Hirundo rustica, Gnorimopsar chopi) con relación a Hennessey et al. (2003).

De las 14 especies endémicas y amenazadas de Bolivia (Sagot 1998, Hennessey et al. 2003), dos (Upucerthia harterti, Cranioleuca henricae) fueron registradas como raras en nuestros sitios.

Upucerthia harterti es considerada casi amenazada y asociada a los valles interandinos entre 1450-2960 m (Sttatersfield et al.

1998); fue observada sólo en dos oportunidades (mayo y octubre de 1997) en Mecapaca. En ésta localidad, fue registrada también C. henricae por Hennessey (1997), por MO en marzo del 2000, y en febrero de 2009 por OM, se trata de un furnárido endémico valluno (Maijer & Fjeldså 1997), está asociada al matorral alto xerofítico espinoso dominado por Prosopis laevigata, tunales (Opuntia ficus-indica) y molles (Schinus mollis), actualmente C. henricae es considerada como en peligro de extinción en Bolivia (Rocha & Balderrama 2009). Poospiza boliviana, casi endémica de valles secos (Sagot 1998; Stattersfield et al. 1998), fue considerada rara, con pocos registros en quebradas y asociado a cardonales (Trichocereus sp.) con parches de Prosopis laevigata y matorrales xerofíticos espinosos de Adesmia miraflorensis y Opuntia ficus indica. En cuanto a los endemismos zoogeográficos (Stotz et al. 1996), registramos 25 especies (e.g. Asthenes humilis, Idiopsar brachyurus, ver Apéndice 1) de los Andes Centrales denotados con CAN por Hennessey et al. (2003).

Durante seis campañas (entre 1998 y 1999) en tres localidades (Ananta, Collana y Mecapaca) capturamos 153 aves terrestres, de las cuales 130 fueron anilladas. Phytotoma rutila, fue la especie Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (Agosto 2010)

Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Tabla 1. Localidades de estudio en el valle de la ciudad de La Paz (Bolivia). #

Localidad

Coordenadas

Altitud (m)

Piso ecológico

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29

Cumbre Chuquiaguillo Kaluyo Pura Pura Chinchaya Chicani Khallapa Seguencoma Cota Cota Achumani Huallatani Lomas del Sur Villa Apaña Cerro Cuñamani Lluto Chojo Ovejuyo Huni Tapacaya Palca Achocalla Mallasa Lipari Uma Manta Ananta Mecapaca Santiago de Collana El Palomar Huaricana

16º20´S–68º02´W 16º27´S–68º06´W 16º23´S–68º06´W 16º27´S–68º06´W 16º09´S–68º04´W 16º29´S–68º04´W 16º29´S–68º05´W 16º31´S–68º05´W 16º32´S–68º03´W 16º31´S–68º04´W 16º29´S–68º01´W 16º31´S–68º03´W 16º32´S–68º01´W 16º34´S–68º00´W 16º35´S–68º01´W 16º36´S–68º02´W 16º31´S–68º01´W 16º32´S–67º57´W 16º31´S–68º01´W 16º34´S–67º57´W 16º34´S–68º10´W 16º34´S–68º10´W 16º37´S–68º04´W 16º36´S–68º4.5´W 16º37´S–68º03´W 16º40´S–68º01´W 16º40´S–67º57´W 16º41´S–68º00´W 16º29´S–67º05´W

4600 3800 4100 3800 3400 3500 3600 3100 3400 3300 3700 3600 3850 4367 3850 3850 4500 3800 4000 4500 3700 2800 3400 2750 2700 2840 3800 2800 2650

Altoandino superior Altoandino superior e inferior Altoandino inferior y superior Altoandino inferior Puna Puna Puna Puna Puna – Valle seco Puna – Valle seco Puna Puna Puna Altoandino inferior Puna Puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Altoandino inferior y puna Puna Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Valle seco interandino Altoandino inferior y puna Valle seco interandino Valle seco interandino

30

Tahuapalca

16º45´S–67º57´W

2600

Valle seco interandino

más común en las capturas, representando el 26% (particularmente en Ananta). Otras especies frecuentemente capturadas fueron, Catamenia analis (13%), Columbina picui (13%, ésta sólo en Mecapaca) y Psilopsiagon aymara con el 7% (Tabla 2).

Un total de 31 especies (12 familias) fueron representadas en las capturas. En Collana, capturamos en una sola oportunidad al tiránido (Muscisaxicola maculirostris) y los furnáridos (Phacellodomus striaticeps y Asthenes sclateri [punensis]). En general, las recapturas fueron pocas (7), pero todas en los mismos sitios donde fueron capturados inicialmente, lo cual parece indicar cierto grado de fidelidad por ciertos territorios.

Tabla 2. Número de capturas de las diez especies más comúnmente capturadas en tres localidades (Ananta, Mecapaca y Collana) del valle de La Paz, Bolivia.

Individuos capturados

% de la muestra

Phytotoma rutila Columbina picui Catamenia analis Psilopsiagon aymara Asthenes dorbignyi Sicalis olivascens Upucerthia andaecola Sappho sparganura Thraupis bonariensis

39 19 19 11 10 9 5 4 3

25,49 12,5 12,5 7,24 6,58 5,88 3,27 2,61 1,97

Carduelis xanthogastra

3

1,97

Especie

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (August 2010)

Ribera (1991) registró 13 especies de aves acuáticas para el valle de La Paz, con sólo tres anátidos (Chloephaga melanoptera, Anas flavirostris y A. georgica) presentes. Nosotros registramos 18 especies, con siete especies de anátidos (e.g. Anas cyanoptera, Oxyura jamaicensis), cinco de las cuales se encuentran en las lagunas Charan y Jaccha Kkota de Achocalla (ver Apéndice 1). Estas lagunas se caracterizan por la presencia de cinturones de totora (Schoenoplectus californicus tatora), donde 12 especies residentes de aves acuáticas (e.g. Fulica ardesiaca, Pardirallus sanguinolentus) y cinco visitantes (e. g. Phalacrocorax brasilianus, Egretta thula) fueron registradas. Algunas especies de amplia distribución en tierras bajas tienen poblaciones moderadamente bien definidas en la zona de la puna: A. cyanoptera, P. sanguinolentus, Gallinula chloropus, Phleocryptes melanops, Tachuris rubrigastra, y Chrysosomus thilius (Fjeldså 1985). Todas ellas presentes en el valle de La Paz con poblaciones moderadas, excepto C. thilius, no registrado en la hoya.

Algunas especies de aves, se encuentran en los límites del área del valle de La Paz y son localmente poco comunes hasta raras, entre ellas destacamos a Idiopsar brachyurus y Poospiza torquata.

I. brachyurus, conocido sólo en pocas localidades en la puna alta del este de los Andes desde Perú al norte de la Argentina, fue registrado en los límites del valle de La Paz: Río Choquekkota a 9 km del desvío del camino Calacoto-Palca, camino a la Mina San Francisco, 4150 m (Remsen et al. 1982). En una oportunidad, capturamos una pareja de I. brachyurus (31 de mayo de 1998) en un bosque de Polylepis pepei y Gynoxis sp.

199

Martínez et al.

Tabla 3. Número de especies y porcentaje total de la muestra en los grupos tróficos de aves del valle de la ciudad de La Paz. Número de especies

Porcentaje del total

Insectívoros Frugi-granívoros Carnívoros Nectarívoros Otras dietas: Omnívoros Ictiófagos Carroñeros

55 42 10 8

40,4 30,9 7,3 5,9

12 6 3

8,8 4,4 2,2

Total

136

100

Grupos tróficos*

en Pongo, Provincia Murillo, La Paz (4200 m). OM registró, I. brachyurus en las cotas altas (3900-4100 m) de Palca en abril de 2002. El único registro de P. torquata fue en mayo de 1999 en Tahuapalca, en el límite sur del valle de La Paz. No se conoce mucho sobre el estado actual de Cinclus leucocephalus, que al parecer se encuentran mejor conservadas en el nordeste de la cuenca, hacia el Río Palca, incluyendo las lagunas de Huallatani, Chojña Khota y los ríos Tabaco y Huancapampa (localidad de Tapacaya en este estudio).

Gremios tróficos Un aspecto ecológico que marca la heterogeneidad de las comunidades de aves y sus hábitats está relacionada con factores ambientales, principalmente la variación altitudinal (2700-4100 m) que parece incidir notoriamente en la composición de los gremios tróficos del Valle de La Paz. De todas las especies de aves, 55 (40,4%) fueron insectívoras, 42 (30,9%) frugi-granívoras, 10 (7,3%) carnívoras, 8 (5,9%) nectarívoras y 21 (15,4%) tienen otras dietas (e.g. omnívoros, carroñeros, ictiófagos) (Tabla 3).

Realizamos un análisis comparativo de los gremios tróficos entre los sitios estudiados. El resultado refleja que los insectívoros y frugi-granívoros tienen las más altas proporciones entre comunidades. Insectívoros variaron desde 7% en Palca a 65% en Chojo y frugi-granívoros desde 16% en Achocalla hasta 59% en Huaricana (Tabla 4). La proporción de carnívoros varío desde 4% (Chuquiaguillo) hasta un 17% (Huni), nectarívoros desde 5% (Callapa, Cuñamani y Achocalla) a 20% (Chuquiaguillo) y aquellas especies con otras dietas desde 3% (Chinchaya, Achumani, Apaña y Ovejuyo) a 45% (Achocalla) (Tabla 4). Herzog y Kessler (2002) determinaron que un 39% de la avifauna de Mecapaca fue insectívora y un 35% fueron frugi-granívoros. En nuestro estudio, los insectívoros y frugi-granívoros de Mecapaca representaron el 44 y 37%, respectivamente. De las especies típicas de bosques secos, 28 (41%) son insectívoras, 26 (38%)

Tabla 4. Número de especies (N) por categoría trófica y porcentaje (entre paréntesis) de representatividad en la muestra en 30 localidades del Valle de La Paz, Bolivia.

Localidades

Insec

F-gra

Carni

Necta

1. Cumbre 2. Chuquiaguillo 3. Kaluyo 4. Pura Pura 5. Chinchaya 6. Chicani 7. Callapa 8. Següencoma 9. Collana 10. Achumani 11. Huallatani 12. Lomas del Sur 13. Apaña 14. Cuñamani 15. Lluto 16. Chojo 17. Ovejuyo 18. Huni 19. Tapacaya 20. Palca 21. Achocalla 22. Mallasa 23. Lipari 24. Uma Manta 25. Ananta 26. Mecapaca 27. Cota Cota 28. El Palomar 29. Huaricana

1 (10) 6 (24) 4 (40) 3 (21) 15 (38) 7 (47) 5 (27) 5 (42) 14 (34) 12 (41) 6 (46) 8 (36) 14 (47) 11 (55) 3 (38) 11 (65) 10 (36) 4 (33) 5 (42) 1 (7) 11 (29) 13 (33) 11 (38) 3 (22) 15 (37) 28 (44) 21 (41) 10 (48) 5 (29)

4 (40) 12 (48) 4 (40) 8 (58) 16 (41) 3 (20) 11 (58) 5 (42) 17 (41) 10 (35) 4 (31) 9 (42) 13 (43) 7 (35) 4 (50) 5 (29) 10 (36) 5 (42) 4 (34) 9 (60) 6 (16) 13 (33) 15 (52) 5 (39) 16 (40) 24 (37) 18 (35) 8 (38) 10 (59)

2 (20) 1 (4) 0 (0) 1 (7) 2 (5) 2 (13) 1 (5) 0 (0) 3 (7) 2 (7) 2 (15) 1 (4) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 3 (11) 2 (17) 1 (8) 3 (20) 2 (5) 3 (7) 0 (0) 0 (0) 2 (5) 3 (5) 3 (6) 1 (4) 1 (6)

30. Tahuapalca

5 (23)

12 (54)

1 (5)

Otras dietas

N

Omni

Ictio

Carro

1 (10) 5 (20) 1 (10) 2 (14) 5 (13) 2 (13) 1 (5) 1 (8) 5 (12) 4 (14) 1 (8) 3 (14) 2 (7) 1 (5) 1 (12) 0 (0) 4 (14) 0 (0) 1 (8) 2 (13) 2 (5) 7 (17) 3 (10) 5 (39) 3 (7.5) 5 (8) 5 (10) 2 (10) 0 (0)

1 (10) 0 (0) 1 (10) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (5) 1 (8) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 11 (29) 3 (7) 0 (0) 0 (0) 3 (7.5) 0 (0) 3 (6) 0 (0) 0 (0)

0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 5 (13) 1 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 2 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0)

1 (10) 1 (4) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 1 (7) 0 (0) 0 (0) 2 (5) 1 (3) 0 (0) 1 (6) 1 (3) 1 (8) 0 (0) 1 (6) 1 (3) 1 (8) 1 (8) 0 (0) 1 (3) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 1 (3) 2 (3) 1 (2) 0 (0) 1 (6)

10 25 10 14 39 15 19 12 41 29 13 22 30 20 8 17 27 12 12 15 39 40 29 13 40 62 50 22 16

4 (18)

0 (0)

0 (0)

0 (0)

22

Insec = Insectívoros, F-gra = Frugi-granívoros, Carni = Carnívoros, Necta = Nectarívoros, Omni = Omnívoros, Ictio = Ictiófagos, Carro = Carroñeros y N = Número de especies.

200

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (Agosto 2010)

Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

frugi-granívoras, siete (10%) nectarívoros, seis (9%) carnívoros y un carroñero (Phalcoboenus megalopterus). De las especies típicas de la puna y cabecera de valle, 32 (50%) son frugi-granívoras, 20 (31%) insectívoras, siete (11%) carnívoras, tres (5%) nectarívoras y dos tienen otras dietas (Tabla 4).

Los insectívoros y frugi-granívoros fueron más comunes en bajas elevaciones; los nectarívoros parecen tener la misma pauta, aunque ciertas especies frecuentan tierras altas (e.g. Oreotrochilus estella, Diglossa carbonaria), pero en general son más comunes en pequeñas islas de hábitat (e.g. parches de Nicotiana, Tecoma, Salvia). Ciertas aves suelen frecuentar plantaciones de eucalipto (Eucalyptus sp.) para alimentarse de diferentes estructuras de estos árboles (botones florales, flores, frutos verdes). En el bosque de eucaliptos de Pura Pura (50 Has), encontramos 14 especies de aves en los diferentes estratos; nectarívoros como O. estella y D. carbonaria, que también forrajean en flores de eucalipto durante la época seca. En estos bosques son frecuentes algunas aves (e.g.

T. sayaca, T. bonariensis) exclusivistas del dosel. En el interior de estos bosques y asociados a otros matorrales encontramos otras aves (e.g. Troglodytes aedon, Catamenia analis). Algunos carnívoros (e.g. Falco femoralis, F. sparverius) utilizan como perchas las ramas altas de estos árboles.

Los carnívoros fueron más comunes en ciertos ambientes antrópicos como el basurero de Mallasa. Un patrón muy común en varios sitios andinos es la ausencia de carnívoros en bosques secos (Herzog & Kessler 2002). Nuestras observaciones parecen seguir esta pauta. Algunos carnívoros de amplia distribución y de hábitats generalistas (e.g. Falco sparverius) y especies de hábitats no boscosos (e.g. Buteo polyosoma) se extienden a lo largo del gradiente en el valle de La Paz, así como Geranoaetus melanoleucus, observado con poca frecuencia alrededor de los boques de eucalipto de Mallasa. En la categoría de otras dietas (omnívoros, carroñeros, ictíofagos), sobresalen los omnívoros que variaron desde 3% en Mecapaca hasta un 29% en Achocalla.

Entre los escasos registros de carroñeros, destacamos Vultur gryphus, en la ribera del Río La Paz (Mecapaca) y otro reciente en noviembre de 2009 en la cima (3650 m) de Llacasa (parte alta de Huajchilla-Taipichullo), se trata de una especie vulnerable (Vul) en Bolivia (Balderrama et al. 2009).

Los ictíofagos tienen una proporción relativamente baja (13%) en Achocalla (Tabla 4). Visitantes estacionales de las lagunas de Achocalla como las garzas (cuatro especies) y el cormorán (Phalacrocorax brasilianus) son exclusivamente de hábitos ictiófagos. El zambullidor (Rollandia rolland) considerado migrante austral, aunque con una población local residente fue observado en varias oportunidades atrapando peces (Orestias sp.) en las lagunas de Achocalla.

Entre los nectarívoros, sobresalen los colibríes (5 especies), aunque otras aves, como Diglossa carbonaria y D. sittoides, suelen perforar flores tubulares (e.g. la “kantuta”, Cantua buxifolia y Tecoma arequipensis). D. carbonaria, aparentemente se extiende hacia zonas mas altas (Ovejuyo, Apaña, Cerro Cuñamani, Chuquiaguillo), aunque también suele visitar áreas periurbanas y jardines como en Cota Cota y plazas centrales de la ciudad de La Paz. D. sittoides está restringido a hábitats poco intervenidos de valles secos como en Mecapaca. Algunos nectarívoros parecen tener preferencia por flores específicas en parches de hábitats. Colibri coruscans tiene marcada preferencia por Mutisia acuminata (Composit.) en Tamboraque (3010 m), a 99 km al Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (August 2010)

este de Lima, Perú (Hainsworth 1977). En nuestro estudio, M. acuminata fue frecuentado por C. coruscans y Patagona gigas; aunque C. coruscans forrajea también en Dunalia brachyacantha (Solanac.). Murcia (1987), encontró flores de Fuchsia sp. (Onagrac.), visitadas la mayor parte de día por Diglossa albilatera en la Finca Merenberg (2300 m), Huila, Colombia. En áreas urbanas de La Paz, es común observar Diglossa carbonaria en flores de Fuchsia sp. y kantuta (Cantua buxifolia), en estas mismas plantas forrajea también C. coruscans y Sappho sparganura.

Patrones de migración y especies visitantes Un total de 57 especies de aves fueron detectadas en alguna categoría de migración, de las cuales 26 fueron migrantes (22 australes y 4 boreales) estrictos. De las 55 especies migrantes boreales registradas en Bolivia (Gómez & Aguilar 1998), sólo detectamos seis, todas con poblaciones que se reproducen en el Neotrópico. Además, dos especies (e.g. Bubulcus ibis y Cathartes aura) fueron migrantes boreales parciales en el valle de La Paz (Anexo 1). Coccyzus americanus fue registrado en Cota Cota (9 de diciembre de 2002), ésta puede migrar hasta Bolivia durante ciertas estaciones del año (Rappole et al. 1983). Falco peregrinus (migrante boreal y austral) fue citado para bajas y altas altitudes de Santa Cruz, Cochabamba y Oruro (Remsen & Ridgely 1980).

Dott (1985) registró F. peregrinus en dos oportunidades en la Laguna Alalay (Cochabamba a 2450 m de altitud), en diciembre de 1969 y abril de 1975. En nuestro estudio, F. peregrinus fue observado solo en cuatro oportunidades (junio de 1996 en Achocalla, mayo de 1998 en Santiago de Collana, junio de 1998 en Mallasa y otro individuo fue observado cruzando el Río Achocalla en mayo de 1999). Dott (1985) reportó la presencia de la golondrina migrante boreal Hirundo rustica en Bolivia para la Laguna Alalay (Cochabamba) en varias oportunidades entre 1974 y 1975. En nuestro estudio, un grupo de 10 individuos de esta golondrina fue observado (21 de octubre de 2002) en la laguna Charan Khota de Achocalla.

Por otra parte, 22 especies fueron migrantes australes estrictos (e.g. Tyrannus savana, Turdus amaurochalinus) y 29 parciales (e.g.

Phalacrocorax brasilianus, Caprimulgus longirostris) (Apéndice 1).

T. savana fue registrado en varias oportunidades entre noviembre y diciembre del 2002 en Cota Cota frecuentando las plantaciones de eucalipto (Eucalyptus globulus) y percheando en Salix babylonica. Ribera (1991) menciona también un avistamiento único en Cota Cota (1986) pero no indica la época para hacer comparaciones con nuestros datos. P. brasilianus y Nycticorax nycticorax se congregan y reproducen en hábitats de tierras altas en la zona de la puna y no tiene diferenciación morfológica en sus poblaciones andinas (Fjeldså 1985). P. brasilianus fue observado en dos ocasiones en la laguna Jaccha Kkota (febrero 2001 y septiembre 2003) y una vez en la laguna Charan Khota (febrero de 2002) y N. nycticorax es visitante estacional en las lagunas de Achocalla y Cota Cota. C. longirostris fue observado al atardecer del 29 de marzo de 1998, en una quebrada hacia el río Achocalla (en la desembocadura del Río La Paz) cerca Umamanta (Jupapina) en hábitats de tierras malas (badlands).

Mediante capturas detectamos 18 especies (e.g. Falco sparverius, Anairetes parulus) migrantes, entre ellas a F. sparverius (31 de mayo de 1998) en Ananta al filo del bosque de Prosopis y una terraza (badlands), en la red se encontró también su presa una lagartija (Liolaemus sp.). Por otra parte, 20 especies migrantes altitudinales fueron registradas en el valle de La Paz,

201

Martínez et al.

tres de ellas también consideradas migrantes por Hennessey et al. (2003), como Ardea alba, registrada (18 de febrero de 2003 y 10 de julio de 2005) en la laguna Charan Kkota (Achocalla).

El picaflor (Lesbia nuna) fue considerado raro debido a un solo registro en Umamanta en un fragmento de Nicotiana glauca, aparentemente su distribución sería más sureña, puesto que registramos la especie en Caracato, al Sur del Valle del río La Paz. Recientemente, OM detecto un territorio de L. nuna a 3650 m en Llacasa en la parte alta de Ananta.

En el Chaco boliviano, 44 especies de migrantes australes fueron registradas por capturas (Jahn et al. 2002). Comparado con nuestro estudio, siete especies (Columbina picui, Camptostoma obsoletum, Elaenia albiceps, Pitangus sulphuratus, Turdus amaurochalinus, Zonotrichia capensis y Thraupis sayaca) fueron compartidas en ambos sitios. Un total de 51 especies propias del Cono Sur, están presentes en alguna estación anual en el valle de La Paz. Muchas de estas especies tienen poblaciones residentes en La Paz (e.g. Turdus amaurochalinus, Saltator aurantiirostris).

Los tiranos, C. obsoletum, E. albiceps, Pyrocephalus rubinus y P. sulphuratus fueron considerados visitantes ocasionales en La Paz. Un macho solitario de P. rubinus, fue observado (24 de julio de 2003) percheando en eucalipto al borde de un campo de cultivo y la laguna de Achocalla. Fjeldså y Krabbe (1990) mencionan que P. rubinus asciende hasta 3050 m en el Perú y 2500 m al sur del mismo país. En Bolivia, P. sulphuratus se distribuye hasta los 3400 m (Hennessey et al. 2003). Una pareja de P. sulphuratus fue observada (febrero de 1971) en el nido, construido en un árbol de eucalipto cerca de la ciudad de Cochabamba a 2550 m (Dott 1984). En La Paz, P. sulphuratus fue registrado el 17 de julio y el 27 de septiembre de 2003 en la laguna de Achocalla (3700 m). P. sulphuratus; frecuentemente capturaba insectos acuáticos y pequeños peces (Orestias sp.), en pleno vuelo. Los hábitos ictiófagos de P. sulphuratus han sido descritos en ciertas lagunas de Mendoza, Argentina (Richard, 1986).

El rango de expansión de aves introducidas en Bolivia, ha sido poco descrito. El gorrión Passer domesticus fue introducido en la Argentina en 1872, Brasil en 1903 y Chile 1904 (Dott 1986). Esta especie ha sido registrada en el sur de Bolivia desde al menos 1936 (Bond & Meyer de Schauensee 1942, Serrano & Cabot 1983). Dott ha descrito ampliamente la expansión de Passer domesticus en Bolivia, cuyos primeros registros fueron descritos para Villa Montes en 1930 (Eisentraut 1935; citado en Dott 1986). Desde 1969 a 1975, P. domesticus fue registrado en altitudes bajas, medias y pocos registros en áreas de la puna y altiplano, incluyendo la ciudad de La Paz y Oruro, aunque fueron considerados no comunes (Dott 1986). En nuestro estudio, detectamos P. domesticus en Mecapaca (2700 m) y en pequeños grupos (3-5 individuos) y grandes grupos 15-20 individuos.

Conservación Muchas aves tropicales y/o de tierras mas bajas son comercializadas en la ciudad de La Paz y El Alto, en particular los loros (e.g. Amazona aestiva, Ara auricollis). No obstante, la ocurrencia de algunas especies tropicales en el valle de La Paz, sería producto de la huída de estos animales. Uno de estos casos sería el tordo (Gnorimopsar chopi), el cual fue registrado por vez primera en 1997, ésta ave se ha adaptado notablemente a los bosques de eucalipto de Cota Cota (Quiroga et al. 1998a, 1998b) y frecuenta los alrededores de Calacoto y otros barrios de la zona sur de La Paz como el zoológico de Mallasa.

202

Por otra parte, el relativo alto número de especies (57), registradas en alguna categoría de migración y aproximadamente 17 especies visitantes altitudinales en la hoya de La Paz, nos sugiere que el valle constituye una ruta obligatoria para muchas aves durante sus desplazamientos. Por esta razón, es necesario estudiar las comunidades de aves para poder interpretar el impacto en sus poblaciones por efecto del progresivo avance de las zonas urbanas fundamentalmente hacia los valles secos del Sud, agravado por las constantes pérdidas de bosquecillos naturales con vegetación nativa (e.g. Prosopis, Nicotiana), importantes recursos naturales para el forrajeo de las aves residentes y visitantes estacionales.

Considerando también dos especies endémicas (U. harterti y una de ellas en peligro: C. henricae), dos amenazadas (V. gryphus, C. henricae), una propia del área endémica para aves (EBA 055) y cuatro especies para la EBA 056, sumado a la pérdida de ciertos tipos de hábitat como las bromelias y arbustos espinosos en los badlands (véase por ejemplo, Tarifa et al. 2004), que son arrasados para urbanizar terrenos. Por lo tanto, la conservación de la avifauna del valle de La Paz se basa en el entendimiento de su historia natural.

Agradecimientos A Jon Fjeldså del Zoological Museum-University of Copenhagen (Denmark) por la consecución de fondos y apoyo al proyecto. A Susan E. Davis del Museo de Historia Natural Noel Kempff Mercado por proporcionarnos los anillos para el monitoreo. Al Museo Nacional de Historia Natural y la Colección Boliviana de Fauna (La Paz, Bolivia) por permitirnos la revisión de especimenes y la bibliografía. A los miembros del Club ProAves “Jamachis”: Lawrence Rubey, Victor Bullen, Brian Woods, Ian Rossell, Mike Stuart, Bo Westman, Douglas Mason y Omar Rocha por su apoyo logístico en varias salidas. A Nick Acheson de Oxford University (England) por la revisión y aportes al manuscrito. A Enrique Richard de EcoDreams (Bolivia) por los datos de P. sulphuratus y sus aportes bibliográficos. Sebastian K. Herzog de Armonía-BirdLife International (Bolivia) revisó y contribuyó a mejorar el manuscrito. A todos los compañeros biólogos que de manera desinteresada nos acompañaron en las salidas de campo (Esther López, Gabriela Villegas, Hugo Araníbar, Andrea Montoya, Jan Ohlson, Cinthya Jurado, Andrea Dávila, Faviany Lino, María Luz Menacho, Eddy Pérez, Gabriela Flores, Boris Ríos, Andrea Morales, Heidy López, Erika de la Gálvez, Carlos Uzquiano, Yorema Gutiérrez, Álvaro Uzquiano, Isabel Moya y Luís Arteaga).

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2004. Vizcachas (Lagidium viscacia, Chinchillidae) en hábitats fragmentados en la ciudad de La Paz y sus alrededores: bases para su conservación. Ecología en Bolivia 39(1): 53-74.

203

Martínez et al.

Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. Localidades: 1. Cumbre, 2. Chuquiaguillo, 3. Kaluyo, 4. Pura Pura, 5. Chinchaya, 6. Chicani, 7. Callapa, 8. Seguencoma, 9. Collana, 10. Achumani, 11. Huallatani, 12. Lomas del Sur, 13. Apaña, 14. Cuñamani, 15. Lluto, 16. Chojo, 17. Ovejuyo, 18. Huni, 19. Tapacaya, 20. Palca, 21. Achocalla, 22. Mallasa, 23. Lipari, 24. Uma Manta, 25. Ananta, 26.

Mecapaca, 27. Cota Cota, 28. El Palomar, 29. Huaricana, 30. Tahuapalca. Hábitat: bo = bosquecillos nativos de Prosopis, eu = bosques de eucaliptos (Eucalyptus globulus), ca = cardonales y matorrales xerofíticos, cu = cultivos y plantaciones de frutales, an = áreas antrópicas y urbanizadas, ac = ambientes acuáticos (lagunas y ríos), la = laderas rocosas y tierras malas (badlands), bf = bofedales del altoandino, pa = pastizales y matorrales de la puna y ci = cielo (aves observadas volando). Abundancia relativa según Remsen (1985): C = Común (> 10 observaciones/día), Pc = Poco común (3-10 observaciones/día), Nc = No común (1-2 observaciones/día), R = Raro (<1 detección/día), V = Visitante (no es parte de la avifauna residente) y A = accidental.

Familia

Especie* (M-E-S)**

TINAMIDAE Nothoprocta ornata Nothoprocta pentlandii ANATIDAE Chloephaga melanoptera (Mov.) Lophonetta specularioides (Ma-p) Anas flavirostris (Ma-p) Anas georgica (Ma-e) Anas puna (CAN) Anas cyanoptera (Ma-p) Oxyura jamaicensis PODICIPEDIDAE Rollandia rolland (Ma-p, CAN) PHALACROCORACIDAE Phalacrocorax brasilianus (Ma-p) ARDEIDAE Nycticorax nycticorax (Ma-p) Bubulcus ibis (Mb-p y Ma-p) Ardea alba (Mig.) Egretta thula (Mig.) THRESKIORNITHIDAE Plegadis ridgwayi (Mov., CAN) CATHARTIDAE Cathartes aura (Mb-p y Ma-p) Vultur gryphus VUL ACCIPITRIDAE Geranoaetus melanoleucus (Mov.) Buteo polyosoma (Ma-p) Buteo poecilochrous (M-alt.)

FALCONIDAE Phalcoboenus megalopterus Falco sparverius (Mb-e) Falco femoralis (Ma-e) Falco peregrinus (Mb-e y Ma-e) RALLIDAE Pardirallus sanguinolentus (Ma-p) Gallinula chloropus (Ma-p) Fulica ardesiaca (Mov.) CHARADRIIDAE Vanellus resplendens (M-alt.)

LARIDAE Larus serranus (M-alt.)

COLUMBIDAE Columba maculosa (Mig.) Columba livia (introducido) Zenaida auriculata (Ma-e) Columbina picui (Ma-e) Metriopelia ceciliae (M-alt., CAN) Metriopelia melanoptera Leptotila megalura (CAN) PSITTACIDAE Psilopsiagon aymara (M-alt.)

Psilopsiagon aurifrons

Localidades

Hábitat

Abundancia relativa

9, 13, 17, 19, 22, 27 14, 16

pa pa

Nc Nc

3 1 21 21 21 21 21

bf, ac ac ac ac ac ac ac

Nc Nc C Pc Nc Nc C

21

ac

Pc

21

ac

V

21, 22, 25 21, 27 21 21

ac ac ac ac

V V V V

21, 26

ac, bf

R

29 9, 19, 26

ci ac

V R

9, 17, 22, 24, 30 1, 5, 6, 11, 27 6, 9, 17, 18, 19, 22, 26

ci ci ci

Nc Nc Nc

1, 2, 5, 6, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 21, 25, 26 2, 4, 5, 6, 10, 12, 17, 18, 20, 21, 25, 26, 27 6, 10, 11, 27 9, 20, 21, 22

ci, la eu, an eu, an ac

C Pc Nc V

21, 22, 26, 27 21, 27 21

ac ac ac

Nc Pc C

7, 21, 22, 25

ac, bf

Nc

8, 21, 22, 25, 27

ci, ac

Nc

6, 9, 21, 25, 26, 28 2, 4, 6, 8, 9, 11, 13, 20, 21, 26, 27, 28 4, 5, 7, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 25, 26, 27, 29 7, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 2, 5, 9, 10, 13, 14, 17, 18, 23, 24, 25, 26, 27, 29, 30 2, 5, 11, 14, 15, 16, 17, 19, 24 30

cu, eu an an, cu an, cu la, cu la, pa bo, cu

Nc C C C Pc Nc Nc

5, 6, 7, 8, 9, 18, 21, 22, 23, 25, 26 26

bo, ca, cu cu

Pc R (Continúa...)

204

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (Agosto 2010)

Avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. (Continuación) Aratinga mitrata (Mov.) 30 CUCULIDAE Coccyzus americanus (Mb-e) 27 TYTONIDAE Tyto alba 20, 28 STRIGIDAE Bubo virginianus 25 Athene cunicularia 7 CAPRIMULGIDAE Caprimulgus longirostris (Ma-p) 24 APODIDAE Aeronautes andecolus 7, 9, 12, 14, 16, 22, 23, 27, 29 TROCHILIDAE Colibri coruscans (M-alt.)

2, 4, 5, 6, 8, 10, 17, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28, 30 Amazilia chionogaster (Ma-p) 6, 7, 9, 10, 12, 20, 22, 23, 24, 26, 29 Oreotrochilus estella 1, 2, 3, 4, 5, 6, 9, 10, 12, 14, 17, 19, 21, 22, 27 Patagona gigas (Ma-e) 2, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 26, 27, 28, 29 Lesbia nuna (M-alt.)

24 Sappho sparganura (M-alt.)

13, 15, 10, 9, 26, 23, 27, 17, 24, 25, 12, 5, 2, 22, 30, 6 PICIDAE Colaptes rupicola (CAN) 2, 9, 11, 13, 12, 14, 15, 16, 17, 19, 22, 26, 27 FURNARIIDAE Geositta cunicularia (Ma-p) 7 Geositta punensis (CAN) 23 Geositta rufipennis (Ma-p) 9, 27, 26 Geositta tenuirostris 14 Upucerthia andaecola (CAN) 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 25, 26 Upucerthia ruficaudus 23, 25, 27 Upucerthia harterti (endémica, CAN) 26 Cinclodes fuscus (Ma-p) 2, 5, 6, 10, 11, 12, 13, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 26, 27, 30 Phleocryptes melanops (Ma-p) 21 Leptasthenura aegithaloides 2, 5, 8, 9, 10, 13, 14, 16, 17, 22, 23, 25, 26, 27 Leptasthenura fuliginiceps 5, 6, 7, 9, 10, 11, 13, 17, 18, 22, 25, 26, 28, 30 Cranioleuca henricae (endémica, CAN) 26, 29 Asthenes dorbignyi 5, 6, 9, 10, 12, 13, 16, 18, 23, 25, 26, 27, 29 Asthenes modesta 3, 14, 17, 21 Asthenes humilis (CAN) 1, 3, 19 Asthenes sclateri (punensis) 13, 14, 15, 16, 27 Phacellodomus striaticeps (CAN) 9, 26, 27 RHINOCRYPTIDAE Melanopareia maximiliani 26 TYRANNIDAE Serpophaga munda (Ma-e) 26, 30 Elaenia albiceps (Ma-e, M-alt.)

5, 26 Camptostoma obsoletum (Ma-e) 26, 28 Anairetes parulus (Ma-p) 5, 9, 10, 11, 13, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 29, 30 Anairetes flavirostris (Ma-p) 5, 7, 26 Tachuris rubrigastra (Ma-p) 21 Pyrocephalus rubinus (Ma-e) 21 Ochthoeca oenanthoides (CAN) 2, 4, 5, 8, 9, 10, 12, 13, 17, 18, 21, 22, 24, 25, 26, 27, 28 Ochthoeca leucophrys (Ma-p, M-alt.)

5, 6, 9, 10, 13, 16, 26 Myiotheretes striaticollis (Mov.) 8, 22, 27 Muscisaxicola maculirostris (Ma-e, alt) 5, 11, 12, 13, 17, 21, 24, 26, 27 Muscisaxicola rufivertex (Ma-e) 5, 9, 11, 13, 14, 16, 25, 27 Muscisaxicola cinerea (Ma-e) 9, 13, 17, 22, 23, 25, 26 Muscisaxicola grisea (CAN) 3, 17, 25 Muscisaxicola juninensis (CAN) 3, 12, 14, 19, 27 Polioxolmis rufipennis (CAN) 14 Agriornis montana 2, 5, 9, 13, 14, 15, 22 Knipolegus aterrimus (Ma-e, M-alt.)

22, 25, 26, 27, 28, 29 Hirundinea ferruginea (Ma-p) 9, 25, 29 Pitangus sulphuratus (Ma-p) 7, 21, 26, 29

cu, eu

Nc

eu, ac

V

an

R?

bo, ca pa

R R

la

Pc

ci

C

bo bo, eu pa, ac bo, ca, an bo bo, ca

C Nc Nc C R C

la, an, pa

C

pa la pa pa la, cu la, cu bo bo ac la, pa la, pa ca la, ca pa bf pa, ca pa, ca

R Nc R R Nc R R C Nc Nc Nc R C Pc R Nc Nc

cu, bo, ca

R

bo, cu bo bo bo pa, bo, cu ac ac bo, eu bo, eu la la pa bf bf bf pa pa bo la ac

R-V V V Pc R Pc V C Nc V Nc C R Nc Nc R-V? Nc Nc V V (Continúa...)

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (August 2010)

205

Martínez et al.

Apéndice 1. Lista de las aves del la ciudad de La Paz y regiones aledañas. (Continuación) Tyrannus melancholicus (Ma-e) 26, 28 Tyrannus savana (Ma-e) 23, 27 COTINGIDAE Phytotoma rutila (Ma-e) 4, 5, 6, 7, 10, 13, 18, 16, 25, 26, 27, 28, 29, 30 HIRUNDINIDAE Haplochelidon andecola (M-alt., CAN) 6, 12, 19, 25 Pygochelidon cyanoleuca (Ma-e) 3, 8, 25, 14, 17, 23, 26, 27 Notiochelidon murina 20 Hirundo rustica (Mb-e) 21, 28 TROGLODYTIDAE Troglodytes aedon 2, 4, 5, 7, 6, 9, 10, 17, 21, 22, 23, 26, 27, 28, 29 CINCLIDAE Cinclus leucocephalus (M-alt.)

19 TURDIDAE Turdus chiguanco 2, 4, 5, 9, 10, 14, 16, 17, 19, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 Turdus fuscater 2, 8, 10, 22, 26, 28, 30 Turdus amaurochalinus (Ma-e) 7, 20, 24, 26, 28, 29, 30 MIMIDAE Mimus dorsalis (CAN) 7, 8, 9, 16, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 29 MOTACILLIDAE Anthus correndera (Ma-p) 1, 3 THRAUPIDAE Conirostrum cinereum 26 Thraupis sayaca (Ma-p) 7, 21, 22, 26, 28, 29, 30 Thraupis bonariensis (Ma-e) 5, 9, 10, 23, 24, 25, 26, 29, 30 Diglossa sittoides 22, 25, 26, 27, 30 Diglossa carbonaria (CAN, 055, 056) 2, 4, 5, 9, 11, 17, 22, 27, 30 EMBERIZIDAE Zonotrichia capensis (Ma-e) 2, 4, 5, 6, 8, 9, 12, 13, 22, 23, 25, 26, 27, 27, 29 Phrygilus punensis (CAN) 2, 3, 4, 5, 6, 9, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 23, 25, 27 Phrygilus fruticeti 2, 5, 9, 10, 11, 12, 13, 14, 15, 16, 17, 20, 23, 25, 26, 27 Phrygilus plebejus 2, 3, 5, 9, 10, 12, 13, 14, 16, 17, 18, 25, 27, 30 Phrygilus unicolor 7, 12, 14, 15, 17, 19 Phrygilus alaudinus 1, 3, 7 Diuca speculifera (CAN) 1 Idiopsar brachyurus (CAN, 056) 20 Poospiza boliviana (CAN, 056) 26, 29 Poospiza hypochondria 2, 5, 9, 13, 17, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 29 Poospiza torquata (Ma-p) 30 Sicalis lutea (CAN) 12, 24, 26, 29 Sicalis uropygialis (CAN) 3, 5, 13, 23 Sicalis olivascens (Ma-p) 2, 4, 5, 9, 10, 12, 13, 17, 22, 23, 24, 25, 26, 27, 29 Sicalis flaveola (Mov.) 30 Sporophila caerulescens (Ma-e) 26, 30 Catamenia analis (Ma-p) 2, 5, 7, 10, 12, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28, 30 Catamenia inornata 5, 4, 11 Paroaria coronata 27 CARDINALIDAE Saltator aurantiirostris (Ma-e) 5, 7, 9, 10, 13, 20, 21, 22, 23, 25, 26, 27, 28 ICTERIDAE Gnorimopsar chopi (Mov.) 22, 26, 27 FRINGILLIDAE Carduelis magellanica (M-alt.)

9, 26 Carduelis atrata 10, 13, 14, 15, 16, 23, 25, 27, 2, 3, 4, 7, 9, 18, 20, 24 Carduelis uropygialis (Ma-p) 6, 9, 12, 18, 23, 28 Carduelis xanthogastra (M-alt.)

9, 22, 25, 26, 28, 30 PASSERIDAE Passer domesticus (introducido) 7, 26

206

cu eu, ac

V V

bo

C

ci, ac ci, ac ci, ac ci, ac

V C V V

bo, an, eu

C

ac

R

bo, cu, an bo, eu cu

C Pc C

bo, ca

C

bf

Nc

cu cu, eu, bo cu, bo, ca bo bo, an

R C Pc Nc Nc

an bo, la la pa, bo bf, pa bf bf bf bo, ca bo cu ca ca ca cu bo bo pa an

C C Nc C Nc Nc Pc R R Nc R Nc C C R R C Nc A

bo, eu, an

C

eu, an

Pc

pa bo, pa, an la, pa bo, la, ca

R C Nc, V Pc

an

Nc

Rev. peru. biol. 17(2): 197 - 206 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Helmintos de marsupiales del noroeste de Perú ISSN 1561-0837

Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials Manuel Tantaleán1, Mónica Díaz2*, Nofre Sánchez3 y Harold Portocarrero4 * Corresponding author 1 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.

E-mail: mtantaleanv@hotmail.com 2 Conicet (Consejo de Investigaciones Científicas y Técnica) and Pidba (Programa de Investigaciones de Biodiversidad Argentina), Universidad Nacional de Tucumán, Argentina, Miguel Lillo 255, 4000, Tucumán, Argentina. E-mail: mmonicadiaz@arnet.com.ar 3 IVITA-Iquitos, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

E-mail: nofresp@hotmail.com 4 Fundación Iquitos Centro de Rescate Amazónico ACOBIADWAZOO (Asociación para la Conservación de la Biodiversidad Amazónica) Jr. Galves #1506.

Instituto de investigaciones de la Amazonia Peruana (IIAP). Carretera Iquitos Nauta km 4.5. E-mail: haroldpz10@yahoo.es

Presentado: 04/12/2009 Aceptado: 14/05/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen En este trabajo, informamos los resultados del análisis parasitológico realizado a 40 individuos marsupiales de las especies Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus) regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni y Philander opossum procedentes del departamento de Loreto, Perú. Se determinaron en total 11 especies de helmintos parásitos: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, y Viannaia sp.; Trematoda: Podospathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi; y Pentastomida: ninfa. Los parásitos Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum son nuevos registros para el Perú. De igual manera, se registran por primera vez las siguientes asociaciones parásitos-huéspedes: Pterygodermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastómidos-Marmosa regina y Metachirus nudicaudatus.

Palabras clave: vida silvestre, parásitos, marsupiales, Amazonia, Loreto, Perú.

Abstract In this paper, we report the results of parasitological examination performed on 40 specimens of marsupials species: Caluromys lanatus, Didelphis marsupialis, Marmosops noctivagus, Metachirus nudicaudatus, Marmosa (Micoureus)regina, Monodelphis adusta, Philander andersoni and Philander opossum from department of Loreto, Peru. The endoparasites were: Nematoda: Aspidodera sp., Cruzia tentaculata, Physaloptera mirandai, Physaloptera sp., Pterygodermatites sp., Trichuris sp., Turgida turgida, and Viannaia sp.; Trematoda: Podospathalium pedatum; Acanthocephala: Giganthorhynchus ortizi and Pentastomida: nymph. For the first time Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. and Podospathalium pedatum are reported from marsupials in Peru. Also, for the first time the following parasite-hosts associations are recorded: Pterygodermatites sp.-Marmosa regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, and nymphs of pentastomida-Marmosa regina and Metachirus nudicaudatus.

Keywords: wildlife, parasites, marsupials, Amazon, Loreto, Peru.

Introducción Perú es uno de los países con mayor diversidad de mamíferos; de las 508 especies nativas registradas 40 pertenecen al orden Didelphimorphia de las cuales 29 están presentes en la selva baja (Pacheco et al. 2009). La Amazonia en el noreste de Perú es una de las área con mayor diversidad y abundancia de marsupiales, con 13 especies colectadas sólo en la Estación Allpahuayo Mishana, Loreto (Hice 2003, Díaz y Willig 2004).

A pesar de los muestreos realizados durante muchos años, no existen registros de los endoparásitos presentes en marsupiales para el noreste de Perú. Los estudios de helmintos de marsupiales realizados en el Perú se han llevado a cabo principalmente en el noroeste (departamentos Cajamarca, San Martín, Loreto), en la región central (departamentos de Junín, Huánuco) y sureste (departamentos de Cusco y Madre de Dios). Hasta el momento se han registrado como huéspedes de helmintos a cuatro especies de marsupiales: Didelphis albiventris (Temminck 1825) donde se han registrado dos especies de endoparásitos, Didelphis marsupialis Linnaeus 1758 con 17 especies, Metachirus nudicaudatus (Desmarest 1817) con seis, Philander opossum (Linnaeus, 1758) con nueve y Monodelphis emiliae (Thomas 1912) con dos (Tantaleán & Chávez 2004, Tantaleán et al. 2005). Esto confirma que los marsupiales en Perú poseen una gran variedad de formas parasitarias.

Los parásitos constituyen una fuente rica de información sobre la biología y otros aspectos importantes de sus huéspedes, Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (August 2010)

ya que con la finalidad de permanecer en ellos han tenido que sortear grandes problemas. Es por ello que han desarrollado ciclos vitales complejos que les facilite, principalmente, ser ingeridos por sus huéspedes, de tal manera que su presencia nos permite conocer aspectos alimentarios del huésped o de la biota que los rodea, siendo su conocimiento de gran valor. Por otro lado, el conocimiento de los parásitos de animales de vida silvestre en el Perú es muy reducido; por este motivo, en este trabajo entregamos en una primera etapa y como base para futuros estudios, nuevas relaciones huésped-parásito, teniendo como huéspedes a marsupiales.

Material y métodos Se colectaron un total de 370 marsupiales entre los meses de diciembre de 2002 y diciembre de 2005. Las localidades de colectadas fueron seleccionadas a lo largo de la carretera Iquitos-Nauta, departamento de Loreto; incluyendo diferentes tipos de ambientes: bosque primario y secundario y áreas rurales (zonas de cultivo, criaderos de chanchos, etc.). Las trampas fueron colocadas en transectas de 500 m en cada uno de los ambientes, con estaciones separadas cada 10 m con dos trampas (una Sherman y una Tomahawk) en cada estación; las trampas fueron cebadas con avena o frutas. También se usaron trampas de caídas, entre 5 a 9 baldes.

Los datos de medidas externas, sexo, condición reproductiva se obtuvieron de cada uno de los ejemplares capturados siguiendo a Díaz et al. (1998). Parte de los especímenes fueron depositados

207

Tantaleán et al.

en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional de San Marcos (UNMSM), Lima, Perú y parte en la Colección Mamíferos Lillo (CML), Tucumán, Argentina; el material aún se encuentra en proceso de catalogado por lo que los especimenes se designan con los números de campo del colector y sus iniciales MMD (M. Mónica Díaz).

Para la obtención de los endoparásitos se realizó una búsqueda directa en los órganos y además se extrajo el estómago e intestinos para una posteriormente disección. En total fueron examinados 40 individuos de 8 especies: 3 Caluromys lanatus (Olfers 1818), 1 Didelphis marsupialis, 9 Marmosops noctivagus (Tschudi 1844), 11 Metachirus nudicaudatus, 6 Marmosa (Micoureus) regina Thomas 1898, 1 Monodelphis adusta Thomas 1897, 3 Philander andersoni (Osgood 1913) y 6 Philander opossum. Los helmintos obtenidos se colocaron en formol 10%, los nematodos, acantocéfalos y ninfas de pentastómidos se clarificaron en una mezcla de alcohol con fenol, y los tremátodes se colorearon con carmín de Semichon de acuerdo a la técnica convencional.

Resultados A continuación, se describen para cada endoparásito colectado: a) huésped: especie hospedadora entre paréntesis iniciales y número del colector, sexo, fecha de colecta; b) localidad de colecta: localidad completa con coordenadas y tipo de ambiente de colecta; c) localización del parásito en el huésped y d) comentarios.

Nematoda Familia Aspidoderidae Skrjabin y Schikhobalova 1947 [Freitas 1956] Aspidodera sp.

Huésped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920 W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'–S 73°27,180'W (bosque primario).

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005).

Localidad de colecta: 22,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Marmosa regina: (MMD 4461, hembra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).

208

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Comentario: Este género parasita en roedores, edentados y marsupiales; posee numerosas especies muchas de las cuales fueron registradas en marsupiales como en Caluromys derbianus (citado como Philander laniger pallidus por Vicente 1966), Didelphis albiventris (citado como D. paraguayensis por Vicente 1966), D. aurita, D. marsupialis (citado como D. mesamericana por Vicente, 1966), D. virginiana, Marmosa murina, Metachirus nudicaudatus, Chironectes minimus (Vicente 1966, Díaz Hungría 1978, Navone & Suriano 1992a, Quintão e Silva & Martins de Araujo Costa 1999, Thatcher 2006, Chagas-Montinho 2007).

Varios trabajos se han realizado sobre las especies de Aspidodera que parasitan en marsupiales, así como revisiones del género, la última fue realizada por Santos et al. (1990) quienes resaltan la importancia de los cordones cefálicos en la identificación de las especies. En Perú, solo se conoce la presencia de A. harwoodi Chandler 1932 parasitando el ciego de D. marsupialis en el departamento de Huanuco. Debido a que el material estudiado se encontraba en mal estado no se pudieron identificar los especimenes a nivel de especie.

Familia Kathklaniidae Travassos 1918 Cruzia tentaculata (Rudolphi 1819) Travassos 1917 Huésped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque primario).

Localización: Intestino.

Comentario: Esta especie parasita a reptiles, anfibios y mamíferos como los marsupiales. En el Perú, previamente había sido reportada solo en D. marsupialis procedente de Cajamarca (Sarmiento et al. 1999), y de en un individuo en cautiverio (Arrojo 2002). En otros países fue registrada en D. marsupialis, D. albiventris, D. aurita, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opossum (Adnet et al. 2009, Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006).

Familia Physalopteridae Railliet 1893 [Leiper 1908] Physaloptera mirandai Lent y Freitas 1937 Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4778 macho, 5 junio 2005; MMD 4799 hembra, 7 junio 2005).

Localidad de colecta: 22,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario).

Localización: Estómago.

Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (Agosto 2010)

Helmintos de marsupiales del noroeste de Perú

Comentario: Los especimenes estudiados poseian características concordantes con la descripción realizada por Lent y Freitas (1937) de especimenes colectados del estómago de Metachirus nudicaudatus personatus de Brasil.

Physaloptera sp.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3824 macho, 10 noviembre 2004).

Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta 4°03,527'S–73°26,535'W (bosque secundario).

Localización: Boca del estómago.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 4316, hembra, 22 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque primario).

Localización: Estómago.

Huésped: Philander opossum (MMD 4479 hembra, 18 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).

Localización: Estómago.

Comentario: Especies de este nemátodo también fue encontrado parasitando a carnívoros Mustelidae y roedores Echimyidae (Sarmiento et al. 1999, Foster et al. 2007). Thatcher (2006) cita este género para M. nudicaudatus en Brasil y Castro-Arellano et al. (2000) en Philander de Paraguay.

Familia Rictulariidae Railliet 1916 Pterygodermatites sp.

Huésped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461 hembra con crías, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).

Localización: Intestino delgado.

Comentario: Aunque por la falta de material en buen estado no se pudo identificar el subgénero y la especie, nuestros especimenes corresponden a un nemátodo poco frecuente en marsupiales. Ramallo y Claps (2007) mencionan a P. (Paucipectines) kozeki (Chabaud y Bain 1981) Navone 1989, en D. albiventris, Thylamys pusillus (Desmarest 1804) (citado como T. pusilla) y Lestodelphys halli (Thomas 1921) de Argentina, y Jiménez et al. (2008) lo mencionan en Thylamys pallidior (Thomas 1902) de Bolivia. En Argentina, también se ha señalado la presencia de P. (Paucipectines) spinicaudatis Navone y Suriano 1992b en Dromiciops gliroides Thomas 1894 (citado como D. australis); del mismo modo, P. (Paucipectines) jägerskiöldi Lent y Freitas 1935 es la subespecie presente en marsupiales de Brasil (Lopes Torres et al. 2007). Hasta el momento este parásito no había sido registrado en M. (Micoureus) regina.

Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (August 2010)

Familia Trichuridae (Ransom 1911) Railliet 1915 Trichuris sp.

Huésped: Marmosops cf. noctivagus: (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Huésped: Philander andersoni (MMD 4803, macho, 10 junio 2005).

Localidad de colecta: 2,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario) Localización: Intestino grueso.

Huésped: Philander opossum (MMD 4291, hembra, 18 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04.740'S–73°27,180'W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Comentario: Solo se encontraron ejemplares hembras por lo que no se pudo identificar a nivel de especie. Este género fue registrado en D. albiventris en Brasil (Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999) y en P. opossum (Castro-Arellano et al.

2000) en varios países pero no en el Perú. No se encontraron referencias de la presencia de este parásito en el género Marmosops.

Turgida turgida (Rudolphi 1819) Travassos 1920 Huésped: Philander opossum (MMD 3769 hembra con crías, 28 octubre 2004).

Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°06,247'S–73°27,791'W (bosque secundario).

Localización: Estómago.

Comentario: Esta especie es ampliamente conocida y parasita el estómago produciendo grandes úlceras, localizándose principalmente en la curvatura mayor (Gray & Anderson 1982); sus caracteres taxonómicos han sido establecidos por Travassos (1920) y estudiados en detalle en microscopia de barrido (Matey et al. 2001). Este registro es el primero de la especie para el Perú. En otros países T. turgida ha sido registrada en D. albiventris, D. virginiana, D. aurita, D. marsupialis, P. opossum y M. nudicaudatus (Travassos 1932, Díaz Hungría 1978, Gray y Anderson 1982, Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003) Familia Viannaiidae Durette-Desset y Chabaud 1981 Viannaia sp.

Huésped: Marmosops noctivagus (MMD 4451, hembra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km

209

Tantaleán et al.

28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).

Localización: Intestino delgado.

Huésped: Metachirus nudicaudatus: (MMD 4799, hembra, 7 junio 2005) Localidad de colecta: 2,9 km E del km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta (caserío Palo Seco) 3º59,749'S–73º24,359'W (bosque secundario).

Localización: Intestino grueso.

Comentario: Solo se encontraron tres especimenes hembras en los ejemplares examinados. Este género fue registrado en D. aurita, D. albiventris, D. virginiana, M. nudicaudatus y P. opossum en Brasil (Quintão e Silva y Martins de Araujo Costa 1999, Gomes et al. 2003, Monet-Mendoza et al. 2005, Thatcher 2006), pero aparentemente, no se conocen registros de este nemátodo en el género Marmosops.

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque secundario).

Localización: Intestino.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3502, macho, 6 julio 2004).

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque primario) Localización: Intestino (Fig. 1).

(a)

Trematoda Familia Diplostomidae Poirier, 1886 Podospathalium pedatum (Diesing, 1850) Dubois, 1932 Huésped: Monodelphis adusta (MMD 4305, macho, 20 febrero 2005).

Localidad de colecta: Ex Petroleros, 300 m W km 39,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°04,740'S–73°27,180'W (bosque primario).

Localización: Intestino.

Huésped: Philander opossum (MMD 3525, macho, 10 julio 2004).

(b)

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque primario).

Localización: Intestino.

Huésped: Philander opossum (MMD 3528, hembra, 10 julio 2004).

Localidad de colecta: Camino a El Paujil, 1,8 km al W del km 35 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°01,217'S–73°26,787'W (bosque secundario).

Localización: Intestino.

Comentario: Parásito intestinal; en América del Sur solo se ha registrado en Didelphis, Metachirus y Philander (Collins 1973, Thatcher 2006), por lo que Monodelphis adusta es un nuevo huésped.

(c)

Acanthocephala Clase Archiacanthocephala Meyer 1931 Familia Gigantorhynchidae Hamann 1892 Gigantorhynchus ortizi Sarmiento 1954 Huésped: Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503, macho, 21 marzo 2005).

210

Figura 1. Gigantorhynchus ortizi (a) en el intestino, (b) unido a la pared interna del intestino, y (c) ejemplar aislado, todos del intestino de Metachirus nudicaudatus (MMD 3502).

Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (Agosto 2010)

Helmintos de marsupiales del noroeste de Perú Tabla 1.Se indica parásito, hospedador, localización del parásito en el hospedador y ambiente donde fue colectado el huésped (BP: bosque primario, BS: bosque secundario). * Primer registro en esta especie como huésped del parásito.

Parásito

Hospedador

Localización

Marmosops cf. noctivagus Aspidodera sp.

Metachirus nudicaudatus Marmosa regina

Intestino grueso

Philander opossum

Ambiente BS BS BP BP BS

Cruzia tentaculata

Metachirus nudicaudatus

Intestino

BP

Physaloptera mirandai

Metachirus nudicaudatus

Estómago

BS

Metachirus nudicaudatus

Boca del estómago, Estómago

Philander opossum Marmosa regina* Marmosops cf. noctivagus Philander andersoni Philander opossum Philander opossum Marmosops noctivagus* Metachirus nudicaudatus Monodelphis adusta*

Estómago Intestino

BS BP BS BP

Intestino grueso

BS

Estómago Intestino delgado Intestino grueso

BS

Physaloptera sp.

Pterygodermatites sp.

Trichuris sp.

Turgida turgida Viannaia sp.

Podospathalium pedatum Giganthorhynchus ortizi

Philander opossum Marmosops cf. noctivagus* Metachirus nudicaudatus Metachirus nudicaudatus*

Pentastomida (ninfas) Marmosa regina* Philander opossum

Comentario: Este acantocéfalo se ha encontrado previamente en Perú en M. nudicaudatus proveniente de La Merced, departamento de Junin; pero otra especie del mismo género, G. lutzi Machado, 1941 fue registrada para D. marsupialis en Tingo María, departamento de Huanuco (Tantaleán et al.

2005). De acuerdo a nuestro conocimiento, hasta la fecha no se ha reportado a Marmosops como huésped de alguna especie de Gigantorhynchus.

Pentastomida (ninfa) Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 785, hembra, 20 enero 2003).

Localidad de colecta: Moralillo, 1.5 km E 500 m S del km 15,2 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º54,379'S–73º20,617'W (bosque primario).

Localización: Sin datos.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3782, hembra, 30 octubre, 2004).

Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°06,247'S–73°27,791'W (bosque secundario).

Localización: Pulmones, hígado y pared del estómago.

Huésped: Metachirus nudicaudatus (MMD 3821, hembra, 10 noviembre 2004).

Localidad de colecta: Paujil, W km 37,45 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°03,527'S–73°26,535'W (bosque secundario).

Localización: Pared del estómago.

Rev. peru. biol. 17(2): 207 - 213 (August 2010)

Intestino Intestino Sin datos Pulmones, hígado y pared del estómago Pared del estómago Estómago Pared del útero

BS BP BP BS BS BP BP BS BP BS

Huésped: Marmosa (Micoureus) regina (MMD 4461, hembra, 16 marzo 2005).

Localidad de colecta: Aproximadamente a 500 m E km 28,8 de la carretera Iquitos-Nauta, 3º59,227'S–73º24,920'W (bosque primario).

Localización: Estómago.

Huésped: Philander opossum (MMD 3792, hembra, 31 octubre 2004).

Localidad de colecta: San Lucas, W km 43 de la carretera Iquitos-Nauta, 4°06,247'S–73°27,791'W (bosque secundario).

Localización: Pared del útero.

Comentario: Los estadios adultos de pentastómidos son principalmente parásitos de serpientes, las ninfas se encuentran en órganos parenquimatosos de diversos mamíferos. En el Perú, hasta el momento no se había reportando presencia de estas formas en marsupiales. Solo existe un registro de infección por larvas de pentastómido en Philander opossum (Castro-Arellano et al. 2000), por lo que M. (Micoureus) regina y M. nudicaudatus serían nuevos huéspedes.

Discusión Los marsupiales infectados están representados por cinco géneros y seis especies, colectados en bosque secundario o primario (Tabla 1). Tres especimenes estaban parasitados por tres diferentes especies de parásitos y dos por dos especies. Metachirus nudicaudatus (MMD 4316) infectado con Aspidodera sp., Cruzia sp. y Physaloptera sp.; otro ejemplar de la misma especie (MMD

211

Tantaleán et al.

4799) por Aspidodera sp., Physaloptera mirandai y Viannaia sp. y un Marmosops cf. noctivagus (MMD 4503) por Aspidoptera sp., Gygantorhynchus ortizi y Trichuris sp. Mientras que en el espécimen de Philander opossum (MMD 4291) se encontraron Aspidoptera sp. y Trichuris sp.; y en M. (Micoureus) regina (MMD 4461) Aspidoptera sp. y ninfas de pentastomidos.

De los huéspedes infectados, los que tuvieron mayor número de individuos con parásitos fueron M. nudicaudatus con ocho animales infectados y P. opossum con seis. La segunda fue la especie más común en el área de estudio con un total de 153 ejemplares colectados contra solo 33 de M. nudicaudatus; por lo que se podría concluir que el grado de infección (25%) en M. nudicaudatus es importante para el área de estudio.

Los siguientes helmintos son nuevos registros para marsupiales del Perú: Trichuris sp., Pterygodematities sp., Turgida turgida, Viannaia sp. y Podospathalium pedatum; asimismo, las subsiguientes asociaciones parásitos-huéspedes se citan por primera vez: Pterygodermatites sp.-Marmosa (Micoureus) regina, Viannaia sp.-Marmosops noctivagus, Trichuris sp.-Marmosops cf. noctivagus, Podospathalium pedatum-Monodelphis adusta, Giganthorhynchus ortizi-Marmosops cf. noctivagus, y ninfas de pentastómidosMarmosa (Micoureus) regina y Metachirus nudicaudatus.

Agradecimientos Agradecemos a Victor Linares, Sixto Mananita, Cesar Ahuanari y Rubi Angulo estudiantes de la Universidad Nacional de San Marcos, por su invalorable ayuda tanto en el trabajo de campo como de laboratorio. El trabajo de campo fue realizado gracias al subsidio de Public Health Service National Institute of Allergy and Infectious Diseases, Estados Unidos (subsidios R01TW005860, D43TW007120 y K24AI068903). Un agradecimiento especial a Joseph Vinetz, el investigador principal del subsidio. También al Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), Ministerio de Agricultura de Perú por otorgar los permisos de colecta y captura de los ejemplares.

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Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius ISSN 1561-0837

Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro.

Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro Adelhi S. Fuentes1, Anghela V. Mogollón1 y Walter E. Reyes2 1. Escuela de Biología en Acuicultura. Facultad de Ciencias.

Universidad Nacional del Santa.

Av. Universitaria s/n Urb. Bellamar.

Nuevo Chimbote. Áncash. Perú.

2. Departamento de Biología, Microbiología y Biotecnología.

Facultad de Ciencias. Universidad Nacional del Santa.

Email Walter Reyes: wreyes@uns.edu.pe

Resumen El objetivo fue estudiar los efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius incubados in vitro. Se utilizaron embriones de desarrollo temprano procedentes de una sola hembra. Se emplearon incubadoras de 400 mL, con 4 tratamientos de salinidades de 0, 10, 20 y 30‰, tres replicas, y 200 embriones cada incubadora. El 80% del agua se renovó frecuentemente. Las salinidades entre 0 y 30‰ no afectaron el desarrollo de los embriones hasta el estadio 6. Las salinidades de 10 y 20‰ ocasionaron retraso del desarrollo de los estadios 7 y 8; y la salinidad de 30‰ ocasionó muerte del estadio 7. En agua dulce el 70,3% de los embriones supervivieron y las larvas fueron normales; en cambio en salinidad de 10‰ el 13,5% y en 20‰ solo 7,9% lograron eclosionar larvas pero con deformaciones.

Palabras claves: Incubación in vitro, embriones, camarón, Cryphiops, Áncash, Perú.

Presentado: 28/11/2009 Aceptado: 23/08/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract The aim of this work was to study the effects of salinity on the development of embryos of Cryphiops caementarius incubated in vitro. We used embryos of early development, from a unique female. The incubators were of 400 mL, with 4 salinity treatments of 0, 10, 20 and 30 ‰, three replicates, and 200 embryos each incubator.

The 80% of the water was renewed frequently. The salinities between 0‰ and 30‰ did not affect the development of the embryos up to the stage 6. The salinities of 10 and 20 ‰ caused delay of the development of the stages 7 and 8; and the salinity of 30‰ caused death of the stage 7. In freshwater the 70,3% of the embryos survived and larvae were normal; on the other hand in salinity at 10‰ to 13,5% and 20‰ only 7,9% achieved larvae hatch but with deformations.

Keywords: Incubation in vitro, embryos, prawn, Cryphiops, Áncash, Peru.

Introducción El camarón Cryphiops caementarius (Molina 1872) es reconocida como una especie de importancia comercial, común en los ríos del sur del Perú (Yépez & Bandín 1997). Su límite de distribución norte es el Perú, hasta el río Taymi-Mochumi (6º32’S) (Amaya & Guerra 1976). En el Perú han sido realizados estudios sobre los estados de madurez gonadal (Viacava et al. 1978) y los estadios del desarrollo embrionario (Vegas et al. 1981). Las hembras se encuentran en las partes más bajas del río, muy cerca de su desembocadura (Elías 1960), lo cual coincide con el requerimiento de salinidad de las larvas para su desarrollo(Viacava et al.

1978). En consecuencia, las larvas, las hembras y los embriones de C. caementarius, se encuentran adaptadas a las variaciones de salinidad y mantener este comportamiento reproductivo (Charmantier & Charmantier-Daures 2001).

La salinidad es uno de los factores ambientales que influye en los animales que residen en estuarios por la amplia variación debido a las mareas y a la descarga de los ríos. La membrana embrionaria de crustáceos ofrece protección osmótica durante el desarrollo y disminuye en el momento de la eclosión (Charmantier & Charmantier-Daures 2001); esto se relaciona con el incremento de la enzima Na+/K+-ATPasa, como se observa en embriones de Macrobrachium rosenbergii (Huong & Wilder 2001) y Palaemonetes argentinus (Ituarte et al. 2008), que les permite enfrentar variaciones de salinidad. Los embriones de M. molcolmsonii incubados in vitro mueren en salinidades de 6‰; y si llegan a nacer las larvas son débiles y menos activas (Samuel et al. 1997); de igual manera en P. argentinus en salinidades entre 25 y 32‰ se ha observado interferencia del catabolismo de lipoproteínas causando deformaciones (Ituarte et al. 2005).

Esto indica que la tolerancia a la salinidad es propia de cada especies y parece estar relacionado al punto isoosmótico aspecto Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (August 2010)

que no se ha investigado en C. caementarius. El punto isosmotico reportado para M. rosenbergii (Charmantier et al. 2001, Cheng et al. 2003) es 424 mOsm kg-1 (14‰); de manera practica con 12‰ de salinidad se mejora la eclosión de los embriones portados por las hembras (New & Singholka 1982) y mayores salinidades causan estrés osmótico en los embriones al sobrepasar el punto isoosmótico.

El sistema de incubación in vitro ha sido utilizado en embriones de varios crustáceos como el cangrejo de río Astacus sp.

(Arrignon 1985), la langosta Jasus frontalis (Dupré 1988), los cangrejos estuarinos Chasmagnathus granulata y Cryptograpsus angulatus (Bas & Spivak 2000) y diversas especie de palaemonidos como M. nobilii, M. idella, M. lamarrei (Balasundaram & Pandian 1981, Mathavan & Murugadass 1988), M. rosenbergii (Damrongphol et al. 1990, Caceci et al. 1996, Porntrai & Damrongphol 2008), M. molcolmsonii (Samuel et al. 1997) y P. argentinus (Ituarte et al. 2005). Esta técnica de incubación in vitro permite estudiar respuestas a condiciones de estrés como salinidad (Ituarte et al. 2005), temperatura (San Feliu et al. 1976), antibióticos (Damrongphol et al. 1990) o puede ser utilizado en manipulación genética (Caceci et al. 1996).

En el presente trabajo se describen los efectos de tres concentraciones de salinidad (10, 20 y 30‰) sobre el desarrollo de embriones de C. caementarius incubados in vitro.

Material y métodos Hembras ovíferas de C. caementarius fueron capturadas cerca a la desembocadura del río Lacramarca (09°07’70”S y 78°34’20”W) de la provincia del Santa, Áncash, y transportadas en baldes con agua del mismo río hasta el laboratorio. Un ejemplar de 5,2 cm de longitud total con embriones en estadio 3 de desarrollo fue seleccionado; porciones de la masa embrio-

215

Fuente et al.

(E4)

(E5)

(E6)

(E7)

(E8)

Figura 1. Estadios (E) del desarrollo embrionario del camarón de río Cryphiops caementarius, obtenidos durante la incubación in vitro.

(E9) naria fueron extraídos con pinzas y depositados en placas petri conteniendo agua con aireación y luego fueron separados para obtener racimos de hasta 20 embriones y embriones individuales.

Doscientos embriones fueron transferidos a cada una de las doce incubadoras de plástico cilindro-cónicas conteniendo 400 mL de agua a las salinidades de 0, 10, 20 y 30‰. Los embriones fueron mantenidos en suspensión y en movimiento continuo introduciendo aire (0,5 L.min–1) desde el fondo de las incubadoras a través de un tubo plástico de ø 3 mm. Todas las incubadoras estuvieron dentro de un acuario a 22,5 ± 1,5 ºC, mantenidas con un termostato y uniformizada con un sistema air-water-lift.

A cada incubadora se le agregó 500 ppm de azul de metileno.

La salinidad del agua fue preparada por mezcla de agua de mar (35‰) procedente de la playa El Dorado (Prov. Santa, Región Áncash), con agua potable (0‰) declorada por aireación durante 48 h. La salinidad del agua de las incubadoras fue determinada con un refractómetro (±1‰) y la salinidad fue controlada adicionando agua potable declorada. La temperatura fue registrada con termómetro digital (±0,1 ºC) y el oxígeno con oxímetro digital (± 0,01 mg.L–1). El 80% del agua de cada incubadora fue renovada cada cinco días durante los primeros diez días de incubación, luego cada tres días hasta el final de la experiencia. En todos los casos el agua para recambio tuvo la misma temperatura y concentración de azul de metileno que el de las incubadoras.

Una submuestra al azar de aproximadamente 10 embriones fueron extraídos diariamente de cada incubadora para determinar los estadios embrionarios según las características siguientes:

216

Debido a la forma elipsoide de los embriones, se midieron los diámetros mayor (D) y menor (d) de cada estadio embrionario utilizando el ocular micrométrico del microscopio, para luego determinar el volumen (mm3) según la fórmula V= Π*D*d2/6; considerando que durante el desarrollo normal hay incremento del volumen que contribuye con la eclosión. El porcentaje de eclosión fue determinado contando las larvas eclosionadas y la longitud total (escotadura postorbital – extremo posterior del telson) fue determinada en 10 larvas.

Se empleo el diseño experimental de estímulo creciente de salinidad. Los datos fueron sometidos a homogeneidad de varianzas, luego análisis de varianza de una vía y a la prueba de Tukey, con un nivel de significancia del 1%, para ello se empleó el software SPSS-15 para Windows.

Resultados Duración del desarrollo de embriones: El tiempo de permanencia de los estadios 3, 4 y 5 del desarrollo de los embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las tres salinidades experimentales fue de 4 días; el estadio 6 fue de 5 días. El estadio 7 demoró 3, 4 y 5 días en 0, 10 y 20‰, respectivamente, y en 30‰ todos los embriones murieron. El estadio 8 demoró 2 días en 0 y 10‰ y un día en 20‰. El estadio 9 demoró 2 días a 0‰ y un día a 10‰ y 20‰ (Figs. 1 y 2). La duración total del desarrollo embrionario fue de 24 días.

Supervivencia de embriones: La supervivencia de los embriones de C. caementarius incubados in vitro fue estadísticamente similar (p>0,01) hasta los 12 días y en promedio fue de 94%.

A los 18 días la supervivencia fue de 35,5% en 30‰ diferente (p<0,01) y más baja que los obtenidos a 0, 10 y 20‰ que fueron 91,8, 82,7 y 75,3%, respectivamente, siendo estos similares pero con tendencia de disminuir a mayor salinidad. A los 21 días, se 0‰

6

10‰ 5

20‰ 30‰

4 Tiempo en días

(E3)

Estadio 3 con blastoporo y primordio embrionario; estadio 4 metanauplio embrionario reciente; Estadio 5 con cromatóforos y pigmentación ocular sobre el vitelo; Estadio 6 con pigmentación ocular granate al borde del vitelo; Estadio 7 con cromatóforo en tercer segmento abdominal; Estadio 8 metanauplio en premuda y Estadio 9 pre zoea. Así mismo se buscó deformidades del embrión y se contabilizó los embriones muertos.

3

2

1

0 3

4

5

6

7

8

9

Estadios embrionarios

Figura 2. Tiempo de permanencia de cada estadio embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades.

Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (Agosto 2010)

Efectos de la salinidad sobre embriones de Cryphiops caementarius Tabla 2. Longitud total (mm) de las larvas recién eclosionadas de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades.

Entre paréntesis desviación estándar.

120 100

Salinidad (‰) Supervivencia (%)

80

Longitud total (mm)

60

0‰

20‰

20 30‰

0 0

5

10

15

20

25

30

Tiempo (días)

Figura 3. Supervivencia (%) de embriones de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferente salinidad, a través del tiempo.

Estadios

Tabla 1. Volumen (mm3) de cada estadio del desarrollo embrionario de Cryphiops caementarius incubados in vitro a diferentes salinidades.

Entre paréntesis desviación estándar.

3 4 5 6 7 8 9

10

20

30

1,77 b

1,72 c

—

(±0,02)

(±0,02)

(±0,02)

Datos con letras en superíndices iguales en una misma fila indica que no hay diferencia estadística significativa (p<0,01).

10‰

40

0 1,84 a

Salinidad 0‰

10‰

20‰

30‰

0,0665 a (± 0,0015) 0,0789 a (± 0,0074) 0,0809 a (± 0,0009) 0,0874 a (± 0,0017) 0,0959 a (± 0,0019) 0,1082 a (± 0,0020) 0,1170 a (± 0,0046)

0,0640 a (± 0,0025) 0,0771 a (± 0,0086) 0,0759 a (± 0,0037) 0,0904 ab (± 0,0098) 0,0932 ab (± 0,0036) 0,1107 a (± 0,0017) 0,1192 a (± 0,0010)

0,0669 a (± 0,0010) 0,0764 a (± 0,0012) 0,0708 b (± 0,0021) 0,0801 a (± 0,0007) 0,0816 b (± 0,0074) 0,0938 b (± 0,0012) 0,1201 a (± 0,0089)

0,0636 a (± 0,0015) 0,0724 a (± 0,0018) 0,0608 c (± 0,0016) 0,0687 ac (± 0,0032) 0,0695 c (± 0,0055) — — — —

Datos con letras en superíndices iguales en una misma fila indica que no hay diferencia estadística significativa (p<0,01).

produjo la muerte de todos los embriones incubados a 30‰. A los 24 días, la supervivencia fue de 70,3 a 0‰ significativamente alta (p<0,01) en relación a 13,5% obtenidos en 10‰ y de 7,9% a 20‰, estos dos últimos no fueron estadísticamente diferentes (Fig. 3). No hubo mortalidad de embriones por infestación con hongos en ninguno de los tratamientos. Los embriones en estadio 5 incubados a 30‰ sufrieron deformación del vitelo y opacidad de los apéndices y del abdomen (Fig. 4).

Volumen de embriones: Los embriones de C. caementarius incubados in vitro a las salinidades de 0 y 10‰ incrementaron de volumen conforme desarrollaron y no hubo diferencia significativa (p>0,01) en cada estadio embrionario; pero desde el estadio 5 si difirieron (p<0,01) con aquellos incubados a 20 y 30‰ cuyos volúmenes fueron inferiores. El volumen del estadio 9 fue mayor en los incubados a 10 y 20‰ (Fig. 5; Tabla 1).

Eclosión: La eclosión de embriones de C. caementarius incubados in vitro se inició a los 22 días a 0‰, a los 23 días a 10‰ y a los 24 días a 10‰. El porcentaje de eclosión de los embriones incubados a 0‰ fue alta (70,3%) y significativa (p<0,01), obteniendo larvas sin alteraciones morfológicas. En cambio fue baja la eclosión de los incubados a 10‰ (13,5%) y 20‰ (7,9%) que no difirieron estadísticamente (Fig. 6); sin embargo, existieron mayor proporción de larvas con deformaciones morfológicas de los apéndices cefalotorácicos y del sexto segmento abdominal, en relación directa con la salinidad. Eclosión prematura ocurrió en 30‰, es decir eclosión de embriones en estadio 8. La longitud total de las larvas recién eclosionadas fue estadísticamente diferente (Tabla 2).

Calidad del agua: La temperatura del agua varió uniformemente en todas las incubadoras; en cambio el oxígeno disuelto del agua varió significativamente en proporción inversa a la salinidad del agua (Tabla 3).

Discusión No se observó diferencias significativas en el desarrollo de los embriones de C. caementarius incubados in vitro tanto en agua dulce como en las salinidades de 10, 20 y 30‰ desde el inicio Tabla 3. Temperatura y oxígeno disuelto del agua de incubación de embriones de Cryphiops caementarius, a diferentes salinidades. Entre paréntesis desviación estándar.

Salinidad (‰) Temperatura (°C) Oxígeno disuelto (mgL-1)

Figura 4. Estadio 5 del desarrollo embrionario de Cryphiops caementariuscon vitelo deforme y opacidad de apéndices y abdomen.

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0‰

10‰

20‰

30‰

22,5 a (± 1,50)

22,3 a (± 1,18)

22,6 a (± 1,13)

22,6 a (± 1,15)

8,52 a

8,31 b

8,14 c

8,03 c

(± 0,04)

(± 0,04)

(± 0,05)

(± 0,03)

Datos con letras en superíndices iguales en una misma fila indica que no hay diferencia estadística significativa (p<0,01).

217

Fuente et al.

hasta el estadio 6; en cambio el estadio 7 retrasó significativamente (p<0,01) el desarrollo a 10‰ y 20‰ pero a 30‰ todos murieron probablemente por deshidratación. Se ha reportado que la habilidad de los embriones de crustáceos para tolerar diferentes concentraciones osmóticas al de su medio interno, está relacionada a su membrana externa (Bas & Spivak 2000) y que la permeabilidad disminuye cuando las membranas embrionarias están en formación y aumenta cuando se completan las membranas (Glas et al. 1997). En embriones de C. caementarius la presencia de una doble membrana aparece en el estadio 4, pero no protege a los embriones porque desde el estadio 5 y en las salinidades de 20 y 30‰ disminuye el volumen pero no alteró la duración de los estadios 5 y 6, lo cual indica que fueron resistentes; en cambio el estadio 7 fue sensible incluso a 10 y 20‰ que ocasionó alteraciones morfológicas reduciendo la supervivencia. Similares resultados fueron obtenidos en embriones de P. argentinus incubados in vitro a 25 y 32‰ (Ituarte et al. 2005). Sin embargo, en embriones de M. molcolmsonii el incremento de salinidad de 0,5 a 6‰ ocasiona alta mortalidad (Samuel et al. 1997), lo que sugiere que la resistencia a la salinidad es propia de cada especie.

El alto porcentaje de eclosión (70,3%) de embriones de C. caementarius incubados in vitro y en agua dulce, es bastante consistente a lo reportado en la misma especie (Vegas et al.

1981), donde alta eclosión en laboratorio es obtenida cuando el desarrollo de los embriones portados por las hembras es llevado a cabo en agua dulce y en condiciones naturales.

Sin embargo, el bajo porcentaje de eclosión obtenido en 10‰ (13,5%) y en 20‰ (7,9%), además de la eclosión prematura de embriones en estadio 8, así como la presencia de larvas con deformidades, sería consecuencia de la salinidad que ocasionó primero deshidratación y después en el último estadio ingreso de excesiva agua y de iones que ocasionó incremento del volumen y ruptura de la membrana embrionaria, lo que sugiere que los embriones a partir del estadio 7 no están capacitados para enfrentar salinidades entre 10 y 30‰. Los embriones de P. argentinus, incubados in vitro a 25‰ y 32‰, sufren deformaciones morfológicas y alteraciones en larvas por interferencia con el catabolismo de lipoproteínas (Ituarte et al. 2005); además, de otras alteraciones metabólicas que pueden haber sido afectadas por el exceso de iones dentro de los embriones.

De acuerdo a los resultados obtenidos, inferimos que las hembras ovíferas de C. caementarius permanecen en lugares con salinidad menor a 10‰; en todo caso, desde mitad del desarrollo de sus embriones ellas deben evitar ambientes con alta salinidad para proteger a la prole.

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Rev. peru. biol. 17(2): 215 - 218 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 219 - 223 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Utilización de la proteína dietaría por alevinosISSN de la1561-0837 gamitana

Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Walter Gutiérrez: gutierrez_romero@sbcglobal.net

Presentado: 12/08/2010 Aceptado: 30/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen Un experimento fue conducido para evaluar los efectos de cinco niveles de proteína (25,27, 29, 31 y 33%) sobre el comportamiento productivo de alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818, alimentados con dietas isocalóricas (2,7 kcal de ED/g). Los parámetros medidos fueron ganancia de peso (GP), conversión alimenticia (CA), proteína retenida (PR), razón de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER). En la preparación de las dietas experimentales se utilizaron como fuentes de proteína harina de anchoveta y harina de torta de soya y como fuentes de energía maíz amarillo duro, subproducto de trigo y aceite de pescado. Se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre tratamientos para los parámetros GP, PR, REP y ER. No se encontraron diferencias significativas para la CA. Los mejores rendimientos fueron obtenidos cuando las gamitanas fueron alimentadas con niveles dietarios de 25, 27 y 33% de proteína cruda. También se encontró que a medida que se elevó el nivel de proteína de la dieta, la REP decreció significativamente. Tomando en cuenta el costo de la proteína en la dieta, se concluye que la alimentación de la gamitana con niveles dietarios de 25 ó 27% de proteína cruda y 2,7 kcal de ED/g, garantizarán su exitoso crecimiento.

Palabras claves: utilización de la proteína, proteína dietaria, Colossoma, energía digestible.

Abstract An experiment was conducted to examine effects of five levels of dietary protein (25, 27, 29, 31 y 33%) on performance by the gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818. The parameters measured were weight gain (WG), food conversion (Fe), retained protein (RP), protein efficiency ratio (PER), and retained energy (RE). To prepare the experimental diets were used as protein sources anchovy meal and soybean meal, and as energy sources yellow corn, wheat bran and oil fish. Were found significant differences (P<O.05) between diets to the parameters WG, RP, PER, and RE. Were no found significant differences to FC. The best performances were obtained when gamitanas were fed with 25, 27 and 33% of crude protein. Also was found a negative relationship between the PER and the dietary protein level. Taking in account the protein costs on the diet, it was concluded that feeding gamitana with dietaries levels of 25 or 27% of crude protein and 2.7 kcal of ED/g, will guarantee its successful growing.

Keywords: protein utilization, dietary protein, Colossoma, digestible energy.

Introducción Como toda especie cultivable, la gamitana, Colossoma macropomum Cuvier 1818, necesita una dieta que cubra sus requerimientos nutricionales, especialmente de proteína y energía. La proteína es uno de los más importantes nutrientes que afectan el rendimiento piscícola, pero a su vez es uno de los componentes más costosos en la dieta. Al mismo tiempo, el nivel de energía en la dieta también es crítico debido a que altos niveles de energía en la dieta pueden reducir el consumo de alimento y por lo tanto la ingesta de nutrientes necesarios para obtener un excelente rendimiento. Por otro lado, bajos niveles de energía en la dieta pueden causar que la proteína deba ser usada como fuente de energía para satisfacer los requerimientos energéticos para el metabolismo basal de los peces, en lugar de ser usada para el crecimiento. Por lo tanto, la proteína dietaría y los niveles de energía deben estar en balance para optimizar la producción piscícola.

En este sentido se planteó este experimento, con el fin de evaluar la capacidad de utilización de cinco diferentes niveles dietarios de proteína cruda, tomando en cuenta el nivel energético de 2,7 kcal de ED/g encontrado por Gutierrez el al.

(1996a) como el más adecuado para un mejor rendimiento de la gamitana.

Los trabajos sobre la utilización de la proteína dietaría por gamitana en ambientes controlados son escasos y con resultados muy variados (Castagnolli & Zuim 1985), sin embargo Rev. peru. biol. 17(2): 219 - 223 (August 2010)

existe considerable literatura sobre este aspecto en otros peces.

Estudios con salmónidos, bagres y carpas han demostrado que los requerimientos de proteína son afectados por la cantidad y calidad de la energía dietaría (Pike & Brown 1967, Tiemeier et al. 1965, Phillips et al. 1966, Hasting, 1966 y Page & Andrews 1973). No se encontraron diferencias significativas en ganancia de peso cuando la gamitana fue alimentada con dietas isocalóricas (2,7 kcal de ED/g) y concentraciones de proteína de 30, 35 y 40% respectivamente (Merola & Cantelmo 1987).

Macedo (1979) y Carneiro (1981) encontraron que el contenido óptimo de proteína de una dieta para gamitaría fue de alrededor del 23%. En experimentos utilizando varias dietas con 30% de proteína, se encontró que la mejor tasa de crecimiento en gamitana se alcanzó cuando la proporción de proteína vegetal fue más grande (Werder & Saint-Paul 1978). Se han alcanzado resultados satisfactorios en Brasil con alimento comercial para pollos conteniendo 15 y 17% de proteína y con torta de palma hecha a partir de Orbignya martiana (Lowshin 1980; Da Silva et al. 1984).

También en Brasil, se ha demostrado que la gamitana crece muy bien con alimento para cerdos y carpas (CEPTA, 1987).

Además se encontró que el pacu, Colossoma mitrei, creció adecuadamente con niveles de 25% de proteína y 2600 kcal de energía digestible/kg, cuando se utilizaron diferentes proporciones de proteína de origen animal y vegetal (CEPTA, 1987). Saint-Paul (1986) comparó dos niveles de proteína (27,5 y 42,1% de la dieta), encontrando mejor rendimiento con la dieta de más alto

219

Gutiérrez et al.

contenido proteico (0,9 g/día y una conversión alimenticia de 1,7). Eckman (1987), usando harina de sangre como fuente complementaria de proteína para dietas isocalóricas (2,9 kcal de ED/g) con 25% y 37% de proteína alcanzó Tasas Específicas de Crecimiento (TEC) entre 0,80 y 2,1 %/día. Darmont y Salaya (1984) utilizando dietas con 50% de proteína obtuvieron una TEC de 1,28 %/día.

el oxígeno disuelto fueron muy estables. La temperatura alcanzó un valor de 27,40 ± 0,21°C, el oxígeno disuelto fue de 4,94 ± 0,10 mg/L y el pH de 8,42 ± 0,04 durante todo el experimento. La limpieza diaria de los desechos orgánicos del fondo de los acuarios y el recambio diario del agua ayudaron a mantener las condiciones ambientales adecuadas para la realización del experimento.

Tomando en cuenta la preferencia de la gamitana por el arroz silvestre Oryza perennis (Graminea) en su ambiente natural, fueron diseñados experimentos para evaluar el efecto del polvillo de arroz con 9,1 % de proteína cruda, utilizado como alimento. En 43 días los peces crecieron desde 97,4 g a 117,6 g (0,47 g/día). La conversión alimenticia fue de 3,9. Con la dieta control (42,1% de proteína), los peces crecieron desde 91,5 g a 147,9 g (1,3 g/ día), con una conversión alimenticia de 1,5 (Saint-Paul 1984a).

Las dietas experimentales fueron isocalóricas (2,7 kcal de ED/g) y se formularon por programación lineal (Programa LP88) para representar cinco niveles de proteína (25, 27, 29, 31 y 33%). En la preparación de las dietas se utilizaron los insumos alimenticios harina de anchoveta, harina de torta de soya, maíz amarillo duro, subproducto de trigo, aceite hidrogenado de pescado y los aditivos premezcla de vitaminas y minerales, BHT y ácido propiónico.

Material y métodos El experimento se desarrolló en el ex Laboratorio Húmedo de Huachipa bajo el Convenio entre el Instituto del Mar del Perú y la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y el soporte económico del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC).

La energía digestible de las dietas fue calculada a partir de los valores calóricos de 3,5 kcal/g; 8,1 kcal/g y 2,5 kcal/g para proteínas, lípidos y carbohidratos respectivamente (Wilson 1977). Para el cálculo de las concentraciones de lisina, metionina y metionina + cistina en las dietas experimentales se tomó en cuenta la información proporcionada por el NRC (1983) para los insumos utilizados. Se procuró que los niveles mínimos de lisina, metionina y metionina + cistina de las dietas experimentales fueran similares al contenido de éstos aminoácidos en la carcasa de gamitana, determinados a través del aminoagrama correspondiente (AOAC 1994), debido a que se ha encontrado una estrecha relación entre el patrón de requerimientos de aminoácidos esenciales de los peces y el patrón de aminoácidos esenciales de la proteína corporal (Nose 1979; Mambrini & Kaushik 1995). El análisis químico proximal (AOAC 1990), se realizó para determinar los contenidos de humedad, proteína, lípidos, fibra, ceniza y extracto libre de nitrógeno (ELN) en los insumos alimenticios utilizados y en las dietas experimentales.

El experimento fue realizado durante la estación de primavera.

Se emplearon quince acuarios de vidrio de cincuenta litros de capacidad cada uno. Se utilizó una densidad de carga de 3 peces/ acuario, con pesos promedios de 6,73 ± 0,86 g. Siete días antes del inicio del experimento los peces fueron acostumbrados al alimento seco y peletizado a través de la ingestión de una dieta alta en proteína y fortificada con vitaminas y minerales.

A manera de profilaxis, al inicio del experimento, los peces fueron tratados con una solución de verde de malaquita y oxitetraciclina a fin de evitar la presencia del hongo Ichthyopthirius y bacterias patógenas. Asimismo, después de cada muestreo se empleó una solución de violeta de genciana o azul de metileno diluido en el agua para evitar ataques bacterianos ó fúngicos.

Los quince acuarios fueron alimentados con agua de la napa freática, almacenada en un tanque elevado de 20 metros cúbicos de capacidad. La dureza del agua fue mantenida a una concentración de 21,90 ± 0,21 mg/L, que es el nivel óptimo para gamitana. Los acuarios se equiparon con calentadores y aireadores por lo que factores como la temperatura del agua y

La composición porcentual y el contenido de nutrientes de las dietas experimentales se observan en la Tabla 1. El análisis proximal y la composición de la premezcla de vitaminas y minerales empleadas en las dietas experimentales se observan en el Tabla 2. La composición química de la carcasa (análisis de proteínas, lípidos, cenizas y humedad expresadas en base húmeda) se determinó al inicio y al final del experimento sobre la base de una muestra total de 6 peces por tratamiento (AOAC

Tabla 1. Composición porcentual de las dietas experimentales.

Dietas experimentales

Insumos alimenticios

Maiz Sub. Trigo H. Pescado T. Soya Aceite de Pescado Fosfato Dicálcico Premezcla Vitaminas y Minerales(1) Bentonita BHT

Niveles de proteina % 25

27

29

31

33

34,80 19,73 17,85 15,82 7,74 0,54

30,00 24,63 20,57 15,75 5,53 0,01

30,19 17,24 20,32 23,00 5,73 0,01

30,00 10,52 20,10 30,07 5,80

30,00 3,36 19,82 37,35 5,95 0,01

0,50 3,00 0,015

0,50 3,00 0,015

0,50 3,00 0,015

0,50 3,00 0,015

0,50 3,00 0,015

(1) Vitaminas (como mg/kg de dieta): A, 5500 VI; D3, 1000DI; E, 50 VI; K, 10, Colina, 550; Niacin, 100; riboflavina, 20; Piridoxina, 20; Tiamina, 20; D-Pantetonato de Calcio, 50; Biotina, 0.10; Folacina, 5; B12, 20; Acido Ascórbico, 200; Inositol, 100.

Minerales (como mg/kg de dieta): Manganeso 115; Yodo 2,80; Cobre 4,30; Zinc 88; Fierro 44; Cobalto 0,05; Calcio 90%; Fósforo Disponible 0,45%.

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Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana Tabla 2. Análisis proximal de las dietas experimentales (en base seca). Los valores son promedios de muestras duplicadas por cada dieta.

Niveles de Proteína (%)

Parametro dietas experimentales 25

27

29

31

33

Humedad Proteína Lípidos Fibra Ceniza

11,27 26,62 10,4 4,2 8

11,68 27,49 9,33 4,47 8,1

10,94 29,67 8,83 4,17 8,2

10,92 32 8,33 4 9,1

11 34,04 8,67 3,1 8,15

Extracto Libre de Nitrógeno

39,51

38,83

38,18

35,65

35,04

1990). Los datos se utilizaron para calcular la energía retenida y la proteína retenida.

El comportamiento productivo de la gamitana se evaluó a través de la ganancia de peso (Hopkins 1992), conversión alimenticia, proteína retenida, energía retenida (Reinitz & Hitzel 1980) y la razón de eficiencia proteica (Hepher 1993).

El alimento fue ofrecido ad libitum, dos veces al día (8:00 y 16:00 horas). La duración del experimento fue de 83 días. Para los cálculos estadísticos del experimento fue utilizado el paquete estadístico Statigraphics, versión 5.1 (1991). Se empleó un diseño estadístico completamente al azar con cinco tratamientos y tres repeticiones por tratamiento. Los valores obtenidos fueron sometidos al Análisis de Varianza. Cuando se encontraron diferencias significativas se utilizó la Prueba de Rangos Múltiples de Duncan para identificar diferencias entre medias de tratamientos. El nivel mínimo de significancia aceptado fue de P<0,05.

Resultados y discusión El comportamiento productivo de la gamitana alimentada con diferentes dietas isocalóricas que variaron en los niveles de proteína se observan en la Tabla 3. Después de 83 días de alimentación, se encontraron diferencias significativas (P<0,05) entre dietas, en términos de ganancia de peso (GP). Conversión alimenticia (CA), proteína retenida (PR), relación de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER). Las ganancias de peso de los peces alimentados con 25,27 y 33% de proteína fueron significativamente más altas que aquellos peces alimentados con 29 y 31% de proteína (P<0,05).

Cuando se analizó la conversión alimenticia, no se encontraron diferencias significativas entre dietas. Con respecto a la proteína retenida, los peces alimentados con la dieta de 27% de

proteína tuvieron una retención de proteína significativamente más alta (P<0,05) que los peces alimentados con las dietas de 25, 29, 31 y 33% de proteína. La más alta relación de eficiencia proteica fue encontrada cuando los peces fueron alimentados con la dieta de 25% proteína. La REP fue estadísticamente diferente (P<O,05) cuando se comparó con las dietas de 29, 31 y 33% de proteína. También se encontró que a medida que el nivel de proteína en las dietas se incrementa, la REP decrece. La energía retenida en los peces que fueron alimentados con las dietas de 27 y 33% de proteína fue significativamente más alta que de aquellos peces alimentados con las dietas de 25, 29 y 31% de proteína (P<0,05).

Los niveles dietarios de proteína cruda que han resultado en una máxima ganancia de peso fueron 25, 27 y 33%. En similares condiciones, Eckman (1987) encontró una mejor respuesta en el crecimiento de gamitana utilizando dietas isocalóricas (2,85 kcal de ED/g) y con una alta proporción de proteína animal.

Por otro lado Werder y Saint Paul (1978), alimentando a la gamitana con tres dietas isocalóricas (2,8 kcal de Ed/g) que contenían proporciones de 0, 25 y 95% de proteína animal respectivamente, encontró que la dieta con la más alta proporción animal no tuvo buen rendimiento (conversión alimenticia de 13,6), sin embargo la dieta con 25% de proteína animal expresó una mejor respuesta en términos de crecimiento. Carneiro el al.

(1984) encontró la mejor tasa de crecimiento cuando alimentó Colossoma mitrei con una dieta de 23% de proteína cruda y 3200 kcal/kg de alimento. Gutierrez el al. (1996a) obtuvieron mejores ganancias de peso en gamitana con una dieta de 25,94 % de proteína y 2700 kcal de ED/kg de alimento. La ganancia de peso fue mejor cuando el paco, Piaractus brachypomus, fue alimentado con una dieta de 29,8% de proteína bruta y 2700 kcal de ED/kg de alimento (Gutierrez el al. 1996b).

Tabla 3. Ganancia de peso (GP), conversion alimenticia (CA), proteína retenida (PR), relación de eficiencia proteica (REP) y energía retenida (ER) de alevinos de gamitana alimentados con cinco dietas isocaloricas (2,7 kcal de ED/G).

Niveles de proteina (%)

Parametros GP CA PR REP ER

25

27

29

31

33

59,88 ± 2,57a 1,07 ± 0,05a 66,82 ± 6,74c 4,19 ± 0,30a 56,79 ± 4,10b

57,54 ± 0,66a 1,07 ± 0,04a 77,l3 ± 1,49a 3,88 ± 0,I7a 68,73 ± 1,20a

43,18 ± 0,38b 1,07 ± 0,04a 66,28 ± 2,60c 3,69 ± 0,14ab 6I,07 ± 1,80b

44,04 ± 1,11b 1,04 ± 0,07a 56,29 ± 3,71b 3,37 ± 0,22c 56,50 ± 3,74b

56,84 ± 6,09a 1,04 ± 0,02a 67,04 ± 1,14c 3,04 ± 0,03c 67,08 ± 3,39a

GP: Peso Final-peso Inicial.

CA: Gramos de alimento consumido por unidad experimental/gramos de ganancia en peso húmedo por unidad experimental.

PR: (Proteína corporal final-proteína corporal inicial/total de proteína consumida)x100.

REP: Gramos de ganancia en peso húmedo por unidad experimental/proteína consumida por unidad experimental.

ER: (Energía corporal final -energía corporal inicial/total de energía dietaria consumida) x 100.

Los valores mostrados son promedios de grupos triplicados de peces. Los valores promedios seguidos por iguales letras no son significativamente diferentes (P<0,05) por la Prueba de Duncan.

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Gutiérrez et al.

Cuando se analizo la conversión alimenticia, no se encontraron diferencias estadísticas entre dietas. Lovshin et al. (1974) obtuvieron índices de conversión alimenticia de 3,1 y 3,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 29,1% de proteína. Da Silva el al. (1978) encontraron una conversión alimenticia de 2,8 cuando administraron a la gamitana una dieta con 27% de proteína. Werder y Saint Paul (1978) encontraron una conversión alimenticia de 2,3 cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 30% de proteína cruda.

La máxima proteína retenida se encontró con la dieta de 27% de proteína. Gutierrez el al. (1996a) encontraron la mejor proteína retenida cuando alimentaron gamitanas con una dieta de 25,94% de proteína y 2700 kcal de ED/kg de alimento. En un experimento con paco, Piaractus brachypomus, Gutierrez el al. (1996b) encontraron la mayor proteína retenida con una dieta de 29,8% de proteína bruta y 2700 kcal/kg de alimento.

En relación a la REP, son muy escasos o no existen trabajos realizados en gamitana, no obstante es importante comparar estos resultados con los encontrados en tilapia, especie tropical y de similar hábito alimenticio. Shiau y Huang (1989), encontraron que para tilapia híbrida, el máximo crecimiento fue obtenido con una dieta de 24% de proteína, siendo la REP de 2,99, que fue decreciendo conforme fue incrementándose el nivel de proteína de las dietas. Clark el al. (1990), demostraron que la tilapia roja puede ser criada hasta su tamaño mercable con una dieta de 20% de proteína. Con este nivel de proteína los autores obtuvieron una REP de 2,41, indicando una mejor eficiencia de utilización de la proteína, al compararlas con las dietas de mayor nivel de proteína. Shiau y Huang (1990), encontraron valores de 2,38 y 2,53 para la REP con dietas de 24% de proteína y 230 kcal de energía bruta/100 g y 21% de proteína y 310 kcal de energía bruta/100 g respectivamente, notándose una mejor REP cuando la dieta tuvo mayor nivel de energía. Santiago y Reyes (1991) alimentaron a la carpa cabezona, Aristichthys nobilis, con dietas isocalóricas (2,9 kcal de ED/g) y diferentes niveles dietarios de proteína; los autores observaron que la mayor REP se encontró con un nivel de 25% de proteína dietaría, disminuyendo a medida que se incrementaron los niveles de proteína.

El-Sayed y Teshima (1992) probaron diferentes niveles de proteína y energía en dietas para tilapia del nilo, Orechromis niloticus, y encontraron el más alto valor de la REP a un nivel de 45% de proteína y 3,0 kcal de energía bruta/g. A un nivel de 50% de proteína la REP disminuyó drásticamente. Similar decrecimiento de la REP fue encontrado cuando se incrementaron los niveles de proteína en otras especies de tilapia (Teshima el al. 1978, Siddiqui el al. 1988, Teshima el al. 1985, Mazid el al. 1979 y Jauncey 1982). Igual comportamiento fue encontrado en el presente estudio, disminuyendo la REP conforme fue incrementándose el nivel de proteína desde 25 hasta 33%.

De acuerdo con la literatura discutida, existe un amplio y variado rango de resultados cuando se usan diferentes niveles dietarios de proteína cruda en la alimentación de gamitana o peces de similares hábitos alimenticios como tilapia. En el presente estudio, niveles dietarios de proteína de 25, 27 y 33% mostraron los mejores rendimientos en términos de ganancia de peso, proteína retenida, relación de eficiencia proteica y energía retenida.

Es decir que el uso de cualquiera de estos niveles dietarios de proteína resultará en rendimientos estadísticamente similares.

222

Por lo tanto, bajo las condiciones del experimento y tomando en cuenta el costo de la proteína sobre la dieta, se puede concluir que el uso de niveles dietarios de 25 ó 27% de proteína cruda por la gamitana garantizarán un exitoso crecimiento.

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Rev. peru. biol. 17(2): 225 - 229 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Letalidad de hongos entomopatogenos ISSN 1561-0837

Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae) Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae) Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Venezuela cdra 35 s/n Ciudad Universitaria. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Pedro Castellanos: pcastellanoss@unmsm.edu.pe

Resumen Se evaluó la patogenicidad y virulencia sobre Dysdercus peruvianus de una cepa de Acremonium y una de Scopulariopsis, aisladas de adultos infectados de D. peruvianus procedentes de Mala, Provincia de Cañete.

También se evaluó una cepa de Beauveria sp. aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho. Los bioensayos se realizaron sobre ninfas del cuarto estadío de D. peruvianus y las concentraciones empleadas fueron 3,7x108, 1,9x108, 9,4x107 conidias/mL para Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp. respectivamente. Veinte días posteriores al tratamiento, los mayores porcentajes de mortalidad los causaron Beauveria sp. (83,3%) y Acremonium sp. (80%). Scopulariopsis sp. causo una mortalidad de 23,3%.

Acremonium sp. fue la cepa más agresiva con un tiempo de letalidad (TL50) 3,8 días.

Palabras clave: entomopatógeno, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, arrebiatado.

Abstract Presentado: 22/11/2009 Aceptado: 09/04/2010 Publicado online: 14/12/2010

We assessed the pathogenicity and virulence on Dysdercus peruvianus with a strain of Acremonium and one of Scopulariopsis isolated from infected adult D. peruvianus from Mala, Cañete, south of Lima. A strain of Beauveria sp., isolated from Schistocerca piceifrons peruviana from Ayacucho, was also evaluated. Bioassays were conducted on the fourth instar nymphs of D. peruvianus, and the concentrations used were 3,7 x108, 1,9 x108, 9,4 x107 conidia / mL for Beauveria sp., Acremonium sp. and Scopulariopsis sp. respectively. At 20 days after treatment, the highest mortality rates were caused by Beauveria sp. (83,3%) and Acremonium sp. (80%).

Scopulariopsis sp. caused a mortality of 23,3%. Acremonium sp. was the more aggressive strain with a lethal time (LT50) of 3,8 days.

Keywords: entomopathogenic, Dysdercus, Beauveria, Acremonium, Scopulariopsis, cotton stainer.

Introducción Los hongos entomopatógenos causan una alta mortalidad sobre sus hospederos (Lecuona et al. 2001, Thara et al. 2001, Liu et al. 2002). Algunos como los del género Metarhizium (Ascomycota), invaden directamente a su huésped a través de la cutícula por lo que son ampliamente utilizados en el de control biológico (Lubeck et al. 2008). Se han estimado cerca de 700 especies de hongos entomopatógenos en aproximadamente 90 géneros. Beauveria, Metarhizium, Lecanicillium e Isaria son los géneros fáciles de producir en masa y comercializados para control biológico. Sin embargo el grado de patogenicidad está en función de condiciones ambientales (Vega et al. 2009). El cultivo del algodón sufre el ataque de muchas plagas, siendo Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville, 1831, el “arrebiatado”, una de las más comunes (Beingolea, 1973).

El objetivo del presente trabajo fue evaluar tres cepas de hongos: Beauveria sp. cepa PR-11 y dos hongos aislados de insectos adultos de Dysdercus peruvianus.

Material y métodos Crianza de los insectos.- Adultos de Dysdercus peruvianus Guérin-Méneville, 1831 fueron recolectados de los cultivos de algodón de la localidad de Mala, Provincia de Cañete, al sur de Lima. Los insectos fueron mantenidos en envases con agua y alimentados con semillas de algodón y hojas de mandarina.

Las semillas y el agua fueron renovadas cada 3 días. Los huevos de D. peruvianus fueron colocados sobre semillas de algodón y recolectados cuidadosamente.

Aislamiento e identificación de hongos.- Insectos adultos recolectados en campo fueron mantenidos en cautiverio en condiciones de alta densidad para estimular la expresión de las infecciones latentes que pudieran traer del campo; muertos los Rev. peru. biol. 17(2): 225 - 229 (August 2010)

insectos, fueron sumergidos en una solución de hipoclorito al 5% por 1 minuto y luego se lavaron tres veces en agua destilada para ser colocados en placas petri con algodón húmedo. A partir de estos ejemplares se aislaron cepas de hongos que se conservaron en Agar Papa Dextrosa (APD) hasta su evaluación entomocida.

Los hongos fueron identificados en base a sus características morfológicas según Egorova (1980) y Barnet y Hunter (1998).

Además se empleó la cepa de Beauveria sp. PR-11 aislada de Schistocerca piceifrons peruviana procedente de Ayacucho (Pariona et al. 2007).

Multiplicación de los hongos.- La suspensión de conidias usadas como inoculo fueron obtenidas de los cultivos de 21 días de incubación, crecidas sobre frascos con APD en pico de flauta a temperatura de laboratorio. Las conidias fueron cosechadas de los frascos por raspado agregando una solución estéril de agua destilada con Tween 80 (0,1%). La concentración del inoculo fue calculada empleando la cámara de Neubauer.

Caracterización fisiológica de las cepas.- La caracterización fisiológica se realizó mediante la evaluación de producción de conidias y porcentaje de germinación.

Para la producción de conidias (esporulación) se inoculó 10 µL de la solución conidial con una concentración de 107 conidias/mL en placas petri con APD diseminándose en toda la superficie del medio con la ayuda de una espátula de Drigalsky esterilizada. Luego fueron mantenidas a temperatura de laboratorio durante 21 días; se utilizaron cuatro repeticiones para cada cepa. Transcurrido el tiempo se agregó una solución de 10 mL de agua destilada con Tween 80 al 0,1% y se dispersaron los conidios. Los conteos de conidios se realizaron en una cámara de Neubauer.

El porcentaje de germinación (viabilidad) se realizó en

225

Falconi et al.

placas petri conteniendo APD se marcaron 6 puntos en la superficie externa inferior de la placa. Se tomaron 5 µL de diluciones 10-4 de cada cepa de hongo preparada para la prueba de conteo de conidias (previa agitación) y se depositaron en los puntos marcados, a razón de 6 alícuotas por placa (cada alícuota es una repetición para cada cepa de hongo evaluado). Las muestras fueron mantenidas a 22 °C, después de las 24 horas se agregó azul de lactofenol para detener la germinación y dar contraste a las conidias. Cada sector de agar que contenía una alícuota fue cortado y colocado en un portaobjeto y cubierto con un cubreobjeto. El conteo se realizó en 5 campos para cada repetición.

Bioensayos en Dysdercus peruvianus.- Los bioensayos con ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus fueron realizadas en condiciones de laboratorio. La prueba de patogenicidad fue realizada por inmersión de 10 insectos en una suspensión conidial (108 conidia/mL) por aproximadamente 5 segundos. Para todos los tratamientos se empleo el mismo método de aplicación con tres repeticiones de 10 insectos. Los testigos fueron sumergidos en una solución de agua destilada estéril con Tween 80 al 0,1%.

El ensayo consistió de 4 tratamientos: (T1) PR-11, (T2) DperMa052B, (T3) DperMa053M, (T4) testigo.

Luego del tratamiento las ninfas fueron transferidas individualmente en un contenedor plástico (20 mL) usando un pincel fino. Cada envase fue tapado, y para proveer de ventilación a las ninfas se realizaron pequeños agujeros en las tapas de los envases. Las ninfas fueron alimentadas con hojas de mandarina y semillas de algodón. El alimento fue renovado cada 2 días. La mortalidad de las ninfas fue registrada diariamente durante 20 días. Las ninfas muertas fueron colocadas en cámaras húmedas para facilitar el crecimiento de micelio, comprobándose así que el individuo estaba infectado. Para el análisis estadístico se utilizó un diseño completamente al azar, los datos obtenidos de mortalidad fueron sometidos a un análisis de varianza (ANOVA), para lo cual el porcentaje de individuos muertos fue transformado al arcoseno. Posterior al análisis de ANOVA se aplicó el test de Duncan (p< 0,05) para comparar los promedios.

Tiempo de letalidad al 50 y 80% (LT50 y LT80).- En este ensayo se determinó el tiempo necesario para matar el 50% y el 80% de cada población ninfal experimental por medio de una tabla de mortalidad acumulada diaria durante 20 días. Se realizó un análisis de varianza (ANOVA), comparándose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de significación) (p<0,05).

Tasa de infección.- Se seleccionaron las ninfas muertas a lo largo del experimento y se colocaron en cámara húmeda para realizar un conteo de ninfas infectadas por el hongo y así hallar el porcentaje dentro de cada unidad experimental y tratamiento.

Se realizó un análisis de varianza (ANOVA) a los datos obtenidos comparándose los promedios mediante la prueba de Tukey (diferencia de significación) (p<0,05). La tasa de infección determinó el porcentaje de ninfas con confirmación de esporulación (micosis) al final del experimento.

Resultados y discusión Aislamiento e identificación de cepas.- De las 50 cepas de hongos aisladas, dos cepas fueron seleccionadas para evaluar su patogenicidad. Estas cepas fueron: Acremonium sp. DperMa052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M. La infección fúngica natural por posibles hongos entomopatógenos en los insectos

226

recolectados fue baja 9,8%. Esta baja frecuencia de infección encontrada también fue reportada por Shah et al. (1997) quienes señalan que en la República de Benin (África) entre 1990 y 1992, se mantuvieron bajo cría masiva más de 23000 insectos, y se obtuvieron 79 aislamientos siendo 8 de ellos de B. bassiana (0,03%) y 67 de Metharhizium flavoride (0,29 %).

Nuestros resultados permiten remarcar la presencia natural de hongos entomopatógenos y la factibilidad de obtener cepas fúngicas, a partir de insectos aparentemente sanos. Es importante destacar que los géneros Acremonium y Scopulariosis no fueron reportados anteriormente en el Perú como entomopatógenos y se desconoce sobre su distribución.

Conocidos hongos entomopatógenos como Beauveria spp. y Paecilomyces fumosoroseus no fueron aislados en nuestro trabajo, a diferencia de Samson et al. (1984) que si encontraron B. bassiana frecuentemente en insectos troglobios. Otro entomopatógeno como Metarhizium anisopliae tampoco fue encontrado. Esta especie solo tiene ocurrencia sobre coleópteros (Domsch et al.

1993).

Caracterización morfológica de los hongos Beauveria sp. cepa PR-11.- La cepa de Beauveria sp. presentó una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie semielevada. Se observó la formación de sinemas reportadas por Vargas (2003) para Beauveria bassiana y por Pariona (2007) para Beauveria sp. En el cultivo produjo un pigmento de color amarillo, que evidenció la producción de la toxina Bauvericina (Gómez 1998, Vargas 2003). También fueron observadas células conidióforas formando racimos, irregularmente densos.

El conidióforo se forma desde una base hinchada adelgazándose hacia la porción que sostiene la célula conidiófora, la cual se presenta en forma de zig – zag, las conidias se forman en cada punto de flexión. Las conidias son hialinas, ovoides, globosas, unicelulares y pequeñas. Estas características coinciden con las descripciones de Gómez (1999) y Bustillos (2001).

Acremonium sp. cepa DperMa-052B.- Presentó una colonia con micelios blancos de aspecto algodonoso y superficie elevada.

Produjo pigmentos de color liliáceo que se difundió en el medio.

Las hifas eran septadas, delicadas y hialinas, con conidióforos largos y delgados, que dan origen a microconidias hialinas, unicelulares y elipsoidales, reunidas en una cabezuela en el extremo distal del conidióforo; características del género Acremonium.

Scopulariopsis sp. cepa DperMa-053M.- Este hongo presentó una colonia con micelio marrón, superficie plana y crecimiento moderado. Produjo un pigmento de color mostaza que se difundió en el medio. Presentó condióforos generalmente ramificados o produciendo en el ápice racimos de conidias, dejando anelaciones en el extremo. Las conidias, llamadas en este caso anelosporas, fueron hialinas, unicelulares, globosas con la base truncada, producidas en cadenas basipetales.

Caracterización fisiológica del hongo Recuento de conidias.- Las tres cepas evaluadas presentaron una alta producción de conidias después de 21 días de sembrado.

Las diferencias en la producción de conidias de los tres hongos evaluados fueron altamente significativas (ANOVA, p<0,05), con valores mayores a 107 conidias/mL. La cepa de Beauveria sp. PR-11 presentó el valor más alto con 4,6x108 conidias/ mL, seguido de la cepa de Acremonium sp. DperMa-052B con Rev. peru. biol. 17(2): 225 - 229 (Agosto 2010)

Letalidad de hongos entomopatogenos

2,9x108 conidias/mL. El valor más bajo lo presentó la cepa Scopulariopsis sp. DperMa-053M con 2,2x107 conidias/mL. A partir de estos resultados podríamos considerar a Beauveria sp. PR-11 como la cepa más promisoria ya que en iguales condiciones de temperatura, humedad y tiempo de incubación produjo mayor cantidad de conidias.

que produjo sólo 16,67% de mortalidad, existiendo diferencias significativas. Al finalizar el estudio los tres hongos presentaron valores significativamente diferentes al testigo (Duncan, P<0,05; Tabla 1). No fue necesario aplicar la formula de Abbot para corregir los datos de mortalidad acumulada debido a que no se registro mortalidad en los testigos.

Los hongos evaluados presentaron valores altos de esporulación con un porcentaje de 92,24% para Beauveria sp. PR-11, 95,12% para Acremonium sp. DperMa-052B y 94,90% para Scopulariopsis sp. DperMa-053M. No se observaron diferencias significativas entre los porcentajes de esporulación (ANOVA, p<0,05). Los porcentajes de germinación obtenidos a las 24 horas coinciden con los valores considerados para el control de calidad de hongos entomopatógenos (85% en 24 h) señalado por Gómez (1998), para que al asperjar el hongo en el campo, tenga un rápido efecto sobre la plaga y un corto período de exposición a condiciones ambientales (Alean 2003).

Teniendo en cuenta los resultados de porcentaje de mortalidad, la cepa Beauveria sp. PR-11 fue la más virulenta sobre ninfas de D. peruvianus ya que obtuvo un mayor valor. Este resultado muestra una patogenicidad inespecífica del hongo, por no tener una relación con el hospedero de origen. Respecto a este hecho, Feng et al. (1994) señalan que en general cepas de B. bassiana, tienden a mostrar gran virulencia sobre su hospedante original o sobre especies cercanamente relacionadas, tal como lo reportado por Romaña y Fargues (1987), quienes observaron que solo las cepas aisladas a partir de Hemiptera fueron altamente patógenas a Rhodnius prolixus. Sin embargo Moorhouse et al. (1993) sugieren que la especificidad hospedero patógeno no es tan estricto; esto explicaría los resultados de alta virulencia presentada por la cepa heteróloga Beauveria sp. PR-11 aislada del ortóptero Schistocerca peruviana sobre las ninfas de D. peruvianus, así como fue el caso de una cepa aislada del lepidóptero Diatraea saccharalis que causó 97% de mortalidad sobre el hemíptero Triatoma infestans (Klug) (Lecuona et al. 2001).

Prueba de patogenicidad.- De los tres hongos evaluados, dos produjeron porcentajes de mortalidad superiores al 50% sobre las ninfas del cuarto estadio de D. peruvianus, con mortalidades promedio al finalizar el estudio de 83,3% para Beauveria sp. PR-

0,9

Los insectos muertos por el hongo Acremonium sp. DperMa052B presentaron una coloración oscura causada posiblemente por sustancias similares a la oosporeína, para el caso de infecciones con Beauveria (Lecuona 1990, Khachatourians 1996). Al realizar la cámara húmeda para determinar la tasa de infección por el hongo la recuperación no ocurrió sobre todos los cadáveres. Por esta razón, no hubo una relación proporcional entre los porcentajes de mortalidad y esporulación, lo que coincide con lo observado en otras especies de insectos (Rodríguez et al. 2006), resultando que la mortalidad por micosis (con confirmación de esporulación) es menor a la mortalidad real (coloración oscura).

0,8

Mortalidad %

0,7 0,6 0,5 0,4 0,3 0,2

0,1 0 1

2

3

4

5

6

7

8

9

10 11 12 13 14 15 16 17

Días Acremonium sp. DperMa-052B

Beauveria sp. PR-11

Testigo

Scopulariopsis sp. DperMa-052M

Figura 1. Mortalidad diaria causada por las cepas de los hongos evaluados sobre ninfas del 4to estadio de Dysdercus peruvianus.

11 y 80% para Acremonium sp. DperMa-052B. Scopulariopsis sp.

DperMa-053M presentó una mortalidad baja sobre el insecto que alcanzo solo el 23,3% de los insectos tratados (Fig. 1).

Al decimo día no se observaron diferencias significativas en las mortalidades producidas por las tres cepas evaluadas. Al decimoquinto día las cepa Beauveria sp. PR-11 produjo el 56,67% de mortalidad y Acremonium sp. DperMa-052B el 80%; siendo significativamente diferentes a Scopulariopsis sp. DperMa-053M

Esta menor capacidad de esporulación de Acremonium sp.

DperMa-052B podría indicar que la mortalidad fue causada por la actividad de alguna sustancia fúngica segregada durante la fase de ligero crecimiento vegetativo (Jaronski 1997, Inglis et al. 2001, Shah y Pell 2003) y que luego el hongo presenta dificultades para atravesar el tegumento y emerger a la superficie como pone de manifiesto el bajo porcentaje de insectos que mostraron micosis. Esta característica de una posible producción de toxinas, es interesante para su posterior investigación en el desarrollo de formulaciones de productos insecticidas. Es importante señalar que el hecho de no esporular no invalida a las cepas para ser empleadas como bioinsecticidas (Luna Rodríguez & Lecuona 2000). La baja mortalidad producida por el hongo Scopulariopsis sp. sobre el arrebiatado plantea la necesidad de

Tabla 1. Tasa de mortalidad total causadas por las cepas de Beauveria sp., Acremonium sp. y Scopulariopsis sp.

Tratamiento

Día 5

Día 10

Día 15

Día 20

%

arcsen

%

arcsen

%

arcsen

%

arcsen

PR-11 DperMa-052B DperMa-053M

43,33 56,67 6,67

0,72B 0,85B 0,26A

56,67 80,00 13,33

0,85B 1,11B 0,37AB

66,67 80,00 16,67

0,95B 1,11B 0,42A

83,33 80,00 23,33

1,15C 1,11C 0,50B

Testigo

0,00

0,00A

0,00

0,00A

0,00

0,00A

0,00

0,00A

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Duncan (P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).

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Falconi et al.

Tabla 2. Tiempo letal al 50 y 80% (TL50 y TL80) de la población de las cepas evaluadas Tratamiento

TL 50

TL 80

PR-11

5,6ª

19,2

DperMa-052B

3,8B

10

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05).

utilizar concentraciones de conidias más elevadas de este hongo a fin de obtener una mayor virulencia. El ensayo realizado en el presente estudio fue en condiciones de temperatura y humedad de laboratorio, sin embargo los resultados obtenidos fueron satisfactorios; donde las cepas Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B eliminaron al doceavo día post tratamiento entre 63 y 80% de la población tratada, respectivamente con concentraciones de 108 conidias/mL. Letalidad al 50 y 80% de la población (TL50 y TL80).Se realizó el análisis de varianza (ANOVA) a los hongos que alcanzaron mortalidad mayor al 50% que fueron Beauveria sp. PR-11 y Acremonium sp. DperMa-052B. En el análisis de varianza (ANOVA) el tiempo necesario para eliminar al 50% de la población es altamente significativo (p< 0,01). Siendo el TL50 de 5,6 días para Beauveria sp. PR-11 y de 3,8 días para Acremonium sp. DperMa-052B. Según el análisis de Tukey la diferencia entre las dos cepas es significativamente diferente, donde la cepa Acremonium sp. DperMa-052B, mostró ser más efectiva actuando en menor tiempo (3,8 días) en promedio (Tabla 2).

El tiempo necesario para eliminar el 80% de la población fue de 19,2 días para Beauveria sp. PR-11 y de 10 días para Acremonium sp. No se pudo realizar un análisis de varianza (ANOVA) para el TL80 debido a la falta de datos para el hongo Acremonium sp. DperMa-052B en el que solo en una de las tres repeticiones superó el 80% (Tabla 2).

Se observaron diferencias respecto a la agresividad de las cepas evaluadas, ya que cuando se determinó el tiempo de letalidad para el 50% (TL50) de la población tratada, Acremonium sp. necesitó sólo 3,8 días, mientras que Beauveria sp. necesitó de 5,6 días. Así mismo, el pico de mortalidad alcanzada por la cepa de Acremonium sp. (80%) fue sólo al décimo día post tratamiento, mientras que Beauveria sp. obtuvo la mayor mortalidad (83,3%) recién al vigésimo día post tratamiento. Esto demuestra que la cepa evaluada de Acremonium sp. es más agresiva que la de Beauveria sp.; sin embargo, la cepa que presento mayor virulencia fue el hongo Beauveria sp. si consideramos el porcentaje de mortalidad alcanzada sobre D. peruvianus.

Tasa de infección.- La aparición de micelio ocurrió a partir de las 48 horas de muerte del insecto al ser colocado en cámara

húmeda. Cuando el hongo esporuló en los cadáveres de las ninfas del arrebiatado, adquirieron un aspecto pulverulento. Según el análisis de varianza (ANOVA), la variable ninfas infectadas presentó valores altamente significativos (p<0,01) para Beauveria sp.

PR-11, mientras que para los hongos Acremonium sp. DperMa052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M el valor de esta variable fue significativo (p<0,05). Para la variable ninfas infectadas el tratamiento Beauveria sp. PR-11 fue la que causo el mayor porcentaje de ninfas infectadas (96,3%), siendo significativamente diferente a los tratamientos Acremonium sp. DperMa-052B y Scopulariopsis sp. DperMa-053M, en los que los porcentajes de infección fueron de 37,14% y 33,3% respectivamente (Tabla 3).

La cepa de Beauveria sp. mostró una mayor capacidad de esporulación en comparación a los otros dos hongos evaluados sobre los cadáveres de D. peuvianus, este comportamiento observado tiene una importancia practica para la aplicación del hongo como bioinsecticida ya que si las condiciones son apropiadas, podría incrementar la densidad del propágulo infectivo en el campo, trasmitiendo el inóculo horizontalmente y prolongar el tiempo de infección (Ayasse & Paxton 2002).

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Tabla 3. Tasa de infección de los hongos evaluados Cepa

Tasa de infección %

ANOVA (P<0,05)

Sig.

DE

Rango

PR-11

96,297

s

A

6,414

88,89 - 100,00

DperMa-052B

37,143

s

B

7,561

28,57 - 42,86

DperMa-053M

33,333

s

B

34,171

0,00 – 50,00

Valores con la misma letra no presentan diferencias significativas según el análisis de Tukey(P< 0,05). ANOVA (P< 0,05). Sig. = Significancia. s = significativo

228

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Falconi et al.

230

Rev. peru. biol. 17(2): 225 - 229 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Marine bacteria isolated from ISSN Gulf 1561-0837 of Mexico

Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México Alejandra Cetina1, Adriana Matos1, Gabriel Garma, Helena Barba2, Rosario Vázquez3, Armando Zepeda-Rodríguez4, David Jay3, Víctor Monteón1 and Ruth López-A1* 1 Centro de Investigación en Enfermedades Tropicales, Universidad Autónoma de Campeche, Av. Patricio Trueba s/n Col. Lindavista C.P.24090, Campeche, Camp.

México.

2 Arqueología subacuática, Instituto Nacional de Antropología e Historia, C.P.24030, Campeche, Camp. México.

3 Instituto Nacional de Cardiología “Ignacio Chávez”, C.P.14080, D.F. México.

4 Facultad de Medicina, Universidad Nacional Autónoma de México, C.P.04510, D.F. México. * Corresponding author: Tel y FAX: (00) (981) 8130176 E-mail Ruth López: ruthloalcantar@yahoo.com.mx

Presentado: 19/03/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract Currently there is a need for new antibiotics with an alternative mode of action and new chemical structures.

Bacterial pathogens are gradually becoming more resistant to conventional antibiotics, generating an emergence of infectious diseases and they are becoming a great problem in the field of public health. In this study, seven different isolated bacteria were obtained from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campeche, Mexico. They were substance producers which inhibit growth of human pathogens like Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa and one of them was a polymer producer on peptone and glucose culture. They were characterized phenotipically by means of morphological techniques and physiologically by conventional tests. Four of them were Gram-positive bacteria and the Scanning Electron Microscope analysis revealed their size between 0.6 – 1.5 µm. One of seven marine strains, Gram negative, yellow pigmented, slightly curved rods, was identified as Pseudoalteromonas sp. on the analysis of the gen16S rRNA sequence.

Keywords: marine bacteria, marine antibiotic, Pseudoalteromonas, resistant pathogens.

Resumen Hoy en día existe la necesidad de encontrar antibióticos con nuevas estructuras químicas y modos de acción alternativos. Se ha observado que bacterias patógenas comunes progresivamente desarrollan resistencia al tratamiento con antibióticos tradicionales, surgiendo y resurgiendo enfermedades infecciosas que generan un gran problema en salud pública. En este estudio, se obtuvieron siete colonias bacterianas pigmentadas de agua de mar y de sedimento marino procedente de las costas de Campeche, México. Las colonias aisladas produjeron sustancias que inhibieron el crecimiento de bacterias patógenas a humanos como Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa. Las bacterias marinas fueron caracterizadas fenotípicamente de acuerdo a su morfología microscópica y por pruebas fisiológicas convencionales. Cuatro de los aislados resultaron ser bacterias Gram positivas y las otras tres fueron Gram negativas. Cuando se observaron por microscopía electrónica de barrido, su tamaño aproximado fue entre 0,6 – 1,5 µm. Uno de los aislados fue una colonia amarilla con bacilos cortos Gram negativos y ligeramente curvos, identificado por la secuencia del gen16S rRNA como Pseudoalteromonas sp.

Palabras clave: bacteria marina, antibiótico, Pseudoalteromonas, patógenos resistentes.

Introduction Currently emerging and reemerging infectious diseases are a major problem in public health and global economies. They are caused by different types of infections such as drug – resistant infections, mostly involving bacteria, and many emerging pathogens are increasing significantly over time (Jones et al.

2008) because they are becoming progressively more resistant to conventional antibiotic compounds. For example, Pseudomonas aeruginosa has been reported as an opportunistic pathogen and one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to many antimicrobial agents (Kollef 2005, Depardieu et al. 2007). In Staphylococcus aureus, virulence and antibiotic resistance are contributing to its emergence as leading overall cause of nosocomial infections in both nosocomial and outside the hospital setting (Lowy 2003, Livermore 2004).

Therefore, there is a need for a great variety of substances with antibiotic activity, a different mode of action and chemical structures. On the other hand, the chemical drugs synthesis has been a good option; however the diversity of microorganisms and their secondary metabolites is unrivaled and unmatched in medical significance (Fenical 1993). Microorganisms are a prolific source of structurally diverse bioactive metabolites and have yielded some of the most important products of the pharmaceutical modern industry (Cragg & Newman 2001).

Although marine organisms do not have a significant history of use in traditional medicine, in the last years marine microRev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (August 2010)

organisms have become an important point of study in search of novel microbial products showing antimicrobial activities, antiviral, immunosuppressives, enzyme inhibitor metabolites, receptor antagonists, antitumor activities and anticoagulant properties (Carte 1993, Jensen & Fenical 1994, Reichenbach 2001). Marine natural products contain a wide range of novel antibiotics with unique complex structures not present in the terrestrial environment. The isolation of highly brominated compounds illustrates that marine bacterias have common mechanisms to incorporate bromine or other halogens into organic compounds that can potentially lead to enhance bioactivities (Bernan et al. 1997).

Until recently, microbiologists were greatly limited in their studies of natural microbial ecosystems, because of disability to cultivate microorganisms out of their environment. Today, the bacterial growth from marine sediment takes place and it is well known (Kaeberlein et al. 2002) and procedures based in the extraction of nucleic acid from environmental samples have permitted the identification of microorganisms through the isolation and sequencing of ribosomal RNA o rDNA (Handelsman et al. 1998). Therefore, the recent development of procedures for cultivation and identifying microorganisms has aided microbiologists in their assessment of the earth’s full range of microbial diversity (Munn 2004).

Their metabolic and physiological capacities allow microorganisms to survive virtually across all environmental conditions found in the Earth. The adaptation of bacteria to diverse marine

231

Cetina et al.

habitat can determine the special skills for the production of unique secondary metabolites (Bernan et al. 1997). The microorganisms can even show properties different from terrestrial known species. For example the Gram positive marine halophilic bacteria Actinopolyspora AH1, isolated from the west coast of India, showed resistance or tolerance to some antibiotics and good antibacterial activities against Gram positive bacteria (Kokare et al. 2004).

In this work, seven strains were isolated from offshore seawater and sediment of the Gulf of Mexico from Campeche. They were substance-producers which inhibit growth of drug-resistant human pathogens like Staphylococcus aureus and Pseudomonas aeruginosa species.

Material and methods Isolation and culturing of the microorganisms The microorganisms were obtained of seawater and sediment samples from the Gulf of Mexico, Campeche. Samples were collected 10 m of depth and 32 Km offshore, in November of 2007. The salinity was 3,8% and the pH 8.0. The sediment and water samples were collected in sterile 50 mL conical tubes.

Samples were kept cool during the expedition and processed as soon as possible until our return to the laboratory.

Approximately 50 mg of wet sediment or 1 mL of seawater sample were used to inoculate agar plates supplemented with 2 g.L-1 sodium caseinate, 0.1 g.L-1 asparagine, 0.001 g.L-1 ferrous sulfate and 0.075 g.L-1 ferric citrate dissolved in natural seawater.

The final pH of the medium was adjusted to 8.0 before sterilization. Agar medium was prepared with 100% natural seawater sterilized by filtration. The inoculated plates were incubated at 28 oC for three weeks. After isolation, the colonies were purified by streak plate method and kept in 30% glycerol diluted in seawater-medium at –70 °C and recultured as required.

Culture conditions.- The isolated colonies were cultured for 72 h in 50 mL of YPG medium, consisting of: 4 g.L-1 yeast extract; 5 g.L-1 casein peptone and 10 g.L-1 glucose; 2 g.L-1 NaNO3; 0.01 g.L-1 FeSO4; 0.5 g.L-1 K2HPO4; 0.5 g.L-1 MgSO4 on filtered natural seawater and adjusted pH 8.0. These cultures were shaken at 150 rpm and 28 oC. Starter cultures were generated by inoculated 0.5 mL of subcultures from frozen culture (medium plus 30% glycerol) and grown under the same conditions. The effect of the composition of the kind of water used for cultivation was determined using YPG medium dissolved in natural seawater, artificial seawater or distiller water.

Crude extract.- Marine bacterial cells were separated from the spent broth by centrifugation (at 3000 g for 15 min at 4 °C) and washed twice with sterile natural seawater. Two grams of biomass were resuspended in 10 mL of PBS and sonicated. Spent broth and crude extract was tested for antimicrobial activity.

Determination of antimicrobial activity Antibacterial activity was tested against clinical pathogen which included: Gram positive bacteria Staphylococcus aureus ATCC 25923, Staphylococcus aureus S clinical isolate sensible to ampicillin (AM), ceftazidime (CAZ), cefataxime (CXM), gentamicin (GM) and Staphylococcus aureus R MRSA clinical isolate resistant to AM, GM, CAZ and Gram negative bacteria such as Pseudomonas aeruginosa R clinical isolate resistant to cefataxime (CTX),amikacin (AN).

232

Paper disks impregnated with 20 μL of crude extracts or spent broth free of cells were used for antimicrobial activity assay using the conventional diffusion plate method. Inhibition zones around the disk indicated antibacterial activity which was measured after 24 h of incubation. Different antibiotics (ampicillin (AM-10), ceftazidime (CAZ-30), vancomycin (VA-30), amikacin (AN-30), cefataxime (CTX-30), imipenem (IPM-10), cefurox (CXM-30), sulfamethoxazole with trimethoprim (SXT), gentamicin (GM-120) were used as positive or negative controls in the plates. For antibiotic sensitivity the isolated (MS-3/48) was tested on YPG agar in natural seawater plates and antibiotics IPM-10, CTX-30, AN-30, CF-30 from commercial BD BBLTM Sensi-DisksTM Antimicrobial Susceptibility Test Discs were used. The determinations were performed at least thrice and the averages of the values are reported.

Pigment extraction in acetone-methanol from strain (MS3/48).- We selected the isolated (MS-3/48) and it was harvested by centrifugation. Yellow pigment was extracted from the cells with acetone-methanol (7:2 volume in volume) at 4 °C for 12 h in dark (Du et al. 2006). After that the extract was evaporated off in vacuum below 30 °C. The concentrate extract was tested for antimicrobial activity bioassay and methanol (5%) was also used as a negative control.

Determination of cell dry weight.- A 25 mL amount of culture marine bacteria was filtered throughout 0.45 μm membrane (millipore) under vacuum, the mass retained on the filter was washed with 25 mL of sterile natural seawater. The washed cells were dried in a microwave oven at constant weight and weighed. Every determination was performed at least twice and the averages of the values are reported.

Biochemical test.- Additional biochemical tests were carried out on one of seven isolates (MS-3/48) using API 20NE and API50 CH test kit (bioMérieux) as described by the manufacturer, with the exception that the strain was suspended in sterile natural seawater.

PCR amplification of the 16S RNA gene Amplification of the 16S ribosomal DNA (rDNA) sequence of strain MS-3/48 was carried out. First, 10 to 20 ng of purified genomic DNA was amplified in 50 μL of a reaction mixture consisting of 20 mM Tris-HCl (pH 8.4), 1,5 mM MgCl2, 200 μM of each dNTP and 2 U of Taq DNA polymerase. The PCR primers used for amplification forward(5’ –CTYAAAKRAATTGRCGGRRRSSC- 3’ , E. coli positions 909-932) and reverse (5’ – CGGGCGGTGTGTRCAARRSSC - 3’ , E. coli positions 1383 – 1404) at a final concentration of 0.2 μM as was described

by Rivas (2004). PCR conditions were as follows: pre-heating at 95 oC for 5 min. The thermal profile consisted of 35 cycles of denaturing at 95 oC for 1 min; this was followed by an annealing step at 55 oC for 2 min and extension at 72 oC for 1 min, and a final extension at 72 oC for 7 min.

The amplified product was checked by gel electrophoresis and a 400 bp DNA band was excised and purified using the DNA extraction kit Quiagen. The sequence reaction was performed on a Perkin-Elmer Genetic Analyzer 310. The primers used were the same employed in the PCR amplification. The sequence obtained was compared against those in data bank using a BLAST program.

Rev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (Agosto 2010)

Marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

(a)

(b)

(c)

(d)

Figure 1. Scanning electron micrographs showing general morphology of marine isolates. a) strain MS-1/48 x 10,000, b) strain MS-3/48 x 5,000, c) strain MS-6/48 x 10,000, d) strain MS-7/48 x 5,000.

showed to be substance-producers which inhibited growth of the bacteria pathogens S. aureus and P. aeruginosa. The marine strains, (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-5/48) and (MS-6/48), showed a marked activity against Gram positive S aureus bacteria, but isolates (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-7/48) besides showed activity against Gram negative P. aeruginosa, although none of seven strains revealed activity against E. coli.

Scanning electron microscopy For scanning electron microscope, four isolates (named MS1/48, MS-3/48, MS-6/48 and MS-7/48) were fixed at 4 °C for 1 h in 2.5% glutaraldehyde diluted in Millipore- filtered sea water, washed in the same water, post-fixed at 4 °C for 30 min in 1% OSO4 in sea water. The sample was filtered through a 0.22-μ-pore-size filter. The filters were serially dehydrated with increasing ethanol concentrations (twice for 10 min in each stage) and dried at critical-point. The samples were mounted on scanning electron micrograph stubs, splatter coated with gold and viewed on a Zeeis DSM- 950 scanning electron microscope.

They were pigmented colonies and the strains (MS-1/48), (MS-2/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) were Gram positive cells and the strains (MS-3/48), (MS-4/48) and (MS-5/48) were Gram negative cells (Table 2).

When marine bacteria were grown in liquid YPG medium they exposed good growth after 48 h in presence of natural seawater or artificial seawater but non in YPG dissolved in distiller water.

Results Under isolation method evident growth of marine bacteria appeared on seawater agar plates after three weeks of incubation.

During the course of screening for antimicrobial activity, 400 marine strains were isolate and 48 (12%) showed to be pigmented strain. Seven (14.5%) out of 48 pigmented strains reveled antimicrobial activity against test bacteria as consequence only them were selected and named (MS-1/48, MS-2/48, MS-3/48, MS-4/48, MS-5/48, MS-6/48 and MS-7/48). Table 1 shows the antimicrobial activities from marine isolates bacteria. They

Observations on light microscopy revealed that strain MS2/48 was rod-shaped and the strains (MS-4/48) and (MS-5/48) were coccus- shaped cells. Scanning electron microscopy of isolated (MS-1/48), (MS-3/48), (MS-6/48) and (MS-7/48) showed the general morphology of cells and size (Fig. 1). Cells from strains (MS-1/48) (1a) and (MS-3/48) (1b) confirmed to

Table 1. Antimicrobial activity against reference human pathogen strains.

Zone of inhibition (mm)a

a e

Isolated marine strains

S. aureus ATCC 25923

S. aureus S

MS-1/48 MS-2/48 MS-3/48 MS-4/48 MS-5/48 MS-6/48 MS-7/48

0 0 15 12 13 20 14

9 10 14 13 16 17 16

b

S. aureusc MRSA

E. coli ATCC 25922

P. aeruginosa Sd

P. aeruginosa Re

9 12 19 13 16 16 16

0 0 0 0 0 0 0

0 0 10 9 9 9 13

0 0 10 8 0 0 13

Diameter of inhibitions zone; bClinical isolated sensible to AM, CAZ,CXM, GM; cClinical isolated resistant to AM, GM, CAZ; dClinical isolated sensible to CAZ; Clinical isolated resistant to CTX, AN

Rev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (August 2010)

233

Cetina et al.

Table 2. General morphology characteristics of isolated marine strains.

Isolated marine strains

Pigment of strain

Gram stained

Morphology

Sized (µm) SEM

MS-1/48 MS-2/48 MS-3/48 MS-4/48 MS-5/48 MS-6/48 MS-7/48

Violet Red Yellow Pink Pink Pink Pink

(+) (+) (-) (-) (-) (+) (+)

Rod-shaped Rod-shaped Rod-shaped Coccus Coccus Coccus Coccus

1,08 – 1,48 ND 0,6 – 1,5 ND ND 0,83 – 1,48 0,65 – 1,0

Table 3. Conventional test (API 20NE) for MS-3/48 Gram negative.

ND not determined

be rod-shaped while cells strains (MS-6/48) (1c) and (MS-7/48) (1d) were coccus- shaped bacteria and ranged 0.65 to 1.5 µm in size. Besides, when isolated (MS-3/48) grew on glucose and peptone medium was polymer- producer and it was observed with SEM to bacterium encase in extracellular matrix material as shown in Figure 1b, similar to microorganims that grow in bofilms.

Data of antimicrobial capacity against target bacteria were the criteria to select isolated (MS-3/48) for molecular analyses and API20 NE, API50 CH test.

The API20 NE test exhibited strain (MS-3/48) to be nitrate reductase negative, oxidase positive, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3). From 50 substrates and derivates only weak D-glucose utilization was observed in the API50 CH test (data not shown) and showed to be resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) tests.

By separating the bacterial cells from the spent broth and the yellow pigment from the cells we were able to investigate the intracellular or extracellular antimicrobial activity. Crude extracts were prepared from sonicated biomass and then antimicrobial activity assay was performed indicating that antibiotic capacity

NO3

(-)

TRP

(-)

GLU

(+)

ADH

(-)

URE

(-)

ESC

(+)

GEL

(+)

PNG

(-)

OX

(+)

GLU A

(+)

CIT A

(+++)

(-) not growth; (+) weakly growth; (+++) good growth NO3, potasic nitrate; TRP, L-tryptophane; GLU, D-glucose oxidation; ADH,Larginine; URE, Urea; ESC, ferric citrate esculin; GEL, gelatin; PNG, 4-nitrophenilD-galactopiranoside; OX, oxidase; GLU A, glucose assimilation; CIT A, citrate assimilation.

resided in biomass but not in spent broth free of cells or in the pigment of cells (data not shown).

In order to approach the genus to which the isolated cells could belong, we carried out 16S rRNA gene - PCR based method. When the BLAST was performed the sequence of the marine bacteria showed to be a part of bacterial species most closely related to Pseudoalteromonas sp. revealed 97% of similarity (Fig. 2).

Discussion Marine bacteria showing antibacterial activities have been described for more than 50 years (Rosenfeld & Zobell 1947).

However, at present, the literature in México about microbial diversity of our coast is disperse or scarce particularly in relation to microorganisms producers of antimicrobial agents against

Pseudoalteromonas sp. LC5 16S rRNA gene, strain LC5 Bacterium SPE1 16S ribosomal RNA gene, partial sequence marine bacterium P6 16S ribosomal RNA gene, complete sequence marine bacterium O1 1 16S ribosomal RNA gene, complete sequence Pseudoalteromonas sp. LS3 16S ribosomal RNA gene, complete sequence uncultured bacterium isolate CWISO5 16S ribosomal RNA gene, parlial sequence Pseudoalteromonas sp. A25 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. NJ6- 3- 1 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. O-79 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Bacterium K2- 890 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. X 153 16S rRNA gene, isolate X 153 marine bacterium PWF3 small subunit ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. A22 16S ribosomal RNA gene, partial sequence Pseudoalteromonas sp. A3 165 ribosomal RNA gene, partial sequence Bacterium CWISO13 16S ribosomal RNA gene, partial sequence P. piscicida 16S rRNA gene [ATCC 1 50 57] Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, partial sequence, strain: 0-7 Pseudoalteromonas piscicida gene for 16S ribosomal RNA, parlial sequence, strain:IAm 129 32 Pseudoalteromonas sp. SOMBO50 partial 16S rRNA gene, isolate SOMBO 50 Pseudoalteromonas sp. GA S9 16S ribosomal RNA gene, complete sequence M93/C43 g-proteobacteria l 3 leaves

Pseudoalteromonas sp. P12 16S ribosomal RNA gene, complete sequence

g-proteobacteria l 3 leaves

Figure 2. Dendogram of the relatedness of strain MS-3/48 with several Pseudoalteromonas species based on the 16S rDNA sequences. The Blast tree was constructed by neighbor joining analysis.

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Rev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (Agosto 2010)

Marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

human bacterial pathogens. In this study we have isolated and selected seven strains from offshore seawater and sediment in Campeche, México. They were Gram positive and Gram negative bacteria and showed antimicrobial activity against two bacteria reported as leading pathogen S. aureus and P. aeruginosa (Table 1). Therefore, these antimicrobial marine agents could be an important therapeutic alternative particularly those directed against multiresistant Gram negative or Gram positive bacteria in hospitals. On the one hand, infections due to S. aureus are highly prevalent in pediatric patients and healing options are limited (Isnansetyo & Kamei 2003, Depardieu et al. 2007). On the other hand, Gram negative P. aeruginosa has been reported as one of the most common causes of nosocomial infections by the intrinsic resistance to almost all available antimicrobial agents (Livermore 2004, Kollef 2005, Depardieu et al. 2007).

During antimicrobial spectrum determination from marine bacteria it was perceived that the Gram negative human bacterial pathogens were not as susceptible to marine antagonists as were the Gram positive human bacterial pathogens; noted by inhibition zone against P. aeruginosa or E. coli, it was smaller than obtained against S. aureus as is shown in Table 1, a fact noted in accordance with the general observations made in marine microorganisms (Rosenfeld & ZoBell 1947, Saadoun et al. 1999, Basilio et al. 2003).

Besides they confirmed their marine nature because the marine isolated did not expose growth in the YPG medium dissolved in distilled water which indicated the dependence on seawater.

In this report, the seven isolates pigmented were bioactive compounds producer strains (Table 2). In accordance with this, it is a recognized fact that a likely association exists between pigments and toxic activity in several marine pigmented heterotrophic bacteria; for example, a number of biosynthetic enzymes involved in synthesis of inhibitors compounds were identified for pigment synthesis in Pseudoalteromonas tunicata (Lichstein & van de Sand 1945, Holmström et al. 1996, Egan et al. 2002).

However, when we tested yellow pigment of strain (MS-3/48) against target pathogen bacteria, no antimicrobial activity was observed indicating that pigment was not the antimicrobial compound against target bacteria.

During observation with light and electron microscopes these marine bacteria were found to be coccus and rod-shaped cells and ranged from 0.65 to 1.5 µm of size (Figs. 1 a, b, c, d) according to dimensions of the representative marine prokaryotes (Munn 2004).

On the other hand, some marine bacteria can also produce compounds as exopolymers to provide a means by which bacteria can adhere to surfaces and grow in biofilm (Holström & Kjelleberg 1999). We report a rod-shaped bacterium (strain MS-3/48) which was also producer of exopolymer as is shown in Fig. 1b. Our results may suggest that isolated MS-3/48 is biofilm-forming bacterium and its extracellular polymeric compound helps the cell to avoid nutrient- depleted environments, which could enhance the chances for other marine organisms to survive in specific marine habitats as it was described for marine bacteria genus Pseudoalteromonas by Bowman (2007).

The crude extracts from biomass showed antibiotic activities against S. aureus and P. aeruginosa but non in pigment extracted

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from the cells or in the spent broth free of cells suggested that biological compounds with antimicrobial capacity were into the cells or it may be adhered to extracellular polymeric matrix close to the cells as describe in a marine Chromobacterium by Andersen et al. (1974).

On the other hand, phenotypic analysis showed that the cells from isolated MS-3/48 were Gram negative bacteria, aerobic, rod shaped cells, 0.65 - 1 µm long, yellow pigmented cells, oxidase positive and nitrate reductase negative; sodium ions are essential for the growth of these cells. Moreover, it was characterized by hydrolisis of gelatine, citrate assimilation positive but weak glucose oxidation (Table 3) and it was resistant to imipenem (IPM), cefalotina (CEP), amikacine (AMK) test. In addition, the isolates (MS-3/48) observed some characteristics of marine bacteria genus Pseudoalteromona as gelatinase activity, weakly utilization of D-glucose and positive for oxidase as was reported

by Ivanova et al. (2004) and Bowman, (2007). The 16S RNA gene sequence analysis and Blast queries against the latest release of the bacteria division of GeneBank ranged from 97% among Pseudoalteromonas sp. genus. In conclusion, mexican offshore may offer an opportunity of biological resource for antimicrobial therapeutic agents.

Acknowledgments This study was supported by funds from PROMEP NºPROMEP/103.5/04/833. We thank Pilar Luna Erreguerena, Subdirectora de Arqueología Subacuática, Instituto Nacional de Antropología e Historia.

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Rev. peru. biol. 17(2): 231 - 236 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Diversidad de bacterias con capacidad de degradarISSN hidrocarburos 1561-0837

Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci Universidad Nacional de la Patagonia San Juan Bosco. Centro de Estudios e Investigación en Microbiología Aplicada (CEIMA), Facultad de Ciencias Naturales.

Ruta Provincial Nº 1 4km Comodoro Rivadavia (CP 9000), Chubut, Argentina.

Email Graciela Pucci: granapu@unpata.edu.ar

Resumen En el presente trabajo se estudiaron las comunidades bacterianas aisladas de agua de mar y sedimentos intermareales de Caleta Córdova, norte de Comodoro Rivadavia, Argentina. Tres sitios fueron muestreados estacionalmente entre los años 2005 y 2006; el primer sitio fue una playa pública, el segundo sitio cerca de un puerto pesquero y el tercero cerca de una boya de toma de petróleo. Las comunidades bacterianas fueron determinadas en base a las diferencias en la composición de ácidos grasos de membrana, las bacterias fueron identificadas por medio del Sistema Sherlock MIDI, y el potencial de las comunidades para la utilización de hidrocarburos por la mineralización de gasoil, petróleo, kerosene, aceite lubricante y nafta. Las mineralizaciones evidenciaron la capacidad de los microorganismos para la degradación de hidrocarburos en dos de los sitios estudiados. Se aislaron 251 cepas de las que se lograron identificar 124 correspondientes a 24 géneros y 40 especies; la más frecuente fue Pseudoalteromonas.

Palabras claves: contaminación, biorremediación, bacterias marinas, FAME, Patagonia.

Abstract

Presentado: 12/02/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Inter-tidal sediments and marine water from Caleta Córdova, a beach in the north of Comodoro Rivadavia, Argentina, were analyzed. Three sites were sampled each season between 2006 and 2006. The first site is a public beach, the second site is near a fishing port and the third one near an oil buoy. Bacterial communities were determined based on differences in the composition of membrane fatty acids, identification of bacteria were using the MIDI Sherlock system, and the potential of communities for the use of hydrocarbons through the mineralization of gasoline, kerosene, diesel, crude oil and mineral oils. Mineralization showed a capacity of the microorganisms to use the hydrocarbons in only two sites of study. Of 251 strains were analyzed and the system could identify 24 genera and 40 species in only 124 strains. The rest of strains were not found in Sherlock data base (version 6.0). Pseudoalteromonas was the genus that was more frequently isolated.

Keywords: pollution, bioremediation, marine bacteria, petroleum contamination, FAME, Patagonia.

Introducción Comodoro Rivadavia, conocida en Argentina como la capital del petróleo, es una ciudad donde se desarrolla una gran actividad petrolera; sin embargo no se cuenta con refinerías, por lo que el transporte de petróleo es intenso y la posibilidad de contaminación marino y costera es un riesgo permanente.

Caleta Córdova se encuentra a unos 20 km al norte de la ciudad Comodoro Rivadavia en el Golfo San Jorge. Las playas de Caleta Córdova se caracterizan por ser utilizadas con diferentes fines. En la zona sur se realiza la carga de petróleo crudo en las embarcaciones de transporte por medio de una monoboya localizada a unos 4 km mar adentro. En el centro de la caleta se encuentra el puerto, donde se realizan actividades relacionadas con la pesca y extracción de mariscos. La zona norte es utilizada con fines recreativos durante la época de verano debido a su gran extensión y ausencia de actividad industrial.

La biorremediación es una técnica de recuperación de sitios impactados que utiliza tecnologías las cuales estimulan la biodegradación del contaminante por procesos biológicos, su objeto es minimizar las consecuencias de un derrame. Estos procesos de biodegradación pueden ser llevados a cabo por la microbiota autóctona de la zona contaminada o por microorganismos adicionados. En ambos casos, lo que se consigue es una biotransformación de sustancias peligrosas en sustancias menos toxicas o inocuas (Van Hamme et al. 2003). La selección de una determinada tecnología de biorremediación esta condicionada por múltiples factores, como por ejemplo, el tipo de microorganismos presentes en el medio, las condiciones del Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (August 2010)

compartimiento contaminado (temperatura, oxigeno, energía, etc.), la concentración y la toxicidad de los contaminantes entre otros (Van Hamme et al. 2003).

Algunas bacterias marinas poseen capacidad de utilizar hidrocarburos como fuente de carbono y son la mejor opción en los derrames de petróleo en zonas costeras (Head y Swannell 1999). La biodegradación natural por parte de las bacterias nativas puede ser estimulada por el agregado de fertilizantes y oxígeno (Atlas 1991, Swalnnel 1996).

El presente trabajo, fue realizado entre el año 2005 y 2006, sirvió de línea de base para las tareas de recuperación de un impacto producido el 26 de diciembre del 2007. El propósito de nuestra investigación fue: (i) conocer la diversidad de la comunidad bacteriana cultivable con la utilización de los ácidos grasos de membranas bacterianas (FAMEs), y (ii) si la comunidad bacteriana es capaz de utilizar el petróleo y sus destilados, nafta, kerosene, gasoil y aceite lubricante como fuente de carbono y energía e (iii) identificar los miembros cultivables de la comunidad bacteriana determinadas por FAMEs. Material y métodos Toma de muestra.- Se tomaron tres muestras de agua de mar (M) del litoral de Caleta Córdova y tres muestras de sedimento (S) del área intermareal a una profundidad de 10 a 30 cm. Los sitios de muestreo fueron tres. El primero ubicado en la zona norte (M1 y S1; 45°44,384’S – 67°22,633’W), lugar que es utilizado para recreación en verano. El segundo en la zona del puerto (M2 y S2, 45° 45,146’S – 67°22,299’W) y el tercero en

237

Pucci et al.

la región sur (M3 y S3, 45°45,651’S – 67°22,278’W) donde se ubica una monoboya de carga de petróleo. En cada sitio se tomaron muestras en las cuatro estaciones del año entre el año 2005 y 2006. Los parámetros abióticos de la zona fueron 1600 – 1700 mgL-1 para cloruro, 2500 – 2700 mgL-1 para sulfato, para bicarbonato 80 – 100 mgL-1, para calcio 360 – 400 mgL-1 y 1100 – 1200 mgL-1 para magnesio. No se detectaron hidrocarburos totales de petróleo (EPA 418) en las muestras colectadas.

efectuando una saponificación con alcohol metílico-hidróxido de sodio-agua (150 mL: 45 g: 150 mL) seguida de una metilación con ácido clorhídrico 6N y alcohol metílico (325 mL: 275 mL) y a continuación una extracción con n-hexano-metil térbutil éter (1:1) y lavado con hidróxido de sodio-agua (10,8 g – 900 mL) de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificación (MIDI Newark, Del., USA). Las muestras fueron almacenadas a -20 °C hasta su análisis.

Recuentos bacterianos.- Se realizó el recuento en placa en medio para bacterias heterótrofas (BRN) (tripteína bacteriológica 5 g, extracto de levadura 1 g, K2HPO4 1 g, (NH4)2SO4 2 g, agar- agar 15 g, agua de mar estéril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). La incubación se realizó a 28 °C (Brown & Leff 1996) durante 20 días en oscuridad. Para bacterias degradadoras de hidrocarburos (BDH) se utilizó la técnica de diseminación en superficie en medio mineral con el agregado de 30 µL de una mezcla 1:1 de petróleo gasoil (MM-PGO) por placa según lo propuesto por Pucci y Pucci en 2003, la temperatura de incubación fue de 28 ºC por 20 días.

Los ácidos grasos se determinaron como metíl ésteres por cromatografía gaseosa usando una columna capilar Ultra 2 de 25 m de longitud, 0,2 mm de diámetro. El análisis se llevó a cabo con un cromatógrafo HP 6890 series II GC (inyección splitless; presión inicial 10 psi; programa de temperatura: 170 – 288 °C a 28 °C/min, 288 – 310 °C 60 °C/min, 1,5 min. de permanencia a 310 °C, detector por ionización de llama), la integración de los picos se efectuó mediante HP 10.01 Chem Station, los ácidos grasos fueron identificados utilizando Sherlock (versión 6.0) con el estándar Agilent Calibration standards kit for the microbial identification system. La composición en ácidos grasos fue calculada como porcentaje del área de pico (Pucci & Pucci 2006).

Mineralización de hidrocarburos.- Se estudió mediante microcosmos, por triplicado, en frascos de vidrio de un litro de capacidad. Se utilizaron 50 mL de agua de mar o 5 g de sedimento en 45 mL de agua de mar estéril. Todos los microcosmos fueron inoculados con 50 L de una solución de nutrientes concentrada denominada HDB (K2HPO4 100 g, (NH4)2PO4 200 g, agua destilada 1000 mL, pH 7). Como fuente de carbono se utilizó nafta al 0,05% y kerosén, gasoil, petróleo y aceite lubricante al 0,1%. Se realizaron dos controles, uno con el agregado de los nutrientes y otro sin nutrientes.

El potencial de biodegradación se determinó por el dosaje del dióxido de carbono producido. Para ello se colocó un frasco colector, dentro del microcosmo, con hidróxido de sodio para la captura del CO2 producido por el sistema. Este se tituló con ácido clorhídrico valorado, utilizando fenolftaleina y heliantina como indicadores del punto final. En cada caso se realizó un control, que contenía la muestra y la solución concentrada de nutrientes para conocer la mineralización en las muestras sin el agregado de hidrocarburos. Los sistemas se incubaron a 28 °C en oscuridad durante 50 días (Pucci et al. 2009).

Los datos graficados representan los valores de mineralización del hidrocarburo ensayado, corregido por lo observado a partir del control diseñado. Con los datos de mineralización acumulada se obtuvo la tasa de mineralización de cada sistema expresada en miligramos de CO2 por kilogramo para sedimento o litro para agua de mar por día.

Estudio de la comunidad bacteriana.- A 100 mL de agua de mar se le adicionó 1 mL de una solución estéril 100 veces concentrada de caldo BRN (tripteína bacteriológica 50 g, extracto de levadura 10 g, K2HPO4 10 g, (NH4)2SO4 20 g, agua de mar estéril 700 mL, agua destilada 300 mL, pH 7,2). El sedimento, 10 g, se colocó en 90 mL de caldo BRN. Para conocer la comunidad degradadora de hidrocarburos se tomó 100 mL de agua de mar o 10 g de sedimento en 90 mL de agua de mar estéril, a los que se les colocó 100 µL de HDB y hexadecano al 0,1% o fenantreno al 0,05%. Los sistemas se realizaron por triplicado y se cultivaron 10 días a 28 ºC con agitación constante y oscuridad.

La extracción de ácidos grasos se realizó sobre el pellet resultante de la centrifugación a 4500 rpm de los medios de cultivo,

238

Identificación de cepas aisladas.- A partir de los recuentos bacterianos realizados en agua de mar y en sedimentos, se aislaron 251 cepas para su posterior identificación por FAMEs. Se realizó un aislamiento por estrías en medio TSBA (tripteína 15 g, peptona de soya 5 g, cloruro de sodio 5 g, agar 15 g, glucosa 2,5 g, agua destilada 1000 mL, pH 7).

Los aislamientos se realizaron de todas las muestras de agua y sedimento. La extracción de ácidos grasos se realizó sobre 40 mg de bacterias (peso húmedo) crecidas en la tercera estría de la placa de TSBA cultivada a 28 ºC durante 24 h, de acuerdo con el procedimiento del sistema de identificación (MIDI Newark, Del., USA www.midi-inc.com), según lo publicado anteriormente (Pucci et al. 2009).

Análisis estadístico.- Los valores de mineralización y recuento se analizaron utilizando análisis de varianza (ANOVA) mediante el programa PAST. Para el análisis de los perfiles de FAMEs obtenidos se realizó un estudio de componentes principales utilizando el programa PAST. Resultados Recuentos bacterianos.- En los recuentos de bacterias no se presentaron diferencias significativas entre los tres puntos de toma de muestra de agua, en los dos medios de cultivo utilizados en cada estación (p> 0,05). Tampoco se presentaron diferencias significativas en las cuatro estaciones para cada punto (todos p> 0,05) siendo los valores hallados los que frecuentemente se observan en agua de mar (Stabili & Cavallo 2004) (Tabla 1).

En los sedimentos estudiados se observó un mayor número de microorganismos que en las muestras de agua de mar. El sedimento del punto de muestreo 2 fue el que mostró los valores de bacterias heterótrofas y degradadoras de hidrocarburos más elevados de los tres estudiados.

Mineralización.- Los sedimentos dan un soporte a la comunidad bacteriana (Stoeck et al. 2002) lo que implicó que los valores de mineralización fueran mayores a los de agua para los mismos puntos (Fig. 1). Los valores de las mineralizaciones más elevados, en sedimento, se obtuvieron en el sitio 2, seguido del sitio 3. En ambos se observó el mismo patrón estacional, con valores más elevados de mineralización en la estación de otoño.

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Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos Tabla 1. Recuentos bacterianos en medio BRN y en MBM-PGO expresados x 102 UFC.mL-1 y UFC.g-1 para las muestras de agua de mar y sedimento respectivamente.

En agua de mar, las mineralizaciones se presentaron de forma diferente al sedimento, los valores más elevados se presentaron en la primavera. Para el resto de las estaciones los valores de mineralización oscilaron entre 200 y 800 mgCO2kg-1 siendo la nafta y el aceite lubricante los menos utilizados en los sitio 2 y 3. En el sitio 1, el kerosén y la nafta poseen los menores valores de mineralización en otoño e invierno.

BRN

Primavera

Verano

Otoño

Invierno

M-1

0,50± ,065

1,70 ±0,35

5,00 ± 1,00

19,4 ± 0,98

S-1

279 ± 64

360 ±44

6,00 ± 0,36

193 ± 50

M-2

8,90± 0,89

98,0± 10,0

3,20 ± 1,20

17,3 ± 6,4

S-2

2250 ±520

7300± 150

40,0 ± 8,7

410 ± 88

M-3

5,50± 0,69

2,20± 0,99

3,20 ± 0,65

3,00 ± 0,69

S-3

95,0 ±5,3

400 ±74

248 ±97

1,40 ± 0,94

La tasa de mineralización para los primeros 14 días se encuentra en la Tabla 2 y muestra que el incremento de producción de CO2 es mayor de 0 a 14 días que de 15 a 50 días. Esto indica que la producción de CO2 a partir de los hidrocarburos ensayados se realiza principalmente en los primeros 14 días.

MBM-PGO M-1

2,80 ± 0.1

0,4 ± 0,02

9,20 ± 0,5

6,60 ± 0.6

S-1

1 ± 0.01

7,0 ± 10

163 ± 6,6

76,0 ± 6,7

M-2

6,10 ± 0.2

20,9 ± 0.1

56,0 ± 0.7

0,60 ± 0,040

S-2

202 ± 13

3210 ± 120

143 ±7

205 ± 10

M-3

294 ± 9

30,2 ± 8

3,60 ± 0.1

3,10 ± 0.9

S-3

169 ± 40

540 ± 20

9,00 ± 0.9

10 ± 0.54

Estudio de las comunidades bacterianas.- Un total de 70 ácidos grasos se encontraron en las muestras de agua, del 9:0 al 20:0, encontrándose en mayor cantidad 16:1 ω7c, seguido de los ácidos grasos 12:0 3OH y 10:0 3OH. Todos ellos son marcadores de ácidos grasos de bacterias Gram negativas (Frostegård et al 1993, Zelles 1997 y Konopka et al. 1999). En los sedimentos se hallaron un total de 68 ácidos grasos, siendo los mayoritarios el 16:1 ω 7c, 10:0 3OH, 16:0 y 18:1 ω 7c, también indicadores de bacterias Gram negativas. De los ácidos grasos saturados, el 16:0 fue, en ambos tipos de muestras, el que presentó los valores más elevados, mientras que de los ácidos grasos insaturados fue el 16:1 ω 7c. No se hallaron ácidos grasos trans, y en bajo porcentaje de observó ácidos grasos iso y anteiso que son los marcadores de bacterias Gram positivas (Frostegård et al. 1993, Zelles 1997). El hallazgo de estos ácidos grasos coincide con estudios realizados

Por último, el sitio 1 presentó su mayor valor en verano. El hidrocarburo menos mineralizado en sedimento fue la nafta y en agua de mar fue la nafta junto con el aceite lubricante. El sistema de control sin nutrientes presentó valores de mineralización en el orden de 60 – 90 mgCO2 al cabo de los 50 días.

(a)

1600 1200

6000

800

4000

400 0 1600

(c)

1200 800 400 0 1600

(e)

1200

mg CO2kg-1 acumulado hasta el día 50

mg CO2L-1 acumulado hasta el día 50

(b)

8000

2000 0

(d)

6000 4000 2000 0

(f)

8000 6000

800

4000

400

2000 0

0 Primavera Verano

Otoño

Primavera Verano

Invierno

Kerosene

Invierno

Estación

Estación Nafta

Otoño

Gas oil

Petróleo

Aceite lubricante

Figura 1. Valor del CO2 acumulado al día 50 de las mineralizaciones de las muestras de agua y sedimento de los tres sitios en todas las estaciones. Figuras (a), (c) y (e) muestras de agua de los sitio 1, 2 y 3 respectivamente. Figuras (b), (d) y (f) corresponden a las muestras de sedimento de los sitios 1, 2 y 3 respectivamente.

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Pucci et al.

Tabla 2. Tasa de mineralización, expresada en mgCO2 por kg para sedimento o L para agua por día, en el día 14 de las muestras de agua y sedimento en las cuatro estaciones.

Primavera delta día Naf-M1 Ker-M1 GO-M1 Pet-M1 AL-M1 Naf-M2 Ker-M2 GO-M2 Pet-M2 AL-M2 Naf-M3 Ker-M3 GO-M3 Pet-M3 AL-M3 Naf-S1 Ker-S1 GO-S1 Pet-S1 AL-S1 Naf-S2 Ker-S2 GO-S2 Pet-S2 AL-S2 Naf-S3 Ker-S3 GO-S3 Pet-S3 AL-S3

14 60,95 68,64 49,72 66,20 52,06 9,65 23,69 44,95 78,09 28,76 26,62 48,56 28,96 63,96 7,22 48,76 49,33 49,62 55,88 51,96 127,84 201,05 174,14 150,15 149,37 40,86 59,38 49,72 66,10 40,07

Verano

56 8,89 11,01 10,67 7,99 6,61 4,40 13,37 6,57 18,51 7,03 4,44 11,48 10,58 5,29 10,65 6,92 20,90 9,35 14,98 8,04 22,95 16,72 23,11 17,77 17,70 7,14 12,32 8,04 11,48 13,33

14 12,07 9,70 19,47 12,13 12,11 19,42 24,31 34,03 26,75 19,44 17,00 31,62 29,19 34,06 7,26 116,85 175,27 131,42 141,21 160,70 38,88 38,88 107,05 72,94 0,00 24,26 97,31 77,86 58,37 63,25

Otoño 56 0,00 5,51 8,11 5,71 8,20 4,03 12,18 10,46 7,31 6,51 4,77 13,69 8,95 5,59 6,51 12,99 31,09 28,14 15,93 29,48 17,78 22,70 34,89 17,90 0,00 13,08 29,45 28,18 24,49 22,69

20

14 8,03 10,73 18,76 8,08 8,03 5,36 10,78 32,18 29,51 13,39 5,36 18,86 10,71 18,81 40,30 0,00 96,99 91,60 96,99 75,44 355,63 204,76 447,23 328,69 344,85 118,54 204,76 242,12 215,53 312,52

Invierno 56 2,30 11,14 5,53 1,78 12,79 6,94 10,29 6,76 9,29 6,41 4,85 5,25 9,36 5,57 8,45 7,88 23,98 13,06 12,47 12,81 158,08 51,49 38,44 46,43 31,88 17,20 33,16 31,77 29,52 25,25

14 29,85 43,02 43,02 37,72 62,36 24,55 40,46 59,53 45,76 35,07 40,11 45,84 32,16 34,81 26,86 30,73 73,62 79,91 91,24 62,69 82,12 114,97 87,60 104,02 164,25 43,80 87,60 82,12 93,07 27,37

56 12,08 11,50 11,92 9,86 14,93 13,10 14,54 22,08 10,64 18,05 7,02 15,31 16,59 9,00 17,12 10,15 6,77 8,46 8,46 6,77 22,29 28,56 31,90 28,58 47,83 12,36 23,29 26,35 26,15 18,60

30 O-M1-BRN

10

P-S1-FEN

P-M3-BRN I-M1-BRN I-M2-BRN P-M1-BRN V-M2-BRN V-M3-BRN V-M1-BRN

20

P-M2-C16 I-M2-C16

0

O-S3-FEN

O-M2-BRN

P-M2-BRN

V-S1-FEN

I-M3-BRN

Componente 2

Componente 2

O-M3-BRN

I-M1-C16

P-M1-C16

-10

O-S2-FEN

10

V-S2-FEN P-S2-C16 V-S2-C16 I-S2-BRN V-S3-FEN

0

O-S1-C16

P-S3-BRN

V-S1-C16 P-S3-C16

O-M3-C16

V-S1-BRN

I-S3-C16

I-S1-BRN P-S2-BRN V-S2-BRN P-S2-FEN

O-S2-C16 I-S3-BRN I-S1-FEN

I-M3-C16

-20

-10

O-M2-C16

P-S1-BRN I-S2-FEN

O-M1-C16

I-S2-C16 I-S1-C16

-20

-10

0

10

20

30

Componente 1 Figura 2. Análisis de PCA de FAME para las muestras de agua en los tres medios líquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano y FEN: fenantreno, P: primavera, V: verano, O: otoño, I: invierno.

240

-20

-10

0

10

20

30

Componente 1 Figura 3. Análisis de PCA de FAME para las muestras de sedimento en los tres medios líquidos estudiados en las cuatro estaciones, BRN, C16: hexadecano, y FEN: fenantreno. P: primavera, V: verano, O: otoño, I: invierno.

Rev. peru. biol. 17(2): 237 - 244 (Agosto 2010)

Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos

en el Mar del Norte (Stoeck et al. 2002), donde también son más abundantes las bacterias Gram negativas.

Tabla 3. Taxa bacterianos encontrados en los aislamientos en todas las estaciones y sitios estudiados.

No se detectó la presencia de los ácidos grasos 10 metil, que son marcadores del grupo de los actinomices y corineformes (Atlas 2003). Todo esto se condice con las cepas aisladas e identificadas a partir de las muestras estudiadas (Tabla 3).

Acinetobacter sp

Paracoccus denitrificans

Acinetobacter lwoffii

Photobacterium sp

Aeromonas sp

Photobacterium angustum

Arthrobacter mysorens

Pseudoalteromonas sp

Bacillus sp

Pseudoalteromonas nigrifaciens

Bacillus atrophaeus

Pseudomonas sp

Bacillus megaterium

Pseudomonas putida

Bacillus pumilus

Psychrobacter immobilis

Brevibacillus choshinensis

Rhodobacter sp

Brevundimonas vesicularis

Rhodobacter capsulatus

Burkholderia cepacia

Rhodobacter sphaeroides

Halomonas aquamarina

Rhodococcus sp

Kocuria kristinae

Shewanella putrefaciens/algae

Kocuria varians

Sphingopyxis macrogoltabida

Kurthia gibsonii

Staphylococcus sp

Lysobacter enzymogenes enzymogenes

Staphylococcus hominis hominis

Microbacterium liquefaciens

Vibrio

Micrococcus luteus

Vibrio diazotrophicus

Micrococcus lylae

Vibrio fischeri

Ochrobactrum anthropi

Zobellia uliginosa

El análisis de ordenamiento muestra que la comunidad cultivada en BRN se agrupa en las muestras de agua (Fig. 2) y en las de sedimento (Fig. 3), teniendo dos excepciones en el sedimento que son la muestra de primavera del sitio 3 y de invierno en el sitio 2. En los dos tipos de muestras el crecimiento en presencia de hidrocarburos produjo una dispersión de las muestras, las que no presentaron ningún tipo de agrupamiento por sitio.

Identificación de cepas.- Se aislaron 251 cepas a partir de los diferentes sitios de toma de muestras. Se pudo identificar 124 cultivos, que pertenecieron a 24 géneros y 40 especies diferentes (Tabla 3). Los géneros bacterianos con mayor porcentaje de recuperación fueron Pseudoalteromenas, Bacillus, Psychrobacter y Shenewanella, con un 21, 18, 13 y 6% respectivamente. Dentro de estos cuatro géneros mencionados, las especies más representativas fueron Pseudoalteromonas nigrifaciens, Bacillus atrophaeus, megaterium y pumilus, Psychrobacter immobilis y Shewanella putrefaciens. Estos microorganismos, a excepción de Bacillus, fueron los más recuperados a partir de las placas utilizadas para contar bacterias degradadoras de hidrocarburos. Las restantes 127 cepas no fueron identificadas porque su coeficiente de identificación fue menor al que el sistema sugiere.

Psychrobacter immobilis

0,05

Aeromonas P. putida M2

Axis 2

0,03

V. fischeri R. capsulatus

S2 S3

0,01

A S1

0

Shewanella algae M. liquefaciens

B. megaterium Vibrio

--0,01 Pseudoalteromonas nigrifaciens

Rhodobacter M. luteus B. pumilus

M1 Photobacterium

--0,03 V. diazotrophicus Photobacterium angustum

H. aquamarina

Sta. hominis hominis

A. lwofii B. atrophaeus

--0,05 M3

--0,07

Acinetobacter Brevundimonas vesicularis Brevibacillus choshinensis

- 0,05

- 0,03

- 0,01

0

0,01

0,03

0,05

0,07

Axis 1 Figura 4. Análisis del Componnente Principal de FAME de las identificaciones bacterianas con los sitios. Grupo A: Burkholderia cepacia, L. enzymogenes, K. varians, K. kristinae, R. sphaeroides, O. anthropi, Rhodococcus, M. lylae, S.macroltabida, Pseudomonas, Z. uliginosa, Paracoccus denitrificans, Arthrobacter mysorens, Pseudoalteromonas, K. gibs, Bacillus, Onii, Bacillus, B. pumilus, Sta. hominis, R. capsulatus. (A) Acinetobacter, (B) Bacillus, (H) Halomonas, (K) Kocuria, (L) Lisobacter, (M) Micrococcus, (O) Ochrobactrum, (P) Pseudomonas, (R) Rodobacter, (S) Sphingopyxis, (Sta) Staphylococcus, (V) Vibrios, (Z) Zobelia.

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241

Pucci et al.

Las especies bacterianas identificadas se agruparon en función a los sitios de muestreo (Fig. 4), observándose que los sitios donde puede encontrarse pequeñas contaminaciones accidentales, sitio 2 y 3, se ubicaron más próximos entre sí, a excepción de la muestra M3. Los sedimentos de los sitios 2 y 3 estuvieron asociados a grupos bacterianos con capacidad de utilizar hidrocarburos (Pseudomonas, Rhodococcus, Bacillus) mostrando que los microorganismos que desarrollan a partir de estos, son de similares características. El sitio de muestreo 1, ubicado en el área recreacional de Caleta Córdova, se encontró más alejado en el análisis de componentes principales realizado. La proximidad observada entre las muestras M1 y S1 señala que los integrantes de la comunidad bacteriana de ambos son similares, siendo estos muy diferentes a los microorganismos de los demás puntos de toma de muestras, influenciado esto, por la ausencia de contaminantes en las cercanías del sitio 1.

Discusión Durante muchos años, el transporte de petróleo se ha realizado utilizando embarcaciones de gran tamaño para distribuirlo hacia diferentes lugares del mundo. Si bien los accidentes de buques petroleros no son tan frecuentes, cuando ocurren y su contenido es derramado, causan un gran impacto en el medio ambiente, sobre todo en las costas cercanas como las ocurridas en 1978 en Francia, en 1989 en Alaska, en 1990 en las costas de Texas y California (Swalnnel et al. 1996) y en 2002 en Galicia (Vega et al. 2009).

Los derrames mas reconocidos fueron el de la costa de Alaska en 1998, en el que se vio involucrado el buque tanque Exxon Valdez y el ocurrido en la costa de Galicia en 2002 por la ruptura del buque tanque Prestige. En ambas experiencia se demostró la importancia del papel de los microorganismos para biorremediar los hidrocarburos derramados, tanto en el agua de mar como en los sedimentos intermareales (Bragg et al. 1994, Vega et al.

2009, Wright et al. 1997) Uno de los factores que limitan la biodegradación de hidrocarburos derramados en ambientes marinos, es la escasa cantidad de nitrógeno y fósforo que se encuentra en los mismos (Head & Swannell 1999). Por este motivo, la mineralización determinada por acumulación de CO2 se llevó a cabo con una fertilización con nitrógeno y fósforo, para que actúe positivamente sobre la biodegradación de los compuestos contaminantes. Los rangos de los recuentos bacterianos observados en agua de mar (101 a 103 UFC mL-1) coinciden con los encontrados por Zweifel y Hagsrtöm en 1995 para el Mar Báltico, Mar del Norte y Mediterráneo.

La buena mineralización de los hidrocarburos en los sedimentos intermareales se debe a que estos proporcionan un mejor soporte para los hidrocarburos y los microorganismos, favoreciendo así, un mayor desarrollo de bacterias en su matriz, lo que se refleja en una utilización mas eficiente de los hidrocarburos como fuente de carbono (Stoeck et al. 2002). En nuestro trabajo, las mineralizaciones obtenidas en sedimentos fueron similares a lo observado en otros sistemas de biorremediación como el de landfarming (Riis et al. 2002), indicando la capacidad de la comunidad bacteriana para mineralizar hidrocarburos. Los valores en agua de mar fueron menores, influenciados por la hidrofobicidad de los hidrocarburos, que limita la utilización de estos últimos por parte de las bacterias, el sedimento da un soporte que permite un mejor contacto entre la bacteria y el hidrocarburo.

242

La mineralización de los hidrocarburos destilados del petróleo estudiados en medio líquido favorece a los microorganismos de rápido desarrollo como Pseudomonas (Atlas 2003). Los valores más elevados observados en el punto 2 están relacionados con la actividad en las cercanías del lugar de muestreo, esta es la zona del puerto y es donde se pueden producir microderrames de combustibles debido al gran movimiento de barcos en el lugar, lo que con el tiempo, conduce a un aumento de la comunidad bacteriana con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono.

Una situación similar ocurre en el punto 3, ubicado en la base del oleoducto que conduce el petróleo a la monoboya de carga, lugar donde se observaron valores de utilización de hidrocarburos similares a los del punto 2. El punto 1 se encuentra en la playa utilizada con fines recreativos, algo alejada de los otros dos, lo que explica los valores más bajos de mineralización.

La comunidad bacteriana presente en el agua y en el sedimento que desarrolló en medio BRN no presentó cambio en las diferentes estaciones del año, siendo esto coincidente con lo observado por otros autores en el lago Kojima (Rajendran et al.

1995). Los medios de cultivo con hidrocarburos seleccionaron a una parte de la comunidad que toleró la presencia de estos y fue capaz de utilizarlos como fuente de carbono y energía.

Este ensayo, que se llevó a cabo en un medio líquido, seleccionó los microorganismos que se adaptan más rápidamente a las nuevas condiciones de cultivo, estos son, generalmente, Gram negativos (Atlas 2003). Esta es la razón por la cual se observaron ácidos grasos que marcan su presencia y no ácidos grasos como los 10 metil; aunque más tarde en los aislamientos de los recuentos se recuperaron cepas Gram positivas.

Las identificaciones realizadas coinciden con géneros bacterianos hallados frecuentemente en agua y sedimento marino (Stabili & Cavallo 2004). Se observó cepas con capacidad de degradar hidrocarburos como Pseudomonas sp., que poseen una capacidad excelente de desarrollo en medios líquidos y de crecimiento rápido. Su capacidad de utilizar hidrocarburos es ampliamente conocida y se las encuentra con frecuencia en suelos patagónicos de la zona que poseen este tipo de contaminantes (Röling et al. 2002). Algunos géneros hallados en el presente trabajo han sido mencionados para el mar Mediterráneo (Stabili & Cavallo 2004, Süss et al. 2004), por ejemplo Acinetobacter, productor de biosurfactantes que aumentan la biodisponibilidad de los productos insolubles en agua (Balde et al. 1999, Mohamed et al.

2005, Ron et al. 2002, Toren et al. 2001). Pseudoalteromnas, que posee la capacidad de utilizar hidrocarburos (Melcher et al. 2002) fue la más abundante en las identificaciones; está relacionada con Alteromonas y Shewanella, todas ellas Gammaprotobacterias hetorotróficas marinas (Ivanova et al. 2004). Röling et al. (2002) también encontraron en sedimentos marinos una mayoría de Gammaprotobacterias que se mantuvo constante luego de estar 26 días en un microcosmo con hidrocarburos. Shewanella ha sido estudiada en la última década en los procesos de biorremediación por poseer un importante rol en el cometabolismo de compuestos halogenados y del petróleo, también por su capacidad de reducir el magnesio y el óxido de hierro, como por su habilidad de producir ácidos grasos poliinsaturados (Ron et al. 2002), situación poco común en bacterias. Otro género encontrado fue Rhodococcus, que posee la capacidad de utilizar diversos hidrocarburos por su enorme versatilidad catabólica (Larkin et al. 1999, Ruberto et al. 2005, Seto et al. 1995, Whyte et al. 1999).

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Diversidad de bacterias con capacidad de degradar hidrocarburos

En el Mar Adriático, Stabili et al. (2004) pudieron identificar un alto porcentaje géneros utilizando el sistema API 20, sin embargo éste cuenta con pocas reacciones, por ello es menos exacto que FAMEs el cual usa 135 caracteres; esto nos permite considerar que los datos obtenidos en el presente estudio son confiables.

En la zona de Puerto Madryn, Chubut, Dionisi y Ferrero (2008) aislaron, con métodos moleculares 8 géneros bacterianos con capacidad de biodegradar hidrocarburos poliaromáticos. Esta ciudad se caracteriza por la gran actividad portuaria que posee, siendo esto un punto en común con el sitio 2 estudiado en este trabajo. Esto podría indicar que este tipo de costas, con gran actividad portuaria, posean microorganismos que hayan estado en contacto con hidrocarburos provenientes de microderrames ocasionados por los barcos que circulan.

Uno de los factores de suma importancia en la recuperación de ambientes marinos contaminados con hidrocarburos, es la presencia de microorganismos con capacidad de utilizarlos como fuente de carbono y energía (Head et al. 2006, Swalnnel et al.

1996); condiciones observadas en el litoral de Caleta Córdova, en particular en los puntos 2 y 3, donde la ocurrencia de un posible derrame de hidrocarburos, podría metabolizarse y llevar adelante la biorremediación del lugar.

Agradecimientos A PNUD ARG/02/018 - Donación GEF N° 28.385-AR por el financiamiento y al personal técnico del laboratorio CEIMA. Literatura citada Atlas R., R. Bartha. 2003. Ecología fisiológica de los microorganismos: adaptaciones a las condiciones ambientales. En: Capella I, editor. Ecología microbiana y microbiología ambiental Addison Wesley Press, p. 279-327.

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Rev. peru. biol. 17(2): 245 - 247 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Acanthaceae endémicas del Perú ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú Blanca León1,2,3 and Kenneth R. Young1 1 Department of Geography & the Environment, University of Texas at Austin. Email Blanca León: blanca.leon@mail.utexas.edu Email Kenneth R. Young: kryoung@austin.utexas.edu 2 Plant Resources Center, University of Texas at Austin.

3 Museo de Historia Natural, UNMSM, Av. Arenales 1256, Lima14, Peru.

Presentado: 09/11/2009 Aceptado: 05/04/2010 Publicado online: 14/12/2010

Abstract Myrmecophyly is best documented among tropical epiphytes, and myrmecotrophy occurs especially among domatia-forming plants. We report the case of Polytaenium cajenense with “external” domatia and its use by the same symbiont ant as its host Cordia nodosa. This case is interpreted as the result of stochastic events and their relations to pre-existing adaptations of all species involved.

Keywords: myrmecophytes, ferns, monilophytes, Polytaenium, Azteca, Amazonia, Peru.

Resumen Mirmecofilia ha sido documentada para epifitas, y mirmecotrofia ocurre especialmente en aquellas con desarrollo de domacios. Se reporta el caso de Polytaenium cajenense con domacio “externo” y su uso por la misma hormiga simbionte que su hospedero Cordia nodosa. Este caso se interpreta como el resultado de eventos e interacciones aleatorias entre todas las especies involucradas con adaptaciones pre-existentes.

Palabras claves: mirmecófitos, helechos, Polytaenium, Azteca, amazonía, Perú.

The diverse kinds of associations of vascular plants with ants are themes of both evolutionary and ecological interest in the tropics (e.g. Davidson 1988, Davidson et al. 1988, Huxley & Cuttler 1991, Beattie & Hughes 2002, Heil & McKey 2003, Rico-Gray & Oliveira 2007). About 200 Neotropical plant taxa are known to present this kind of interaction (Beattie 1989).

Myrmecophyly (Benson 1985) is considered to be beneficial to one or both of the participants through defense against predation, and the provision of nesting space and/or food rewards.

Morphological adaptations to myrmecophyly in ferns include the development of hollow structures or domatia (e.g. Gómez, 1974, Benzing 1991) and nectaries (e.g. Koptur et al. 1982, Rashbrook et al. 1991). These are similar in function to those observed in flowering plant species, but are independently evolved. Only two fern genera have been reported to include myrmecophytes, meaning that they develop myrmecodomatia.

These are genera in Polypodiaceae, Microgramma subgenus Solanopteris for the Neotropics and Lecanopteris for the Old World.

Myrmecotrophy is best documented among tropical epiphytes (Rico Gray & Oliveira 2003), and it has been mostly found among domatia-forming plants (Heil & McKey 2003).

As mentioned by Benzing (1991), there are several factors involved that may be influential in affecting ant usage of plants and the nature of the reciprocal relationships of the plants towards the ants.

Here we report on an epiphytic species of Polytaenium (Pteridaceae) from Peru found in association with an ant species of Azteca, a genus that includes several different lineages adapted to colonize tree species (Benson 1985), including obligate

symbionts of Cordia nodosa (Yu et al. 2001). There were other additional plant species involved and we use our observations to tease apart the ecological and evolutionary processes likely at work.

While recording fern species diversity in 1987, in a forest on sandy-loam soils near the settlement of Quebrada Castillo in the Amuesha community of Siete de Junio, in the Palcazu valley of central Peru at 350 m elevation (Young & León 1989), we found two adult sporophyte individuals of Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict (León & Young 1085 USM-148929) on a 2m tall tree of Cordia nodosa Lamarck (León & Young 1067 USM110731). Both the largest P. cajenense individual and its host were inhabited by the same ants of the genus Azteca (collected specimen identified to genus by E. O. Wilson, pers. comm., 6 Jan. 1988) Several gametophytes and young sporophytes were also found growing on the external surface of the mat of roots of the largest sporophyte individual (Fig. 1). The Cordia nodosa tree was surrounded in a 2m radius by a tree and two lianas, each with a distinct epiphyte community (Table 1). The ants apparently kept all surfaces directly in contact with the Cordia free of other plant species except for the fern and a Philodendron epiphyte (P. cf. heterophyllum Engl.) (Araceae) The dorsiventral rhizome and the dense mat of roots of P. cajenense (Fig. 1) provided the bases for the development of a pseudo-domatia or “external” domatia (sensu Haufler et al.

2003) for the Azteca ants. Internally the mat of roots included debris and some roots of the Philodendron plant, and it appears that this plant might have grown simultaneously or perhaps before the establishment of the fern (Fig. 2).

Table 1. Number of individuals and presence of epiphytes Plant species

Tree Liana 1 Liana 2

Asplenium pseudoangustum Stolze Asplenium serratum L. Microgramma reptans (Cav.) A.R. Sm. Polytaenium cajenense (Desv.) Benedict Philodendron cf. heterophyllum Engl.

Bryophytes

1 +++

Rev. peru. biol. 17(2): 245 - 247 (August 2010)

1 2 ++

8 1 +

Cordia nodosa 2 1 -

245

León et al.

Figure 1. Polytaenium cajenense, dorsiventral rhizome with pseudodomatia or “external” domatia.

Figure 2. Section of the Cordia nodosa stem with the root mat of Polytaenium cajenense cut open, and showing adhesive roots of Philodendron.

In the fern family Pteridaceae, all genera in the vittarioids are epiphytes, all considered non-myrmecophylous. The Neotropical fern genus Polytaenium (Crane 1997) includes taxa without domatia and none have leaf nectaries. Wall spores found in Polytaenium have micro-ornamentations varying from scattered granules to clustered rod-like structures, none of which appear to resemble the spore walls of the polypods identified by Tryon (1985) as associated with myrmecochory.

into the domatia of the Polytaenium. Thus, the series of events involved likely included colonization of a myrmecophyte tree species, starting with the two unrelated epiphytic plant species, followed by the Azteca ants, which later pruned other plant species that neighbored on or dispersed to the Cordia tree, and accompanied by the ant use of the domatia-like shelters of the Polytaenium. These events would have collectively created this palimpsest of a multi-species assemblage.

There are a number of implications arising from these observations. Ecologically, it is striking how important spatial and temporal contingencies were to the development of the patterns reported here. As we interpret the scene, the Polytaenium spores landed on a Cordia tree probably before it was occupied by Azteca ants (see Yu et al. 2001 for colonization in Cordia nodosa). The Polytaenium might have grown to a size such that its rhizomes permitted an additional colonization space, through the development of a domatia-like space for the ants. Polytaenium is found only as an epiphyte and its rhizomes and roots grow in such a fashion that it can adhere to irregular shapes and on rough surfaces. The outside of the rhizome mass of the Polytaenium supported gametophytes and young sporophytes of additional plants of Polytaenium, showing that the site was favorable for its growth and establishment. The other epiphytic species in the assemblage observed, a Philodendron species, was also not removed/ pruned by the Azteca ants. In fact, the aroid was partially rooted

Evolutionarily, these observations point to a prevalence of diffuse selection acting upon the outcomes of stochastic dispersal events and as shaped by pre-existing species mutualisms (Azteca-Cordia, in this case) and by pre-existing morphological adaptations and growth responses of the two epiphytic plant species permitted by the ants to remain on the Cordia.

246

Bronstein et al. (2006, p. 419) pointed out that often “. . . outcomes of ant-plant associations are strongly contextdependent.” For Azteca-Cecropia relations, Longino (1989) stressed the prevalence of spatial variation, effects of the order of colonization of host trees, and other stochastic events that lead to non-equilibrium conditions. Our observations show that several unlinked events can set up a fairly complicated multi-species assemblage. Those same authors, and as earlier also noted by Fonseca & Ganade (1996), note that frequently ant-plant associations are asymmetrical, with many costs and benefits (sensu Bronstein 1998) assumed by the ants. In this case, Rev. peru. biol. 17(2): 245 - 247 (Agosto 2010)

Acanthaceae endémicas del Perú

the ants provide pruning that presumably benefited and even encouraged successful colonization by the two epiphytic species.

Benefits to the ants are not obvious, although the rhizome mass of the Polytaenium and the intertwined roots of the Philodendron at least appeared to provide a habitat space to the ants. They were not using that space for the raising of their young, an activity taking place in the axillary bud (domatia) of the Cordia tree.

There is also likely to be an important additional dimension associated with nutrients and nutrient limitations. Walkins et al.

(2008) recently showed through the use of stable isotopes that ants benefit epiphytic nonspecialized (ie. non-myrmecophilous) ferns by bringing in substances (or producing wastes) that provided extra nitrogen to the fern roots. This was demonstrated in Antrophyum lanceolatum (=Polytaenium lanceolatum (L.) Benedict) in Costa Rica, with Phediole flavens ants, making their study directly relevant to our observations in Peru. The unspecialized domatia of the Costa Rican fern, nevertheless provided considerable benefits in terms of nitrogen when fortuitously the fern had ant residents (62% of 93 sampled ferns had ants).

Epiphytism in general has been proposed as an evolutionary strategy for plants found in nutrient-limited tropical environments (Benzing 1991, Dubuisson et al. 2009). The rhizome mats of the Polytaeium of our study can form microenvironments attractive to ants. Presumably this fern species evolved its morphology to facilitate epiphytism, but secondarily may also benefit from increased nitrogen availability when ants utilize the “accidental” domatia. Speculatively, it also seems possible that the Philodendron would fortuitously have benefited from more nitrogen availability in what is a very low-nutrient environment (Young & León 1989).

In conclusion, we use observations of a particular example of a complex ant-plant species assemblage where the respective spatio-temporal arrangements appear to provide some insights into the complexity of ecological relationships that potentially give rise to mutualistic relationships, some of which are facultative, some of which are dependencies, and some of which are only expressed fortuitously.

Acknowledgments We thank the community of Siete de Junio for their hospitality, E. O. Wilson for kindly identifying the ants, and CONCYTEC for financial assistance.

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247

Le贸n et al.

248

Rev. peru. biol. 17(2): 245 - 247 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 249 - 251 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

distribución de Nyctanassa violacea ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru L. Mauricio Ugarte1*, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres1 1 Área de Ornitología, Colección Científica, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional San Agustín de Arequipa (MUSA). *Luna Pizarro 925, Los Pinos, Vallecito - Cercado, Arequipa, Perú.

Email Mauricio Ugarte: mugartelewis@yahoo.com Email Alejandro Tabini: atabini@speedy.com.pe Email Daniel Cáceres: dcaceresapaza@yahoo.es

Presentado: 07/07/2010 Aceptado: 11/10/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen El presente trabajo reporta la expansión en la distribución del Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea en el Perú, en tres departamentos de la costa, entre el 2002 y el 2010, así como los nuevos reportes de nidificación. Se analizan las posibles causas de la dispersión de la especie en el Perú.

Palabras clave: Expansión, Huaco de Corona Amarilla, Nyctanassa violacea, humedales costeros, Perú.

Abstract The present work reports the expansion of the distribution of the Yellow-crowned Night-heron Nyctanassa violacea in Peru, in three coastal departments, between 2002 and 2010, as well the new nesting records. We analyze the possible causes of dispersion of the species in Peru.

Keywords: Expansion, Yellow-crowned Night-heron, Nyctanassa violacea, coastal wetlands, Peru.

El Huaco de Corona Amarilla Nyctanassa violacea (Linnaeus, 1758), posee una amplia distribución en el continente Americano; es rara desde el oeste hasta el noreste de los Estados Unidos, solo con poblaciones residentes en el extremo sureste (Sibley 2000); hacia el sur por la costa este y oeste de Centro América, hasta el Noroeste de Perú y noreste de Brasil, y una población restringida en la zona sureste de Brasil (Hilty & Brown 1986, Watts 1995, Ridgely & Greenfield 2001).

La especie habita principalmente ambientes costeros como manglares, estuarios y planicies de marea y menos frecuentemente aguas continentales, en ríos y estanques (Hilty & Brown 1986, Ridgely & Greenfield 2001). De las 5 subespecies conocidas, N. violacea caliginis Wetmore 1946, es la única que habita las costas del Pacífico en Centro y Sudamérica (Wetmore 1965).

La distribución de la especie en el Perú se ve restringida a los manglares en el extremo norte del país en el departamento de Tumbes, donde es común y errante raro hasta el departamento de Arequipa (Valqui 2004, Schulenberg et. al. 2010).

Nyctanassa violacea es muy similar en el plumaje juvenil a Nycticorax nycticorax, se distingue de ésta por ser en general más marrón que gris, con menos punteado de color blanco en el manto, cuello más delgado, pico más robusto y mayormente negro. En vuelo las patas extendidas, sobrepasan la cola y muestra coloración más oscura en las plumas de vuelo (National Geographic 2002).

Entre octubre del 2002 y octubre 2003, fueron avistados por primera vez individuos adultos y juveniles de N. violacea por observadores de aves en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa (ó RVS Pantanos de Villa, Lima). A partir de ese momento fueron observados cada vez con más frecuencia, presumiéndose que el ave era una especie residente reproductiva en la zona. La mayoría de las observaciones fueron hechas cerca de la torre de observación 4 y en la playa y laguna Marvilla en la misma área.

En el 2006 AT encontró 3 nidos en la totora, hechos de dicha planta, en la vegetación de la Laguna Principal del área protegida, entre 80 cm y 1 m sobre el nivel del agua; en los nidos no se encontró pichones pero si entre 3 y 4 huevos de color verde Rev. peru. biol. 17(2): 249 - 251 (August 2010)

azulado, en cada uno. En Julio del 2008, 15 individuos entre adultos y juveniles fueron registrados en la zona (Fig. 1).

El 06 de Julio del 2007, DC observó lo que en ese momento fueron 5 adultos de una especie de garza desconocida, que posteriormente fue identificada como N. violacea en la Laguna de Pucchún en Camaná, Arequipa. Posteriormente, en una búsqueda realizada entre el 18 y el 20 de junio del 2009, MU y voluntarios del MUSA, no pudieron encontrar ningún individuo de la especie en la misma zona. Cabe mencionar que el estado de conservación de dicho humedal está deteriorado, por las prácticas agrícolas para desecar el humedal lo que causa la pérdida del espejo lagunar.

A partir del 2009, la especie fue reportada por observadores en más localidades, en abril en las Laguna del Paraíso (Huacho, Lima), y a inicios de julio en el Reservorio Tinajones (Lambayeque).

El 11 de noviembre del 2009, Steve Howell y Raúl Herrera observaron un individuo juvenil en el Puerto de Arica al norte de Chile; el ave fue vista en el área por dos semanas, aproximadamente (Howell & Herrera 2010).

En Febrero del 2010, con motivo de los Censos de Aves Playeras DC, y otros observadores, avistaron dos individuos, un adulto y un juvenil, en la Laguna de Pucchún. La observación de este individuo juvenil confirma la reproducción de la especie en esta nueva área (Fig. 2).

La especie en el Perú, actualmente posee una distribución distinta a la mencionada en las publicaciones formales en Valqui 2004 y Schulenberg et al. 2010, con la confirmación de los nuevos lugares de nidificación en Lima y Arequipa y las observaciones de individuos posiblemente errantes en Lambayeque y Lima (Fig. 3).

Es posible que los reportes tanto al sur (Arequipa y Arica, Chile) y norte de Lima (Huacho), sean de individuos procedentes de la nueva población residente en el RVS Pantanos de Villa. El tamaño reducido del RVS Pantanos de Villa, puede ser también un motivo por el cual la descendencia de las primeras nidadas

249

Ugarte et al.

Figura 1. Nyctanassa violacea en el Refugio de Vida Silvestre Pantanos de Villa, julio de 2008, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha).

(Fotos Alejandro Tabini).

esté dispersándose y colonizando otros humedales costeros, al aumentar la competencia por recursos con sus congéneres.

Es probable que sigan surgiendo nuevos reportes en otros humedales costeros cercanos al RVS Pantanos de Villa, dado que desde su asentamiento, se ha podido constatar la presencia en lugares más próximos a éste que a su lugar de residencia habitual en Tumbes y en hábitats más similares también que a los manglares del norte.

Es importante, que para definir nuevas poblaciones residentes en otros humedales de la costa peruana, se confirme nidificación y presencia de juveniles; ya que en los individuos adultos la observación de plumas “ornamentales” en la cabeza, no es un indicador de estado reproductivo, debido a que éstas se presentan desde la primera muda prebásica y no como generalmente se piensa en una muda pre alterna o de “plumaje reproductivo”, inexistente en esta especie (Pyle & Howell 2004), de manera tal que no es indicador de reproducción activa en el lugar.

Figura 2. Nyctanassa violacea en la Laguna de Pucchún, Camaná, Arequipa, febrero de 2010, individuos juvenil (izquierda) y adulto (derecha) (Fotos Daniel Cáceres).

250

Rev. peru. biol. 17(2): 249 - 251 (Agosto 2010)

distribución de Nyctanassa violacea

Literatura citada

Tumbes Zona habitual de residencia

Lambayeque Reservorio de Tinajones (2009)

Laguna del Paraíso (Huacho, 2009)

Lima

R V S Pantanos de Villa (2002 - 2009)

Arequipa Laguna de Pucchún en Camaná (2007 - 2010)

Figura 3. Nyctanassa violacea, nuevas localidades donde ha sido observada. En círculo, observaciones de los autores, en estrellas avistamientos por observadores de aves. Se indica años en que se observaron.

Hilty S.L & W.L. Brown. 1986. A Guide to the Birds of Colombia.

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Agradecimientos A Manuel Plenge, Fernando Angulo y Peter Pyle, por proporcionar información útil para la redacción del trabajo; a Raúl Herrera y Rodrigo Barrios por proporcionar detalles sobre sus observaciones personales. A Joaquín Ugarte por la elaboración del mapa adjunto. A los colaboradores en las redes públicas Birding Perú, Obschile e INCASPIZA. A los Miembros Voluntarios del MUSA por su participación en la expedición del Área de Ornitología, Colección Científica, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional San Agustín de Arequipa (MUSA) a los humedales de Pucchún los años 2007 y 2009. A Nathan Senner, la Organización y a los participantes del censo en el humedal de Pucchún por parte del Censo Nacional de Aves Playeras del 2010.

Rev. peru. biol. 17(2): 249 - 251 (August 2010)

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Ugarte et al.

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Rev. peru. biol. 17(2): 249 - 251 (Agosto 2010)

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Varamiento de cetáceos en Tacna ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010) Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010) José Pizarro-Neyra Colegio Miguel Pro Calle Arica 176 Tacna Email Jose Pizarro-Neyra: josepizarro@mail.com

Resumen Se presentan datos de varamientos de cetáceos producidos entre abril del año 2002 y enero de 2010 en las localidades de Los Palos, Vila-vila, Morro Sama e Ite, ubicadas en la región Tacna. Los resultados indican que: 85% de los ejemplares varados corresponden a Phocoena spinipinnis, 8% a Tursiops truncatus, y el resto a cetáceos de las especies: Grampus griseus, Eubalaena australis y Physeter macrocephalus. Los varamientos de cetáceos grandes solo se observaron en Los Palos, mientras la mayor cantidad de varamientos observados se produjeron en Ite (80%). La causa del varamiento de algunas marsopas (P. spinipinnis) es la captura incidental en redes usadas por la pesca artesanal. Se relaciona el varamiento de P. macrocephalus con anomalías de la temperatura superficial del mar.

Palabras clave: Pesca incidental, mamíferos marinos, marsopa negra, delfín nariz de botella, delfín gris, ballena franca, cachalote.

Abstract

Presentado: 15/03/2010 Aceptado: 26/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Stranded cetaceans in the coast of Tacna since April 2002 to January 2010 are reported in this work. The research was conducted in Tacna region, southern Perú. The fishing villages surveyed were: Los Palos, Vilavila, Morro Sama and Ite. According with the results, the more abundant cetaceans in the strandings were: Phocoena spinipinnis (85%) and Tursiops truncatus (8%). Other identified species are Grampus griseus, Eubalaena australis and Physeter macrocephalus. The strandings of greater cetaceans were observed only in Los Palos, meanwhile, 80% of the all stranded animals were founded in Ite. The cause of stranding of some porpoises is due to the entanglement in nets of artisanal fisheries. The stranding of sperm-whale is linked with the anomalous values of superficial sea temperature.

Keywords: Bycatch, marine mammals, Burmeister's Porpoise, Bottlenose dolphin, Risso's dolphin, Southern Right Whale, Sperm whale.

Las observaciones publicadas acerca de varamientos de cetáceos en Tacna solo han abarcado las zonas costeras de Ite y Vila-vila y reportan muy pocos restos (Van Waerebeek & Reyes 1994; Van Waerebeek et al. 1997). En este trabajo se incrementa el conocimiento sobre los varamientos de cetáceos en la región Tacna.

en playas de Los Palos, mientras que los varamientos de pequeños cetáceos se observaron en diferentes localidades (Tablas 1 y 2).

Perú

Los varamientos fueron observados en las localidades costeras de Los Palos (18°17’S – 70°27’W), Vila-vila (18°07’S – 70°36’W), Morro Sama (18°S – 70°54’W) e Ite (17° 56’S – 70°58’W) (Fig. 1). En todas ellas se practica pesca artesanal de orilla en las modalidades de cortina, pinta y extracción de mariscos (Estrella et al. 2006).

Los varamientos fueron observados durante visitas realizadas en diferentes meses entre abril de 2002 y enero de 2010.

Para evitar doble conteo en posteriores visitas, se pintaron con esmalte los cráneos de los pequeños cetáceos no enterrados. Se utilizaron las claves de Jefferson et al. (1993) para identificar los ejemplares a nivel de especie. Para la identificación de restos óseos se examinaron in situ cráneos varados para identificar fórmula dentaria. En los ejemplares frescos se examinaron características morfológicas externas. Cuando se pudo, se tomaron fotografías para posterior identificación.

Se lograron identificar 58 ejemplares que corresponden a cinco especies del orden Cetacea. Los hallazgos de pequeños cetáceos varados corresponden a la especie Phocoena spinipinnis Burmeister 1865, conocida localmente como chancho marino.

Otros pequeños cetáceos varados y observados fueron: Grampus griseus Cuvier 1812, y Tursiops truncatus Montagu 1821. Los ejemplares varados de grandes cetáceos corresponden a las especies Eubalaena australis Desmoilins 1822 y Physeter macrocephalus Linnaeus 1758. Estos últimos varamientos sólo se presentaron Rev. peru. biol. 17(2): 253 - 255 (August 2010)

Ite

Oc éa no

Morro Sama

Tacna

Vila-vila

Pa

cíf ico

Los Palos

Figura 1. Ubicación de las localidades de observacion de varamientos de cetáceos entre el año 2002 y 2010.

253

Pizarro-Neyra Tabla 1. Lista de ejemplares varados de Phocoena spinipinnis en Tacna (2002 - 2010). F. dent.= Fórmula dentaria, F. alta dor.= forma de aleta dorsal, P. col. Externa= patrón de coloración externa.

Hallazgo

Individuos Localidad

2 osamentas con cráneos a lo largo del litoral 1 cráneo 2 osamentas y un ejemplar fresco 3 osamentas 7 osamentas y un ejemplar fresco.

1 cráneo, 2 ejemplares frescos.

1 cráneo 1 cráneo 1 cráneo 2 ejemplares frescos, 1 osamenta.

4 ejemplares.

1 osamenta y 1 hembra con su cría no nato.

2 osamentas.

1 3 1 1 7 2

2 1 3 3 8 3 1 1 1 3 4 3 2 1 3 1 1 7 2

Vila-vila Morro Sama Ite Ite Ite Ite Morro Sama Morro Sama Vila-vila Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite Ite

Fecha Abr-02 Dic-02 Jun-04 Dic-05 Jul-06 Jun-07 Ago-07 Nov-07 Jun-07 Jul-08 Ago-08 Sep-08 Oct-08 Dic-08 Ene-09 Mar-09 Abr-09 May-09 Ene-10

Registro para identificación F. dent..

F. dent.

F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent..

F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent.

F. dent.

F. dent..

F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent., F. alta dor., P. col. externa F. dent.

F. dent.

F. dent.

F. dent.

F. dent.

F. dent.

El 82% de los varamientos observados provienen de Ite, probablemente debido a que es una zona explotada tanto por la pesca industrial como artesanal. En ésta zona se han observado bolicheras pescando, provenientes de Ilo dentro las 5 millas comprendidas entre 17° y 18°S. Según Reyes (1992), es común la captura incidental de cetáceos en las redes de cerco que desembarcan en Ilo. La zona de Ite también es usada para faenas de pesca artesanal por pescadores de Morro Sama y de Ilo (Van Waerebeek y Reyes 1994, Estrella et al. 2006). En Ite, se han observado ejemplares frescos de P. spinipinnis con huellas de

Figura 2. Ejemplar de Phocoena spinipinnis recientemente muerto, con huellas de las mallas de redes cortineras, en Ite, Tacna.

Figura 3. Varamiento de Grampus griseus en Vila-vila, Tacna, en febrero de 2005.

Tabla 2. Lista de cetáceos varados en Tacna el el periodo 2002-2010. Para Phocoena spinipinnis vease Tabla 1.

Especie Eubalaena australis Physeter macrocephalus Tursiops truncatus Tursiops truncatus Grampus griseus Tursiops truncatus Tursiops truncatus Tursiops truncatus

254

Registro para identificación Características morfológicas externas Características morfológicas externas Fórmula dentaria Fórmula dentaria Características morfológicas externas, patrones de coloración.

Fórmula dentaria Fórmula dentaria, características morfológicas externas Fórmula dentaria, características morfológicas externas

Localidad

Fecha

Los Palos Los Palos Vila vila Ite Vila-vila Ite Ite Ite

Ene-06 Dic-09 Mar-03 Jul-06 Feb-05 Jul-08 Mar-09 Ene-10

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Varamiento de cetáceos en Tacna

las mallas de redes cortineras (Fig. 2), con las que se capturan Sciaena deliciosa (Tschudi 1846), Cilus Gilberti (Abbott 1889), entre otros peces medianos. Anteriormente, los pescadores de Meca-Ite han admitido que se enredan ocasionalmente en sus redes delfines y marsopas (Van Waerebeek & Reyes 1994).

El 88% de los cetáceos varados observados en el litoral de Tacna corresponden a P. spinipinnis. Las observaciones de varamientos de otros pequeños cetáceos, se refieren a animales en diferente estado de descomposición o de restos óseos. Una excepción fue el varamiento de G. griseus en Vila-vila durante febrero de 2005 (Fig. 3), el cual fue parcialmente carneado por la población antes de ser enterrado.

El ejemplar varado de E. australis mostraba un avanzado estado de descomposición. El varamiento de E. australis ocurrió durante enero de 2006. No se conoce de otro varamiento de esta especie para el litoral de Tacna, sin embargo, existen avistamientos cerca de la costa en otros lugares del sur del Perú como: Ilo (17°38’S – 71°20’W) y La Planchada (16°26’S – 73°08’W), los cuales ocurrieron también durante el verano, en 1987 y 1996 (Van Waerebeek et al. 1992, Van Waerebeek et al. 1998).

Un ejemplar adulto de P. macrocephalus fue registrado durante diciembre de 2009 a 1 Km al norte de caleta Los Palos, cuando ya llevaba tres días en la orilla. Éste varamiento se produjo mientras ocurría una anomalía de la temperatura superficial del mar de +1,69 °C en el litoral peruano (IMARPE 2009b).

Otro varamiento de un ejemplar de P. macrocephalus se registró en Ilo durante julio de 2009 (Diario Correo de Tacna 6 julio 2009), mientras ocurría también una anomalía positiva de la temperatura superficial del mar (IMARPE 2009a). Al respecto, García-Godos (2006), menciona que los avistamientos de éste cetáceo cerca de la costa peruana es más frecuente cuando se presentan anomalías de la temperatura superficial del mar.

De acuerdo con los pescadores de la zona se ha producido un mayor número de varamientos de pequeños cetáceos de las especies: T. truncatus, G. griseus y P. spinipinnis en el litoral de Los Palos y Morro Sama entre los años 2006 y 2009, pero no se hallaron restos para comprobarlo.

Agradecimientos A los pescadores artesanales del litoral de Tacna que proveyeron de información acerca de cetáceos varados.

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Literatura citada Diario Correo de Tacna, 6 julio 2009. (en línea) Mar vara Cachalote de 15 metros. <http://correoperu.pe/correo/ nota.php?txtEdi_id=6&txtSecci_parent=&txtSecci_ id=12&txtNota_id=238599>. Acceso 2/02/2010.

Estrella C.; G. Castillo & J. Fernández. 2006. II Encuesta Estructural de la Pesquería Artesanal Peruana. Regiones de Moquegua y Tacna. IMARPE-PRODUCE-AECI. Callao.

García-Godos, I. 2006. A note on the occurrence of sperm whales (Physeter macrocephalus) off Peru, 1995-2002. The Journal of Cetacean Research and Management 8(1):113-119.

IMARPE. 2009a. (en línea) Boletín Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 25/2009 Periodo: 01 – 07 Julio 2009. Dirección de Investigaciones Oceanográficas Unidad de Investigaciones en Oceanografía Física. <http://www.imarpe.gob.pe/imarpe/ archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm25_2009.pdf>.

Acceso 05/03/2010.

IMARPE. 2009b. (en línea) Boletín Semanal de la Temperatura Superficial del Agua de Mar en el Litoral Peruano. No.: 48/2009 Periodo: 22-28 Diciembre 2009. Dirección de Investigaciones Oceanográficas Unidad de Investigaciones en Oceanografía Física. <http://www.imarpe.gob.pe/ imarpe/archivos/boletines/imarpe_blTSM_tsm48_2009. pdf>. Acceso 05/03/2010.

Jefferson T.A., S. Leatherwood & M.A. Webber. 1993. FAO species identification guide. Marine mammals of the world. Rome: UNEP-FAO. 320 pp.

Reyes, J.C. 1992. (en línea) Informe sobre la situación de los Mamíferos Marinos en el Perú. Informes y estudios del Programa de Mares Regionales del PNUMA N° 145:1-24. CPPSPNUMA. <http://www.unep/regionalseas/publications/ reports/RSRS/pdfs.Rsrs.45>. Acceso 20/01/2010.

Van Waerebeek, K. & J C. Reyes. 1994. Post-ban small cetacean takes off Peru: A review. Rep. Int. Whal. Commn.( Van Waerebeek, K., Van Bressem, M.F., Félix, F., et al. 1997. Mortality of dolphins and porpoises in coastal fisheries off Peru and southern Ecuador in 1994. Biol. Conserv. 81: 43-49.

Van Waerebeek K, JC Reyes & C Aranda. 1992. Southern right whales (Eubalaena australis) off Perú. Marine Mammal Science 8(1): 86-88.

Van Waerebeek K, JC Reyes & MF Van Bressen. 1998. Sighting of a mother-calf pair of Southern right whale, Eubalaena australis in Peruvian waters. Est. Ocean. 17: 105-107.

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Pizarro-Neyra

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Nidos activos del cortarrama peruana ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter Mario Rosina y Mónica Romo Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza – APECO, Parque José de Acosta 187, Magdalena, Lima 17, Perú.

Email Mario Rosina: kraken54@gmail.com Email Mónica Romo: romomonica@gmail.com

Resumen Dos nidos de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana, fueron hallados en la localidad de El Gramadal, distrito de Huarmey, Provincia de Huarmey, Departamento de Áncash. Ambos nidos estaban en arbustos de Grabowskia boerhaaviaefolia palo negro. Uno de ellos contenía dos huevos y el segundo dos pichones de unos diez días a dos semanas de edad. Una semana después, el 14 de abril de 2010 se ubicó muy cerca del segundo nido que ya estaba vacío, a dos volantones que seguían a sus padres. Son los primeros nidos activos reportados que se han encontrado desde 1934.

Palabras clave: Especie endémica, desierto costero peruano, conservación, área reproductiva, Perú

Abstract Presentado: 18/04/2010 Aceptado: 30/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Two nests belonging to Phytotoma raimondii, the Peruvian plantcutter, were found in El Gramadal, at Huarmey, Áncash. Both nests were in shrubs of Grabowskia boerhaaviaefolia, commonly known as palo negro. One nest had two eggs and the other nest had two chicks that were approximately two weeks old. Two weeks later, two fledglings were found following presumed parents. These chicks were close to the second nest, which was empty. These are the first nests reported for Phytotoma raimondii since 1934 Keywords: Endemic species, the Peruvian coastal desert, conservation, breeding area, Peru.

Phytotoma raimondii Taczanowski 1883, la cortarrama peruana, (Passeriformes, Cotingidae) es una especie endémica y de distribución restringida a la costa norte del Perú, desde el departamento de Tumbes hasta el departamento de Áncash, y hasta los 300 m de altitud (Schulenberg et al. 2010). Esta especie está en peligro de extinción debido sobre todo a la pérdida de su hábitat, más aún, no se había encontrado un nido activo desde 1934 (Flanagan & Millen 2008), aunque Pollack (2009) encontró un nido vacío en Virú, La Libertad, el 31 de marzo de 2009, y Abramonte (2007) refiere haber encontrado indicios de nidos en la Quebrada Cerro Prieto en Talara, Piura, en febrero-marzo del 2007.

La presente nota describe los primeros dos nidos activos hallados desde entonces. Uno de los nidos contenía 2 pichones, lo que constituye el primer reporte de este tipo para la especie.

Los nidos fueron encontrados en la localidad de El Gramadal, provincia de Huarmey, Departamento de Áncash a 5 m sobre el nivel del mar. La localidad es aparentemente el límite sur de la distribución de esta ave y no está registrada en la más reciente publicación sobre la distribución del Phytotoma raimondii (Flanagan et al. 2009).

El hábitat consta sobre todo de arbustos achaparrados y espinos: Grabowskia boerhaaviifolia (L. f.) Schltdl. (Solanaceae), palo negro; Capparis scabrida Kunth, zapote; Capparis cordata Ruiz & Pav. ex DC., satuyo; Acacia macracantha Humb. & Bonpl. ex Willd., faique; Prosopis pallida (Humb. & Bonpl. ex Willd.)

Kunth, algarrobo; Schinus molle L., molle. El Palo negro es el arbusto predominante en el lugar, mide hasta 3 m de altura y es muy espinoso. Entre noviembre de 2009 y abril 2010, hemos visto varios Phytotoma raimondii comiendo sus frutos.

La población censada de Phytotoma raimondii el 14 de abril del 2010 fue de 25 individuos en 3 ha (15 machos, tres de ellos juveniles y 10 hembras, una juvenil). El lugar donde se encuentra Rev. peru. biol. 17(2): 257 - 259 (August 2010)

el hábitat del Phytotoma raimondii y por donde se les ve volar tiene aproximadamente 5 ha de superficie. Más allá de esta área, que es sobre todo gramadal, no se les ha visto y tampoco hemos oído sus característicos reclamos.

Se realizaron visitas al lugar en los últimos meses del 2009 (29 de noviembre, 28 de diciembre) y los primeros del 2010 (2 de enero, y el 1, 7, 13 y 14 de abril). Durante estas visitas se buscaba la presencia de nidos y comportamientos de la hembra o el macho que indicaran incubación. El 1 de abril de 2010 se encontró un nido con un huevo (nido 1, Fig. 1) y seis días después (7 de abril) había dos huevos en el mismo nido (Fig. 2).

El 7 de abril también se halló un segundo nido (nido 2) con dos pichones bastante desarrollados (Fig. 3). Basados en el estado del plumaje de los polluelos calculamos la edad entre unos 10 a 15 días de nacidos. Este último hallazgo es el primero en ser reportado y documentado. Según lo observado por O.D. Boggs (Flanagan y Millen 2008) y encontrado por nosotros la puesta de Phytotoma raimondii sería de dos huevos.

Los nidos se disimulan muy bien con la planta que los alberga, son amplios y expuestos, de 15 cm de diámetro, construidos principalmente con ramitas secas de palo negro y molle y se confunden perfectamente con las ramas secas del palo negro. Ambos nidos estaban ubicados a 1,20 m. de altura en dos arbustos de palo negro, situados a unos 70 m el uno del otro. Los arbustos, donde se observaron los nidos 1 y 2, eran achaparrados, uno de 1,60 m de altura por 4 m de diámetro y el otro de 2,5 m de altura x 10 m de diámetro, respectivamente.

El primer huevo era de color celeste claro con manchas marrones, pero los 2 huevos observados luego de 6 días ya tenían un color gris claro. El huevo tenía una longitud de 2,4 cm y un diámetro de 1,8 cm (calculado en base a las fotografías tomadas). Dentro del nido 1 se encontró también algunas hojas de palo negro cortadas, una de ellas cubriendo los huevos y

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Rosina & Romo

Figura 1. Nido de Phytotoma raimondii con un huevo el 1 de abril de 2010 (foto M. Romo).

Figura 2. Nido de Phytotoma raimondii con dos huevos el 7 de abril de 2010 (foto M. Romo).

Figura 3. Nido de Phytotoma raimondii con dos pichones (foto M. Romo).

Figura 4. Volant贸n de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle).

Figura 5. Volant贸n de Phytotoma raimondii (foto M. Tweddle).

258

Figura 6. Phytotoma raimondii juvenil (foto M. Tweddle).

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Nidos activos del cortarrama peruana

otras tres debajo de estos (Fig. 2). El nido 2 tenía dos pichones en avanzado estado de desarrollo, emplumados y con poco plumón, las plumas caudales eran incipientes y se mostraban aun dentro de sus cañones al igual que en las alas (Fig. 3). El plumaje del dorso de los pichones era gris con listas oscuras similar al de la hembra adulta lo que los hace muy crípticos.

El 14 de abril encontramos el nido 2 vacío y muy cerca de él, en otro arbusto de palo negro vimos 2 volantones que seguían a sus padres (presumiblemente los pichones que estaban en el nido 2 una semana antes). Tenían el plumaje aún incompleto, con las plumas primarias y secundarias poco desarrolladas y las caudales emergiendo de sus cañones. El color del plumaje de ambos era similar al de los machos adultos sin las características manchas de color rufo excepto en la zona de la cloaca, el iris era oscuro y no amarillo y ya presentaban la típica cresta de los Phytotoma raimondii adultos. Las listas pardas del dorso no eran visibles (Figs. 4 y 5). Realizaron vuelos muy cortos de arbusto en arbusto. El reclamo de estos volantones era más corto y menos agudo que el de los adultos. Uno de ellos trató de alimentarse del fruto del palo negro sin lograr arrancarlo de la rama. El día 14 de abril también se logró fotografiar algunos Phytotoma raimondii juveniles (Fig.6).

En las visitas del 13 y 14 de Abril, los machos se exhibieron mucho menos que en las visitas anteriores, así mismo los reclamos disminuyeron en frecuencia e intensidad, lo que podría indicar la finalización del período reproductivo.

El Phytotoma raimondii se encuentra fuertemente amenazado sobre todo por la rápida pérdida de hábitat. En la costa norte del Perú la expansión de los terrenos dedicados a la agricultura es dramática, además existe también la expansión urbana, si a esto se agrega la tala indiscriminada de algarrobos y otras especies leñosas y el sobre pastoreo de cabras en los bosque secos arbustivos, el panorama es preocupante.

Rev. peru. biol. 17(2): 257 - 259 (August 2010)

Se ha visto que Phytotoma raimondii logra tener éxito reproductivo aun cuando su hábitat sea de pequeñas dimensiones, siempre y cuando la composición y estructura vegetal de este no sea alterada, sin embargo no debe dejarse de lado el riesgo de empobrecimiento genético por endogamia en estas poblaciones pequeñas y aisladas.

Agradecimientos Agradecemos a Robert Williams quien nos informó sobre el lugar de El Gramadal. A Michael Tweddle por las estupendas fotografías que acompañan el artículo. A Manuel Plenge quien nos facilitó bibliografía. A nuestra asistente Lady Amaro.

Literatura citada Abramonte C. 2007. Conducta reproductiva y dieta de Phytotoma raimondii (TACZANOWSKI, 1883) “Cortarrama peruana” en el bosque seco de Talara. Tesis para optar el título profesional de biólogo. Universidad Nacional de Piura.

Flanagan J.N.M. & B. Millen 2008. First nest and eggs records of Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii by O.D.Boggs Bull. B.O.C. 128(4):271.

Flanagan J.N.M, G. Engblom, I. Franke, T. Valqui & F. Angulo 2009. Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae). Rev.per.biol.

16(2): 175-182.

Pollack L.E, W. Zelada, C.A. Medina & J.A. Tiravanti. 2009. Registro de Phytotoma raimondii “Cortarrama peruana” en Virú, Departamento La Libertad, Perú, 2009. Arnaldoa 16(1):125-128. 2009.

Schulenberg T.S, D.F. Stotz, D.E. Lane, J.P. O’Neill & T.A. Parker III. 2010. Aves de Perú. Serie Biodiversidad Corbidi 01.

Lima, Perú.

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Rosina & Romo

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Lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis Alfonso Chavera C.1, Rufino Cabrera2,3, y Manuel Tantaleán4 1 Departamento de Salud Animal y Salud Pública, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Circunvalación s/n. Lima, Perú.

Email Alfonso Chavera: achavera03@gmail.com 2 Departamento de Ciencias Biológicas, Facultad de Ciencias, Universidad Nacional San Luis Gonzaga. Ica, Perú.

3 Dirección actual: Grupo Temático de Enfermedades Metaxénicas, Dirección General de Epidemiología, Ministerio de Salud. Calle Daniel Olaechea Nº 199, Lima 11. Lima, Perú. Email Rufino Cabrera: rcabrerach@hotmail.com 4 Laboratorio de Parasitología, Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Lima, Perú.

Presentado: 10/02/2010 Aceptado: 23/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Resumen Se describen las lesiones pulmonares ocasionadas por el nematodo, Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866 en dos especímenes, macho y hembra, de Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865 “marsopa espinosa”, capturados en aguas de la Reserva Nacional de Paracas, Perú. Macroscópicamente, los pulmones mostraron nódulos indurados superficiales de 0,5 – 2 cm de diámetro, donde al corte se encontraron nematodos rodeados por una severa reacción inflamatoria crónica y en los bronquios se observa que el extremo anterior de los parásitos obstruye la luz mientras que el extremo posterior se encuentra libre. Microscópicamente, los parásitos están en diferentes grados de degeneración, rodeados de un extenso exudado inflamatorio compuesto por eosinófilos, macrófagos, mononucleares, células gigantes multinucleadas con extenso tejido de granulación que infiltra el parénquima pulmonar, alvéolos distendidos y en algunos sectores destruidos. Además, se observa hiperplasia de mucosa bronquial, pared arterial con hiperplasia de capa muscular lisa, disminución del lumen. P. inflexus ocasiona una bronconeumonía crónica severa. Esta es la primera descripción de las lesiones pulmonares que produce P. inflexus en P. spinipinnis.

Palabras clave: Nematoda, Parasitos, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Neumonía.

Abstract Pulmonary lesions caused by the nematode Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1808) Schneider, 1866; in two specimens, male and female of Burmeister's Porpoise (Phocoena spinipinnis Burmeisteir, 1865). The Cetaceans were captured in the Reserva Nacional de Paracas, Peru. Macroscopically, the lung shown superficial harden nodules of 52 cm of diameter and on the cut surface the nematodes were seen surrounded by severe chronic inflammatory reaction and the bronchium are occluded by the cranial part of these parasites and the caudal part remains free. Microscopically, the parasites are shown in different degree of degeneration and they are surrounded by severe inflammatory exudate composed of eosinophils, macrophages, mononuclear cells, multinuclear giant cells and dense granulation tissue scattered by the pulmonary parenchyma with distended and necrotic alveoli. Other lesions included hyperplasia of bronchium mucosa and hyperplasia of the arterial smooth muscle with luminal obliteration. Therefore, a severe eosinophilic granulomatous bronchopneumonia is caused by P. inflexus and is the first description of the parasitic pulmonary lesions in P. spinipinnis.

Keywords: Nematoda, Parasites, Cetacea, Phocoena spinipinnis, Pneumonia.

Introducción El conocimiento de las lesiones que producen los parásitos en los cetáceos marinos, en especial los helmintos, es importante porque ocasionan graves enfermedades (Raga et al. 1997). Dentro de los helmintos, los nemátodes pulmonares de la familia Pseudaliidae son muy importantes porque ocasionan bronquitis y neumonía e incluso la muerte de fócidos y delfines tanto en poblaciones naturales (Geraci & Aubin 1987) como en animales en cautiverio (Onderka 1989). Pseudalius inflexus (Rudolphi, 1809) es uno de los parásitos pulmonares más frecuentes de la marsopa Phocaena phocaena, cetáceo que habita las costas de Canadá, Estados Unidos (Margolis & Arai 1987) y Reino Unido (Europa), donde las infecciones por esta especie ocasionan neumonía y es la segunda causa de muerte de este hospedero (Jepson et al. 1999).

Phocoena spinipinnis Burmeister, 1865, conocido como la marsopa negra o espinosa, y chancho marino en el Perú, es un cetáceo que habita las costas de América del Sur, desde el norte de Perú en el Océano Pacífico hasta el sur de Brasil en el Océano Atlántico. Se conoce muy poco sobre su biología y ecología y ha sido catalogada como insuficientemente conocida por la IUCN (2010). En la costa peruana, hasta la prohibición de su caza, P. spinipinnis fue uno de los mamíferos marinos capturados Rev. peru. biol. 17(2): 261 - 264 (August 2010)

por pescadores artesanales, debido al consumo directo por la población (Arias 1996).

Torres et al. (1992) y Berón-Vera et al. (2008) han identificado algunos helmintos en los P. spinipinnis que habitan aguas chilenas y argentinas; sin embargo, no se conoce los efectos patológicos que producen en este cetáceo.

Entre los helmintos reportados para P. spinipinnis están los nemátodes Stenurus australis (Sarmiento & Tantaleán, 1991), Halocercus sp. y P. inflexus, éste último de P. spinipinnis del litoral de Chimbote, departamento de Ancash (Tantaleán 1993) y de la Reserva Nacional de Paracas en Ica (Tantaleán & Cabrera 1999).

Existen pocos estudios sobre muerte y lesiones producidas por helmintos (Montes et al. 2004) o por otras causas (van Bresem et al. 2007) en cetáceos en el Perú; en particular no se conocían las lesiones patológicas que ocasiona P. inflexus en P. spinipinnis en las costas de América del Sur. En el presente estudio se describen las lesiones pulmonares macroscópicas y microscópicas producidas por Pseudalius inflexus (Nematoda: Metastrongyloidea: Pseudaliidae) en Phocoena spinipinnis capturados, accidentalmente, por pesca artesanal en aguas de la Reserva Nacional de Paracas en el departamento de Ica, Perú.

261

Chavera et al.

(a)

(b)

Figura 1. (a) Lesiones nodulares en la superficie del parénquima pulmonar de Phocaena spinipinnis producidas por Pseudalius inflexus. (b) Congestión de los bronquios por adultos de P. inflexus en P. spinipinnis. 5 X.

Material y métodos Se examinaron pulmones de dos carcasas frescas de adultos (macho y hembra) de Phocoena spinipinnis, capturados, accidentalmente, el 8 de junio de 1994, y el 7 de mayo de 1997, por pescadores artesanales en el litoral de la Reserva Nacional de Paracas y desembarcados en el muelle pesquero de San Andrés, Pisco (13º44’00”S – 76°13’29”W). La identificación de los hospederos se realizó en base a la fórmula dentaria y a las características morfológicas de acuerdo a Reyes et al. (1988) y Jefferson et al. (1993). Los procedimientos de la colecta, fijación e identificación de los helmintos fueron descritos por Tantaleán y Cabrera (1999).

Las áreas afectadas de los pulmones derecho e izquierdo de ambas marsopas se seccionaron y dividieron en varias porciones similares y fijaron en formol al 10%, luego, fueron embebidas en parafina. Los cortes histológicos se realizaron a 4 – 6 µm de grosor y se colorearon con Hematoxylina-Eosina y tricrómica de Masson (Humason 1967). Las observaciones, microfotografías y medidas se realizaron en un microscopio de campo claro con objetivos de 10X y 40X. Especímenes de P. inflexus estudiados se encuentran depositados en la Colección Helmintológica del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), Lima, Perú, con el No. 1534.

Resultados Se encontraron, aproximadamente, 30 – 40 nemátodes en los bronquios, bronquiolos y vasos sanguíneos del lóbulo caudal pulmonar que fueron identificados como adultos de Pseudalius inflexus (Tantaleán & Cabrera 1999).

Lesiones macroscópicas.- Los pulmones se encontraron congestionados, firmes, marmoleados formando múltiples lesiones nodulares induradas blanquecinas que coalescen y sobresalen en la superficie del parénquima pulmonar, miden entre 0,5 y 2 cm de diámetro (Fig. 1a). Al abrir los bronquios, se encontraron los extremos cefálicos de decenas de nemátodes vivos y algunos muertos rodeados por una densa cápsula fibrosa, en cambio, los extremos posteriores de color rojizo se dirigen hacia la tráquea (Fig. 1b). La longitud total de los nematodos machos es 13 cm en promedio y de las hembras 15 cm. Los bronquios muestran

262

una marcada reacción fibrótica inflamatoria que los rodea y se extiende hasta el parénquima pulmonar.

Lesiones microscópicas.- El pulmón ha perdido su citoarquitectura espongiforme; los septos alveolares se presentan muy engrosados, con abundante tejido conectivo denso y colágeno con áreas de hialinización (Fig. 2a) que ocupa gran parte de los espacios alveolares, aparece de un color azulado con la técnica de tricrómica de Masson. En algunas zonas del músculo liso se observa una sustancia pétrea de depósito, basófila, que sugiere la presencia de calcio.

Los bronquios mayores, ocupados por numerosos nemátodes, de cutícula gruesa queratinizada se rodea de un extenso exudado inflamatorio del hospedero compuesto por eosinófilos en variables grados de degeneración, linfocitos, macrófagos en fase de ingestión, células gigantes multinucleadas y bacterias bacilares basófilas con extensa proliferación de tejido conectivo fibroso y su mucosa revestida por un epitelio estratificado en exfoliación y la capa subyacente de músculo liso en marcada hiperplasia. Las arterias pulmonares presentan marcada hiperplasia de la musculatura lisa y disminución de sus lúmenes y la íntima con diversos grados de degeneración (Fig. 2b), los capilares alveolares con severa proliferación, congestión y formación de microtrombos. En otras áreas pulmonares se observan zonas de atelectasia y enfisema, rodeadas de tejido muscular liso muy prominente, hiperplásico que en su zona de contacto con el parásito contiene eosinófilos en variables grados de degeneración y macrófagos.

En otras zonas el parénquima pulmonar se observan cortes transversal y diagonal a diferentes niveles del nematode encapsulado resaltando la cutícula gruesa, los músculos de tipo polimiario y los cordones laterales (Fig. 2c).

Discusión Esta es la primera descripción de bronconeumonía crónica producidas por el nematodo pulmonar P. inflexus en P. spinipinnis en aguas de América del Sur. Pseudalius inflexus es el nematodo pulmonar más grande que parasita a P. phocoena de aguas británicas, noruegas y de Islandia, generalmente asociado a Torynurus convolutus; también se le ha implicado como causa de muerte (Baker & Martin 1992, Gibson Rev. peru. biol. 17(2): 261 - 264 (Agosto 2010)

Lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus

haber revisado adecuadamente el corazón y número de secciones evaluadas histológicamente.

(a)

La densidad de infección de P. inflexus en P. spinipinnis, reportada en este trabajo, está dentro del rango encontrado en P. phocaena de aguas Europeas (Gibson et al. 1998, Slob et al.

1996) aunque el promedio es menor.

Las características macroscópicas e histopatológicas observadas en este trabajo son muy similares a las lesiones severas producidos en P. phocaena de las costas británicas (Jepson et al.

2000). Se ha sugerido que P. inflexus asociado a T. convolutus puede matar a P. phocoena en infecciones masivas (Baker y Martín 1992; Gibson et al. 1998) o por ruptura de la arteria pulmonar, bronquios y bronquiolos (Jepson et al. 2000). La arteritis observada en nuestro trabajo, con degeneración de la íntima y microtrombos en los capilares alveolares del pulmón de P. spinipinnis, corrobora la severidad de las lesiones que produce este nematodo; hallazgos patológicos similares se encontraron en infecciones por P. inflexus en el 17% (34) ejemplares de P. phocaena en aguas británicas (Jepson et al. 2000).

(b)

Debido al tamaño, la localización y el número de P. inflexus en P. spinipinnis, se presume la congestión de los bronquios y septos, destrucción de los bronquiolos, lesión de vasos y del parénquima pulmonar de la marsopa, las que podrían ser causas de muerte natural; o debilitarlo y de esa forma, podrían ser atrapados en las redes de los pescadores artesanales. Es probable que los dos especímenes examinados hubieran varado y muerto debido a la neumonía crónica.

(c) cl cl cl

m

cl cn cl

m m

cn cl

m cl

m cl cl cl

Figura 2. (a) Parénquima pulmonar con tejido conectivo, respuesta inflamatoria y destrucción del parénquima (bronquiolitis crónica).

Coloración HE, 40 X. (b) Arteria pulmonar con hiperplasia marcada de la musculatura lisa. Nótese la disminución de la luz. Coloración HE, 10 X. (c) Parénquima pulmonar con corte transversal y diagonal del parásito encapsulado. Músculos= m, cordones nerviosos= cn cordones laterales= cl. Coloración HE, 10 X.

et al. 1998, Jepson et al. 2000). Se localiza en los bronquios y bronquiolos del pulmón de P. spinipinnis (Tantaleán & Cabrera 1999) y de P. phocaena (Margolis & Arai 1989); sin embargo, no se encontró en vasos pulmonares, corazón y tráquea, donde también habita la segunda especie (Baker & Martin 1992, Gibson et al. 1998, Jepson et al. 2000, Siebert et al. 2006), quizás por el escaso número de animales examinados o por no Rev. peru. biol. 17(2): 261 - 264 (August 2010)

Las lesiones causados por P. inflexus en P. spinipinnis se asemeja a la neumonía verminosa que ocasiona Halocercus invaginatus en P. phocaena en las costas de los Estados Unidos de América, atribuyéndose el varamiento a este parásito (Dailey & Strout 1978), aunque nosotros no observamos exudado de fibrina.

Las lesiones provocadas por P. inflexus en P. spinipinnis son más severas que las provocadas por Torynurus convolutus en P. phocaena en aguas europeas (Baker & Martin 1992), la presencia de trombos en las marsopas espinosas podrían deberse a la liberación de enzimas por el parásito.

Las lesiones peribronquiales alrededor del parásito podrían haber sido provocadas por la respuesta a sustancias liberadas por el poro excretor del nemátode, como se ha sugerido en las lesiones pulmonares de Phoca hispida, producidas por Otostrongylus circumlitus y Filaroides hispidus (Onderka 1989). La presencia de atelectasis y enfisema pulmonar por P. inflexus no habían sido descritas en estudios previos en otros cetáceos. Estas lesiones se habían observado en infecciones masivas por H. pingi en Neophocaena phocaenoides en las costas de Hong Kong (Parsons & Jefferson 2000).

En el diagnóstico diferencial de las lesiones histológicas de neumonía verminosa se debe considerar la infección por morbilivirus que puede ser descartada o confirmada por la prueba de inmunoperoxidasa (Jepson et al. 2000); a pesar de no haber sido reportada en los cetáceos de aguas peruanas, debe tenerse en cuenta.

Como P. inflexus ocasiona una bronconeumonía crónica severa en P. spinpinnis, podría tener un impacto negativo en la población natural de este cetáceo en las costas de América del Sur; por ello, se requieren de más estudios relacionados con los

263

Chavera et al.

cambios patológicos provocados tanto por nemátodos pulmonares como de otros agentes, además es imprescindible aclarar el ciclo vital del parásito para plantear algún control o prevención de esta nematodiosis pulmonar.

Agradecimiento Este estudio fue financiado parcialmente por PRO NATURALEZA, fundación peruana para la conservación de la naturaleza, gracias a la gestión del Blgo. Carlos Obando. También, agradecemos a Valerie Lounsbury del Nacional Aquarium, Baltimore (USA), Dr. Jhon Baker del Department of Veterinary Pathology, University of Liverpool, por la literatura proporcionada. Al Dr. Luis Gómez de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos por las facilidades brindadas para tomar las microfotografías.

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Rev. peru. biol. 17(2): 261 - 264 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 265 - 266 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Infestación por esparganos en P1561-0837 ristimantis ISSN

NOTA CIENTÍFICA

Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru 1* Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Circunvalación 2800, San Borja. Lima, Perú. Email Luis Gomez-Puerta: lucho92@yahoo.com (Corresponding author) 2 División de Herpetología CORBIDI (Centro de Ornitologia y Biodiversidad). Calle Santa Rita 105, Urbanización Huertos de San Antonio, Surco. Lima, Perú.

3 Faculdade de Medicina Veterinária e Zootecnia, Universidade de São Paulo (USP). Av. Prof. Orlando Marquez de Paiva n°87, Cidade Universitária. São Paulo, Brasil.

4 Naval Medical Research Center Detachment. Av. Venezuela cuadra 36. Callao 2, Perú.

Presentado: 19/04/2010 Aceptado: 09/07/2010 Publicado online: 14/12/2010

Luis A. Gomez-Puerta1*, Germán Chávez2, Marco A. Enciso2,3, Ana P. Mendoza4 Resumen En el presente estudio, reportamos el parasitismo por esparganos del cestode Spirometra sp. en los anfibios: Pristimantis nephophilus y Pristimantis rhodostichus, provenientes del departamento de San Martin, Perú. Tres estructuras filiformes localizadas a nivel subcutáneo, fueron colectadas e identificadas como esparganos. El hallazgo de este metacestode constituye el primer registro en anfibios del Perú y demuestra que las ranas P. nephophilus y P. rhodostichus son nuevos hospederos intermediarios para Spirometra sp.

Palabras clave: vida silvestre, parásitos, anfibios, Amazonia, San Martin, Perú.

Abstract In this study, we report the parasitism by sparganum of tapeworm Spirometra sp. in amphibians: Pristimantis nephophilus and Pristimantis rhodostichus, from the department of San Martin, Peru. We collected three filiform structures located at the subcutaneous and identified as sparganum. The finding of this metacestode is the first record in amphibians of Peru, and shows that frogs P. nephophilus and P. rhodostichus are new intermediate hosts for Spirometra sp.

Keywords: wildlife, parasites, amphibians, Amazon, San Martin, Peru.

Introducción El género Spirometra (Eucestoda, Diphyllobothriidea, Diphyllobothriidae; Kuchta et al. 2008) son especies que presentan un ciclo de vida complejo, el cual utiliza como hospederos definitivos a mamíferos carnívoros, principalmente felinos y cánidos. Así mismo, requiere de dos hospederos intermediarios: el primero es un Cyclops sp., y como segundo a anfibios, reptiles y mamíferos (Mueller 1974).

de los nódulos. Se realizo una incisión en la piel de las ranas para colectar las estructuras. Posteriormente fueron preservados en etanol al 70%, hasta su respectivo diagnostico.

En el segundo hospedero intermediario, se desarrolla el estadío larvario plerocercoide llamado espargano (Mueller 1974).

El espargano tiene importancia en salud pública debido a que es capaz de infectar a humanos provocando la esparganosis (Atias 1994). El hallazgo de esparganos en animales y humanos ha sido reportado en muchos países, pero se presenta con mayor frecuencia en el continente asiático (Sakamoto et al. 2003).

Actualmente en el Perú, se conocen dos especies del genero Spirometra: S. mansonoides y S. erinacei (Tantaleán & Guerrero 1982-88, Tantaleán & Michaud 2005, Gomez-Puerta et al.

2009). Sin embargo, son escasos los reportes sobre esparganosis en el Perú.

En el presente trabajo ampliamos la lista de vertebrados que actúan como hospedadores intermediarios para el cestodo Spirometra sp. en el Perú.

Material y métodos En Noviembre del 2008, se realizo un inventario sobre la herpetofauna en el Valle del Alto Mayo, provincia de Moyobamba, San Martin, Perú. Al examinar la fauna, entre ellos los anfibios, 2 ranas: 1 Pristimantis nephophilus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03164) y 1 Pristimantis rhodostichus (Duellman and Pramuk, 1999) (CORBIDI 03375), presentaron nódulos subcutáneos en el dorso y en el abdomen (Fig. 1). Al examen externo se apreciaron unas estructuras filiformes dentro Rev. peru. biol. 17(2): 265 - 266 (August 2010)

Figura 1. Un adulto de Pristimantis rhodostichus con infestación subcutánea dorsal de espargano de Spirometra sp. (Escala: centímetros).

265

Gomez-Puerta et al.

Resultados y discusión Basándose en las características morfológicas y la forma del escólex se concluyo que los especímenes colectados se trataban de esparganos. Se colectaron un total de 3 esparganos, siendo la máxima carga parasitaria dos esparganos por rana. Las dimensiones de los ejemplares examinados variaba entre de 10-32 mm de largo y 1,1-2,5 mm de ancho (Fig. 2).

Paraguay, Ecuador, Colombia, Venezuela, Brasil, Perú, Guayana Inglesa y Uruguay (Leon et al. 1972, Rolon 1976, Dei-Cas et al. 1976, Beaver & Rolon 1981, Tantaleán 1994, Sakamoto et al. 2003).

En el Perú, no existe estudios que determinen que especies animales actúan como hospedadores intermediarios del género Spirometra, así como estudios epidemiológicos que a la vez indiquen los mecanismos de infección en humanos y animales.

Por lo tanto, es necesario realizar futuros estudios para saber el estado epidemiológico actual de la esparganosis en el Perú.

Literatura citada

Figura 2. Fotografía de espargano de Spirometra sp. (Escala: centímetros).

Actualmente, existen discrepancias sobre la identificación de la especie de Spirometra a través del espargano. Iwata (1972) y Mueller (1974), mencionan que las especies S. mansonoides y S. erinacei pueden ser diferenciadas por la forma del espargano.

Para S. mansonoides, el espargano es delgado, filiforme y puede llegar a medir hasta 50 cm de largo. En el caso de S. erinacei, los esparganos son más robustos, en ocasiones racimosos y llegan a medir hasta 10 cm de largo respectivamente. Basándose en las descripciones de Iwata (1972) y Mueller (1974), podemos presumir que nuestras muestras corresponden a estadios larvarios de S. mansonoides. Sin embargo, para la confirmación es necesario emplear otras herramientas de ayuda en la identificación, como las técnicas moleculares (Berger, 2009).

En el Perú, únicamente son conocidos tres casos de esparganosis, dos casos reportados en humanos por Tantaleán (1994), una en el departamento de Cajamarca y otra en Loreto; y otro por Michaud et al. (2003) en el mono titi Saguinus mystax, procedentes del departamento de Loreto. Por lo tanto, este es el primer reporte de esparganosis en anfibios para el Perú.

Los reportes de esparganosis en anfibios en otros países de Sudamérica son muy escasos. En Brasil, Rego y Schaffer (1992) mencionan que los anfibios Bufo crucifer, Bufo sp., Hyla faber y Leptodactylus ocellatus pueden actuar como hospederos intermediarios para Spirometra sp. Así mismo, Dei-Cas et al. (1976) menciona que L. ocellatus actúa como hospedero intermediario de Spirometra sp. en Uruguay y Argentina. Sin embargo, los reportes de esparganosis en humanos están bien documentados en países sudamericanos. Se conocen casos humanos en Argentina,

266

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Rev. peru. biol. 17(2): 265 - 266 (Agosto 2010)

Rev. peru. biol. 17(2): 267 - 269 (Agosto 2010) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Intraluminal colonization into the seminiferous tubules ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón Luis Guzmán-Masias1,3*, Rosmary López-Sam2,3, Flor Vásquez-Sotomayor2, Susan Pérez-Gamarra2, José Pino-Gaviño3 y Guillermo Llerena-Cano1 1 Grupo PRANOR. Lima, Perú.

2 Asociación PRESSERVARIS. Lima, Perú 3 Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Lima, Peru. * Corresponding author: Luis Guzmán-Masias, Apartado 11-0050, Lima 11. Lima, Perú. E-Mail: lguzmanm@gmail.com

Abstract Using the primordial germ cells transplant technique, we could be able preserve and multiply pluripotent cells in the receptor for a long period of time. In this work, We aim to evaluate intraluminal colonization of a cellular gonocyte suspension from 14.5 dpc fetus. Cellular suspension with PGC’s were isolated from fetus male mice by two enzymatic digestion steps, and cellular suspensions were transplanted into the rete testis of the receptor animals that were previously injected with Busulfan to decrease their own spermatogenesis. In this research the intraluminal colonization was identified in 13.27%, demonstrating that transplantation of a cellular suspension from gonocytes of fetus of 14.5 dpc containing PGCs can colonize the seminiferous tubules and support the spermatogenesis.

Keywords: primordial germ cells (PGCs), transplant germ cells, spermatogenesis, Busulfan, recovery, mouse

Resumen Presentado: 19/05/2010 Aceptado: 25/08/2010 Publicado online: 14/12/2010

Con la técnica de trasplante de células germinales primordiales es posible preservar y multiplicar células pluripotentes en el receptor durante un largo periodo de tiempo. Nuestro objetivo fue evaluar la colonización intraluminal de una suspensión celular de gonocitos de 14,5 dpc obtenidos de fetos. La suspensión celular de CGP fueron aislados de fetos de ratones machos mediante dos pasos de digestión enzimática; luego, las suspensiones celulares fueron trasplantadas en la rete testis de los animales receptores los cuales fueron tratados previamente con Busulfan para disminuir su propia espermatogénesis. En esta investigación se comprobó la colonización intraluminal en 13,27%, lo que demuestra que el trasplante de una suspensión celular de gonocitos del feto de 14,5 dpc que contiene CGP pueden colonizar los túbulos seminíferos y además promover su propia espermatogénesis Palabras clave: Células Germinales Primordiales, transplante de células germinales, espermatogénesis, Busulfan, ratón.

Introduction Primordial Germ Cells (PGCs) are the progenitors of germ cells line, and give rise to either oocyte or sperm cells with the potential to create complete individual organisms after fertilization (Wylie 1999). PGC’s colonize genital crest between 10.5 to 11.5 days post copula (dpc) and enter in a premeiotic state at 12.5 dpc in mice. In male genital crests, the meiosis is arrested at G0/G1, leaving the spermatogoniums for future reactivation after birth. In mice fetus of 11.5 dpc, only Sertoli cells could be isolated from genital crests (Kimura 1999).

Basically, germ cell transplants consist in gathering germ cells from a donor and injecting them into the seminiferous tubules of a receptor; PGC’s colonize the basal membrane of receptor´s seminiferous tubules in search of a nich where they can develop into stem cells. However, Jiang (1995) reported that in rats, PGC’s colonized the seminiferous tubules atypically, which is denominated intraluminal spermatogenesis.

Transplant of germ cells between males of the same species has been demonstrated successfully in monkeys (Nagano et al. 2001) and pigs (Honaramooz et al. 2002), where a restart of the differentiation was observed in a period of four weeks.

Testicular germ cells present a great regenerative capacity, as it demonstrated transplanting of 200 germ cells that were able to recover the fertility in infertile mice (Kanatsu et al. 2002).

Therefore, after the transplant, the new generation of normal sperm cells has a potential application in reproductive medicine in animals and humans.

Rev. peru. biol. 17(2): 267 - 269 (August 2010)

The colonization process can be divided into three continuous phases. The first phase is during the first week, where the transplanted cells have a random distribution through the seminiferous tubules and a few of them colonize the basal membrane. During the second phase, germ cells divide in the basal membrane (mitosis) and form a cellular monolayer. The last phase begins near the first month after the transplant and the transplanted germ cells establish a new cellular network line restarting their spermatogenesis (Nagano et al. 1999). However, in 1995 Jian & Short reported that germ cells isolated from rat fetus 15 dpc had colonized and differentiated into irregular segments of seminiferous epithelium in the lumen of seminiferous tubules of adult rats.

In this study, cells from mice 14.5 dpc genital ridges were isolated and transplanted to adult mice recipients previously treated with Busulfán, to probe the formation of minitubules in the receptors.

Material and methods Recipient mouse preparation.- Four week-old male BALB C mice were used as recipients. They were maintained with photoperiod of 14:10 h (light:dark), and were fed with balanced food (Purina-Peru) and water ad libitum.

Busulfan reduces the spermatogenesis drastically (Guzmán et al. 2005, Ogawa et al. 1999) so in order to simulate mice sterility, four weeks before cell transplant, eight mice received 40 mg/kg (body weight) of Busulfán (GLAXO) intraperitoneally dissolved in dimethyl sulfoxide - DMSO (BAKER) and sterile

267

Guzmán-Masias et al.

distilled water (1:1) to obtain a final concentration of 4 mg/mL and then kept between 35 and 40 ºC. Donor cells (PGC`s) preparation.- PGC’s were isolated from male genital ridges of 14,5 dpc fetal mice after two enzymatic digestion steps. The suspension was incubated at 37 ºC with 10 volumes of Hanks Balanced Saline Solution without calcium and magnesium (HBSS) (Gibco, BRL), 1 mg/mL collagenase type IV (Gibco, BRL) and was kept under constant agitation for 15 minutes. Then, it was washed 4 times with 10 volumes of HBSS, followed by incubation at 37 ºC with HBSS containing 1mM EDTA and 0.25% of trypsin for 5 minutes. To stop trypsin action, 10 to 20% fetal bovine serum was added.

After centrifugation (100 g for 10 minutes), pellets were resuspended in HBSS medium and maintained at 4 ºC until they were injected in the testes of recipient mice. The suspension was colored with Tripan Blue stain to evaluate the correct entry of PGC’s into the seminiferous tubules. The cellular concentration was 300 x 106 cells/mL. Microinjection in rete testis.- The cellular suspension was injected directly into the rete testis of the left testicle (Fig. 1A), while the right testis was used as control.

PGC´s were injected using acute glass pipettes as described

by Ogawa et al. (1997), but instead of using a micromanipulator the procedure was done manually. The pressure of the pipette was not increased abruptly since an internal rupture of the rete testis limits may occur. The volume injected in each testis varied between 0.1 and 0.3 mL. Analysis of recipient mice.- After 54 days after injection, mice were euthanized. Testes were removed and fixed in Bouin`s solution, embedded in paraffin an stained with Hematoxilina and Eosin Y. The percentage of little tubules formed into seminiferous tubules of the recipient mouse was at random in 200 seminiferous tubules by mouse.

Results PGC’s in cell suspension were isolated after two enzymatic digestion steps and colored with Tripan Blue dye, presenting good morphologic characteristics under the microscope such as roundness, smooth edges, no vacuolization and maintenance of the membrane integrity. These characteristics were present in 60% of the cell suspension after 4 hours of isolation.

Cell suspension was successfully injected into the seminiferous tubules of adult mice, as observed in Figure 1A. Fifty-four days after injections, the histological evaluation showed the presence of an intraluminal colonization in 6 of 8 injected testes (75%); in these only 13.27% of the seminiferous tubules showed the formation of a new seminiferous epithelium (named intraluminal epithelium or minitubules) in the lumen of the seminiferous tubules and was visualized as truncated segments (Fig. 1B).

Figure 1A—C. (A) Cell suspension successfully injected into the seminiferous tubules of adult mice left testis. The narrow indicate the successful injection of cellular suspension, 35X. (B) Seminiferous tubule showing the formation of a new seminiferous epithelium (intraluminal colonization) (star) in the lumen. Spermatogoniuns present in the base of seminiferous tubule demonstrate synchronization between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium, 400X. (C) Control mice testes. Seminiferous tubule showing normal lumen. (cross) 400X.

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Intraluminal epithelium showed synchronization with recipient seminiferous epithelium, which can be clearly observed in Figure 1B, where spermatogoniuns are present in the base of seminiferous tubule. Minitubules formed by the transplant of the PGCs have similar organization inside the seminiferous epithelium of recipient mice. The testes that did not receive the transplant (right testis) did not present intraluminal epithelium (Fig. 1C).

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Intraluminal colonization into the seminiferous tubules

Discussion PGC’s are oocytes and spermatozoa precursors and constitute the only cellular lineage able to transmit the genome to the following generation; therefore, PGC’s are essential for species survival. Male germ cells, like other stem cells, have two primordial characteristics: the capability to self-renew, and the potential to divide and generate cells capable of differentiation (Ogawa 1997).

The present article shows that isolated cells from mice genital ridges can give rise to the formation of an atypical intraluminal epithelium inside the seminiferous tubules of recipient mice.

This new intraluminal epithelium is morphologically different from the one that is already present in the host and synchronization between the intraluminal epithelium and the recipient seminiferous epithelium like present in rats as reviewed by Jian and Short (1995).

Under normal physiological conditions, the primary spermatocyte (in preleptotene) migrates through the junctions of the Sertoli cells from the basal membrane to the tubules intraluminal compartment. Two meiotic divisions and the spermiogenesis normally occur in the adluminal microenvironment (Jiang et al. 1998); these same processes have been observed taking place in the recipient mice, during the post-transplant of PGC`s. The normal spermatogenesis of the transplanted PGC`s indicates the success of the procedure and also shows the conversion of these cells to spermatogoniums due to the interaction with Sertoli cells from the donor or from the recipient and with the microenvironment.

Only 13.27% of the seminiferous tubules presented minitubules; these formations were not observed in the control testes, which were not injected with the isolated cellular suspension.

Thus, formation of this new intraluminal epithelium was not caused by the previous treatment with Busulfan or by any step of the procedure employed (Jiang et al. 1998). However, the basal membrane of seminiferous tubules was not evaluated (Nagano, et al. 1999) this result would probable increase the colonization percentages found in this research.

PGC’s migration to the basal compartment of the seminiferous tubules, where they can divide and differentiate, is due to the intercellular interactions in search of microenvironmental stem cells (Sprandling et al. 2001). This explains the recolonization of the seminiferous tubules by PGC’s in experiments where W/W- mice were used and the colonization percentages obtained where high. However, under the conditions of the experiment described in this article, Busulfan does not eliminate receptor’s germ cells completely and the presence of the original germinal lineage limits the basal colonization of the new PGC’s; this could explains the low colonization percentages obtained. The formation of intraluminal epithelium could be due to other cells (testicular somatic precursor cells) present in the cell suspension used, which when co-transplanted could form minitubules in the seminiferous tubules capable of supporting the spermatogenesis entire process.

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Therefore, germ cell and PGC transplants appear to be reliable techniques for the study of spermatogenesis, transgenic mice (Suveera et al. 2008) and have a potential application in Assisted Reproductive Techniques (ART) in humans (for the recovery of fertilizing capability of children after treatment with chemotherapy (Nagano et al. 2002, Mitchell et al. 2009) and wild mammals in extinction threat.

Acknowledgements Laboratory of Genetic and Human Assisted Reproduction PRANOR Group and Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo for supporting this research.

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Guzmรกn-Masias et al.

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Colof贸n

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Suscripciones y Canje Subscriptions and Exchange programs La Revista Peruana de Biología aparece con una periodicidad semestral y esta dedicada a la publicación de los resultados de investigaciones originales e inéditas en las áreas de Biodiversidad, Biotecnología, Manejo ambiental, Ecología y Biomédicas. Los trabajos recibidos son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento.

The Revista Peruana de Biología has a semester periodicity and publishes the results of original research in Biodiversity, Biotechnology, Environmental management, Ecology and Biomedical areas. Papers in Spanish or English are peer-reviewed using international criteria of quality, creativity, originality and the knowledge contribution.

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIÓN DE LOS ARTÍCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍA Enero 2009

1. La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada y es editada por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Tiene una periodicidad semestral y los números aparecen en agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como Online.

2. La Revista Peruana de Biología recibe artículos completos, originales e inéditos en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina, elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas.

3. Los artículos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano.

4. Los artículos serán evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. El artículo es aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y las modificaciones indicadas. El artículo aceptado será editado y una prueba enviada al autor para la aceptación y consentimiento de publicación.

5. El artículo deberá ser presentado acompañado de una carta dirigida al Editor Jefe, firmada por el responsable del trabajo con quien se tendrá comunicación, indicando además el carácter inédito, original y completo del artículo presentado y su disposición para que sea revisado y editado.

6. El artículo puede ser enviado por correo común; en este caso por triplicado y además los archivos digitales apropiados. El artículo comprende el texto, con las páginas numeradas correlativamente. Las ilustraciones, en hojas aparte, comprenden las tablas y figuras.

7. El artículo también puede ser enviado por email al Editor Jefe. Los archivos deben ser enviados de acuerdo a las pautas indicadas en el presente documento.

8. El texto del artículo debe ser escrito en tipo Courier 12 puntos, doble espacio, en A4. En general todos los artículos deben de tener: Título (en inglés y castellano), nombre y apellido de los autores, institución de los autores, dirección postal y correo electrónico de los autores, Resumen no mayor de 250 palabras (en inglés y castellano), 5 palabras clave (en inglés y castellano).

9. El título no debe de exceder de 20 palabras y debe expresar el contenido real del trabajo, si incluye un nombre genérico o específico se indicarán los taxa de referencia.

10. Los Agradecimientos deben dedicarse solamente a las personas e instituciones que colaboraron directamente en la realización del trabajo.

11. La Revista cuenta con las siguientes secciones: a. Trabajos originales. Son artículos primarios, inéditos que exponen los resultados de trabajos de investigación y constituyen aportes al conocimiento. Deben contener las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castellano), palabras clave (en inglés y castellano), Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión, Agradecimientos y Literatura citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 20 páginas, las ilustraciones deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados. b. Notas científicas. Son artículos primarios, reportes de resultados cuya información es de interés para la comunidad científica. La extensión del texto no será mayor de 8 páginas. Esta sección debe tener las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castellano), palabras clave (en inglés y castellano), cuerpo de la Nota, Agradecimientos y Literatura citada. c. Artículos de Revisión. Son artículos primarios, en esta sección se incluyen trabajos que constituyen una exhaustiva revisión del tema de investigación del autor, se incluyen aquí tesis, revisiones taxonómicas y recapitulaciones. Deben contar las siguientes partes: Título, autores, Resumen (en inglés y castellano), palabras clave (en inglés y castellano), Introducción, cuerpo de la revisión, Agradecimientos y Literatura citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 35 páginas. Las ilustraciones deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados. d. Comentarios. Son artículos donde se discute y exponen temas o conceptos de interés para la comunidad científica. Se incluyen aquí ensayos de opinión y monografías. Deben contar con las siguientes partes: Título, autores, cuerpo del comentario, y Literatura Citada. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 10 páginas. e. Comentarios de Libros. Son artículos que comentan recientes publicaciones de interés para la comunidad científica.

Puede solicitarse al Comité Editor la elaboración de un comentario enviando dos copias del libro a la dirección postal de la Revista Peruana de Biología.

12. Cuando el artículo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceñirse a la Declaración de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas en el texto.

13. Cuando el artículo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeográficas o inventarios taxonómicos debe indicarse el depósito de los ejemplares en un centro de referencia taxonómico.

14. Cuando los especímenes hallan sido colectados en áreas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos.

15. Los nombres científicos del género y especie irán en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deberá hacerse con su nombre científico completo (género, especie y autor); posteriormente podrá citarse solamente la inicial del nombre genérico y el nombre específico completo.

16. Deben usarse los símbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto. Decimales con coma, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5).

17. Las citas en el texto deben incluir el apellido del autor y año (ejemplo: (Carrillo 1988) o « ... de acuerdo a Sánchez (1976) …» o (Chávez y Castro 1998, Rios 1999, Piedra 2001)). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año (ejemplo: Castro 1952a). Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará et al.

(Ejemplo: (Smith et al. 1981) o «según Smith et al. (1981)»).

Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)

(Continúa....)

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18. La Literatura citada incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración.

La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos: a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85. b. Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196. c. Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510. d. McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp. e. Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J. Orton, eds.

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Acceso 31/07/2005 19. Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año y el nombre de la revista donde saldrán publicados; de lo contrario deberán ser omitidos.

20. Deben evitarse las citas a resúmenes de eventos académicos (congresos y otros) y las comunicaciones personales.

21. Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) serán numeradas correlativamente con números arábigos; de igual manera las Tablas. Las leyendas de las figuras deben presentarse en hoja separada del texto y deben ser suficientemente explicativas. Cada tabla debe llevar un título descriptivo en la parte superior.

22. Cuando el trabajo es enviado por correo postal, las figuras serán presentadas en papel Canson y con tinta china, en un tamaño A4, montados sobre cartulina blanca. Los dibujos y fotos de estructuras y organismos deben llevar una escala gráfica para facilitar la determinación del aumento. Los mapas deben llevar las respectivas coordenadas. Las fotografías deben tener 15x10 cm de tamaño como mínimo, en papel liso, con amplio espectro de tonos y buen contraste, montados sobre una cartulina blanca A4. Costos por fotografías a color deberán ser asumidos por el autor.

23. Si las figuras fuesen escaneadas, deben guardarse en un archivo TIFF, tamaño natural, 600 dpi. Las gráficas de origen electrónico deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps). Los mapas en formatos SHP. Fotos de cámaras digitales en formato JPGE mayor a 3Mpixel. Otros archivos independientes en formato TIFF, BMP, Ai, PSD. Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor.

24. Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imágenes insertadas en otros archivos (por ejemplo no enviar imágenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel).

25. Sólo se aceptan fotos e imágenes digitales de alta calidad.

26. El material enviado no será devuelto, por lo que los autores deben tomar sus precauciones.

27. Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado además del costo por impresión será enviado al autor para su aprobación.

28. El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un número de separatas adicional podrá ser solicitado antes de la impresión teniendo en cuenta los costos respectivos.

Comité Editor Email: editor.revperubiol@gmail.com Correo postal: Leonardo Romero (Editor) Revista Peruana de Biología UNMSM-FCB Apartado 11-0058 Lima 11 Perú

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(continúación...)

Notas científicas 245 A fortuitous ant-fern association in the Amazon lowlands of Peru

Una asociación fortuita planta-hormiga en la Amazonía baja del Perú

Blanca León and Kenneth R. Young 249 Expansión de la distribución de Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) en Perú

Expansion of the distribution of Nyctanassa violacea (Ardeidae: Aves) in Peru

L. Mauricio Ugarte, Alejandro Tabini, Daniel Cáceres 253 Varamiento de cetáceos en Tacna, Perú (2002-2010)

Stranded cetaceans of Tacna, Peru (2002-2010)

José Pizarro-Neyra 257 Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, cortarrama peruana

Discovery of two active nests of Phytotoma raimondii, Tackzanowski, 1883, Peruvian Plantcutter

Mario Rosina y Mónica Romo 261 Descripción de lesiones pulmonares por Pseudalius inflexus en la marsopa Phocaena spinipinnis

Description of pulmonary lesions by Pseudalius inflexus in the porpoise Phocaena spinipinnis

Alfonso Chavera C., Rufino Cabrera, y Manuel Tantaleán 265 Infestación por esparganos en ranas del genero Pristimantis (Anura, Strabomantidae) del Perú

Spargana infection in frogs of genus Pristimantis (Anura, Strabomantidae) from Peru

Luis A. Gomez-Puerta, Germán Chávez, Marco A. Enciso, Ana P. Mendoza 267 Intraluminal colonization into the seminiferous tubules in mice

Colonización intraluminal en túbulos seminíferos en ratón

Luis Guzmán-Masias, Rosmary López-Sam, Flor Vásquez-Sotomayor, Susan Pérez-Gamarra, José Pino-Gaviño y Guillermo Llerena-Cano

Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Volumen 17

Agosto, 2010

Número 2

Contenido Trabajos originales 145 Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte de Perú

A new species of Axinaea (Melastomatacee: Merianieae) from North of Peru

Abundio Sagástegui Alva, Sandra J. Arroyo Alfaro y Eric F. Rodríguez Rodríguez 151 Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú

Salvia hunzikeri (Lamiaceae), a new species from the Andes of Peru

Arturo Granda Paucar 155 Nuevas distribuciones para 24 especies de Calceolaria (Calceolariaceae) en el Perú y primer registro de Calceolaria perfoliata

New distributions for 24 species of Calceolaria (Calceolariaceae) in Peru and first record of Calceolaria perfoliata

Pamela Puppo 163 Neotypification of Ceroxylon weberbaueri Burret

Neotipificación de Ceroxylon weberbaueri Burret

Jean-Christophe Pintaud, Betty Millán and Francis Kahn 167 Inusual riqueza, composición y estructura arbórea en el bosque de tierra firme del Pongo Qoñec, Sur Oriente peruano

An unusual richness, structure and composition tree in terra firme forest of Pongo Qoñec, Peruvian South East

Isau Huamantupa-Chuquimaco 173 Tres nuevas especies y nuevos registros de Ladoffa de Panamá (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

Three new species and new records of Ladoffa from Panama (Insecta: Hemiptera: Cicadellidae: Cicadellinae)

Pedro W. Lozada y Paul H. Freytag 179 Vertebrados naturalizados en el Perú: historia y estado del conocimiento

Naturalised vertebrates in Peru: history and state of knowledge

E. Daniel Cossíos 191 Camera trap survey of medium and large mammals in a montane rainforest of northern Peru

Evaluación de mamíferos medianos y grandes mediante trampas cámara en un bosque montano del norte del Perú

Carlos F. Jiménez, Heidi Quintana, Víctor Pacheco, Derek Melton, Javier Torrealva and Guillermo Tello 197 Evaluación de la avifauna de la ciudad de La Paz, Bolivia

Avifauna evaluation of the La Paz City, Bolivia

Omar Martínez, Manuel Olivera, Carmen Quiroga e Isabel Gómez 207 Endoparásitos de micromamíferos del noroeste de Perú. 1: helmintos de marsupiales

Endoparasites of small mammals from northeastern Peru. 1: Helmintes of marsupials

Manuel Tantaleán, Mónica Díaz, Nofre Sánchez y Harold Portocarrero 215 Efectos de la salinidad sobre el desarrollo de embriones de Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubados in vitro.

Effects of salinity on embryonic development of Cryphiops caementarius (Crustacea: Palaemonidae) incubated in vitro

Adelhi S. Fuentes, Anghela V. Mogollón y Walter E. Reyes 219 Utilización de la proteína dietaría por alevinos de la gamitana, Colossoma macropomum, alimentados con dietas isocalóricas

Dietary protein utilization by fingerling of gamitana Colossoma macropomum, fed with isocaloric diets

Félix Walter Gutiérrez, Máximo Quispe, Luz Valenzuela, Guadalupe Contreras, Javier Zaldívar 225 Letalidad de hongos entomopatogenos sobre Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pirrhocoridae)

Lethality of entomopathogenic fungi on Dysdercus peruvianus (Hemiptera: Pyrrhocoridae)

Francesca Falconi, Aldo Flores y Pedro Castellanos 231 Antimicrobial activity of marine bacteria isolated from Gulf of Mexico

Actividad antimicrobiana de bacterias marinas aisladas del Golfo de México

Alejandra Cetina, Adriana Matos, Gabriel Garma, Helena Barba, Rosario Vázquez, Armando Zepeda-Rodríguez, David Jay, Víctor Monteón and Ruth López-A 237 Diversidad de bacterias cultivables con capacidad de degradar hidrocarburos de la playa de Caleta Córdova, Argentina

Diversity of culturable bacteria capable of degrading hydrocarbons from the beach of Caleta Córdova, Argentina

Graciela N. Pucci, Adrián Acuña, Natalia Tonin, María C. Tiedemann y Oscar H. Pucci (Continúa...)

(Continúa...)