Revista Peruana de Biología v19n2 by Leonardo Romero

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Facultad de Ciencias Biológicas Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Revista

Peruana de Biología

Volumen 19

Agosto, 2012 LIMA, PERÚ

Número 2

Revista Peruana de Biología

Publicación científica de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos Rector Dr. Pedro Atilio Cotillo Zegarra Vicerrector de Investigación Dr. Bernardino Ramírez Bautista Consejo Superior de Investigación Dr. Manuel Gongora Prado Decana de la Facultad de Ciencias Biológicas Mag. Martha Valdivia Cuya Directora Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio Raimondi Mag. Inés Miriam Gárate Camacho

Editor jefe Leonardo Romero Comité Editor Rina Ramírez Carlos Peña César Arana Carlos Paredes Comité consultivo en los recientes números Maximilian Weigend Freie Universität Berlin- Alemania Sebastián Barrionuevo Fundación Miguel Lillo- Argentina Luis Aguirre Universidad Mayor de San Simón, Bolivia Rodney Ramiro Cavichioli Universidade Federal do Paraná- Brasil Hélio Ricardo da Silva Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brazil Carlos Frederico Duarte da Rocha Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Fabrício Rodrigues dos Santos Universidade Federal de Minas Gerais- Brasil Suzete Rodrigues Gomes Instituto Butantan- Brasil Davor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Stefan Dennenmoser University of Calgary, Canada Roberto Meléndez Museo Nacional de Historia Natural- Chile Berta Calonge Camargo Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia Sergio Solari Universidad de Antioquia- Colombia José María Gutiérrez Universidad de Costa Rica, Costa Rica Finn Borchsenius Aarhus University- Denmark Julissa Roncal Aarhus University- Denmark Juan Rigoberto Tejedo Huaman Universidad Pablo de Olavide- España

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en: Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest (Biological Science Journals), Redalyc.

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada, producida por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Vicerrectorado de Investigación. La Revista es publicada tres veces al año (abril, agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos de las áreas de Biodiversidad, Biotecnología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

Arnaud Bertrand IRD. Institut de recherche pour le développement- Francia Francis Kahn IRD. Institut de recherche pour le développement, - Francia Jean-Christophe Pintaud Institut de Recherche pour le Développement- Francia Mutsunori Tokeshi Kyushu University - Japon Francisco Alonso Solís Marín Universidad Nacional Autónoma de México- México Mónica Romo Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza- Perú Renato Guevara-Carrasco Instituto del Mar del Perú- Perú Reynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina- Perú Marcel Gutiérrez-Correa Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gerardo Lamas Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Pablo Ramírez Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Diana Silva Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Juan Tarazona Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Armando Yarlequé Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Manuel Tantaleán Universidad Peruana Cayetano Heredia- Perú Nigel Pitman Duke University- USA Lucia Luna University of Michigan- USA Maria del Carmen Ulloa Ulloa University of Missouri- USA Blanca León University of Texas at Austin - USA Kenneth Young University of Texas at Austin – USA Paul Velazco American Museum of Natural History, USA

Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. - ISSN 1561-0837 Rev. peru. biol. - ISSN 1727-9933 (on line) http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/ http://sisbib.unmsm.edu.pe/BVRevistas/biologia/biologiaNEW.htm http://redalyc.uaemex.mx/ Información adicional a: Revista Peruana de Biología Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM Ciudad Universitaria, Av. Venezuela Cdra. 34 s/n. Lima Casilla Postal: 11-0058 Lima-11, Perú. Teléfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509 Editor Jefe, email: editor.revperubiol@gmail.com

Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Volumen 19

Agosto, 2012

Número 2

Contenido HOMENAJE 127 A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012)

In memoriam of Dr. Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012)

Eric F. Rodríguez Rodríguez y Blanca León

Editorial 135 La Revista basurero

The Journal landfill

Leonardo Romero

Trabajos originales 139 Una nueva especie de Salvia (Lamiaceae) del Norte de Perú

A new species of Salvia (Lamiaceae) from Northern Peru

Abundio Sagástegui Alva† y Eric F. Rodríguez Rodríguez

143 Una nueva especie de Deprea Raf. (Solanaceae) del Perú

A new species of Deprea Raf. (Solanaceae) from Peru

Marco Antonio Cueva e Ítalo Francisco Treviño

149 Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes, Lima, Perú

Vascular flora from Villa María and Amancaes Lomas, Lima, Peru

Huber Trinidad, Elluz Huamán-Melo, Amalia Delgado y Asunción Cano

159 Dieta de murciélagos filostómidos del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco - Perú

Diet of phyllostomid bats of Kosñipata Valley, San Pedro, Cusco - Peru

Rossana Maguiña, Jessica Amanzo y Luis Huamán

167 Reproducción y alimentación de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana en El Gramadal, Ancash

Reproduction and food habits and of Phytotoma raimondii, Peruvian Plantcutter in El Gramadal, Ancash

Mario Rosina y Mónica Romo

175 Estructura de tallas de tortuga pico de loro Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) en Tumbes, Perú

Size structure of Olive Ridley turtle Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) in Tumbes, Peru

Manuel Vera y Carlos A. Rosales

181 Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei importadas

Pathogen introduced to Peru by trade in postlarvae of Litopenaeus vannamei

Mervin Guevara y Rubén Alfaro

187 Optimización de la biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos

Optimization of cyanidation tailings bioremediation adding nutrients and microorganisms

Jasmin Hurtado y Arturo Berastain

193 Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal masculino en ratones

Unique cyclophosphamide doses in male mice decrease the spermatic quality and germinal epithelium

Láyonal Acosta, Víctor Núñez, Jonathan Vásquez, José Pino y Betty Shiga

199 Chemical composition of Apodanthera biflora, a Cucurbit of the dry forest in northwestern Peru

Composición química de Apodanthera biflora, una cucurbitácea del bosque seco del noroeste peruano

Daniel Clark, Maribel Tupa, Andrea Bazán, Lily Chang and Wilfredo L. Gonzáles

205 Diversidad genética de papa nativa (Solanum spp.) conservada in situ en cinco regiones de Perú

Genetic diversity of in situ conservation landraces potato (Solanum spp.) from five regions of Peru

Julián Soto, Tulio Medina, Yeny Aquino y Rolando Estrada

(Continúa...) 125

Notas científicas 213 Descripción del nido de Scolomys melanops (Rodentia, Cricetidae) y su relación con Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae)

Description of Scolomys melanops nest (Rodentia, Cricetidae) and its relationship with Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae)

Edgardo M. Rengifo y Rolando Aquino

217 Ampliación de la distribución de Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) en Argentina

Expansion of the distribution of Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) in Argentina

Nancy Verónica Marinero, Ricardo Omar Cortez, Eduardo Alfredo Sanabria, Lorena Beatriz Quiroga

219 Herbarium Areqvipense (HUSA): informatización y representatividad de su colección

Herbarium Areqvipense (HUSA): computerization and representativeness of its collection

Italo F. Treviño, Diego A. Sotomayor, Marco A. Cueva, Rafael Perez, Laura Cáceres, Daniel Ramos, Edgardo M. Ortiz y Victor Quipuscoa

Comentario 223 Una experiencia de gestión participativa de la biodiversidad con comunidades amazónicas

An experience on participatory management of biodiversity with Amazonian communities

José Álvarez y Noam Shany

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Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

A la memoria del doctor AbundioISSN Sagástegui Alva 1561-0837

HOMENAJE

A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012) In memoriam of Dr. Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012) Eric F. Rodríguez Rodríguez1 y Blanca León2 1 Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú. Email:efrr@unitru.edu.pe 2 Museo de Historia Natural UNMSM, Lima, Perú. Plant Resources Center & Department of Geography and the Environment, University of Texas at Austin, EE.UU. Email: leon@austin.utexas.edu

Abundio Sagástegui (de pie) con Ángel L. Cabrera (izq.) y Arnaldo López (der.) en el Herbarium Truxillense (HUT) de la Universidad Nacional de Trujillo (Foto cortesía familia López Álvarez)

El 26 de mayo del 2012 tras un accidente automovilístico, falleció en la ciudad de Trujillo, provincia Trujillo, departamento La Libertad, Perú, el profesor doctor Abundio Sagástegui Alva, uno de los más connotados científicos peruanos. Esta inesperada desaparición causó profundo pesar en la comunidad científica nacional e internacional, pues nos había dejado un verdadero maestro, científico, e investigador botánico, además de un ser humano de gran calidad. Abundio Sagástegui Alva nació en Guzmango (provincia Contumazá, departamento Cajamarca) un 23 de octubre de 1932, en un hogar humilde y con precariedad económica. Tras vencer a la adversidad cursó exitosamente sus estudios primarios en el Centro Educativo N° 108 de su tierra natal, obteniendo una beca por ser el primer puesto en su promoción; hecho que sirvió para realizar sus estudios secundarios en el Colegio Nacional San Ramón de Cajamarca. Debido a su dedicación y ahínco al estudio obtuvo el premio de excelencia, continuando su formación académica en la Universidad Nacional de Trujillo (UNT), donde se graduó como Profesor de Educación SecunRev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (August 2012)

daria (1953), Bachiller en Ciencias Biológicas (1958), título de Biólogo (1969) y Doctor en Ciencias Biológicas en 1976. En 1954 inició su carrera docente en el Centro Escolar de Varones Nº 251 de Otuzco, La Libertad. Su carrera administrativa, docente y de investigación en la Universidad Nacional de Trujillo, la inició en la Facultad de Ciencias Biológicas como organizador del Herbario de la UNT (1956-1964), jefe de prácticas en los cursos de Fitogeografía General y del Perú y de Ecología Vegetal (1957-1962), jefe del Museo de Botánica (1960-1988), profesor auxiliar tiempo completo (1963-1969), profesor asociado (1969-1974) y profesor principal dedicación exclusiva (1974-1988) en los cursos de Botánica Fanerogámica y Fitogeografía. Terminada su labor docente en la UNT pasó a formar parte de la Universidad Privada Antenor Orrego (UPAO) donde llegó a ser vicepresidente académico de la Comisión Organizadora de dicha universidad (1988-1995), docente principal a dedicación exclusiva (1991-2005), fundador y director tanto del Museo de Historia Natural, herbario HAO así como de la revista Arnaldoa (1995-2005). En el año 2006 retornó a su alma

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Homenaje

mater, la UNT, donde fue nombrado Profesor Emérito Vitalicio ese mismo año y Profesor Investigador Honorario en Ciencias Biológicas el 2008; ejerciendo su investigación científica en el herbario HUT hasta los últimos días de su vida. El doctor Sagástegui en sus inicios recibió orientación, guía e influencia de los doctores Nicolás Angulo Espino (1888-1969) y Arnaldo López Miranda (1922-2010) de la UNT y del doctor Ángel Lulio Cabrera del herbario de La Plata (Argentina), a quienes tuvo gratitud eterna, pues siempre los mencionaba en el quehacer diario y en sus intervenciones orales y conferencias magistrales. Conjuntamente con Nicolás Angulo Espino, fundador del Herbarium Truxillense (HUT) en 1941, y Arnaldo López Miranda fueron los pioneros de la ciencia botánica en el norte del Perú y formadores de innumerables botánicos (Rodríguez 2010). El doctor Sagástegui fue el primer curador (Lanjouw & Stafleu 1964) y luego director en varias oportunidades del Herbarium Truxillense (HUT), el herbario de la Universidad Nacional de Trujillo. Abundio Sagástegui se caracterizó por ser docente dedicado, por sus magníficas clases de botánica fanerogámica y fitogeografía, en las cuales con una buena pedagogía y didáctica, basado en el ejemplo y la comparación, con las experiencias obtenidas en el campo enseñaba temas que todos hoy recordamos. El trabajo de campo formó parte de su quehacer, vínculo e inspiración a nuevas generaciones de estudiantes. En esas salidas él brindaba minuciosas explicaciones, desde la herborización básica de las plantas hasta las descripciones y discusiones taxonómicas, así como sobre el análisis de los caracteres taxonómicos y la elección perfecta para elaborar una clave dicotómica. A menudo mencionaba “debemos trabajar técnica y científicamente”, lo cual demostró con la elaboración de sus libros textos: Fitogeografía General y del Perú (1969-1986, seis ediciones), Manual de malezas de la costa nor-peruana, Plantas invasoras de los cultivos de arroz y Flora invasora de los cultivos del Perú; todos basados estrictamente en sus investigaciones y experiencias de campo de nuestra flora. Incansable estudioso e investigador de la flora peruana, destacando en taxonomía, sistemática, florística, conservación y etnobotánica con énfasis en el norte del Perú; podríamos calificar a Abundio Sagástegui como el eterno apasionado de las plantas, que indicaba constantemente a sus alumnos “las plantas son los seres que determinan la vida en el mundo”. Estos esfuerzos quedan demostrados en su legado de especies nuevas y en el estudio de floras y flórulas especialmente andinas. Las fuentes de financiamiento para sus investigaciones eran de su propio peculio, de las instituciones donde laboraba o de becas de investigación del extranjero a las cuales postuló. Con el Estudio Ecológico de la Flora de los Alrededores de Trujillo (1957) inicia su importante producción científica; la cual supera las cien publicaciones (ver Tabla 1). En 1964, con Arnaldo López Miranda (HUT) propusieron Arnaldoa peruviana López & Sagást. como una especie nueva para el norte del Perú (López & Sagástegui 1964; Rodríguez 2010), y que sería el inicio de su fructífera labor en taxonomía y como un augurio a su contribución al conocimiento de las Asteraceae. Tras su perfeccionamiento en el Museo de La Plata (Argentina) bajo el asesoramiento de Ángel Lulio Cabrera en 1968, continuó sus estudios reconociendo nuevas entidades en los géneros Coreopsis y Verbesina. Vale mencionar aquí, antes de su interés por las compuestas que hoy todos conocemos, se dedicó a las Cyperaceae

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asesorado por el eminente ciperólogo argentino doctor Manuel Barros durante los años 1959-1960 (e.g.: Ciperáceas nuevas para el Perú, Ciperáceas de la Provincia de Trujillo). Así mismo, mostró interés por los helechos entre 1964 y 1968 bajo las recomendaciones y determinaciones taxonómicas de los doctores Rolla M. Tryon y Alice F. Tryon, ambos de la Universidad de Harvard (e.g.: Notas sobre Helechos Nor Peruanos I, Notas sobre Helechos Nor Peruanos II). Tras su consolidación como sinenterólogo, reconoce cuatro géneros nuevos para la ciencia (Caxamarca, Jalcophila, Parachionolaena y Pseudoligandra) y 97 especies nuevas para la ciencia (Tabla 2). La trayectoria científica de Abundio Sagástegui está perennizada en 32 taxones (31 especies y una variedad) dedicadas en su honor por botánicos nacionales y extranjeros (ver Tabla 3). En su largo trajinar por diversos ambientes desde lomas costeras, bosques a jalcas logró recolectar alrededor de 18000 números botánicos depositados principalmente en los herbarios: HAO+, HUT, F, LP, MO, NY, US, USM (acrónimos en Holmgren et al. 1990). Fue un preocupado del conocimiento de la flora y la conservación de los bosques montanos relictos del norte peruano (e.g.: Inventario preliminar de la flora del Bosque Monteseco, Inventario preliminar de la flora del Bosque Cachil), de las lomas costeras [e.g.: Fitoecología del Cerro Campana (Provincia de Trujillo)] y del conocimiento de nuestra fitodiversidad divulgado a través de los textos: Flora y Vegetación de Contumazá, Diversidad Florística de Contumazá, Diversidad Florística del Norte de Perú (Tomo I), Diversidad Florística del Norte de Perú. Bosques Montanos (Tomo II), y Nuestra Biodiversidad. Sinopsis de las Asteraceae del Perú; así como en la organización de eventos científicos de alto nivel (e.g.: IV Congreso Nacional de Botánica en 1988, Simposio: Biodiversidad y Desarrollo del Norte del Perú en 1993, Simposio: Estrategias para Bioconservación en el Norte del Perú en 1995, y I Congreso Internacional Diversidad Biológica y Cultural Andina el 2004, todos en Trujillo, Perú). Con especial sentimiento se recuerda (ER) una de sus últimas salidas al campo, el año 2003, a las jalcas del departamento de La Libertad en el marco del proyecto Floristic Inventory of the Jalca Formations of Northern Peru, donde el maestro a pesar de su avanzada edad seguía liderando, enseñando con sapiencia, caminando por los cerros, y haciendo trabajo de campo como cuando joven. Difícil será olvidar su gran capacidad de trabajo y disciplina. Siempre recordaba y parafraseaba lo mencionado por uno de sus maestros, el doctor Nicolás Angulo Espino (HUT), “Como quisiera que el sol se estacionara para seguir trabajando”. Era un convencido que cuando se tenía resultados importantes y nuevos conocimientos había que darlos a conocer inmediatamente. Seguro de contar con medios para tal divulgación creó y dirigió dos importantes revistas el Boletín de la Sociedad Botánica de La Libertad en la UNT (1969) y Arnaldoa en la UPAO (1991); esta última, una revista indexada y nombrada en honor a su maestro Arnaldo López Miranda (HUT) (Rodríguez 2010). Por su impecable trayectoria científica, actividad intelectual y labor realizada en educación recibió numerosos premios, distinciones honorificas e incorporaciones a prestigiosas instituciones académicas y botánicas [e.g.: En el siglo pasado: Diploma y medalla de oro en reconocimiento a la permanente labor de investigación del Concejo Provincial de Trujillo (1984); Palmas Magisteriales en el Grado de Maestro por parte del Ministerio de Educación (1985); Investigador Asociado al Field Museum, Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (Agosto 2012)

A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva

Chicago, EE.UU. (desde 1983); Investigador Asociado de Ohio State University, Columbus, EE.UU.; Profesor Emérito de la UNT (1995); Decano del Colegio de Biólogos del Perú (1983-1984 y 1997-1999); considerado el Científico del Milenio (2000). En el presente siglo: Distinción de Primer Grado del Libertador “Simón Bolívar” otorgada por la UNT (2004); Diploma y Medalla de Honor en el Grado de Oficial, otorgada por el Congreso Nacional de la República (2005); Premio Nacional de CONCYTEC 2005 (2006); nombramiento de Profesor Emérito Vitalicio por la UNT (2006); Incorporación como Académico de Número a la Academia Nacional de Ciencias del Perú (2007); Premiación por el Ministerio del Ambiente por contribuir al conocimiento de la Biodiversidad de Perú (2008)]; Doctor Honoris Causa y como Catedrático Honorario de numerosas universidades peruanas, entre otros. Perteneció a la Sociedad Botánica de La Libertad (Fundador), Sociedad Peruana de Botánica (SPB), Sociedad Argentina de Botánica, Asociación Latinoamericana de Botánica (ALB), American Society of Plant Taxonomic (ASPT), Botanical Society of America (BSA), Comisión Directiva Organización Flora Neotrópica (OFN).

El valioso legado del Dr. Abundio Sagástegui Alva como investigador en la Scientia Amabilis es y continuará siendo reconocido por todo aquel interesado en la flora andina. La trascendencia de sus obras científicas y humanas queda vigente y esperamos que su ejemplo sirva a las próximas generaciones de practicantes de esta ciencia. Literatura citada Holmgren, P.; N. H. Holmgren & L. C. Barnett. 1990. Index Herbariorum. Part I, The Herbaria of the world, 8th edition. New York Botanical Garden. New York, NY, U.S.A. Lanjouw, J. & F.A. Stafleu. 1964. Index Herbariorum. The Herbaria of the World. Pat 1. Regnum Vegetabile. 31:187-188. López, A. & A. Sagástegui. 1964. Una nueva especie del género Arnaldoa. Rev. Fac. Ciencias Biológicas Univ. Nac. Trujillo 1(1): 12-16. Rodríguez, E. 2010. Dr. Arnaldo López Miranda (26 de junio de 1922 - 7 de mayo de 2010). Arnaldoa 17(1): 147-153.

Tabla 1. Producción científica del Dr. Abundio Sagástegui Alva. Compilado por Eric F. Rodríguez y Blanca León. 1957. Estudio Ecológico de la Flora de los Alrededores de Trujillo. En el Concurso Científico, organizado por la Dirección de Extensión Universitaria. Premio pecuniario y diploma. 1959. Ciperáceas nuevas para el Perú. Biota 2(19): 267-269. 1960. Las Ciperáceas de la Provincia de Trujillo. Rev. Univ., 3a. Época. 9(17-18): 153-185. 1961. Clave provisional para la determinación de las Juncáceas Liberteñas. Rev. Universitaria, 3ª Época. 10(19 y 20): 69-72. 1963. Algunos aspectos Fitogeográficos de la Provincia de Trujillo. Revista del Círculo de Estudios Histórico-Geográficos “Raúl Porras Barrenechea” N° 1. Rev. Univ. de Trujillo, Perú. 1964. Notas sobre Helechos Nor Peruanos I. Rev. Fac. Ciencias Biológicas, 1(1): 1-11. 1964. Una nueva especie del género Arnaldoa. Rev. Fac. Ciencias Biológicas Univ. Nac. Trujillo 1(1): 12-16. (con A. López M.). 1968. Notas sobre Helechos Nor Peruanos II. Rev. Fac. Ciencias Biológicas Univ. Nac. Trujillo 1(4): 31-39. 1969. Una nueva especie de Verbesina (Compositae) del Perú. Bol. Soc. Bot. La Libertad 1(2): 55-57. 1969. Cuatro especies nuevas de compuestas peruanas. Boletín de la Sociedad Argentina de Botánica 11(4): 240-250. 1970. Tres compuestas austroamericanas nuevas o críticas. Bol. Soc. La Libertad 2(1-2): 63-75. 1971. Una nueva especie de Coreopsis (Compositae) del Perú. (con I. Sánchez V.). Bol. Soc. Arg. Bot. 13(4): 337-340. 1973. Manual de las Malezas de la Costa Nor Peruana. 1ª. Edic. Edit. Talleres Gráficos de la Univ. Nac. de Trujillo, Perú. 480 p. (Libro). 1974. Plantas invasoras de los cultivos de arroz. 1ra. Edic. Talleres Graficos de la Univ. Nac. Trujillo. 142 p. (Libro). 1975. Contribución de la Universidad nacional de Trujillo al conocimiento de nuestra Flora. Bol. Soc. Bot. La Libertad 7(1-2): 35-45. 1975. Nuevos taxa de Verbesina (Compositae) del Perú». Bol. Soc. Arg. Bot. 16(3): 261-266. 1975. Contribución al conocimiento de la flora adventicia en el Perú. Rebiol 4 (1-2):11- 19. (con E. Alvitez I. y J. Mostacero). 1976. Dos nuevas especies del genero Verbesina (Compositae) del Peru. Hickenia 1(9): 41-47. 1978. Plantas invasoras poco conocidas. Bol. Soc. Bot. La Libertad 10(1-2): 13-19. (con J. Mostacero & E. Alvítez). 1980. Una nueva especie del género Browallia (Solanaceae). Hickenia 1(39): 215-218. (con O. Dios). 1980. Compuestas andino-peruanas nuevas para la ciencia. I. Bol. Soc. Argent. Bot. 19(1-2): 61-68. 1981. Un nuevo taxón del género Coreopsis (Compositae). Darwiniana 23(1): 223-225. (con I. Sánchez V.). 1982. Dos nuevas especies del género Coreopsis (Compositae). Hickenia 1(50): 263-268. 1982. Compuestas andino-peruanas nuevas para la ciencia. II. Bol. Soc. Argent. Bot. 20(3-4): 303-316. 1982. Una nueva especie de Senecio L. (Compositae: Senecioneae) de Perú. Hickenia 1(58): 313-316. (con E. Zardini). 1982. Dos nuevas especies de compuestas peruanas. Bol. Soc. Bot. La Libertad, 14 (1-2), 1982. 1983. Sobre la presencia de Ullucus aborigineus Bücher. En el Perú. Bol. Soc. Bot. La Libertad, 13(1-2): 31-33. (con M. Mostacero L.). 1985. Compuestas andino peruanas nuevas para la ciencia III. Phytologia 57(6): 415-420. 1985. Four new species of Asteraceae from Peru. Britonia 37(1): 6-13. (con M.O. Dillon). 1985. New species and combinations in Belloa (Inuleae-Asteraceae). Phytologia 58(6): 392-400. (con M.O. Dillon). 1986. Jalcophila, a new genus of andean Inuleae (Asteraceae). Brittonia, 38(2): 162-167. (con M. Dillon). 1986. A new species of Solanum sect. Petota (Solanaceae) from northern Peru. Brittonia 38(1): 9-12. (con M.D. Whalen & S. Knapp). 1986. A new species of Monactis (Asteraceae) from northern Peru. Phytologia 61(1): 5-8. 1986. New species and status changes in Andean Inuleae (Asteraceae). Phytologia 59(4): 227-233. (con M.O. Dillon). 1986. A new species of Achyrocline (Inuleae-Asteraceae) from Peru. Phytologia 60(2): 107-110. (con M.O. Dillon). (continúa...) Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (August 2012)

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Homenaje Tabla 1. Continuación. 1986. Fitogeografía General y del Perú. Sexta Edición. Edición. Talleres Gráficos de la U.N.T., Trujillo., Perú. (Libro). 1987. A new species of Gynoxys (Asteraceae: Senecioneae) from nortnern Peru. Brittonia 39(4): 432-435. (con C. Tellez A.) 1988. New species of Llerasia (Asteraceae: Astereae) from Peru. Brittonia 40(4): 363-367. (con M.O. Dillon). 1988. Fitoecología del Cerro Campana (Provincia de Trujillo). Bol. Soc. Bot. La Libertad 14(1-2): 1-47. (con J. Mostacero & S. López). 1988. Dos nuevas especies de compuestas peruanas. Bol. Soc. Bot. La Libertad 14(1-2): 49-53. 1988. A new species of Stillingia (Euphorbiaceae) from northern Peru. Ann. Missouri Bot. Gard. 75(4): 1666-1668. (con I. Sanchez V. & M. Huft). 1988. Additions to South American Senecioneae (Asteraceae). Brittonia 40(2): 221-228. (con M.O. Dillon). 1989. Novedades en el género Coreopsis (Asteraceae). Bol. Soc. Bot. La Libertad 15(1): 23-28. (con I. Sánchez V.). 1989. Vegetación y flora de Contumazá. Editorial Libertad E.I.R.L. Trujillo. 78 p. (Libro). 1989. A new species of Symplocos (Symplocaceae) from northwestern Peru. Brittonia 41(1): 32-34. (con M.O. Dillon). 1990. Oligandra Less. revisited and the need for a new genus, Pseudoligandra (Asteraceae: Inuleae). (con M.O. Dillon). Taxon 39: 126-129. 1990. A new species of Ranunculus (Ranunculaceae) from Peru. Brittonia 42(3): 182-184. (con T. Duncan). 1991. A new species of Jaltomata (Solanaceae) from northwestern Peru. (con S. Knapp & T. Mione). Brittonia 43(3): 181-184. 1991. Family Asteraceae: Part V. Fieldiana. Botany: New Series, Nº 26: 1- 70. (con M. O. Dillon). 1991. Compuestas andino-peruanas nuevas para la Ciencia IV. Arnaldoa 1(1): 1-10. 1991. Inventario preliminar de la flora del bosque de Monteseco. (con M.O. Dillon). Arnaldoa 1(1): 35-52. 1991. Una nueva especie de Chuquiraga (Asteraceae-Mutisieae) del Norte del Perú. Arnaldoa 1(2): 1-4. (con I. Sánchez V.) 1991. Sinopsis de los Géneros de Gnaphaliinae (Asteraceae-Inuleae) de Sudamérica. Arnaldoa 1(2): 5-91. (con M.O. Dillon). 1993. Una nueva especie de Trixis (Mutisieae: Asteraceae) del norte del Perú». (con M.O. Dillon). Arnaldoa 1(3): 9-13. 1993. Revisión del género Arnaldoa (Compositae, Barnadesioideae), género endémico del Norte del Perú. Arnaldoa 1(4): 9-21. (con T.F. Stuessy). 1993. Variacion aloenzimática en la rara especie endémica peruana Chuquiraga oblongifolia (Asteraceae). Arnaldoa 1(4): 73-76. (con D. Crawford, T.F. Stuessy & I. Sánchez V.) 1993. Flora Invasora de los cultivos del Perú. CONCYTEC, Trujillo, Perú. 539 p. (Libro). 1994. Flora endémica de los Andes Norperuanos. Arnaldoa 2 (1): 43-64. 1994. Estudios en la tribu Liabeae (Asteraceae) en Perú: I. Revision de Ferreyranthus. Arnaldoa 2(2): 7-23. (con M.O. Dillon). 1994. Estudios en la tribu Liabeae (Asteraceae) en Perú: II. Una nueva especie de Oligactis procedente del norte del Perú y Sur del Ecuador. Arnaldoa 2(2): 25-30. (con M.O. Dillon). 1994. Estudios en la tribu Liabeae (Asteraceae) en Perú: III. Una nueva especie de Chrysactinium del norte del Perú. Arnaldoa 2(2): 31-35. (con M.O. Dillon). 1994. Compuestas andino-peruanas nuevas para la ciencia V. Arnaldoa 2(2): 37-45. (con I. Sánchez & D. Crawford). 1995. Diversidad Florística de Contumazá. Editorial Libertad E.I.R.L.. 203 p. (Libro). 1995. Floristic inventory and biogeographic analysis of montane forest in nortern Peru. Edited by S. Churchill et al. In Biodiversity and Conservation of Neotropical Montane. 251-269. The New York Botanical Garden. (con M.O. Dillon, I. Sánchez , S. LLatas, N. Hensold). 1995. Compuestas andino-peruanas nuevas para la ciencia. VI. Arnaldoa 3(2): 7-12. (con S. Leiva & P. Lezama). 1995. Inventario preliminar de la flora del Bosque de Cachil. Arnaldoa 3(2): 19-34. (con S. Leiva, P. Lezama, N. Hensold & M.O. Dillon). 1996. Compuestas andino-peruanas nuevas para la ciencia. VII. Arnaldoa 4(1): 7-13. 1996. El “gashmin” (=Eugenia quebradensis Mc Vaugh) un nuevo recurso alimenticio. Arnaldoa 4(1): 47-56. 1996. Plantas promisorias: La Taya o Tara. Arnaldoa 4(1): 57-65. (con P. Lezama & E. Marin). 1996. Revision of the dioecius genus Chersodoma Phil. (Senecioneae, Asteraceae), including a new species and status change. Brittonia 48 (4): 582-604. 1996 (con M.O. Dillon). 1997. A new species of Eucrosia (Amaryllidaceae) from northern Peru. Sida 17(4): 761-764. (con A.W. Meerow). 1998. Una nueva especie de Critoniopsis (Vernonieae: Asteraceae) de Cajamarca, Perú. Arnaldoa 5(1): 19-24. (con M.O. Dillon). 1998. Una breve revisión del género Vernonia (sensu lato) del Perú. Arnaldoa 5(1): 25-33. (con M.O. Dillon). 1998. Seis nuevas especies de Verbesina (Asteraceae, Heliantheae) de los Andes del Perú. Arnaldoa 5(1): 35-50. (con V. Quipuscoa). 1998. Una nueva especie de Chrysophyllum (Sapotaceae) con frutos comestibles del noroeste del Perú. Arnaldoa 5(1): 67-75. (con M.O. Dillon). 1998. Tres nuevas especies de Verbesina (Asteraceae: Heliatheae) de los Andes del Perú. Arnaldoa 5(2): 141-149. (con V. Quipuscoa). 1999. Caxamarca, a new monotypic genus of Senecioneae (Asteraceae) from Northern Peru. Novon 9:156-161. (con M.O. Dillon). 1999. Diversidad florística del norte del Perú. Tomo I. Edit. Graficart, Trujillo, Perú. 228 p. (con. M.O. Dillon, I. Sánchez, S. Leiva & P. Lezama). 1999. Verbesina ancashensis y V. crassicephala (Asteraceae: Heliantheae): dos nuevas especies del Perú. Arnaldoa 6 (1): 41-48. 1999. La diversidad biológica y “El Niño 1997 – 98” en el norte del Perú. El Niño 1997-98 y su Impacto en los Ecosistemas Marino y Terrestre. J. Taramona & E. Castillo (Eds.). Rev. peru. biol. (Volumen Extraordinario): 183-186. 2001. Una nueva especie de Critoniopsis (Vernonieae: Asteraceae) del Norte de Perú. Arnaldoa 8(1): 25 – 30. (con M. O. Dillon). 2001. Verbesina citrina (Heliantheae: Asteraceae), una nueva especie de Cajamarca, Perú, Arnaldoa 8 (1): 31 –36. (con M. Zapata). 2001. Tribal classification and diversity in the Asteraceae of Peru. Arnaldoa 8(2): 25 – 44. (con M.O.Dillon). 2001. Nuevo nombre para una especie de Chrysophyllum (Sapotaceae) del norte del Perú. (con M.O. Dillon). Arnaldoa 8(2): 57-58. 2002. Biogeografía, diversidad florística y endemismos en dos tipos de bosque en el norte de Perú. Arnaldoa 9(2):111–120. (con M.O. Dillon, I. Sánchez, G. Iberico, M. Zapata & M.L.Kawasaki). 2003. Diversidad florística del norte del Perú. Bosques Montanos. Tomo II. Edit. Graficart, Trujillo, Perú. 305 p. (con I. Sánchez, M. Zapata & M.O. Dillon). 2003. Coreopsis poloe (Asteraceae: Heliantheae), una nueva especie del Norte de Perú. Arnaldoa 10(2): 15-18. (con M. Zapata). 2004. Coreopsis gracilis (Asteraceae: Heliantheae) una nueva especie del Norte de Perú Arnaldoa 11(1): 25-28. (con I. Sánchez). 2004. Una nueva especie de Puya (Bromeliaceae) del Norte de Perú. Arnaldoa 11(2): 29 – 36. (con. M. Zapata & M.O.Dillon) 2007. Nuevo nombre para una especie de Coreopsis (Asteraceae: Heliantheaceae) del Norte del Perú. Sciendo 10(1): 87. (con I. Sánchez V.). 2007. Plantas Promisorias: El mito o Papaya Silvestre. Rev. Innova Norte 1(1):109-119. (con E. Rodríguez & S. Arroyo). (continúa...)

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Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (Agosto 2012)

A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva Tabla 1. Continuación. 2007. Estudio Fitoquímico Preliminar en Tessaria intergrifolia. Ruiz & Pav. Ciencia y Salud 1 (1): 2-4. (con F. Pérez & F. Rodríguez). 2007. Actividad antileishmaniasica in Vitro del extracto metanólico de las flores de Tessaria intergrifolia Ruiz & Pav. (Asteraceae). Pueblo Continente 18 (1): 101-108. (con E. Marín & F. Pérez). 2008. Una nueva especie de Ophryosporus (Eupatorieae: Asteraceae) para el Perú. Rev. peru. biol. 15(1): 21-23 (con E. Rodríguez). 2008. General overview of Tillandsia subgenus Tillandsia in Peru: The three-pinnate species and the case of two endemic species. Rev. peru. biol. 15(1): 25-30 (con B. León). 2009. Nuestra Biodiversidad. Sinopsis de las Asteraceae del Perú. 1ra Edición. Ed. Graficart, Trujillo, Perú. 51 p. (Libro). 2009. Una nueva especie de Pentacalia (Senecioneae: Asteraceae) del Norte de Perú. Rev. peru. biol. 16(2): 157-162. (con E. Rodríguez). 2009. Passiflora tripartita var. mollisima (Passifloraceae) una especie promisoria de los Andes. Rev. Innova Norte. 2(1):11-29.(con E. Rodríguez & S. Arroyo). 2010. Una nueva especie de Axinaea (Melastomataceae: Merianieae) del Norte del Perú. Rev. peru. biol. 17(2): 145-150. (con S. Arroyo & E. Rodríguez). 2012. Una nueva especie de Salvia (Lamiaceae) del Norte de Perú. Rev. peru. biol. 19(2): 139 - 142 (con E. Rodríguez).

Tabla 2. Géneros y especies descritas por el doctor Abundio Sagástegui Alva. Compilado por Eric F. Rodríguez y Blanca León.

Géneros 1. Caxamarca Sagást. & M.O. Dillon -PERU Caxamarca sanchezii M.O. Dillon & Sagást. 2. Jalcophila M.O. Dillon & Sagást. –ECUADOR, PERU Jalcophila ecuadorensis M.O. Dillon & Sagást. Jalcophila peruviana M.O. Dillon & Sagást. 3. Parachionolaena M.O. Dillon & Sagást -COLOMBIA Parachionolaena colombiana (S.F. Blake) M.O. Dillon & Sagást. 4. Pseudoligandra M.O. Dillon & Sagást. –BRASIL Pseudoligandra chrysocoma (Wedd.) M.O. Dillon & Sagást.

Especies 1. Achyrocline peruviana M.O. Dillon & Sagást. 2. Arnaldoa peruviana López & Sagást. 3. Axinaea wurdackii Sagást., S.J. Arroyo & E. Rodr. 4. Belloa plicatifolia Sagást. & M.O. Dillon 5. Belloa spathulifolia Sagást. & M.O. Dillon 6. Belloa turneri Sagást. & M.O Dillon 7. Browallia acutiloba Sagást. & Dios 8. Caxamarca sanchezii M.O. Dillon & Sagást. 9. Chersodoma deltoidea Sagást. & M.O. Dillon 10. Chrysactinium breviscapum Sagást. & M.O. Dillon 11. Chrysophyllum edule Sagást. & M.O. Dillon, nom. ileg. (=Chrysophyllum contumacense Sagást. & M.O. Dillon) 12. Chuquiraga oblongifolia Sagást. & Sánchez Vega 13. Coreopsis breviligulata Sagást. & Sánchez Vega 14. Coreopsis cajamarcana Sagást. & Sánchez Vega 15. Coreopsis canescentifolia Sagást. 16. Coreopsis celendinensis Sagást. & Sánchez Vega 17. Coreopsis dentifolia Sánchez Vega, Sagást, & D.J. Crawford (continúa...) Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (August 2012)

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Homenaje Tabla 2. Continuación.

Especies 18. Coreopsis dilloniana Sánchez Vega, Sagást. & D.J. Crawford 19. Coreopsis ferreyrae Sagást. & Sánchez Vega 20. Coreopsis gracilis Sagást. & Sánchez Vega, nom. ileg. (=Coreopsis mollicula Sagást & Sánchez Vega) 21. Coreopsis helleborifolia Sánchez Vega, Sagást. & Crawford 22. Coreopsis lopez-mirandae Sagást. 23. Coreopsis obovatifolia Sagást. 24. Coreopsis peruviana Sagást. 25. Coreopsis pervelutina Sagást. 26. Coreopsis poloe Sagást. & Zapata 27. Critoniopsis ayabacensis Sagást. & M.O. Dillon 28. Critoniopsis oblongifolia Sagást. & M.O. Dillon 29. Dasyphyllum brevispinum Sagást. & M.O. Dillon 30. Dasyphyllum cabrerae Sagást. 31. Eucrosia calendulina Meerow & Sagást. 32. Gamochaeta monticola M.O. Dillon & Sagást. 33. Gamochaeta oreophila M.O. Dillon & Sagást. 34. Gynoxys colanensis M.O. Dillon & Sagást. 35. Gynoxys congestiflora Sagást. & M.O. Dillon 36. Gynoxys dilloniana Sagást. & C. Téllez 37. Gynoxys lopezii M.O. Dillon & Sagást. 38. Jalcophila ecuadorensis M.O. Dillon & Sagást. - ECUADOR 39. Jalcophila peruviana M.O. Dillon & Sagást. 40. Jaltomata whalenii S. Knapp, Mione & Sagást. 41. Llerasia pascoensis Sagást. & M.O. Dillon 42. Llerasia sanmartinensis Sagást. & M.O. Dillon 43. Loricaria ollgaardii M.O. Dillon & Sagást. - ECUADOR 44. Monactis rhombifolia Sagást. & M.O. Dillon 45. Oligactis cuatrecasasii M.O. Dillon & Sagást. 46. Onoseris chrysactinioides Sagást. & M.O. Dillon 47. Onoseris linearifolia Sagást. 48. Ophryosporus marchii Sagást. & E. Rodr. 49. Pentacalia barbourii M.O. Dillon & Sagást. 50. Pentacalia vallejiana Sagást, & E. Rodr. 51. Puya tyleriana Sagást., Zapata & M. O. Dillon 52. Ranunculus lambayequensis T. Duncan & Sagást. 53. Salvia vargas-llosae Sagast. & E. Rodr. 54. Senecio miniauritus Sagást. & M.O. Dillon 55. Senecio piurensis Sagást. & Zardini 56. Solanum guzmanguense Whalen & Sagást. 57. Stillingia parvifolia Sánchez Vega, Sagást. & Huft 58. Symplocos incahuasensis Sagást. & M.O. Dillon 59. Trixis montesecoensis Sagást. & M.O. Dillon 60. Verbesina acosta-solisii Sagást. – ECUADOR 61. Verbesina albissima Sagást. 62. Verbesina amplitifolia Sagást. & Quipuscoa 63. Verbesina ancashensis Sagást. & Quipuscoa 64. Verbesina andina Sagást. 65. Verbesina ayabacensis Sagást. (continúa...)

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A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva Tabla 2. Continuación.

Especies 66. Verbesina aypatensis Sagást & Quipuscoa 67. Verbesina brevilingua Sagást. 68. Verbesina brunnea Sagást & Quipuscoa 69. Verbesina cabrerae Sagást. 70. Verbesina cajamarcensis Sagást. 71. Verbesina capituliparva Sagást. 72. Verbesina chachapoyensis Sagást. & Quipuscoa 73. Verbesina citrina Sagást. & Zapata 74. Verbesina contumacensis Sagást. 75. Verbesina crassicephala Sagást. & Quipuscoa 76. Verbesina dilloniana Sagást. 77. Verbesina ecuatoriana Sagást. - ECUADOR 78. Verbesina fuscicaulis Sagást. 79. Verbesina hexantha Sagást. 80. Verbesina huancabambae Sagást. & Quipuscoa 81. Verbesina huaranchaliana Sagást. 82. Verbesina leivae Sagást. & Quipuscoa 83. Verbesina lopez-mirandae Sagást. 84. Verbesina monactioides Sagást., S. Leiva & Lezama 85. Verbesina ochroleucotricha Sagást. 86. Verbesina otuzcensis Sagást. & Quipuscoa 87. Verbesina paucicephala Sagást. 88. Verbesina pauciramea Sagást., S. Leiva & Lezama 89. Verbesina pentalobifolia Sagást. 90. Verbesina perlanata Sagást. & Quipuscoa 91. Verbesina peruviana Sagást. 92. Verbesina piurana Sagást. 93. Verbesina plowmanii Sagást. 94. Verbesina sanchezii Sagást. 95. Verbesina simplicicaulis Sagást. 96. Verbesina subrotundifolia Sagást. 97. Verbesina weberbaueri Sagást.

Tabla 3. Taxones dedicados al doctor Abundio Sagástegui Alva. Compilado por Eric F. Rodríguez y Blanca León. 1.

Albizia multiflora (Kunth) Barneby & J.W.Grimes var. sagasteguii Barneby & J.W. Grimes

Asplundianthus sagasteguii R.M. King & H. Rob.

Astragalus sagasteguii Gómez - Sosa

Byttneria sagasteguii Cristóbal

Calceolaria sagasteguiana Rosencr.

Diplostephium sagasteguii Cuatrec.

Draba sagasteguii Al-Shehbaz

Epidendrum sagasteguii Hágsater & E. Santiago

Fleischmannia sagasteguii H. Rob.

10. Gentianella sagasteguii J.S. Pringle (continúa...) Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (August 2012)

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Homenaje Tabla 3. Continuación. 11. Geranium sagasteguii Aedo 12. Gonolobus sagasteguii Morillo 13. Helianthopsis sagasteguii H. Rob. 14. Huperzia sagasteguiana B. Øllg. 15. Hydrocotyle sagasteguii Constance & M.O. Dillon 16. Jaltomata sagasteguii Mione 17. Koanophyllon sagasteguii R.M. King & H. Rob. 18. Larnax sagasteguii S. Leiva, Quipuscoa & N. W. Sawyer 19. Munnozia sagasteguii H. Rob. 20. Nasa sagasteguii Weigend 21. Ophryosporus sagasteguii H.Rob. 22. Passiflora sagasteguii Skrabal & Weigend 23. Pentacalia sagasteguii H. Rob. & Cuatrec. 24. Piptochaetium sagasteguii Sánchez Vega 25. Pitcairnia sagasteguii L.B. Sm. & Read 26. Puya sagasteguii L.B. Sm. 27. Rauhia sagasteguiana Ravenna 28. Tetramerium sagasteguianum T.F. Daniel 29. Tillandsia sagasteguii L.B. Sm. 30. Trixis sagasteguii Cabrera 31. Vernonia sagasteguii M.O. Dillon 32. Vriesea sagasteguii L.B. Sm.

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Rev. peru. biol. 19(2): 127 - 134 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(1): 135 - 138 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

La Revista basurero ISSN 1561-0837

EDITORIAL

La Revista basurero The Journal landfill Leonardo Romero Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Ciudad Universitaria de San Marcos Av. Venezuela s/n. Apartado postal 110058, Lima 11, Perú. Email Leonardo Romero: lromeroc@unmsm.edu.pe

Aumenta la investigación y las publicaciones científicas con todos sus males El interés por publicar el resultado de nuestras investigaciones es inherente a la investigación, investigamos para descubrir la verdad y comunicar lo que descubrimos. Sin embargo, al igual que un ente vivo es modelado por las circunstancias o el ambiente en que vive, la investigación científica y sus publicaciones evolucionan como consecuencia de cambios sociales, económicos y culturales. Los cambios sociales y en investigación son tangibles y pueden sintetizarse si se compara la información global para el año 2002 con el 20071; el gasto global en investigación prácticamente se duplicó de 790,3 billones en el 2002 a 1145,7 en el 2007, el número de investigadores se incrementó de 5,7 millones a 7,1; el número de publicaciones científicas aumentó de 1,09 millones en el 2002 a 1,94 en el 2010, es decir en un 77%1. En estas diferencias, fueron las economías emergentes como China, Brasil e India las que en conjunto aumentaron sus inversiones en ciencia, tecnología y desarrollo de 17 a 24%. Aunque el Perú todavía no figura en las estadísticas y cifras generales de desarrollo de investigación científica a nivel mundial, toda una jerga sobre ciencia, tecnología, desarrollo e innovación se escuchan en los pasadizos de nuestros institutos y centros académicos, y responden a las intenciones de remontar nuestro actual nivel científico (por lo menos el nivel en que nos colocan bibliométricamente2), dar a conocer nuestra producción en investigación científica, y cómo ella puede ser la fuente de desarrollo del país. Para instituciones como la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM) y otras universidades públicas peruanas acreditar una consistente y robusta actividad científica se convierte en un objetivo estratégico para deslindar nuestra labor universitaria con la de otras instituciones semejantes en la cuales el lucro es una de sus finalidades principales. Para la UNMSM, la acreditación de su labor académica y de investigación, y el mostrar la calidad de su producción intelectual y científica serán los pilares que permitirán a la UNMSM tener el peso necesario en las decisiones que involucren el desarrollo nacional. Desde el año 1998, en la UNMSM se promovieron las revistas de investigación, dentro del marco del reglamento de investigaciones y como una herramienta para facilitar la difusión de los resultados de las investigaciones en las diferentes facultades. La Revista Peruana de Biología es una de esas revistas, pero que además asumió el reto de convertirse en un medio de excelencia para la publicación de los trabajos principalmente en las áreas de biodiversidad y biotecnología en el Perú. A pesar del tiempo transcurrido, su edición aún es Rev. peru. biol. 19(1): 135 - 138 (August 2012)

inestable, generalmente producido por problemas económicos, organizacionales y logísticos, causando la dilación en el tiempo de entrega como uno de sus problemas más importantes. A estos problemas se suman otros relacionados al quehacer de cualquier revista científica incluso las del main stream, el problema de las malas conductas y fraudes. Dentro del contexto de calidad que la UNMSM busca, el incremento de trabajos fraudulentos se torna un fenómeno delicado y a su vez demanda acciones más enérgicas por las consecuencias que pueden tener. Pero, rechazar un trabajo fraudulento una vez detectado no es el problema, sino la agobiante pregunta ¿Por qué nos llegan tantos? ¿Qué no harían por publicar? La publicación de un artículo de investigación científica respalda la labor realizada, es uno de los productos más importantes de las instituciones dedicadas a la ciencia y las labores académicas y universitarias, crea y desarrolla el prestigio del investigador y de la institución ante la sociedad; todo esto acarrea como consecuencia fondos para investigación, bienestar, crecimiento y desarrollo para el investigador y la institución (hechos no necesariamente vinculantes). Por otro lado, un editor es un espectador y actor del “drama de la publicación científica en el escenario del desarrollo de la ciencia”. Publicar un trabajo científico no es un tema sencillo y podría en algunos momentos ser una actividad que se envuelva en una vorágine de intereses de todo tipo, de colores, sabores, y malos olores. Uno de esos momentos comienza cuando llega a la edición un trabajo con síntomas de malas conductas o fraudes. Aquí se enfrenta la intención del autor con la misión del editor que es de difundir información de calidad y que satisfaga a la comunidad científica y a la sociedad. Aunque estos malos comportamientos y fraudes no son causados por la revista o el editor, sino provienen de la comunidad científica misma, es el editor el que se bate con ellos3, aunque ponga en riesgo su salud y su vida. Para el Council of Science Editors4 la mala conducta en investigación se refiere a malos tratamientos de los sujetos de investigación (personas o animales), la falsificación y fabricación de datos y la piratería y plagiarismo. Pero en otros ámbitos se separan los fraudes de las malas conductas por aspectos volitivos y veniales. Mientras que, las malas conductas generalmente son cometidas sin “intensión”, y pueden ser relativas a errores metodológicos (diseños experimentales, incumplimiento de normas y recomendaciones), procedimientos “culturales” (como la falta de ética en autorías, las publicaciones en salchichón); tenemos por otra parte los fraudes, en los cuales la intensión del autor es

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Romero

conscientemente expresa o velada pero innegable (falsear datos, inventarlos, ocultar información, “cocinar datos”, plagio, etc.). El lado oscuro de la publicación científica Oscuro porque el editor generalmente desconoce quién es el autor y su trabajo, y ellos deben ser escudriñados en su intensión de publicar y en la veracidad de su información. Es decir en esta primera escena de la revisión, los editores no sabremos de dónde vendrá el ataque o cómo vendrá; en esa oscuridad se reciben los trabajos. Aunque existen sistemas y software5 para detectar el plagiarismo y otras malas conductas y fraudes, estos son un primer tamiz en este aspecto. Sin embargo, varios editores consideran a la primera revisión del trabajo como la parte del proceso en que se cuentan con menos herramientas, personal adecuado y tiempo para detectarlas6. Aunque parezcan demasiadas precauciones, casi lindando con algún estado mental desquiciado, no estamos muy lejos de las grandes editoras como Elsevier7 que ponen mucho énfasis en adiestrar a sus editores y autores sobre estos temas, los aspectos legales para su incumplimiento y las consecuencias de la infracción. La alegría de ser coautor sin responsabilidad En este drama identificar las malas conductas y fraudes es uno de los papeles del editor y de los revisores (peer review). Sin embargo, los actuales modos de investigación interdisciplinarios, las investigaciones en grandes laboratorios, y donde es frecuente que se produzcan artículos con muchos autores, crean una escena en la que el responsable del artículo puede cargar con la culpa de la mala conducta y fraude8 (en muchos casos con sanciones de parte de su institución) y los otros autores (mal denominados, pero convenientemente coautores) no sufren más sanciones que la vergüenza. Y la pregunta es donde surgió el “problema”, ¿no hubo discusión entre los autores? ¿No se compartieron datos entre autores? ¿Cómo interactuaron? ¿Cómo se hizo el trabajo? ¿Todos no tienen las mismas responsabilidades? Este aspecto nos lleva a la conclusión de que las instituciones, y no solamente los miembros de los comités editoriales, deben asumir e identificarse con las buenas prácticas de investigación y buena conducta, de manera que la conducta fraudulenta pueda ser por lo menos identificada y aislada9. La participación de todos los autores en la presentación del trabajo, la posibilidad de contactarse con cada uno de los autores, cartas de compromiso y otros, son filtros que están dirigidos a identificar una posible mala conducta. El peer review como filtro El revisor de un trabajo que pretende ser publicado es un par (o igual) o muchas veces otro científico con más experiencia en el tema y que puede dar luces como mejorar la presentación de la información. El revisor (peer review) es una instancia presente en la edición científica casi desde los inicios de la publicación científica hace más de 300 años. Una encuesta realizada a autores de revistas de alto factor de impacto (FI) en el año 200810 a pedido del Publishing Research Consortium, mostró que el 43% de los encuestados consideraba que el peer review filtra los trabajos fraudulentos y con malas conductas. Ante esta percepción se enfrentan investigaciones que ponen en tela de juicio la severidad y consistencia del peer review para detectar casos de fraude11. Los revisores juegan un papel importante en la determinación de la calidad del trabajo, la pertinencia y la actualidad, por su experiencia son los que están en mejores condiciones de detectar mala conducta. Sin embargo, la fabricación o invención de

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resultados es más difícil de detectar sobre todo en determinados temas en los cuales se arguye la imposibilidad de la repetición del experimento. Pero en el área de biodiversidad, detectar especies que no existen en el lugar, o especies inventadas es más fácil por la experticia de los revisores. Por lo tanto el revisor es un filtro fino, dedicado a ciertos tipos de malos comportamientos y seleccionar trabajos de calidad y con información relevante. La retracción, la punta del iceberg Los niveles en que el plagiarismo y las malas conductas son muy altos. En el 2010 la editora Francis & Taylor del grupo Nature Publishing escudriño los trabajos recibidos en los últimos meses y en una de sus revista se detectó el 23% de los trabajos con algún grado de plagiarismo12. Recientemente Daniele Fanelli analizando los artículos que solo han perpetrado fraudes como falsificación, fabricación de datos, alteración de información, etc. encuentra que casi el 2% admite haber cometido fraude y el 34% otro tipo de mala conducta grave13. En general esto es considerado como la punta del iceberg porque muchos trabajos no pasan exámenes tan minuciosos. La retracción es la acción de retirar un artículo de circulación, se publica y comunican los motivos por los que el artículo no debe ser citado ni mencionado como referencia. Lo cual es considerado como un acto muy vergonzoso para los autores y su institución, además de ser un trabajo adicional al proceso de edición. En octubre 2012, Fang et al.14 publicaron en PNAS un artículo que ha sido comentado y citado en varios periódicos y algunas revistas. Ellos analizaron poco más de 2000 artículos de la base de datos de PubMed y encontraron que el 43% fueron retractados por ser fraudes y el 14 y 10% fueron por publicación duplicada y plagiarismo respectivamente. Algunos investigadores pueden ver a la retracción como una penalidad inocua y sin importancia, sin embargo existen observadores como Retraction Watch (http://retractionwatch.wordpress.com) que es un blog donde se documentan estos casos ; y podemos mencionar el caso de Scott Reuben que tuvo varios trabajos retractados en la revista Anesthesiology News y que posteriormente fue enjuiciado por fraude de atención médica, condenado a seis meses de prisión federal y el pago de $ 415000 en multas, decomiso y la restitución15. Cokol16 et al. ensayaron un modelo para tener una idea de cuantos trabajos deberían de ser retractados. Describe un modelo estocástico con parámetros que implican el rigor para aceptar una pequeña fracción de "manuscritos fallados" y dos factores sobre el escrutinio post-publicación en función del factor de impacto (IF). Entre sus conclusiones encuentra que las revistas con revisiones exigentes tanto las de alto IF como las de bajo IF presentarían menos artículos que podrían ser retractados. Además, en aquellos con más alto IF, la retracción es más severa en post-publicación. Aunque sus resultados relacionarían la eficiencia de la producción con las probabilidades de publicar artículos con mala conducta; también podríamos interpretar que los autores inescrupulosos identifican aquellas revistas que son más permisivas, y que no tienen filtros exigentes sobre los trabajos fraudulentos o con comportamientos de mala conducta. Evidentemente si se tratan de comportamientos volitivos, de los cuales se conocen sus consecuencias, tendremos un modelo donde la tendencia es a atiborrar con trabajos indeseables a las revistas con menos recursos.

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La Revista basurero

Quiero publicar mi trabajo ¿Algo de lo mencionado arriba sucederá en la Revista Peruana de Biología? La respuesta es sí. Por lo menos la llegada de trabajos fraudulentos y con malas conductas sí suceden y frecuentemente. Es una experiencia que se puede comprobar, si alguien desea obtener trabajos fraudulentos lo único que tiene que hacer es emprender una revista científica, llevar a cabo una revisión por pares, lograr visibilidad en bases de datos, ser más o menos constante y esperar, pronto llegaran. ¿Qué esta sucediendo? Simplemente que los editores de revistas “pequeñas” se enfrentan no solo a la problemática de la investigación nacional, a la falta de recursos, políticas de investigaciones débiles o inexistentes, sino al maremágnum de investigadores que quieren que sus investigaciones sean publicadas, generalmente presionados por compromisos de diversa índole y no porque ellos piensen que la información en su trabajo es relevante o contribuirá con la ciencia. Entonces, será común ver como son sometidos a la Rev peru biol los trabajos que fueron rechazados en otras revistas, y las que rechacemos irán a otras, en una cascada hasta que por fin lleguen a una revista donde serán publicados. La revista que se ubique al final de la cascada será una revista basurero. Si bien es cierto en la Rev peru biol hemos recibido trabajos fabricados, plagios, auto-plagios, trabajos fragmentados; los más comunes son aquellos en que se omite información (consciente o inconscientemente). Algunas veces sobre el mismo trabajo, ocultando errores de muestreo o por ejemplo un experimento donde más de la mitad de individuos de prueba murieron por razones desconocidas antes de culminar el experimento. Otras omiten información sobre trabajos similares que deberían de discutirse, en algunos casos por no tener acceso a la publicación original, otras porque sus resultados no se pueden contrastar, mostrando fallas metodológicas, o por que pondrían en evidencia otro tipo de errores, incluso conceptuales. Otro tipo frecuente es la fragmentación de los trabajos, donde en lugar de brindar un trabajo completo que de luces a un problema, muestran parte por parte la información sin un trabajo de análisis y aporte significativo, así por ejemplo como si quisiéramos dar a conocer inventarios de ambos lados de una quebrada en sendos artículos. La publicación de todos estos tipos de trabajos solamente es contraproducente y dañina no solo para la revista sino para la institución y los científicos nacionales en general por el descredito que sufrirían nuestras investigaciones. Este fenómeno debe ser enfrentado dentro de cada una de las revistas que se proponga llegar a la calidad que tanto esperan sus usuarios y también por las instituciones que apuestan (e invierten muchas veces sus escasos recursos) por realizar investigación científica como la UNMSM. Debe dedicarse considerable esfuerzo para no publicar trabajos fraudulentos, por los obvios motivos de mantener la reputación, la credibilidad, y el peso de nuestras ideas y propuestas en la sociedad. La realización de este esfuerzo disminuirá la llegada de esos tipos de trabajos. Pero también, debemos aplicar la censura post-publicación, y debe ser asumida por la institución y practicada por las revistas. Las retracciones deben de ser indicadores de nuestro esfuerzo de mejorar nuestra publicación, de lograr la credibilidad y calidad. La institución debe internalizar en sus políticas los aspectos de evaluación de calidad del trabajo de investigación y de las publicaciones y no solamente de los procedimientos y normas. Rev. peru. biol. 19(1): 135 - 138 (August 2012)

Una revista sola no podrá sobrevivir en este escenario, para ella el drama acabaría en tragedia; la trama empezaría cuando ella comience a incrementar su esfuerzo en prevenir el fraude, pronto la cantidad de artículos comenzará a disminuir (no es una revista fácil, pensaran los autores inescrupulosos), luego no podrá llegar a los estándares de publicación de las bases de datos más importantes (que piden más artículos por año) y luego se extinguirá lentamente. Para sobrevivir necesitará de una comunidad científica que la apoye, una comunidad crítica que tenga clara su misión con respecto de la ciencia y la sociedad. Necesitará de instituciones con políticas coherentes y robustas, que se fijen los objetivos a alcanzar. Referencias 1 The Royal Society. 2011. Knowledge, networks and nations: Global scientific collaboration in the 21st century. RS Policy document 03/11. London. http://royalsociety.org/policy/reports/knowledge-networks-nations. 2 Peña V. A., Rivera P., Schulz P.A.B. & Tapia J.R.B. 2011. La Producción Científica en San Marcos. Hechos, cifras y estándares internacionales 2002-2010. Ediciones Vicerrectorado Académico UNMSM. CONCYTEC. 684pp. 3 Marusic A., V. Katavic & M. Marusic. 2007. Role of editors and journals in detecting and preventing scientific misconduct: strengths, weaknesses, opportunities, and threats. Medicine and law 26 (3): 545–566. 4 Scott-Lichter D. & the Editorial Policy Committee Council of Science Editors. 2012. CSE’s White Paper on Promoting Integrity in Scientific Journal Publications, 2012 Update. 3rd Revised Edition. Wheat Ridge, CO: Available at: http://www.councilscienceeditors.org/files/public/ entire_whitepaper.pdf. 5 http://www.ithenticate.com/resources/overview/ 5 http://www.crossref.org/crosscheck/index.html 6 DeMaria A.N. 2012. Scientific Misconduct, Retractions, and Errata. Journal of the American College of Cardiology 59 (16): 1488–1489. doi:10.1016/j.jacc.2012.03.005. 7 http://www.elsevier.com/about/publishing-guidelines/publishing-ethics 8 Franzen M., S. Rödder & P. Weingart. 2007. Fraud: causes and culprits as perceived by science and the media. Institutional changes, rather than individual motivations, encourage misconduct. EMBO Reports 8 (1): 3–7. doi:10.1038/sj.embor.7400884. 9 Kreutzberg G.W. 2004. The rules of good science. EMBO reports 5 (4): 330–332. doi:10.1038/sj.embor.7400136.

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Romero 10 Publishing Research Consortium. 2008. Peer review: benefits, perceptions and alternatives. Mark Ware Consulting. http://www.publishingresearch. net/documents/PRCsummary4Warefinal.pdf 11 Peters D.P. & S.J. Ceci. 1982. Peer-review practices of psychological journals: The fate of published articles. Behavioral and Brain Sciences 5 (2): 187–255. doi:10.1017/S0140525X00011183. 12 Butler, D. 2010. Journals step up plagiarism policing. Scientific American. http://www.scientificamerican.com/article.cfm?id=journals-policeplagiarism 13 Fanelli D. 2009. How Many Scientists Fabricate and Falsify Research? A Systematic Review and Meta-Analysis of Survey Data. PLoS ONE 4 (5): e5738. doi:10.1371/journal.pone.0005738.

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14 Fang F.C., R.G. Steen & A. Casadevall. 2012. Misconduct Accounts for the Majority of Retracted Scientific Publications. Proceedings of the National Academy of Sciences 109 (42): 17028–17033. doi:10.1073/ pnas.1212247109. 15 O'Reilly K.B. 2012. Misconduct accounts for most journal retractions. AMA. Amednews.com. http://www.ama-assn.org/amednews/2012/10/15/ prsb1015.htm 16 Cokol M., I. Iossifov, R. Rodriguez-Esteban & A. Rzhetsky. 2007. How Many Scientific Papers Should Be Retracted? EMBO Reports 8 (5): 422–423. doi:10.1038/sj.embor.7400970.

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Una nueva especie de Salvia delISSN Norte de Perú 1561-0837

Una nueva especie de Salvia (Lamiaceae) del Norte de Perú A new species of Salvia (Lamiaceae) from Northern Peru Abundio Sagástegui Alva1† y Eric F. Rodríguez Rodríguez2 1 Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú. † 2 Herbarium Truxillense (HUT), Universidad Nacional de Trujillo. Jr. San Martín 392. Trujillo, Perú. Email Eric F. Rodríguez Rodríguez: efrr@unitru.edu.pe

Resumen Se describe e ilustra una nueva especie de Salvia L. (Lamiaceae), denominada Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. sp. nov. perteneciente a la sección Cylindriflorae (Epling) Epling, procedente de los andes del Norte del Perú (provincia Celendín, departamento Cajamarca), típica de la jalca Sendamal-Kumulca-Challuayaco sobre los 3000 m de altitud y aparentemente endémica a esta parte del país. Se discute con sus relacionadas y adicionalmente se presentan datos sobre su distribución geográfica, ecológica y estado de conservación. Palabras clave: Salvia, Cylindriflorae, Lamiaceae, especie nueva, Norte del Perú.

Abstract

Presentado: 07/05/2012 Aceptado: 18/08/2012 Publicado online: 10/11/2012

Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. sp. nov. is described and illustrated as a new species of Salvia L. (Lamiaceae) from the Andes of Northern Peru (province of Celendin, department of Cajamarca). This new species belongs to the section Cylindriflorae (Epling) Epling and typically restricted to the region jalca (SendamalKumulca-Challuayaco) above the 3000 m of altitude and apparently endemic to this part of the country. It is discussed with its closest relatives and additionally data on its geographical distribution, ecology and state of conservation are provided. Key words: Salvia, Cylindriflorae, Lamiaceae, new species, Northern Peru.

Introducción El género cosmopolita Salvia L., el más extenso de la familia Lamiaceae (=Labiatae), cuenta en la actualidad con unas 935 especies reconocidas (Fernández-Alonso 2008 a, b). Para la flora del Perú se han registrado 79 taxones entre especies y subespecies, siendo catalogado como el más diverso de la familia (Zarucchi 1993, Granda 2010). Actualmente, son consideradas a 32 especies endémicas, constituyéndose en el género más rico en endemismos de la familia (Rodríguez 2006, Granda 2010). Los últimos estudios que se han efectuado con material peruano son los realizados por Epling & Játiva (1963, 1966, 1968) y Granda (2010). La mayoría de especies presentes en el Perú se encuentran registradas para el norte. Especialmente los andes constituyen un importante hábitat. Revisando críticamente tanto el material de herbario como el de las últimas colecciones procedentes de los andes peruanos, en particular del Norte, se ha encontrado una nueva especie que denominamos Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. sp.nov. procedente de la cadena central de los andes del norte en la zona de Cajamarca, Prov. Celendín. Se debe enfatizar que de esta cadena central norteña, perteneciente a la zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica (Weigend 2002, 2004), se han descrito nuevos taxones para la ciencia de material recolectado por personal del Herbarium Truxillense (HUT) de la Universidad Nacional de Trujillo (e.g.: Salvia lanicaulis Epling & Játiva, S. medusa Epling & Játiva, Salvia xanthophylla Epling & Játiva) (Epling & Játiva 1963). Consecuentemente, la descripción, ilustración y discusión de este nuevo taxón es el objetivo de este trabajo. Material y métodos El estudio está basado en la revisión de material de herbario (CPUN, HUT, F, MO) y observaciones directas de hábito y hábitat en el campo. Las colecciones se realizaron de acuerdo con la metodología y técnicas convencionales de herborización (Rodríguez & Rojas 2002). Adicionalmente al trabajo de campo se fijó y conservó material en líquido (alcohol etílico al 70% Rev. peru. biol. 19(2): 139 - 142 (August 2012)

o AFA) para estudiar la estructura floral. El material botánico del tipo fue depositado en los siguientes herbarios: HUT, F, MO. Son presentadas, la descripción, discusión, delineación y mediciones de la especie (Fig. 1 A-H). Se adicionan datos sobre su distribución geográfica, ecología, fenología y estado de conservación según criterios de la Lista Roja UICN (UICN 2001). Los acrónimos de los herbarios son citados según Holmgren et al. (1990). Taxonomía Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. sp.nov. (Fig. 1 A-H) Tipo: PERÚ. Dpto. Cajamarca, Provincia Celendín, Challuayaco (La Encañada-Celendín), ladera rocosa, 3600 m, 18 mayo 1976, A. Sagástegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8409 (Holótipo: HUT-13705; Isótipos: F, MO). Herba perenne, ca. 50 cm alta, erecta vel ascendens, parce ramosa, rhizomatosa. Caulis tetragonis, 2-3 mm crassis, pilis septatis aglandularis, ca. 1 mm longis et pilis septatis glandularis, ca. 0,5 mm longis. Folia opposita, petiolata; petiolo acanalato; lamina ovata, basi cordata, apice obtusa, crenata, 16-22 × 14-20 mm. Inflorescentiae racemosae terminales, (5-) 7-15 (-17), verticillastrae 4-7(-8) florae. Bracteis late ovato-ellipticis, acuminatis, caducis, fuscescentibus, externe pilosis. Calyx bilabiatis, 10-13 × 5-6 mm; superne labium 4-6 × 3-3,5 mm, 6-nervatis, inferne labium 2-lobatum, lobulis breviter apiculatis, 4-5 × 2-3 mm, 3-nervatis. Corolla violacea, tubo 18-20 mm longo, superne labium 7-8 mm longum, inferne labium 12-15 mm longum, 3-lobulatum, latere lobulis ellipticis, 2-3 × 2 mm, médium 2-lobulatis, 5-6 × 6-8 mm. Filamentum adnatum ca. 15 mm ad basim tubular; antherae basifijae. Ovarium ellipsoideum, 2 × 1,2 mm; stylis bifidus. Nucula ellipsoide, fuscescentibus, maculata, 2,5-3 × 1,5 mm.

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Sagástegui† y Rodríguez

Figura 1. Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. A. Rama florífera; B. Hoja; C. Flor; D. Bráctea de la parte media de la inflorescencia; E. Estambres mostrando al filamento, conectivo y anteras; F. Ovario, estilo y estigmas; G. Disposición de las núculas; H. Núcula. Delineado por R. Aguirre T. del holótipo: A. Sagástegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8409 (HUT).

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Una nueva especie de Salvia del Norte de Perú

Hierba perenne de hasta 50 cm de altura, erecta, decumbente o ascendente, estolonífera, poco ramificada, solamente en la parte inferior, ramitas hasta 7 cm de largo; indumento blanquecino piloso-glanduloso, con pelos simples septados aglandulares, 4-7 células, célula basal buliforme, de hasta 1 mm de largo y pelos simples septados con ápice glandular, 3-4 células, de hasta 0,5 mm de largo. Tallos de 2-3 mm de diámetro, tetrágonos, generalmente rojizos, con indumento concentrado en la zona media de las caras y escaso en las aristas, constituido mayormente por pelos glandulares; entrenudos 10-65 (-75) mm de longitud. Hojas opuestas, pecioladas (pecíolo canalado, 10-15 mm de longitud, pubescencia abundante constituida principalmente por pelos simples aglandulares), láminas ovadas, ápice obtuso, base cordada, crenadas (dientes subredondeados e irregulares, 10-12 a cada lado), con 3-4 nervios secundarios a cada lado del nervio medio, nervios de tercer y cuarto orden poligonal, nerviación poco resaltada en el envés; haz verde oscuro y envés verde claro, pubescentes en la haz, excepto en las nervaduras, indumento constituido de pelos simples septados aglandulares, igual indumento pero más corto y disperso en las nervaduras del envés; de 16-22 × 14-20 mm en las mas grandes. Inflorescencia terminal, racemosa, interrumpida, 80-180 mm de largo, constituida por (5-) 7-15 (-17) verticilastros, 4-7(-8) flores (antesis asincrónica), separados 5-40 mm entre sí (menor separación hacia el ápice), parte basal del raquis sin flores de 45110 mm, densamente hírtulo, con indumento generalmente no glandular; brácteas ampliamente ovado-elípticas, acuminadas, caducas, marrones, exteriormente pubescentes, dominancia de pelos simples no glandulares sobre los glandulares, 8,5-9 × 5,56 mm; pedicelos de 5-6 mm de longitud en la antesis y 8-11 mm en la fructificación, cortamente hírtulos, con indumento simple septado no glandular. Cáliz bilabiado, de 10-13 mm de longitud y 5-6 mm de ancho en la antesis, 14-18 × 6-7 mm en fructificación, tubo 7-10 mm de largo, externamente con indumento corto, hirto, dispuesto en los nervios, predominancia de pelos glandulares uniformemente distribuidos, internamente glabros; labios muy abiertos, desiguales, el superior de 4-6 mm de longitud y 3-3,5 mm de ancho, con 6 nervios conspicuos de color morado intenso, el inferior bidentado, dientes brevemente apiculados, de 4-5 × 2-3 mm, con 3 nervios conspicuos verdes cada uno. Corola violácea, indumento abundante formado por pelos simples no glandulares septados lanuginosos, violáceos, de hasta 0,5 mm de longitud; tubo de la corola de 18-20 mm, recto y gradualmente ensanchado desde la base (3-3,5 mm de anchura) hasta el ápice (6 mm de anchura); labio superior de 7-8 mm de longitud, labio inferior amplio, patente, 12-15 mm de largo, 3-lobulado, lóbulos laterales elípticos, 2-3 × 2 mm, lóbulo medio más amplio, escotado, 2-lobulado, 5-6 × 6-8 mm, sobrepasando ca. 2-3 mm en longitud a los laterales. Estambres con filamentos adnatos a ca. 15 mm de la base del tubo, rojizos, glabros, de 4 mm de largo; conectivo levemente arqueado, rojizo, de 20 mm de longitud, sobrepasando 10-12 mm al labio superior; anteras estrechamente cilíndricas, basifijas, oscuras, polen amarillo, de 3 mm. Ovario elipsoidal, amarillento, 2 × 1,2 mm; estilo de 35-40 mm de longitud, rojizo, glabro, con ramas estigmáticas desiguales, la superior de 3 mm y la inferior de 1-1,5 mm, divergentes, claramente ensanchado-espatulada y obtusa en el extremo distal. Núculas elipsoidales, de color marrón claro con máculas marrón oscuro y contornos redondeados, de 2,5-3 × 1,5 mm. Rev. peru. biol. 19(2): 139 - 142 (August 2012)

Material Adicional Examinado: PERU: Dpto. Cajamarca. Prov. Celendín: Chaluayaco, entre Kumulca y Celendín, 3350 m, 4 Mayo 1970, I. Sánchez V. & W. Ruiz V. 469 (CPUN-3192). En el lugar llamado Challuayaco, sobre la carretera a Celendín, al este del paso de Cumullca, 3550 m, 12 Mayo 1984, I. Sánchez V. & W. Ruiz V. 3474 (CPUN-3140). Distr. Encañada, Cumulca, 7 Abril 1966, I. Sánchez V. & M. Alva Z.189 (CPUN-3166). Sendamal, entre la Encañada y Celendín, 3330 m, 3 Julio 1975, I. Sánchez V. & W. Ruiz V. & J. Sánchez V. 1691 (CPUN-1691). Challuayaco (Encañada-Celendín), 3350 m, 4 Mayo 1970, A. Sagástegui A. 7388 (HUT-7402). Jalca de Kumulca, 3500 m, 01 Julio 1978, A. López M. & A. Aldave P. 8452 (HUT-15381). Discusión Taxonómica: Salvia vargas-llosae Sagást. & E. Rodr. sp.nov. se encuentra circunscrita en la Sección Cylindriflorae (Epling) Epling principalmente porque es una hierba perenne típica de los Andes con 4-7(-8) flores en cada verticilastro, corola desde rojiza hasta violácea, parte interna del tubo de la corola sin indumento ni papilas, estambres bien exertos y adnatos sobre la mitad del tubo de la corola, así como por presentar estilos glabros. De todas las especies de la Sección con la que presenta mayor afinidad es con S. ayavacensis Kunth (= Salvia mucidistachys Epling) (ver Bonpland & Humboldt 1817, Macbride 1960, Zarucchi 1993), por el tipo de indumento, forma y margen de las hojas, número de flores por verticilastro, color de flores, tamaño del filamento del estambre, entre otras características. Sin embargo, S. ayavacensis se diferencia claramente de la nueva especie porque es una planta robusta (mayor a 1 m versus hasta 50 cm de alto), hojas mas grandes y pecíolos mas largos, disposición de los verticilastros en la inflorescencia, flores más grandes (e.g.: cáliz de 17 mm versus 10-13 mm de largo en antesis, tubo de la corola ca. 3 cm versus 2 cm de largo, conectivo del estambre ca. 40 mm de largo versus 20 mm de largo en la especie nueva), y pedicelos florales en antesis son ca. 2 veces y media mas largos a los ocurridos en S. vargas-llosae (15-16 mm versus 5-6 mm). Así mismo, S. ayavacensis es una especie endémica al departamento de Piura (Rodríguez 2006) [cerca al río Cutaco, prov. Ayavacatipo, y Talaneo-Jalca Cixse, prov. Huancabamba, ver colección: A. Sagastegui A. & J. Cabanillas S. 8634 (HUT-13961)] y que crece en los Andes de la vertiente occidental norteña a altitudes más bajas (bajo los 3,000 m de altitud)en relación con la especie nueva. En general S. vargas-llosae es la especie que presenta las flores más pequeñas de la Sección. Se debe precisar que con Salvia lanicaulis Epling & Játiva [ver colecciones de jalca Kumulca: A. Sagástegui A., J. Mostacero L. & S. Leiva G. 12039 (HUT19712), A. Sagástegui A., J. Cabanillas S. & O. Dios C. 8113 (HUT-13210), otra especie de la misma Sección, comparten solamente la distribución geográfica y hábitat (Jalca) a mas de 3000 m. Así mismo, otras especies norteñas pertenecientes a la misma Sección, como S. cylindriflora Epling y S. hirta Kunth de Piura, y S. heerii Regel de Cajamarca, crecen en diferentes hábitats y a altitudes mucho más bajas, pero mayormente carecen de afinidad con el nuevo taxón. Distribución, Ecología y Fenología: Salvia vargas-llosae es aparentemente endémica de la jalca de la Provincia Celendín, Cajamarca (localidades de Sendamal, Kumulca y Challuayaco), distribuyéndose arriba de los 3,000

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Sagástegui† y Rodríguez

m de altitud. Es una de las pocas especies andinas de Salvia que crece en altitudes elevadas. En las localidades mencionadas es encontrada con relativa frecuencia formando poblaciones de pocos individuos. Habita laderas pedregosas expuestas, suelos negros de humificación variable, musgosos, así como en ambientes con humedad edáfica; asociada con hierbas, arbustos y vegetación propia del área que incluye a Salvia lanicaulis Epling & Játiva. La nueva especie está restringida a la denominada zona de Amotape-Huancabamba de elevada riqueza endémica (Weigend 2002, 2004). Florece y fructifica en mayo después de las lluvias. Es visitada por colibríes e insectos (planta melífera). Etimología: La nominación de este taxón nuevo para la ciencia la asociamos con el Premio Nobel de Literatura 2010 el peruano Dr. Mario Vargas Llosa para felicitarlo y adherirnos a su prestigio universal, a quien rogamos acepte esta forma de hacerlo en calidad de Académicos y Científicos de la Universidad Nacional de Trujillo, Perú, en donde por felicidad nos ocupa la Scientia Amabilis, es decir el estudio de las plantas que son los seres que determinan la vida en el mundo. Estado de Conservación: La nueva entidad hasta el momento es considerada endémica al norte del Perú y actualmente su distribución se encuentra restringida a la jalca de la provincia Celendín, Cajamarca. Según las colecciones efectuadas generalmente en el mismo lugar, el área de presencia y ocupación es relativamente pequeña, el número y tamaño de sus poblaciones son pequeñas y dispersas. Además, la preocupación esta focalizada en que esta especie vive en ecosistemas frágiles que no están protegidos por el Estado peruano y en donde es notoria la pérdida y alteración progresiva de hábitat (e.g.: quemas periódicas, pastoreo, cultivo de coníferas como Pinus radiata D. Don.). De acuerdo con esta información y según los criterios de la Lista Roja UICN (UICN, 2001), debería ser incluida en la categoría VU (Vulnerable). Agradecimientos Agradecemos a nuestro maestro Dr. Arnaldo López Miranda (HUT) por sus enseñanzas y dirigir los trabajos de campo en el Norte del Perú; a la Dra. Nancy Hensold (F) por advertir la presencia de esta nueva entidad; al Dr. Isidoro Sánchez Vega (CPUN) por el préstamo de material adicional; al Dr. Jim Solomon (MO) por confirmar la presencia del tipo en el herbario MO; y a la Bióloga Roxana Aguirre por la preparación de la excelente ilustración que forma parte de esta investigación.

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Literatura citada Bonpland A. & A. de Humboldt. 1817. Nova Genera et Especies Plantarum. Tomo II. Lutetiae Parisiorum, Sumtibus Librariae Greco-Latino-Germanice, via dicta FossesMontmartre, No 14. Epling C. & C. Jativa. 1963. Supplementary notes on American Labiatae. VIII. Brittonia 15(4): 366-376. Epling C. & C. Jativa. 1966. Supplementary notes on American Labiatae. IX. Brittonia 18(3): 255-265. Epling C. & C. Jativa. 1968. Supplementary notes on American Labiatae. X. Brittonia 20(4): 295-313. Fernández-Alonso J.L. 2008a. Estudios en Labiatae de Colombia VII. Salvia yukoyukparum, nueva especie y primer representante de la Sección Tomentellae en Colombia. Novon 18: 38-42. Fernández-Alonso J.L. 2008b. Estudios en Labiatae - VI. Hibridación en el género Salvia en Colombia y su interés horticultural. Caldasia.30 (1):.21-48. Granda A. 2010. Salvia hunzikeri (Lamiaceae), una nueva especie de los Andes del Perú. Rev. peru. biol. 17(2): 151-154. Holmgren P. K., N. H. Holmgren & L. C. Barnett. 1990. Index Herbariorum. Part. I: The Herbaria of the World. 8th. ed. The New York Botanical Garden, Bronx, New York. U.S.A. Macbride F. 1960. Labiatae. En Flora of Peru. Field Museum of Natural History, Botany 13(5/2): 721-829. Rodríguez E. & R. Rojas. 2002. El Herbario: Administración y Manejo de Colecciones Botánicas. Edit. por R. Vásquez M., Missouri Botanical Garden, St. Louis, U.S.A. Rodríguez M. 2006. Lamiaceae endémicas del Perú. En El libro rojo de las plantas endémicas del Perú. Ed.: B. León et al. Rev. peru. biol. Número especial 13(2): 371-379. UICN. 2001. Categorías y Criterios de la Lista Roja de la UICN. Versión 3.1. Preparado por la Comisión de Supervivencia de Especies de la UICN. UICN, Gland, Suiza y Cambridge, Reino Unido. Weigend M. 2002. Observations on the Biogeography of the Amotape-Huancabamba Zone in Northern Peru. In: K. Young et al., Plant Evolution and Endemism in Andean South America. Bot. Review 68(1): 38-54. Weigend M. 2004. Additional observations on the biogeography of the Amotape-Huancabamba zone in Northern Peru: Defining the South-Eastern limits. Rev. peru. biol. 11(2): 127-134. Zarucchi J. L. 1993. Lamiaceae. In: Brako, L. & Zarucchi, J.L. (eds.). Catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú. Monographs in Systematic Botany from the Missouri Botanical Garden 45: 579-590.

Rev. peru. biol. 19(2): 139 - 142 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 143 - 147 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Nueva especie de Deprea (Solanaceae) del Perú ISSN 1561-0837

Una nueva especie de Deprea Raf. (Solanaceae) del Perú A new species of Deprea Raf. (Solanaceae) from Peru

Marco Antonio Cueva e Ítalo Francisco Treviño Herbarium Arequipense (HUSA), Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Av. Daniel Alcides Carrión s/n. Email Marco A. Cueva: mcueva5@hotmail.com Email Italo F. Treviño: ifrant01@gmail.com

Resumen Describimos la nueva especie Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño (Solanaceae) a partir de un ejemplar de Oxapampa (Pasco, Perú). Se caracteriza por tener hojas elípticas de 6,5–7,8 × 1,9–2,8 cm, 3–6 flores axilares, pedicelos de 11–19 mm de longitud, corola anaranjada tubuloso-urceolada con solo 5 lóbulos, cáliz de 2,7 mm de longitud y fruto elipsoidal con el cáliz acrescente adpreso a la baya. Se discute además sobre sus relaciones con D. ecuatoriana Hunz. & Barboza. Palabras clave: Deprea; especie nueva; Solanaceae; Pasco; Perú.

Abstract

Presentado: 16/05/2012 Aceptado: 08/10/2012 Publicado online: 10/11/2012

Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño (Solanaceae) is described from a specimen collected in Oxapampa (Dpto. Pasco, Peru). The new species is characterized by elliptical leaves 6,5–7,8 × 1,9–2,8 cm, 3–6 axillary flowers, pedicels 11-19 mm long, orange tubular-urceolate corolla with only 5 lobes, calyx 2,7 mm long and elliptical fruit with acrescent calyx adpressed to the berry. We discuss about its relationships with D. ecuatoriana Hunz. & Barboza. Keywords: Deprea; new species; Solanaceae; Pasco; Peru.

Introducción Deprea es un miembro de la subfamilia Solanoideae, y está incluida dentro de la tribu Solaneae (Hunziker 2001). Según Barboza & Hunziker (1994) las especies de este género fueron relacionadas con las de otros géneros de la tribu como Physalis, Withania, Athenaea y Larnax, siendo éste último considerado como el más afín. Existen varias características morfológicas a nivel de la flor que distinguen notoriamente a Deprea de Larnax. Deprea se caracteriza por poseer corolas infundibuliformes con lóbulos de menor longitud que el tubo y filamentos estaminales generalmente más largos que las anteras expandiéndose gradualmente hacia su parte basal, a diferencia con Larnax que posee corolas campanulado-rotadas con lóbulos iguales o mayores que el tubo y filamentos usualmente más cortos o de igual longitud que las anteras expandiéndose abruptamente hacia su base (Barboza & Hunziker 1994, Sawyer 2007). Los frutos de Deprea son bayas cubiertas por el cáliz presistente y acrescente una característica también encontrada en Larnax y otros géneros de la misma tribu (Hunziker 2001). Deprea incluye actualmente ocho especies del noroeste de Sudamérica (Leiva et al. 2005, Garzón-Venegas & Orozco 2007, Sawyer 2007). Deprea bitteriana (Werderm.) Sawyer & Benitez y D. orinocensis (Kunth) Raf. son las especies de distribución más amplia, ya que se encuentran en Venezuela, Colombia y Ecuador (Sawyer 1998). Deprea paneroi Benitez & M. Martínez es endémica de Venezuela (Benítez de Rojas & Martínez 1992), mientras que D. nubicola Sawyer y D. cyanocarpa J. Garzon & C. I. Orozco se conocen hasta el momento solo de Colombia (Garzón-Venegas & Orozco 2007, Sawyer 2007). Deprea ecuatoriana Hunz. & Barboza es endémica del Ecuador (Barboza & Hunziker 1996, Montúfar & Pitman 2004), y D. cuyacensis (Sawyer & S. Leiva) S. Leiva & P. Lezama crece en Rev. peru. biol. 19(2): 143 - 147 (August 2012)

el departamento de Piura, al norte del Perú (Leiva et al. 2005). Finalmente, D. cardenasiana Hunz. muestra una distribución muy disyunta del resto de las especies, ya que es endémica de Bolivia (Hunziker 1977). La mayoría de las especies habitan preferentemente en los bosques nublados, desde los 1500 hasta los 3500 m de elevación (Barboza & Hunziker 1994). Son subarbustos o arbustos, con flores de corolas infundibuliformes blanquecinas, verdosas, amarillas, púrpuras o violetas (Barboza & Hunziker 1994). Deprea ecuatoriana es la única especie del género con características morfológicas muy peculiares en cuanto a forma y color de sus flores, ya que su corola es tubular-urceolada y anaranjada, lo que la hace muy distinta del resto de las especies conocidas (Barboza & Hunziker 1996). Según Sawyer & Benítez de Rojas (1998) y Sawyer (2005), D. ecuatoriana podría encontrarse también en el norte del Perú, cerca a la frontera con el Ecuador, pero hasta la fecha no ha sido colectada en Perú. Teniendo en cuenta que el Perú alberga un considerable porcentaje de los bosques nublados de Sudamérica (Young & León 1999, 2000), resulta curioso el escaso número de especies de Deprea en el territorio peruano, no existiendo hasta el momento información alguna sobre este género en los bosques de la parte central y sur del país. En la parte central del Perú, en el Departamento de Pasco, se encuentran varias áreas naturales de importancia para la conservación, entre ellas el Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, que debido a su accidentada topografía y variada vegetación, donde los Bosques nublados son la zona de vida más representativa, alberga una gran diversidad florística aún desconocida para la ciencia, siendo las Solanáceas una de las familias botánicas más diversas dentro de su flora (Vásquez et al. 2005). Como parte de un estudio sobre la diversidad y distribución de la familia Solanaceae dentro del Parque Nacional Yanachaga-

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Chemillén se pudo identificar en el herbario HOXA un espécimen de Deprea muy parecido a D. ecuatoriana. Sin embargo, al revisar el material tipo de esta última especie resultó ser diferente morfológicamente, por lo que la describimos aquí como nueva especie, informando además sobre su distribución y ecología. Descripción taxonómica Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño sp. nov. (Figura 1) TIPO: PERÚ. Dpto. Pasco, Prov. Oxapampa, Distrito de Huancabamba, Sector San Daniel, Parque Nacional YanachagaChemillén, parte alta de la trocha Erica, 3260 m, 10°25'58"S 75°26'11"W, 10 noviembre 2007, L. Hernani A., D. Rodríguez M., A. Peña C.& R. Rivera C. 486 (holotipo: HOXA; Isotipos: USM, HUT, MO). Deprea ecuatoriana affinis, folia ellipticis glabrescentes, 3-6 floribus axillae, pedicelli floriferi elongatis et corolla 5 lobato differt. Sufrútice ca. 0,5 m de alto. Tallos jóvenes delgados, cilíndricos, de 1–2 mm en diámetro, ligeramente flexuosos, con entrenudos de 0,6–1,7 cm de longitud, verdosos o verde-purpúreo en las partes más apicales, pubescentes, pelos blanquecinos translúcidos glandulares y no glandulares, los no glandulares simples de 2–5 células uniseriadas, de 0,5 mm de longitud, los glandulares de 0,8 mm de longitud de cabeza glandular y pie multicelular uniseriado. Hojas simples, enteras, elípticas de 6,5–7,8 × 1,9–2,8 cm, de ápice acuminado, base atenuada o cortamente atenuada, en cada semilimbo con 7–8 venas secundarias distintas, al igual que la vena principal, superficie adaxial glabrescente, con pelos dispersos en la lámina pero más densos en la vena principal, pelos simples de 4–5 (–6) células uniseriadas, de 0,5–1 mm de longitud, superficie abaxial con pubescencia más densa, pelos simples de 2–5 células uniseriadas, restringidos mayormente a la vena principal, a las venas secundarias y a las terciarias; pecíolos de 3–10 mm de longitud. Inflorescencia axilar, flores en fascículos, 3–6 por axila; pedicelos en la antesis de 11–19 mm de longitud, 0,6 mm en diámetro en su parte basal, 1 mm en diámetro en la parte apical, verdosos, purpúreos hacia el receptáculo, pubescentes con pelos de 0,25–0,5 mm de longitud, simples, pluricelulares y uniseriados, o glandulares de pie pluricelular uniseriado y cabeza glandular; pedicelos en el fruto de hasta 24 mm de longitud; botones jóvenes con la corola blanca que se torna amarillenta con la edad; receptáculo atropurpúreo. Flores con cáliz cupuliforme, verdoso, de apariencia truncada, con 5 lóbulos cortos, triangulares, de ápices obtusos, de 0,5 mm de longitud y 0,5 mm de ancho, tubo de 2,2 mm de longitud y 3,3 mm en diámetro, pubescente, con pelos simples uniseriados de hasta 5 células, glabro en su interior; corola tuboloso-urceolada, anaranjada, de 9,5 mm de longitud, limbo angosto pentalobado, lóbulos triangulares muy cortos, de 1 mm de longitud y 1,2 mm de ancho, superficie externa de la corola pubescente distalmente y glabrescente hacia la base del tubo, interiormente glabra, pelos simples pluricelulares uniseriados de 0,25–0,4 mm de longitud; estambres insertados a 3 mm de la base del tubo corolino sin ensanchamiento abrupto o apéndice alguno, filamentos estaminales glabros 4, iguales en longitud ó 1 ligeramente más pequeño, parte libre del filamento de 2,5 mm de longitud, de 2 mm de longitud en el estambre pequeño, de 0,7 mm en diámetro, anteras de 1,5 mm de longitud y 1 mm de

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ancho, glabras, con el conectivo de hasta 0,5 mm de ancho, con dehiscencia longitudinal; ovario de 2 mm de longitud y 1,3–1,4 mm en diámetro, glabro, estilo de 4,5–5 mm de longitud, 0,5 mm en diámetro, glabro, estigma de 1 mm de longitud. Fruto baya elipsoidal de 6 mm de longitud y 4 mm en diámetro; envuelto completamente por el cáliz acrescente adpreso al fruto, de 7 mm de longitud y 4 mm en diámetro. Semillas no observadas. Distribución y ecología Hasta ahora sólo se conoce de una colecta en la cordillera Yanachaga, en el Parque Nacional Yanachaga-Chemillén. Crece a 3260 m de altitud, en una zona de difícil acceso en bosque nublado y en zonas de transición de bosque esclerófilo y praderas expuestas o pajonales. En febrero del 2009 se realizó la búsqueda de esta especie en distintos puntos del sector San Daniel durante siete días (Figura 2 E), principalmente a lo largo de la denominada “trocha Erica”, lugar donde fue colectada esta especie por primera vez, sin que se encontrara ningún nuevo individuo. Por este motivo se le ha considerado como muy rara en la zona, posiblemente restringida a las partes altas de la Cordillera, siendo actualmente su estatus de conservación incierto debido a la falta de colecciones adicionales que puedan dar luz sobre el estado real de su población. Etimología El epíteto específico alude a la provincia de Oxapampa, que presenta una gran diversidad florística, y privilegiada por albergar cuatro áreas naturales protegidas: el Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, la Reserva Comunal Yanesha, el Bosque de Protección San Matías - San Carlos y parte de la Reserva Comunal El Sira. Discusión Deprea oxapampensis es muy parecida a D. ecuatoriana, con la que comparte corolas tubuloso-urceoladas de color anaranjado y frutos elipsoidales con el cáliz acrescente adpreso a la baya (Figura 2 A-D). Sin embargo, se diferencia de esta última por tener hojas elípticas de 6,5–7,8 cm de longitud y 1,9–2,8 cm de ancho, 3–6 flores por axila, pedicelos florales en antesis de 11–19 mm de longitud y corolas con 5 lóbulos. Deprea ecuatoriana tiene hojas ovadas de 2,2–3 cm de longitud y 1,4–1,6 cm de ancho, 2 ó 3 flores axilares, pedicelos florales de 6–9 mm de longitud y corolas con 5 lóbulos que alternan con 5 lobulillos (Barboza & Hunziker 1996). Otras características que las diferencian son la coloración de los pedicelos y del receptáculo floral, así como el tamaño del cáliz y la relación de la longitud filamento/antera. En D. ecuatoriana los pedicelos florales y el receptáculo floral son verdosos y el cáliz es de 3,2–4 mm de longitud (Barboza & Hunziker 1996), mientras que en D. oxapampensis poseen una coloración púrpura y el cáliz solo alcanza 2,7 mm como máximo. Así mismo, la longitud de la parte libre del filamento de los estambres en D. ecuatoriana es 2,5 veces más larga que las anteras (Barboza & Hunziker 1996), mientras que en D. oxapampensis es solo de 1,7. Otra peculiaridad observada en D. oxapampensis es la diferencia de tamaño de los filamentos estaminales, donde cuatro de estos son de igual longitud y solo uno es ligeramente pequeño. Como no se examinaron más flores de D. oxapampensis que las del tipo, es imposible saber el grado de variación de este carácter. En D. ecuatoriana los filamentos son siempre de la misma longitud, que es lo más habitual en el género (Sawyer 2005). Rev. peru. biol. 19(2): 143 - 147 (Agosto 2012)

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Figura 1.Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño (L. Hernani et al. 486). A. Hábito; B. Flor en antesis; C. Fruto; D. Tricomas; E. Gineceo; F. Anteras de izquierda a derecha en vista dorsal, lateral y ventral respectivamente; G. Flor abierta.

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Figura 2. A,C. Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño (L. Hernani et al. 486; fotografía tomada por Antonio Peña). B, D. Deprea ecuatoriana Hunz. & Barboza (fotografía tomada por P.M. Jørgensen de su colecta nº 2204; disponible en http://www.tropicos.org/Specimen/1515691). E. Vista de una parte de la cordillera Yanachaga en el sector San Daniel, habitat de D. Oxapampensis.

Figura 3. A. Tipo de Deprea oxapampensis M. Cueva & I. Treviño, L.Hernani et al. 486 (HOXA); B. Holotipo de Deprea ecuatoriana Hunz. & Barboza, León & Young 3379 (QCA).

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Otro carácter interesante es que, al secarse, las flores de D. oxapampensis tienden a perder la forma tubular-urceolada de la corola, mientras que esto no ocurre en D. ecuatoriana, en la que mantienen su forma aun después del prensado (Figura 3 A, B). Esta diferencia puede deberse a la existencia de lobulillos que se alternan con los cinco lóbulos principales de la corola en D. ecuatoriana, que generan unos delgados pliegues en la superficie de la corola, lo que la hace más flexible al prensado, a diferencia de D. oxapampensis, en la cual las corolas tienden a desgarrarse al ser presionados. Características de D. oxapampensis son también su forma de crecimiento y la disposición de sus hojas en el tallo. El espécimen examinado y las fotografías de las plantas en vivo muestran que las hojas se disponen siempre en la parte apical de los tallos delgados y ligeramente flexuosos. Este hábito recuerda a D. paneroi, que se diferencia fácilmente por presentar una corola púrpura infundibuliforme notablemente pubescente en su interior (Benítez de Rojas 1992). Deprea nubicola comparte con D. oxapampensis el tipo de fruto, con un cáliz acrescente adpreso a la baya, y la longitud de los pedicelos florales. Sin embargo, D. nubicola tiene una corola púrpura infundibuliforme de gran tamaño (13–25 mm de longitud) y un fruto globoso, que la diferencian de inmediato (Sawyer 2007). El resto de especies de Deprea son fácilmente distinguibles de D. oxapampensis. Deprea bitteriana, D. cardenasiana, D. orinocensis, D. cuyacensis y D. cyanocarpa tienen corolas infundibuliformes con coloraciones que van de blanquecinas, amarillas, púrpuras o violetas, y frutos con un cáliz acrescente que encierra holgadamente a la baya (Garzón-Venegas & Orozco 2007, Leiva et al. 2005, Sawyer 2007). Aunque hasta el momento no se conocen las semillas de D. oxapampensis, los caracteres mencionados distinguen claramente a esta especie del resto de las del género y garantizan que nos encontramos con un taxón que aún no había sido descrito. La distribución muy restringida y el escaso material colectado hasta el momento de esta nueva especie es una situación que también se presenta en otras especies de la familia, en especial de las que habitan en las zonas montañosas de los neotrópicos donde el nivel de rareza o endemismo es alto (Knapp 2002). Dentro del género igualmente existen casos de algunas especies de las que se conoce poco sobre su distribución y estado de conservación como D. nubicola y D. cardenasiana que fueron descritas en base a una o dos colectas y hasta el momento solo se conocen poblaciones restringidas a ciertas localidades de Colombia y Bolivia respectivamente (Hunziker 1977, Sawyer 2007). Al publicar esta especie en base a un solo espécimen se espera estimular las colecciones en esta zona ya que la identificación y descripción de especies son los primeros pasos necesarios para desarrollar objetivos e iniciar planes de conservación a nivel nacional y local (Mace 2004).

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Agradecimientos Expresamos nuestro agradecimiento al Dr. Jesús Muñoz Fuente por la revisión de este trabajo; a la Blgo. Liz Hernani Aldude, Blgo. Massiel Corrales Medina y a Antonio Peña Cruz por proporcionarnos información y fotografías que ayudaron en la descripción de esta especie. A Rigoberto Rivera por el apoyo en el trabajo de campo. A Katya Romoleroux, del herbario QCA del Ecuador por permitirnos revisar el material tipo de D. ecuatoriana. Al Ing. Rodolfo Vásquez y a la Blgo. Rocio Rojas del Jardín Botánico del Missouri-Perú y a todo el personal que labora en esta institución por su invalorable ayuda. Literatura citada Barboza G. E.& A. Hunziker. 1994. Estudios sobre Solanaceae XXXVII. Sinopsis taxonómica de Deprea. Kurtziana 23: 101-124. Barboza G. E.& A. Hunziker. 1996. Estudio sobre Solanaceae XLII. Una nueva especie de Deprea del Ecuador. Darwiniana 34 (1-4): 109-111. Benítez de Rojas C. 1992. A new species of Deprea (Solanaceae) from Venezuela. Phytologia 73 (4): 270-273. Garzón-Venegas J. & C. I. Orozco. 2007. Deprea cyanocarpa (Solanaceae: Physaleae): una nueva especie para Colombia. Caldasia 29(2): 219-227. Hunziker A. 1977. Estudio sobre Solanaceae. VIII. Novedades varias sobre Tribus, Géneros, Secciones y Especies de Sud América. Kurtziana 10: 7-50. Hunziker A. 2001. Genera Solanacearum. The genera of Solanaceae ilustrated, arranged according to a new system.A.R.G. Gantner Verlag K.-G. Knapp S. 2002. Assessing Patterns of Plant Endemism in Neotropical Uplands. The Botanical Review 68(1):22-37. Leiva S., P. Lezama A. & M. Zapata. Primera especie de Deprea Rafinesque (Solanaceae: Solaneae) en Perú. Arnaldoa 12 (1-2): 62-66. Mace G. 2004. The role of taxonomy in species conservation. Phil. Trans. R. Soc. Lond. B 359:711-719. Montúfar R.& Pitman, N. 2004.Deprea ecuatoriana.En: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species.Version 2011.2. <www.iucnredlist.org>. visitado en 16 April 2012. Sawyer N. W. 2001.New species and combinations in Larnax (Solanaceae).Novon 11: 460-471. Sawyer N. W. 2005. Systematics of Deprea and Larnax(Solanaceae). En: R. C. Keating, C. V. Hollowell& T. B. Croat (eds.), Festschrift for William G. D’Arcy: The Legacy ofa taxonomist. Monographs in Systematic Botany from the Missouri Botanical Garden 104: 259-285. Sawyer N. W. 2007. Deprea nubicola (Solanaceae), a new species from northern Colombia. Brittonia 59 (1): 54-56. Sawyer N. W. & C. Benítez de Rojas. 1998. Morphological analysis of three equivocal sibling species of Deprea(Solanaceae). Brittonia 50 (4): 524-535. Vásquez R., R. Rojas, A. Monteagudo, et al. 2005. Flora vascular de la Selva Central del Perú: una aproximación de la composición florística de tres Áreas Naturales Protegidas. Arnaldoa 12 (1-2): 112-125. Young K. R. & B. León. 1999. Perus humid eastern montane forest: An overview of their physical settings, biological diversity, human use and settlement, and conservation needs. DIVA Technical Report 5: 1-97. Young, K. R.& B. León.2000. Biodiversity Conservation in Peru′s Eastern Montane Forests. Mountain Research and Development 20 (3): 208-211.

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Flora vascular de las lomas de Villa María Amancaes ISSNy1561-0837

Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes, Lima, Perú Vascular flora from Villa María and Amancaes Lomas, Lima, Peru Huber Trinidad1, Elluz Huamán-Melo1, Amalia Delgado1 y Asunción Cano1,2 Resumen 1 Laboratorio de Florística, Departamento de Dicotiledóneas, Museo de Historia Natural –Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Lima 11, Perú. Email Huber Trinidad Patricio: htrinidadpatricio@gmail.com Email Asunción Cano: ashuco@yahoo.com 2 Instituto de Investigación de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR), Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

En el presente trabajo se informa sobre el inventario de la flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes, Lima. Las expediciones para inventariar ambas localidades se realizaron en setiembre y octubre del 2011. En ambos lugares fueron registradas 121 especies, agrupadas en 41 familias y 99 géneros. Las familias más diversas fueron Asteraceae y Boraginaceae con 17 y 8 especies respectivamente. En las lomas de Villa María se registraron 112 especies agrupadas en 99 géneros y 39 familias, de las cuales 20 fueron endémicas; siendo una de las lomas más diversas de Lima después de Lachay y Carabayllo. En las lomas de Amancaes se registraron 51 especies agrupadas en 43 géneros y 28 familias, de las cuales 9 fueron endémicas. El bajo número de especies en Amancaes se debe a la reducción del área que ocupa producto del crecimiento urbano. En ambas localidades, la vegetación es predominantemente herbácea, con el 77% de las especies en Villa María y 86% en Amancaes. Ambas lomas están sometidas un gran impacto por la expansión urbana, lo que ha reducido el tamaño de sus áreas y ha contribuido a su contaminación, principalmente con los residuos sólidos. Palabras clave: Lomas, Villa María, Amancaes, Conservación, Endemismos.

Abstract

Presentado: 22/02/2012 Aceptado: 28/09/2012 Publicado online: 10/11/2012

This paper reports the inventory of vascular flora of Villa Maria and Amancaes Lomas, Lima, Peru. The expeditions for inventorying both locations were conducted in September and October 2011. We registered 121 species in both localities, belonging to 99 genera and 41 families. The most diverse families were Asteraceae and Boraginaceae with 17 and 8 species respectively. Villa Maria lomas 112 species in 99 genera and 39 families were registered, of which 20 are endemic. Villa Maria lomas is one of the most diverse lomas in Lima after Lachay and Carabayllo. In Amancaes lomas, 51 species in 43 genera and 28 families were registered, of which 9 are endemic. The low number of species in Amancaes lomas is due to the reduction of the area occupied, caused by urban growth. In both localities, the vegetation is predominantly herbaceous, with 77% of the species in Villa Maria and 86% in Amancaes. Both lomas are having a high impact by the urban expansion, which has reduced their area size and contributed to their pollution, mainly with solid waste. Keywords: Lomas, Villa María, Amancaes, Conservation, Endemic.

Introducción Las lomas son formaciones vegetales únicas que se presentan desde la costa norte del Perú (8°S) hasta el norte de Chile (30°S) (Ferreyra 1993, Rundell et al. 1991). Se desarrollan en laderas y quebradas pedregosas orientadas hacia el mar, donde la principal fuente de humedad proviene de la condensación de neblina originada en el Océano Pacífico (Ferreyra 1993, Talavera et al. 2001). Se presentan como “islas de vegetación” separadas por distancias variables de hábitat completamente árido, principalmente entre los 600 y 900 msnm (Ferreyra 1993, Dillon et al. 2003). La flora vascular de las lomas es diversa y está caracterizada por poseer un alto número de especies endémicas (Rundell 1991), siendo las familias Asteraceae, Fabaceae, Malvaceae, Solanaceae y Poaceae, las más diversas (Péfaur 1982). La vegetación está caracterizada por la abundancia de especies herbáceas anuales que tapizan totalmente la superficie del suelo durante los meses de mayor humedad. Además, en la mayoría de las lomas, existe un estrato arbustivo distribuido en forma dispersa o en algunos lugares más densos y en los sectores donde existe mayor captación de neblina, se pueden desarrollar especies arbóreas (INRENA 1996). La influencia del hombre sobre las lomas ha sido significativa a lo largo del tiempo. Desde la antigüedad estos ecosistemas tuvieron gran importancia como zonas de pastoreo. Con respecto a lomas de los alrededores de la ciudad de Lima, Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (August 2012)

la principal amenaza es la expansión urbana, la misma que viene desarrollándose de manera desordenada, afectando su extensión; cobertura vegetal y diversidad florística. El presente trabajo informa sobre la composición de la flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes impactadas por el crecimiento urbano de Lima. Área de estudio El presente estudio se realizó en las lomas de Villa María y Amancaes. Las lomas de Villa María se encuentran ubicadas al sureste de la ciudad de Lima, en el distrito de Villa María del Triunfo (UTM 18L 290876 – 8657580), presentan altitudes entre los 400 y 1000 m y junto con las lomas del Lúcumo, forman parte del antiguo sistema de lomas de Atocongo. Las lomas de Amancaes se encuentran ubicadas al norte de la ciudad de Lima, en el límite de los distritos de Independencia, Rímac y San Juan de Lurigancho (18L 278898 – 8672619) y presentan altitudes entre 300 y 800 m (Fig. 1). Materiales y métodos En setiembre y octubre del 2011, se realizaron evaluaciones en cada una de las localidades; meses donde el desarrollo de la vegetación de lomas en la costa central es óptimo. Se realizaron recorridos en todo el área de ambas lomas estudiadas; registrando, recolectando y fotografiando todas las especies y las comunidades vegetales. Los especímenes fueron recolectados según técnicas estándares (Bridson & Forman, 1992); prensados y trasladados al Museo de Historia Natural de la Universidad

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Trinidad et al. Tabla 1. Forma de crecimiento de las especies registradas en las lomas de Amancaes y Villa María, septiembre-octubre 2011 Forma de crecimiento

N° especies

Lomas de Amancaes Callao

Lima Metropolitana

Hierba (H)

77,69

Arbusto (Ab)

10,74

Trepador (Tr)

4,96

Suculenta (Su)

3,31

Árbol (Ar)

3,31

Océano Pacífico Tabla 2. Número de Familias géneros y especies registradas en las lomas de Amancaes y Villa María, septiembre-octubre 2011 Lomas de Villa María

150

fueron hierbas, 13 arbustos, seis hierbas trepadoras, cuatro árboles y tres suculentas. Diversidad florística en lomas de Amancaes.- Se registraron 51 especies de plantas vasculares, agrupadas en 43 géneros y 28 familias. Apéndice 1 y Tabla 2. Las Magnoliópsidas representaron la vegetación dominante, albergando el 94% del total de las especies. Las familias más diversas fueron Asteraceae con 9 especies en 9 géneros, Solanaceae (4/3), Cactaceae (3/2) y Caryophyllaceae (3/3) (Fig. 4). Los géneros con mayor número de especies fueron: Chenopodium (Amaranthaceae), Cleistocactus (Cactaceae), Erodium (Geraniaceae), Fuertesimalva (Malvaceae), Oxalis (Oxalidaceae), Solanum (Solanaceae) y Salvia (Lamiaceae) con dos especies cada uno; los géneros restantes registraron solo una especie. Con respecto a las forma de crecimiento, 44 especies fueron hierbas, tres suculentas, dos arbustos, una hierba trepadora y un árbol.

70 62 60

Especies 51

Géneros

50 40 30 17 16 8

6 6

6 5

6 6

5 4

Amaranthaceae

Lamiaceae

0 Otros

Diversidad florística en lomas de Villa María.- Se registraron 112 especies, agrupadas en 94 géneros y 39 familias. Apéndice 1 y Tabla 2. Se registró sólo un pteridofito: Adiantum poiretii; las 111 especies restantes pertenecen a la división Magnoliophyta, donde el 91% (100 especies) corresponden a la clase Magnoliopsida y el 9% (11 especies) a la clase Liliopsida (Apéndice 1). Las familias más diversas fueron Asteraceae con 17 especies en 16 géneros, Boraginaceae (8/3), Euphorbiaceae (6/5), Fabaceae (6/6) y Solanaceae (6/5) (Fig. 3). Los géneros con mayor número de especies fueron Heliotropium (Boraginaceae) y Erodium (Malvaceae) con cinco (4,4%) y tres (2,7%) especies respectivamente, los otros géneros solo presentaron una o dos especies. Con respecto a las forma de crecimiento, 86 especies

44 51

Caryophyllaceae

Las Magnoliópsida son el grupo dominante con 107 especies (88,4%), en 86 géneros (86,9%) y 33 familias (80,5%). Las Liliopsida o Monocotiledóneas estuvieron representadas con 13 especies (12,1%) en 12 géneros (12,1%) y siete familias (17,1%). Las Asteraceae son las más diversas con 17 especies en 16 géneros, seguidas por las Boraginaceae (8/3), Caryophyllaceae (6/6), Euphorbiaceae (6/5), Fabaceae (6/6) y Solanaceae (6/5) (Fig. 2).

94 112

Solanaceae

Se registraron 121 especies de plantas vasculares en ambas lomas, agrupadas en 99 géneros y 41 familias botánicas (Apéndice 1), de las cuales 94 (77,7%) son hierbas, 14 (11,6%) arbustos, cinco (4,1%) hierbas trepadoras, cuatro (3,3%) árboles y cuatro (3,3%) suculentas (Tabla 1). Adiantum poiretii fue el único pteridófito registrado.

Géneros Especies

Euphorbiaceae

Resultados Diversidad florística

Fabaceae

Para las determinaciones, se utilizaron claves taxonómicas como las de Macbride et al. (1936 y siguientes), Sagástegui y Leiva (1993), Tovar (1993), entre otros; estas fueron corroboradas, cuando fue necesario, por consulta a especialistas y/o a las colecciones del Herbario San Marcos (USM) y bases de datos de herbarios virtuales como las del Missouri Botanical Garden (MO) y Field Museum Herbarium (F). El ordenamiento taxonómico de las especies, se realizó utilizando el sistema de clasificación de APGIII (Bremer et al. 2009).

Amancaes

Boraginaceae

Nacional Mayor de San Marcos (MHN-UNMSM), para su secado, determinación y deposito en el Laboratorio de Florística del MHN-UNMSM.

Villa María

Asteraceae

Figura 1. Ubicación de las lomas de Amancaes y Villa María.

Familias

N. ° Especies y géneros

5 km

Figura 2. Familias con mayor número de especies y géneros en las lomas de Villa María y Amancaes, setiembre-octubre 2011. Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (Agosto 2012)

Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes

17 16 8

6 5

6 6

6 5

5 4

40 30 20

16 8

5 5

6 5

6 6

6 5

Amaranthaceae

Géneros

Euphorbiaceae

Géneros

Especies

50 N. ° Especies y géneros

5 4

5 5

Figura 3. Familias con mayor número de especies presentes en las lomas de Amancaes, setiembre-octubre 2011.

Otros

Caryophyllaceae

Lamiaceae

Boraginaceae

Otros

Caryophyllaceae

Lamiaceae

Amaranthaceae

Euphorbiaceae

Fabaceae

Solanaceae

Boraginaceae

Asteraceae

0 Asteraceae

N. ° Especies y géneros

Fabaceae

Especies

Solanaceae

Figura 4. Familias con mayor número de especies presentes en las lomas de Villa María, setiembre-octubre 2011.

Notas sobre la vegetación

Endemismos En las lomas de Villa María, se registraron 20 especies endémicas para el Perú, las cuales representan el 17,8% del total de especies registradas para esta loma; donde la familia Cactaceae registró cuatro especies, Asteraceae, Solanaceae y Euphorbiaceae, tres cada una. En las lomas de Amancaes, se registraron 9 taxones endémicos, que representan el 17,6% del total de las especies registradas para esta loma, donde la familia Cactaceae fue la mejor representada con tres especies. Stenomesson flavum (Amaryllidaceae) fue la única Liliopsida endémica. Tabla 3.

Lomas de Villa María.- Hacia el lado occidental de las lomas, en donde las masas de niebla inciden directamente, la humedad es mayor, favoreciendo un mejor desarrollo de la vegetación, registrándose extensas poblaciones de Nasa urens (Loasaceae) y Fuertesimalva spp. (Malvaceae). En la parte baja de la ladera se pueden encontrar extensas poblaciones de Sicyos baderoa (Cucurbitaceae), una especie voluble que se encuentra alternando con poblaciones de Fuertesimalva spp., Salvia spp. (Lamiaceae) y Nicotiana paniculata (Solanaceae),

Tabla 3. Lista de especies endémicas registradas en las lomas de Villa María y Amancaes, septiembre-octubre 2011, según León et al. 2006. Familia Amaryllidaceae Amaranthaceae Asteraceae

Boraginaceae Cactaceae

Calceolariaceae Caprifoliaceae Caryophyllaceae Euphorbiaceae

Loasaceae Montiaceae Oxalidaceae Solanaceae

Especie Stenomesson flavum Herb. Atriplex rotundifolia Dombey ex Moq. Ophryosporus pubescens (Sm.) R.M. King & H. Rob. Philoglossa peruviana DC. Senecio abadianus DC. Cryptantha limensis I.M. Johnst. Heliotropium pilosum Ruiz & Pav. Cleistocactus acanthurus (Vaupel) D.R. Hunt Cleistocactus sextonianus (Backeb.) D.R. Hunt Haageocereus limensis (Salm-Dyck) F. Ritter Haageocereus multangularis (Haw.) F. Ritter Calceolaria angustiflora Ruiz & Pav. Valeriana pinnatifida Ruiz & Pav. Drymaria paposana var. weberbaueri (Muschl.) Duke Andrachne microphylla (Lam.) Baill. Cistanthe lingulata (Ruiz & Pav.) Hershkovitz Cistanthe paniculata (Ruiz & Pav.) Carolin ex Hershkovitz Mentzelia scabra subsp. grandiflora (Ruiz & Pav. ex G. Don) Weigend Calandrinia alba (Ruiz & Pav.) DC. Oxalis lomana Diels Exodeconus prostratus (L'Hér.) Raf. Nicotiana paniculata L. Nolana humifusa (Gouan) I.M. Johnst.

Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (August 2012)

Villa María

Amancaes X

X X X X X X X X X X X X X X X X X X X X

X X X

X X X X

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Trinidad et al.

además se registraron algunos individuos arbóreos de la familia Fabaceae, como Caesalpinia spinosa (Tara) y Parkinsonia aculeata (Azote de Cristo). Algunas hierbas frecuentes fueron: Raimundochloa trachyantha (Poaceae), Veronica persica (Plantaginaceae), Astrephia chaerophylloides (Caprifoliaceae), Calceolaria pinnata (Calceolariaceae), Stellaria media, Cerastium glomeratum (Caryophyllaceae) y Emex spinosa (Polygonaceae), esta última es una especie invasora exótica fácilmente reconocible por sus frutos trígonos espinescentes. Protegidas por las rocas; asimismo, es común encontrar a Parietaria debilis (Urticaceae), y escasamente Adiantum poiretii (Pteridaceae), el único helecho registrado. En la parte media, empiezan a hacerse más evidentes extensas poblaciones de Nasa urens que adornan toda la loma con sus llamativas flores amarillas; otras especies bastante abundantes son Solanum montanum, también existen aquí poblaciones grandes de Fuertesimalva spp. Entre otras especies frecuentes encontramos Heliotropium arborescens, Cyclanthera mathewsii (Cucurbitaceae), Sysimbrium orientale (Brassicaceae), Erigeron leptorhizon (Asteraceae), Solanum peruvianum, Sonchus oleraceus, Acmella oleracea, Phyloglossa peruviana (Asteraceae) y Raimundochloa trachyantha. En las zonas rocosas y quebradas pedregosas se registró a Begonia octopetala (Begoniaceae), además de cuatro individuos de Vasconcellea candicans “Mito” (Caricaceae) una especie arborescente caracterizada por presentar un fruto comestible consumido comúnmente por los pobladores locales. Conforme se asciende, se empiezan a observar individuos del arbusto Croton alnifolius (Euphorbiaceae), haciéndose bastante frecuente en la parte alta de la loma, formando matorrales laxos en algunas partes. Algunas especies bastante frecuentes fueron Alternanthera pubiflora (Amaranthaceae), Nolana humifusa, Solanum peruvianum (Solanaceae) y Haageocereus limensis (Cactaceae). Hacia el lado oriental de las lomas, la humedad es menor y la vegetación es rala, algunas veces restringida a quebradas pedregosas. Se pueden observar algunas cactáceas columnares como Haageocereus limensis, H. multangularis y Cleistocactus acanthurus, y algunas bromeliáceas tales como Puya ferruginea y Tillandsia latifolia; todas estas especies son xerofíticas. En las partes altas existen matorrales de Croton alnifolius que se encuentra alternando algunas veces con Haaggeocereus limensis; otras especies frecuentes son: Crotalaria incana (Fabaceae), Baccharis salicifolia (Asteraceae), Jacquemontia unilateralis (Convolvulaceae), Eragrostis attenuata (Poaceae), Cryptantha parviflora y C.

limensis (Boraginaceae). En las quebradas se pueden encontrar frecuentemente especies como Heliotropium rufipilum, Loasa nítida y Cyclanthera sp. y de manera escasa Ipomoea dumetorum (Convolvulaceae), Alstroemeria lineatiflora (Alstroemeriaceae), entre otras. Lomas de Amancaes.- La vegetación de la ladera occidental (hacia el distrito del Rímac e Independencia), en su parte inferior, está conformada predominantemente por Sicyos baderoa, la cual crece intercalada con parches de Nasa urens, Fuertesimalva spp., Erodium spp. y Salvia spp. A medida que se va ascendiendo, entre las rocas se pueden apreciar pequeñas poblaciones de Begonia octopetala. Asimismo se pueden distinguir parches de Calceolaria pinnata y Fumaria capreolata (Papaveraceae) alternadas con Philoglossa peruviana (Asteraceae). En las partes más altas, con menor incidencia de neblina, la cobertura de vegetación es menor, siendo las especies más frecuentes Nicotiana paniculata, Nasa urens, Solanum montanum, Nolana humifusa, Oxalis lomana y Loasa nitida. En las laderas orientadas hacia el distrito de San Juan de Lurigancho, debido a las condiciones ambientales más xerófitas, la cobertura vegetal es menor en comparación con la ladera occidental. En la parte más baja de la loma, la especie más frecuente fue Nicotiana paniculata, creciendo intercalada con parches de Nasa urens. Hacia las partes altas, se han registrado Tillandsia latifolia, Cleistocactus acanthurus, Cleistocactus sextonianus, Haageocereus limensis creciendo entre rocas. Estado de Conservación En las lomas de Villa María, según el DS 043-AG (2006), se han registrado ocho especies bajo algún grado de amenaza, destacándose la presencia de Vasconcellea candicans, una especie que se encuentra en peligro crítico (CR), de la cual en el presente trabajo sólo se han registrado cuatro individuos. En la loma de Amancaes, se han registrado tres especies bajo algún grado de amenaza; una en situación vulnerable (VU) y dos en peligro (EN). Anteriormente en esta loma se registraron también algunos individuos (ocho) de Vasconcellea candicans (Cuya y Sánchez 1991), algunos de ellos fueron observados por uno de los autores (AC) en el 2001, pero en este estudio no fueron observados (Tabla 4). Es importante hacer notar que en esta loma ya se ha documentado la extinción local de varias especies, entre ellas la especie simbólica Ismene amancaes “Amancay” (Amaryllidaceae). También León et al. (2002) documentaron para esta loma cuatro especies de helechos que en la presente evaluación no fueron encontradas.

Tabla 4. Lista de especies amenazadas en las lomas de Villa María y Amancaes según el DS 043-2006 Familia Cactaceae Cactaceae Cactaceae Cactaceae Caricaceae Euphorbiaceae Fabaceae Fabaceae Fabaceae Iridaceae

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Especies Cleistocactus acanthurus(Vaupel) D.R. Hunt Cleistocactus acanthurus(Vaupel) D.R. Hunt Haageocereus limensis (Salm-Dyck) F. Ritter Haageocereus multangularis (Haw.) F. Ritter Vasconcellea candicans (A. Gray) A. DC. Cnidoscolus basiacanthus (Pax & K. Hoffm.) J.F. Macbr. Caesalpinia spinosa (Molina) Kuntze Caesalpinia spinosa (Molina) Kuntze Vachellia macracantha (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Seigler & Ebinger Tigridia pavonia (L. f.) DC.

Categoría EN EN EN EN CR VU VU VU NT NT

Villa María

Amancaes X

X X X X X

X X X X

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Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes

Impactos Ambas localidades, por su cercanía a la ciudad de Lima, presentan un fuerte impacto antropogénico producido por la población establecida en sus alrededores. Entre los impactos más importantes que podemos mencionar, la reducción de sus áreas debido a la construcción de viviendas y vías de acceso, estas últimas favorecerían en el mediano o largo plazo su ocupación de las áreas de lomas. En las lomas de Villa María, la construcción de una carretera de ingreso hacia el extremo norte, está alterando y fragmentando el paisaje, poniendo en peligro la cobertura vegetal e incrementando el riesgo de una potencial invasión de estos terrenos. Asimismo se observan antenas y restos de atrapanieblas en un sector de las mismas, los cuales evidentemente han sido abandonados después de la ejecución de su propósito. Otros efectos de las actividades humanas, se ven reflejados en la presencia de algunas especies introducidas en las lomas. Como en el caso de Villa María, donde se registró la presencia de Tropaeolum majus (Tropaelolaceae), una planta, con variados usos (ornamental, medicinal y alimenticio), que al encontrar condiciones óptimas para su desarrollo, viene expandiendo su distribución a lo largo de la loma. Otras especies introducidas en las lomas son: Casuarina equisetifolia (Casuarinaceae), Aptenia cordifolia (Aizoaceae) y Arundo donax (Poaceae). Discusión El presente estudio es el primero realizado sobre diversidad florística presente en las lomas de Villa María, la misma que por su elevado número de especies (112), podrían considerarse como una de las lomas con mayor diversidad en Lima, junto con las lomas de Lachay con 144 especies (Cano et al. 1999) y Carabayllo con 124 (datos no publicados). En el único inventario florístico publicado para las lomas de Amancaes, Cuya y Sánchez (1991) reportaron la presencia de 24 especies; de las cuales, en el presente estudio, no se han registrado Tourretia lappaceae (Bignoniaceae) y Piqueria peruviana (Asteraceae); estas especies, posiblemente no se desarrollaron durante el periodo de estudio al no encontrar condiciones ambientales óptimas o pudieron haberse extinguido en el área debido a la continua disminución en la extensión de las lomas. El número de especies registradas es bajo (50 spp.) en comparación con los presentes en las lomas de Villa María o en otras lomas de Lima, esto podría atribuirse a que actualmente es una de las lomas de menor área en el departamento, producto de la continua expansión urbana que invade sus áreas. Sin embargo, el registro histórico de la composición de la flora vascular de las lomas de Amancaes superará las 100 especies (Cano et al. en preparación), confirmándose la extinción local de varias especies. En este estudio se comprueba la importancia de la lomas como ecosistemas únicos que albergan un número significativo de especies endémicas. En ambas lomas se encontró que las especies endémicas significaban un porcentaje considerable de la vegetación presente (18% en cada loma), entre ellas cabe resaltar a Senecio abadianus (Asteraceae), especie registrada únicamente para el departamento de Lima. En ambas localidades, la vegetación es predominantemente herbácea, el 77% de especies en las lomas de Villa María y 86% en las lomas de Amancaes. Los arbustos son más frecuentes en las lomas de Villa María (14 spp.) en comparación a las de Amancaes (2 spp.), lo cual nos indicaría que esta loma se enRev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (August 2012)

cuentra menos impactada, además de poseer micro hábitats más variados por la mayor área que posee; esto reafirmado también por la presencia de especies arbóreas; cuatro en las lomas de Villa María (Vasconcellea candicans, Vachellia macracantha, Caesalpinia spinosa y Parkinsonia aculeata) y una en las lomas de Amancaes (Caesalpinia spinosa). Debido a la cercanía de las lomas al cinturón urbano, a las fuertes presiones antrópicas que impactan sobre su extensión e integridad, por albergar especies endémicas y protegidas por la legislación nacional es de urgente necesidad establecer planes de manejo, programas de conservación y políticas que permitan conservar y proteger estos ecosistemas únicos del desierto costero peruano-chileno. Agradecimientos Agradecemos a la ONG A Rocha Perú, por el financiamiento que hizo posible la realización de este estudio, además por su interés en fomentar la conservación de este tipo de ecosistemas. Un agradecimiento especial a Eduardo Navarro, Warner Aparco, Angélica Rodríguez, Raquel Gonzáles, Sabby Araujo y Edwin Trinidad por su apoyo durante el trabajo de campo. También expresamos nuestra gratitud a Mónica Arakaki por su ayuda con la revisión del abstract. Literatura citada Bremer B., K. Bremer, M. W. Chase, M. F. Fay, J. Reveal, D. E. Soltis, P. S. Soltis & P. F. Stevens. 2009. An Update of the Angiosperm Phylogeny Group Classifications for Orders and Families of Flowering Plants: APG III. Botanical Journal of The Linneaus Society 161. Pp. 105-121. Bridson D. & L. Forman. 1992 (eds.). The Herbarium Handbook. Royal Botanic Gardens. Kew. Cano A., J. Roque, M. Arakaki, C. Arana, M. I. La Torres, N. Llerena & N. Refulio. 1999. Diversidad Florística de las lomas de Lachay (Lima) durante el evento "El Niño 1997-98". En: El Niño 1997-98 y su impacto sobre los ecosistemas Marino y Terrestre. J. Tarazona y E. Castillo (Eds). Rev. peru. biol. Vol Extraordinario: 125-132 (1999) Cuya O. & S. Sánchez. 1991. lomas de Amancaes: lomas que deben conservarse. Boletín de Lima, N°76 pp 59-64. Dillon M., Nakawaka M. & Leiva, S. 2003. The lomas formations of Coastal Perú: Composition and Biogeographic History. " El Niño in Peru: Biology and Culture Over 10,000 Years". Fieldiana: Botany. Chicago.43:1-9. Ferreyra R. 1993. Registros de la vegetación en la costa peruana en relación con el fenómeno el Niño. Boletín del Instituto Francés de Estudios Andinos. 22 (1): 259-266. Argentina. INRENA. 1996. Guía explicativa del mapa forestal. Dirección general forestal. Ministerio de Agricultura. INRENA. Lima. León B., J. Roque, C. Ulloa-Ulloa, N. Pitman, P.M. Jorgensen & A. Cano (editores). 2006. El libro rojo de las plantas peruanas del Perú. Rev. peru. biol. Número especial 13(2). Pg. 971. León B., A. Cano & K. R. Young. 2002. Los helechos de las lomas costeras del Perú. Arnaldoa 9(2):7-42. Macbride J. Francis. et al. Flora of Peru. Botanical Series. Field Museum of Natural History. Botanical Series. Chicago. 1936 y siguientes. Péfaur J. 1982. Dynamycs of plant comunities in the lomas of southern Perú. Vegetation 49: 193-171. Netherland. Rundell P., M. Dillon, B. Palma, H. Money, S. Gulmon, & J. Ehleringer. 1991. The Phytogeography and ecology of the coastal Atacama and Peruvian deserts. Aliso 13 (1): 1-50. Sagástegui A. & Leiva, S. 1993. Flora invasora de los cultivos del Perú. 1nd ed. Trujillo, Editorial Libertad EIRL. Pp. 539.

153

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Tovar O. 1993. Las Gramíneas (Poáceas) del Perú. Ruizia. Tomo 13. Madrid. Pp. 481.

Apéndice 1. Especies registradas por taxa superior, localidad y forma de crecimiento en las lomas de Villa María y Amancaes, setiembreoctubre 2011. (Ar): Árbol; (Ab): Arbusto; (H): Hierba; (Su): Suculenta; (Tr): Hierba Trepadora. Taxa superior

Especie

Clase: Liliopsida Alstroemeriaceae Alstroemeria lineatiflora Ruiz & Pav. Amaryllidaceae Stenomesson coccineum Herb. Stenomesson flavum Herb. Asparagaceae Anthericum eccremorrhizum Ruiz & Pav. Oziroe biflora (Ruiz & Pav.) Speta Bromeliaceae Puya ferruginea (Ruiz & Pav.) L.B. Sm. Tillandsia latifolia Meyen Commelinaceae Commelina fasciculata Ruiz & Pav. Iridaceae Tigridia pavonia (L. f.) DC. Poaceae Eragrostis attenuata Hitchc. Lamarckia aurea (L.) Moench Poa annua L. Raimundochloa trachyantha (Phil.) A.M. Molina Clase: Magnoliopsida Acanthaceae Dicliptera montana Lindau Amaranthaceae Alternanthera halimifolia (Lam.) Standl. ex Pittier Alternanthera pubiflora (Benth.) Kuntze Atriplex rotundifolia Dombey ex Moq. Chenopodium murale L. Chenopodium petiolare Kunth Apiaceae Bowlesia palmata Ruiz & Pav. Cyclospermum laciniatum (DC.) Constance Cyclospermum leptophyllum (Pers.) Sprague Apocynaceae Sarcostemma solanoides (Kunth) Decne. Asteraceae Achyrocline alata (Kunth) DC. Acmella oleracea (L.) R.K. Jansen Baccharis salicifolia (Ruiz & Pav.) Pers. Chionopappus benthamii S.F. Blake Cotula australis (Sieber ex Spreng.) Hook. f. Erigeron leptorhizon DC. Galinsoga quadriradiata Ruiz & Pav.r Gamochaeta americana (Mill.) Wedd. Lactuca scariola L. Ophryosporus peruvianus (J.F. Gmel.) R.M. King & H. Rob. Ophryosporus pubescens (Sm.) R.M. King & H. Rob. Philoglossa peruviana DC.

Villa María

Amancaes

X X X X X X

Forma de crecimiento

H H H H

H H

X X X X

H H H H

X X X X X

X X

H H H H H

H H H

X X

X X X X X X X X X X X X X

X X X X X

H H Ab Ab H H H H H Ab Ab H (Continúa...)

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Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (Agosto 2012)

Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes Apéndice 1. Continuación. Taxa superior

Especie

Senecio abadianus DC. Siegesbeckia flosculosa L'Hér. Sonchus oleraceus L. Trixis cacalioides (Kunth) D. Don Villanova oppositifolia Lag. Begoniaceae Begonia octopetala L'Hér. Boraginaceae Cryptantha limensis I.M. Johnst. Cryptantha parviflora Reiche Heliotropium angiospermum Murray Heliotropium arborescens L. Heliotropium indicum L. Heliotropium pilosum Ruiz & Pav. Heliotropium rufipilum (Benth.) I.M. Johnst. Nama dichotoma (Ruiz & Pav.) Choisy Brassicaceae Capsella bursa-pastoris (L.) Medik. Lepidium virginicum L. Sisymbrium orientale L. Cactaceae Cleistocactus acanthurus (Vaupel) D.R. Hunt Cleistocactus sextonianus (Backeb.) D.R. Hunt Haageocereus limensis (Salm-Dyck) F. Ritter Haageocereus multangularis (Haw.) F. Ritter Calceolariaceae Calceolaria angustiflora Ruiz & Pav. Calceolaria pinnata L. Caprifoliaceae Astrephia chaerophylloides (Sm.) DC. Valeriana pinnatifida Ruiz & Pav. Caricaceae Vasconcellea candicans (A. Gray) A. DC. Caryophyllaceae Cerastium glomeratum Thuill. Drymaria paposana var. weberbaueri (Muschl.) Duke Polycarpon tetraphyllum (L.) L. Sagina apetala Ard. Silene gallica L. Stellaria media (L.) Vill. Convolvulaceae Ipomoea dumetorum Willd. ex Roem. & Schult. Jacquemontia unilateralis (Roem. & Schult.) O'Donell Crassulaceae Crassula connata (Ruiz & Pav.) A. Berger & al. Cucurbitaceae Cyclanthera mathewsii Arn. Cyclanthera sp Sicyos baderoa Hook. & Arn. Euphorbiaceae Andrachne microphylla (Lam.) Baill. Chamaesyce hypericifolia (L.) Millsp. Chamaesyce serpens (Kunth) Small Cnidoscolus basiacanthus (Pax & K. Hoffm.) J.F. Macbr. Croton alnifolius Lam. Ricinus communis L. Fabaceae Vachellia macracantha (Humb. & Bonpl. ex Willd.) Seigler & Ebinger Caesalpinia spinosa (Molina) Kuntze

Villa María X X X X X X X X X X X X X X

Amancaes

Ab H H Ab H

X X

X X X X X X X X X X

X X X

X X

X X X X

X X X X X X

H H H Su Su Su Su Ab H H H

H H H H H H Tr Tr

Tr Tr Tr

X X X X X X X X

H H H Ab H H H H

X X X

Forma de crecimiento

H H H Ab Ab Ab

Ar Ar (Continúa...)

Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (August 2012)

155

Trinidad et al. Apéndice 1. Continuación. Taxa superior

Especie

Crotalaria incana L. Hoffmannseggia prostrata Lagerh. ex DC. Medicago polymorpha L. Parkinsonia aculeata L. Geraniaceae Erodium cicutarium (L.) L'Hér. ex Aiton Erodium malacoides (L.) L'Hér. ex Aiton Erodium moschatum (L.) L'Hér. ex Aiton Lamiaceae Hyptis sidifolia (L'Hér.) Briq. Marrubium vulgare L. Salvia paposana Phil. Salvia rhombifolia Ruiz & Pav. Stachys arvensis L. Loasaceae Loasa nitida Desr. Mentzelia scabra subsp. grandiflora (Ruiz & Pav. ex G. Don) Weigend Nasa urens (Jacq.) Weigend Malvaceae Fuertesimalva chilensis (A. Braun & C.D. Bouché) Fryxell Fuertesimalva peruviana (L.) Fryxell Montiaceae Calandrinia alba (Ruiz & Pav.) DC. Cistanthe lingulata (Ruiz & Pav.) Hershkovitz Cistanthe paniculata (Ruiz & Pav.) Carolin ex Hershkovitz Nyctaginaceae Mirabilis prostrata (Ruiz & Pav.) Heimerl Oxalidaceae Oxalis lomana Diels Oxalis megalorrhiza Jacq. Papaveraceae Fumaria capreolata L. Plantaginaceae Plantago major L. Veronica persica Poir. Plumbaginaceae Plumbago coerulea Kunth Polygonaceae Emex spinosa (L.) Campd. Primulaceae Anagallis arvensis L. Solanaceae Cestrum auriculatum L'Hér. Exodeconus prostratus (L'Hér.) Raf. Nicotiana paniculata L. Nolana humifusa (Gouan) I.M. Johnst. Solanum montanum L. Solanum peruvianum L. Urticaceae Parietaria debilis G. Forst. Urtica urens L. Verbenaceae Lantana scabiosiflora Kunth Verbena litoralis Kunth Polypodiopsida Pteridaceae Adiantum poiretii Wikstr.

156

Villa María

Amancaes

X X X X X X X X X X X X

Forma de crecimiento H H H Ar

X X

H H H H H H H H

X X X

X X

H Ab H

X X

H H

X X X

H H H

X X

H H

X X X X X X

X X X X

Ab H H H H H

X X

H H

X X

H H

Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (Agosto 2012)

Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes

Apéndice 2. Especies frecuentes en las lomas de Villa María y Amancaes. (a)Cleistocactus acanthurus (Cactaceae); (b)Anthericum eccremorrhizum (Asparagaceae); (c)Nasa urens (Loasaceae); (d)Alstroemeria lineatiflora (Alstroemeriaceae); (e)Sarcostemma solanoides (Apocynaceae); (f)Drymaria paposana var. weberbaueri (Caryophyllaceae); (g)Exodeconus prostratus (Solanaceae);(h)Solanum montanum (Solanaceae); (i)Jacquemontia unilateralis (Convolvulaceae); (j)Loasa nitida (Loasaceae); (k)Begonia octopetala (Begoniaceae); (l)Erigeron leptorhizon (Asteraceae); (m)Senecio abadianus (Asteraceae); (n)Salvia paposana (Lamiaceae); (o)Chionopappus benthamii (Asteraceae). Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (August 2012)

157

Trinidad et al.

ApĂŠndice 3. Especies frecuentes en las lomas de Villa MarĂa y Amancaes. (a) Oziroe biflora (Asparagaceae); (b) Cyclanthera mathewsii (Cucurbitaceae); (c)Heliotropium rufipilum (Boraginaceae); (d)Oxalis lomana (Oxalidaceae); (e) Lamarckia aurea (Poaceae); (f)Philoglosa peruviana (Asteraceae); (g)Fuertesimalva peruviana (Malvaceae); (h) Erodium malacoides (Geraniaceae); (i)Nolana humifusa (Solanaceae); (j)Calceolaria pinnata (Calceolariaceae); (k) Villanova oppositifolia (Asteraceae); (l)Acmella oleracea (Asteraceae); (m)Commelina fasciculata (Commelinaceae); (n) Croton alnifolius (Euphorbiaceae); (o)Galinsoga quadriradiata (Asteraceae) .

158

Rev. peru. biol. 19(2): 149 - 158 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Dieta de murciélagos filostómidos ISSN de Cusco - Perú 1561-0837

Dieta de murciélagos filostómidos del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco - Perú Diet of phyllostomid bats of Kosñipata Valley, San Pedro, Cusco - Peru Rossana Maguiña1, Jessica Amanzo2 y Luis Huamán1 1 Laboratorio de Palinología y Paleobotánica. Laboratorios de Investigación y Desarrollo (LID). Universidad Peruana Cayetano Heredia. Av. Honorio Delgado 430, Urb. Ingeniería, S.M.P. Lima 31, Perú. 2 Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Laboratorios de Investigación y Desarrollo (LID). Universidad Peruana Cayetano Heredia. Email Rossana Maguiña: nrmaguina@gmail.com

Resumen En el presente estudio se evaluó la dieta de murciélagos filostómidos de los bosques montanos del valle de Kosñipata (San Pedro, Cusco). Las especies evaluadas pertenecieron a los géneros Carollia, Sturnira y Anoura. Se analizó la dieta en base a la presencia de polen y semillas en muestras fecales. Se realizó un análisis de la importancia de las plantas consumidas, la amplitud del nicho alimenticio y el nivel de superposición del nicho alimenticio. Los resultados mostraron que la dieta de los murciélagos está compuesta en su mayoría por frutos y néctar-polen de las plantas. Los principales recursos registrados pertenecieron a los géneros Piper (registrado en 23,08% de las muestras), Cecropia (en 21,15%) y Abutilon (en 13,46%), los cuales fueron los recursos más importantes para la comunidad de murciélagos evaluada. La amplitud de nicho alimenticio para las 6 especies analizadas indicó que son especialistas en su dieta en el área de estudio. Por otro lado, los mayores niveles de superposición de nicho alimenticio ocurre entre las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos. Palabras clave: Phyllostomidae; murciélago; frugívoro; nectarívoro; dieta.

Abstract

Presentado: 13/12/2011 Aceptado: 12/08/2012 Publicado online: 10/10/2012

In this study had been evaluated the diet of phyllostomids bats of the montane forest of the Kosñipata Valley (San Pedro, Cusco). The species of bats evaluated belong to the genus Carollia, Sturnira and Anoura. The diet was evaluated regarding the presence of pollen and seeds in fecal samples. Also, it was analyzed the importance of the plants consumed, the food niche breath and the food niche overlap. The results showed that the diet of the bats is mostly compounded of fruit and nectar-pollen of the plants. The principal resources registered belong to the genus Piper (registered in 23,08% of the samples), Cecropia (in 21,15%) and Abutilon (in 13,46%), which was the most important resources for the community of bats evaluated. The food niche breath of the six species analyzed showed that they are specialist in their diet in the study zone. The highest level of food niche overlap occurs between the species C. brevicauda, C. perspicillata and S. erythromos. Keywords: Phyllostomidae; bat; frugivorous; nectarivorous; diet.

Introducción En el Perú, las investigaciones realizadas en el orden Chiroptera han servido para llenar vacíos de información sobre distribución, diversidad y sistemática de especies. Aunque la mayoría de ellos incluye aspectos ecológicos, son muy pocos los dedicados al estudio exclusivo de la dieta (Novoa et al. 2011, Arias et al. 2009, Gorchov et al. 1995, Ascorra et al. 1996). La importancia de los estudios de dieta en murciélagos, específicamente en especies herbívoras, radica en los roles ecológicos de polinización y dispersión que cumplen dentro de su hábitat (Fleming 1988). Los murciélagos polinizadores son importantes en la fenología reproductiva y la estructura poblacional de las plantas, mientras que los dispersores se convierten en entes esenciales de la regeneración de bosques tropicales y del mantenimiento de la diversidad vegetal del mismo (Fleming 1988). En el presente estudio, (1) se identifican los taxa componentes de la dieta del murciélagos frugívoros Carollia y Sturnira (Gardner 2007), y del género nectarívoro Anoura (Ortega y Alarcón 2007); y (2) se determinan los taxa más importantes en la dieta y realiza un análisis del nicho alimenticio, considerando la amplitud y superposición de nicho, con la finalidad de documentar las relaciones existentes entre los murciélagos y las plantas en el bosque nublado del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco. Material y métodos Área de estudio.- El estudio se realizó en el Valle de Kosñipata, en la localidad de San Pedro (Cusco), en un área circundante Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (August 2012)

al alberge turístico “Cock of the Rocks”. La zona se encuentra localizada en los bosques montano orientales del sureste amazónico, abarcando altitudes desde 1100 hasta 1600 m. Comprende las siguientes zonas de vida según el sistema de clasificación de Holdrige (1978): Bosque muy Húmedo Montano Subtropical (bmh-MS), Bosque muy Húmedo Montano Bajo Subtropical (bmh-MBS) y Bosque Pluvial Montano Subtropical (bp-MS). El clima es templado, se ha reportado que dependiendo de la altura, el rango de temperatura varía entre 8 y 18 °C, con una precipitación anual de 4510 a 5470 mm (SENAMHI 2010). La humedad relativa es alta durante todo el año, pero se observan dos épocas climáticas marcadas; la época de lluvias, que va de diciembre a abril, y la época seca, de mayo a noviembre, con escazas lluvias. Pacheco et al., (2004) describen la localidad de San Pedro como un área dominada por bosque secundario, con laderas moderadas de 20 – 30°, y varios riachuelos pequeños que alimentan un largo torrente con flujo hacia el este. Además mencionan que el paisaje está dominado por gruesas plantas de bambú trepador (Chusquea sp.), y por árboles cubiertos por epífitas. El acceso hacia esta zona se realiza desde la ciudad de Cusco, vía terrestre, por la carretera a Pilcopata. Toma de datos.- Se llevó a cabo durante la época seca en julio del 2007 y la época de lluvias en marzo y abril del 2008. Las muestras fecales de los murciélagos proceden de los individuos capturados durante el estudio de Delgado (2010). Las muestras fueron conservadas en alcohol al 70%. Las especies de murciélagos fueron determinadas usando claves taxonómicas especializadas (Gardner 2007, Angulo et al. 2004, Albuja 1999,

159

Maguiña Tabla 1. Frecuencia de los componentes registrados en las muestras fecales. Número de muestras (N), polen (P), semilla (S), tejido vegetal (TV), restos de insectos (I), muestra estéril (E). Especie

Gremio alimenticio

Carollia brevicauda

frugívoro

Carollia perspicillata

frugívoro

Carollia manu Sturnira erythromos

frugívoro

Sturnira oporaphilum

frugívoro

Sturnira tildae

frugívoro

Sturnira lilium

frugívoro

Anoura caudifer

nectarívoro

Anoura geoffroyi

nectarívoro

30 (57,69%)

9 (17,3%)

42 (80,76%)

2 (3,84%)

3 (5,76%)

Total

Pacheco & Solari 1997) o fueron confrontados con la colección de Mamíferos del Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). También se realizó una colecta selectiva de plantas en floración o fructificación y se elaboraron catálogos referenciales de semillas y granos de polen. Las muestras botánicas fueron determinadas usando claves taxonómicas (Pennington et al. 2004, Brako & Zarucchi 1993, Gentry 1993) y el apoyo de especialistas. Las determinaciones se corroboraron en el Herbario del Museo de Historia Natural de la UNMSM. El material fue depositado en la palinoteca del Laboratorio de Palinología y Paleobotánica y en el Herbario Magdalena Pavlich de la Universidad Peruana Cayetano Heredia. Análisis de las muestras fecales.- Los análisis se realizaron sin conocer a que especie de murciélago pertenecía cada muestra. Primero se registraron semillas, tejidos vegetales y restos de insectos, mediante observaciones con estereoscopio. Las semillas registradas fueron determinadas utilizando la guía de Martin y Barkley (1961) y el catálogo referencial. Seguidamente, las muestras fueron sometidas al proceso de de acetólisis de Erdtman (1960) modificado y el material obtenido fue montado por duplicado con láminas portaobjetos y cubreobjetos, y fueron observadas al microscopio (40X). Los granos de polen registrados se determinaron con las claves taxonómicas de Roubik y Moreno (1991), Heusser (1971), Herrera y Urrego (1996) y el catálogo referencial. Finalmente los resultados se clasificaron en cuatro categorías: a) semillas, b) granos de polen, c) tejido vegetal y d) insectos. Se elaboró una lista de plantas consumidas en base a los resultados de semillas y granos de polen. Índice Valor de Importancia de las Plantas (IVIP).- Se calculó utilizando las frecuencias de ocurrencia de granos de polen y semillas (planteado por Amaya 1991 citado en Muñoz-Saba et al. 1997). Entre mayor es el IVIP, mayor es el uso que una especie o comunidad de murciélagos da a una planta. Análisis del nicho alimenticio.- En base a los resultados de granos de polen se estimó la amplitud de nicho alimenticio utilizando la medida de Levins estandarizada y la superposición de nicho alimenticio utilizando el índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka (Krebs 1999). Estos índices

160

Frecuencia de los componentes P

fueron validados con la prueba estadística de Kruskal-Wallis (López & Vaughan 2007). Además, sometimos los resultados de superposición de nicho a un análisis de agrupamiento. Para los análisis estadísticos se utilizó el programa PAST (Hammer et al. 2001). Resultados Análisis de las muestras fecales.- Se analizaron 52 muestras fecales pertenecientes a 9 especies de murciélagos de la familia Phyllostomidae: Carollia brevicauda, C. perspicillata, C. manu, Sturnira erythromos, S. oporaphilum, S. tildae, S. lilium, Anoura caudifer y A. geoffroyi. La mayoría de las muestras contenían tejidos vegetales (80,7%, n= 42) y granos de polen (57,6%, n= 30). También se registraron 3 muestras estériles (Sánchez-Casas & Álvarez 2000), es decir aquellas que no contenían ninguno de los 4 componentes analizados (Tabla 1). En las muestras fecales se registraron 79 morfotipos de granos de polen y 9 morfoespecies de semillas. Los principales recursos consumidos pertenecieron a los géneros Piper (registrado en 23,08% de las muestras), Cecropia (en 21,15%) y Abutilon (en 13,46%) (Apéndice 1). Las especies C. brevicauda, C. perspicillata, S. erythromos y S. oporaphilum consumieron en su mayoría especies de los géneros Piper y Cecropia, además S. erythromos consumió varias especies de la familia Solanaceae; mientras que A. caudifer consumió mayormente especies del género Abutilon. En las muestras fecales de C. manu, S. lilium y A. geoffroyi no se registraron los mencionados componentes. Índice de Valor de Importancia de las plantas (IVIP).Los resultados del IVIP mostraron que para la comunidad de murciélagos evaluados en el valle de Kosñipata las plantas más importantes pertenecen a los géneros Piper, Cecropia y Abutilon, con 0,675, 0,650 y 0,385 de IVIP respectivamente (Tabla 2). Las plantas del género Piper son las más importantes para las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos, las plantas de Cecropia son las más importantes para S. oporaphilum, y las plantas de Abutilon para la especie A. caudifer. Análisis del nicho alimenticio.- Los resultados de amplitud de nicho alimenticio según la medida de Levins estandarizada (BA) mostraron valores cercanos a cero para las 6 especies analizadas, indicando que son especialistas en su dieta en el área de estudio Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (Agosto 2012)

Dieta de murciélagos filostómidos de Cusco - Perú Tabla 2. Índice de Valor de Importancia de las plantas consumidas por los murciélagos. C. brevicauda (Cb), C. perspicillata (Cp), S. erythromos (Se), S. oporaphilum (So), S. tildae (St), A. caudifer (Ac), uso (P), índice de valor de importancia de las plantas (IVIP). * Sólo se muestran los resultados de IVIP mayores a 0,1. Familia

Género

IVIP*

Piperaceae

Piper spp.

0,154

0,200

0,250

0,071

0,675

Cecropiaceae

Cecropia spp.

0,077

0,100

0,125

0,107

0,167

0,074

0,650

Malvaceae

Abutilon spp.

Flacourtiaceae

Flacourtiaceae sp1.

Melastomataceae Solanaceae

0,200

0,185

0,385

0,038

0,125

0,111

0,275

Miconia sp.

0,036

0,167

0,037

0,239

cf. Solanum sp.

0,167

0,037

0,204

Euphorbiaceae

cf Omphalea sp.

0,036

0,167

0,202

Asteraceae

Mikania sp.

0,125

0,071

0,196

Rosaceae

Rubus spp.

0,038

0,100

0,037

0,175

Moraceae-Urticaceae

Moraceae-Urticaceae sp4.

0,167

0,036

0,111

0,147

0,037

0,147

Dicotiledonea Cucurbitaceae

Cayaponia sp.

Rubiaceae

Psychotria spp.

0,038

0,071

Heliconiaceae

Heliconia sp.

0,038

0,100

0,138

Bromeliaceae

Pitcairnia paniculata

0,100

0,037

0,137

Bromeliaceae

Vriesea sp.

Solanaceae

Solanum-Lycopersicum

Solanaceae Gentianaceae Ulmaceae

cf Celtis sp.

Moraceae-Urticaceae

Moraceae-Urticaceae sp2.

0,100

0,037

0,137

0,038

0,063

0,036

0,137

Solanaceae sp2.

0,125

cf. Chelonanthus sp.

0,036

0,074

0,110

0,038

0,063

0,101

0,100

cf Ulmaceae

0,100

Indeterminada 6

0,100

(Tabla 3). La prueba de Kruskal-Wallis indicó que no existen diferencias significativas entre ellos (p> 0,05; H= 6,232, p= 0,397). Los resultados del índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka mostraron que existe una superposición casi completa entre la dieta de las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos (con 0,9999); mientras que los restantes niveles de superposición son todos menores a 0,5. La prueba de KruskalWallis indicó que existen diferencias significativas entre dichos resultados (p < 0,05, H = 30,95, p = 0,005). El análisis de agrupamiento resultó en un dendrograma que agrupa a 3 de las especies analizadas, C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos. S. oporaphilum muestra una dieta ligeramente similar al grupo anteriormente mencionado, mientras que S. tildae y A. caudifer presentan dietas disímiles a las demás especies (Fig. 1). Tabla 3. Índice de Levins estandarizado (BA). Número de muestras (N), medida de Levins (B). Especie

Carollia brevicauda

1,1143

0,0014

Carollia perspicillata

1,0577

0,0007

Sturnira erythromos

1,0335

0,0004

Sturnira oporaphilum

1,9371

0,0119

Sturnira tildae

3,9032

0,0367

Anoura caudifer

4,5518

0,0450

Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (August 2012)

Discusión Dieta.- La dieta de los murciélagos evaluados estuvo representada en su mayoría por las familias y géneros siguientes: Piperaceae (Piper), Cecropiaceae (Cecropia), Malvaceae (Abutilon) y Solanaceae. Todas ellas registradas como parte de la dieta de otras comunidades de murciélagos en el Neotrópico (Novoa et al. 2011, Arias et al. 2009, Lou & Yurrita 2005, Thies & Kalko 2004, López & Vaughan 2004, Muchhala & Jarrín-V 2002, Giannini 1999, Ascorra et al. 1996, Gorchov et al. 1995). Las Indice de Pianka 0

0,2

0,4

0,6

0,8

1,0 St Ac So Se Cb Cp

Figura 1. Análisis de agrupamiento. Abreviaciones: C. brevicauda (Cb), C. perspicillata (Cp), S. erythromos (Se), S. oporaphilum (So), S. tildae (St), A. caudifer (Ac).

161

Maguiña

familias utilizadas para el consumo de frutos presentan frutos de tipo nuez o drupa sésiles en infrutescencias de tipo espiga (Cecropia y Piper) (Thies & Kalko 2004, Gentry 1993), o de tipo baya como en el caso de Solanaceae (Gentry 1993). La familia Malvaceae, género Abutilon, que fue utilizada para el consumo de néctar-polen presenta algunas características que coinciden con las descritas para las plantas con síndrome de quiropterofilia (Muchhala & Jarrín-V 2002), tales como, flores solitarias o agrupadas, con corola acampanada de colores claros, muchas veces en ramas terminales de fácil acceso para los murciélagos (Pennington et al. 2004). Cada especie de murciélago mostró un mayor consumo hacia ciertos géneros o especies de plantas. Las especies del género Carollia mostraron un mayor consumo hacia plantas del género Piper. En las especies de Sturnira se observaron preferencias variadas, S. erythromos consumió mayormente plantas de Piper y varios taxa de la familia Solanaceae; mientras que S. oporaphilum consumió preferentemente plantas de Cecropia y Piper. En el caso de A. caudifer se observó un mayor consumo hacia plantas del género Abutilon. Estos resultados concuerdan con lo observado por otros autores para las especies de murciélagos evaluadas (Ortega & Alarcon 2007, Lou & Yurrita 2005, Thies & Kalko 2004, López & Vaughan 2004, Muchhala & Jarrín-V 2002, Giannini 1999). Además, los resultados obtenidos apoyan la idea de que los murciélagos frecuentemente tienden a consumir frutos de una o dos especies de plantas y complementan su dieta con otros recursos menos importantes para ellos (Lou & Yurrita 2005, López 1996). Así como también, el registro del consumo de frutos de plantas pertenecientes a géneros o familias que contienen especies pioneras (Piper, Cecropia y la familia Solanaceae) (Thies & Kalko 2004, Lobova et al. 2003, Olea-Wagner et al. 2007), apoya la importancia de los murciélagos frugívoros en los procesos de manutención de los bosques (Novoa et al. 2011, Fleming & Heithaus 1981). Las especies de los géneros Carollia y Sturnira analizadas, no son estrictamente frugívoras, ya que se ha registrado la ingesta de néctar-polen e insectos, aunque en menor cantidad que la ingesta de frutos (registrado por medio de tejidos vegetales y semillas). Del mismo modo, la especie A. caudifer tampoco es estrictamente nectarívora, debido al registro de tejidos vegetales en las muestras y a la determinación del uso de frutos de algunos taxa (Apéndice 1). Índice de Valor de Importancia de las Plantas (IVIP): La importancia de los géneros Piper y Cecropia en la dieta de murciélagos frugívoros ha sido previamente recalcada por diversos autores (Lou & Yurrita 2005, Gonçalves Da Silva et al. 2008, Mello et al. 2004, López & Vaughan 2007, Thies & Kalko 2004, Lobova et al. 2003, Giannini 1999), guardando concordancia con los resultados del IVIP (Tabla 2). Sin embargo, se contraponen a aquellos estudios que consideran a Cecropia como un complemento de la dieta de estos mamíferos (Mello et al. 2008, 2004, Muñoz-Saba et al. 1997). La gran importancia del género Piper puede explicarse por el tipo de fenología que posee. Las inflorescencias contienen algunos frutos maduros en intervalos de tiempo predecibles durante largos periodos, fenología conocida como estado-estable; además presentan una maduración de frutos nocturna (Thies &

162

Kalko 2004). En el caso del género Cecropia, puede deberse a su gran abundancia en la zona de estudio (obs. pers), ofreciendo considerables cantidades de frutos. Lo cual coincide con Dumont (2003), quien mencionó que Cecropia es relativamente abundante en las zonas tropicales y produce frutos constantemente. El género Abutilon también ha sido mencionado como una fuente importante de néctar-polen para murciélagos nectarívoros neotropicales en los trabajos de Arias et al. (2009) y Sazima et al. (1999), lo cual concuerda con nuestros resultados. La importancia de estas plantas podría ser resultado del patrón de floración que presentan, como menciona Sazima et al. (1999) para la especie Abutilon aff. regnellii, presenta un patrón de floración continuo, ofreciendo néctar-polen a lo largo del año. Sin embargo, es necesario realizar estudios fenológicos de las especies de Abutilon de Kosñipata para tener certeza del patrón de floración que presentan. Otra familia que es ampliamente mencionada en la literatura como utilizada por murciélagos del género Sturnira es Solanaceae (Giannini 1999, Mello et al. 2008, Lou & Yurrita 2005, López & Vaughan 2007), lo cual concuerda con nuestros resultados para la especie S. erythromos. Para los taxa de dicha familia se obtuvieron bajos IVIP, pero al calcular la sumatoria de los IVIP de los 4 taxa, el IVIP general para la familia Solanaceae pasa a ocupar el tercer lugar en la tabla de resultados con 0,528; lo cual realza la importancia de dicha familia en la dieta de los murciélagos del género Sturnira. Análisis del nicho alimenticio.- El Índice de Levins estandarizado (BA) calculado indica que las especies C. brevicauda, C. perspicillata, S. erythromos, S. oporaphilum, S. tildae y A. caudifer son especialistas en su dieta en la zona de estudio. Los resultados de Lou y Yurrita (2005) sobre la amplitud de nicho alimenticio muestran que las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. lilium son bastante selectivas (especialistas). Igualmente, López y Vaughan (2007) obtuvieron bajos BA para 3 especies de Carollia. Sobre las especies del género Anoura, se menciona en trabajos previos, que pueden consumir una mayor variedad de recursos que las especies frugívoras (Caballero-Martínez et al. 2009, Arias et al. 2009), sin embargo no se han encontrado datos de amplitud de nicho alimenticio que indiquen si son especialistas o generalistas en sus dietas. Dentro del gremio de nectarívoros existen especies especialistas como Glossophaga soricina (Lou & Yurrita 2005), por lo tanto no se descarta la posibilidad de que A. caudifer pueda tener un comportamiento selectivo al momento de consumir sus alimentos, pero es necesario estudios posteriores que analicen un mayor número de muestras fecales. La prueba de Kruskal-Wallis para los resultados de BA indicó que no existen diferencias significativas entre ellos (p> 0,05; H= 6,232, p= 0,397), es decir, no hay una especie que sea más especialista en su dieta que otra en Kosñipata. Sin embargo, dada la variedad de registros en las muestras fecales de la especie A. caudifer, se considera que dicha especie sería menos especialista que las demás especies analizadas, pero para comprobar dicha afirmación es necesario el análisis de un mayor número de muestras. Los resultados del índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka mostraron que existe superposición entre las dietas de las especies C. brevicauda, C. perspicillata y S. erythromos (Tabla 4). Estos resultados coinciden con López (1996) (citado Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (Agosto 2012)

Dieta de murciélagos filostómidos de Cusco - Perú Tabla 4.- Índice de MacArthur y Levins modificado por Pianka. C. brevicauda (Cb), C. perspicillata (Cp), S. erythromos (Se), S. oporaphilum (So), S. tildae (St), A. caudifer (Ac).

C. brevicauda C. perspicillata S. erythromos S. oporaphilum S. tildae A. caudifer

0,9999 -

0,9999 0,9999 -

0,3528 0,3527 0,3527 -

0,0053 0,0040 0,0009 0,0143 -

0,0016 0,0065 0,0013 0,0024 0,0850 -

en Lou & Yurrita 2005), López y Vaughan (2007) y Lou y Yurrita (2005), quienes mencionan que existen altos niveles de superposición entre las dietas de especies de Carollia, Sturnira y otros Stenodermatinos. Morfológicamente las especies de Carollia y Sturnira son de tallas similares, lo cual origina mayor superposición de nicho trófico, ya que los frutos que consumen por lo general son de tamaños similares (Lou & Yurrita 2005). En conclusión, se ha logrado documentar las interacciones que existen entre los murciélagos y las plantas en el valle de Kosñipata, evidenciadas por el uso que los murciélagos hacen de los frutos y el néctar-polen como parte de su dieta. Cabe resaltar que estos murciélagos podrían estar desempeñando importantes roles de dispersión y polinización, siendo entes fundamentales en los procesos de sucesión y manutención del bosque. Agradecimientos Nuestro especial agradecimiento al Blgo. Daniel Blanco y a los trabajadores del albergue turístico “Cock of the rocks”. Al PhD. Víctor Pacheco, Director del Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural (UNMSM), por la revisión y correcciones al presente trabajo. A Carla Delgado, Alessandra Quiñones, Cindy Vergel, Aaron Cánepa, Jorge León, Daniel Ramos y Alfredo Butrón, por su participación en la colecta de muestras en Kosñipata. Literatura citada Albuja L. 1999. Quirópteros del Ecuador. Editorial Cicetronic Cia. Ltda. Offset. Quito-Ecuador; 2da edición. Angulo S.R, Escobedo M, López C & Ríos J.A. 2004. Introducción al estudio y conservación de los Quirópteros Neotropicales. Universidad Nacional de la Amazonía Peruana. Iquitos, Perú. Arias E., Cadenillas R., Pacheco V. 2009. Dieta de murciélagos nectarívoros del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes. Rev. peru. biol. 16(2): 187 – 190. Ascorra C.F., Solari S. & Wilson D. E. 1996. Diversidad y ecología de los quirópteros en Pakitza. Pp. 585-604. En “Manu: the Biodiversity of southeastern Peru” (d.E. Wilson & A. Sandoval, eds.). Smithsonian Institution, Washington, DC. Brako L. & Zarucchi J. L. 1993. Catálogo de las angiospermas y gimnospermas del Perú. Monographs in Sistematic Botany. Missouri Botanical Garden. Vol. 45. Caballero-Martinez L. A., Rivas I. V. & Aguilera L. I. 2009. Hábitos alimentarios de Anoura geoffroyi (Chiroptera: Phyllostomidae) en Ixtapan del Oro, Estado de México. Acta Zoológica Mexica (n. s.) 25(1): 161 – 175. Delgado C. 2010. Variación estacional en la diversidad y estado reproductivo de quirópteros con énfasis en los géneros Sturnira y Carollia (Chiroptera: Phyllostomidae) en el bosque nublado de San Pedro, Cusco (Tesis). Universidad Peruana Cayetano Heredia. Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (August 2012)

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Apéndice 1. Listado de plantas registradas en las muestras fecales de los murciélagos del valle de Kosñipata, indicando sus formas de uso y las variables frecuencia y abundancia. Frutos (f), néctar-polen (p), indefinido (i), C. brevicauda (Cb), C. perspicillata (Cp), S. erythromos (Se), S. oporaphilum (So), S. tildae (St), A. caudifer (Ac), número de muestras (n), frecuencia (F), abundancia (A). Familia

Especie

Uso

SEMILLAS Cecropiaceae

Cecropia latiloba

Clusiaceae

Vismia tomentosa

Piperaceae

Solanaceae

Piper cf crassinervium

Piper sp1.

Piper sp2.

Piper sp3.

Solanum appressum

cf. Fabaceae

cf. Moraceae

GRANOS DE POLEN Dieffenbachia sp. Araceae

Arecaceae

Asteraceae

Bignoniaceae

Araceae sp1.

Araceae sp2.

Arecaceae sp1.

Arecaceae sp2.

Arecaceae sp3.

Mikania sp.

Asteraceae sp1.

cf. Tynanthus sp.

211

cf. Callychlamys sp.

Bignoniaceae sp1.

Bignoniaceae sp2.

Bignoniaceae sp3.

(continúa....)

164

Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (Agosto 2012)

Dieta de murciélagos filostómidos de Cusco - Perú Apéndice 1. Continuación. Cp

Especie Ochroma sp.

Bombacaceae

cf. Matisia sp.

Bombacaceae sp1.

Bromeliaceae

Uso

Familia

5661

cf. Billbergia sp.

f, p

cf. Protium sp.

Cecropia spp.

f, p

cf Vismia sp.

Cayaponia sp.

Gurania sp.

Cyclanthaceae

cf Asplundia sp.

Ericaceae

Cavendishia sp.

Fabaceae

Burseraceae

Euphorbiaceae

Pitcairnia paniculata

Cecropiaceae

Cucurbitaceae

Vriesea sp. Bromeliaceae sp1.

Clusiaceae

Acalypha cf macrostachya

cf Alchronea sp.

cf Omphalea sp.

1037

199

f, p

cf Sapium sp.

Inga sp.

cf Dioclea sp.

cf Mucuna sp.

Mimosoidea

Caesalpinoidea

Flacourtiaceae

Flacourtiaceae sp1.

f, p

3243

Gentianaceae

cf. Chelonanthus sp.

Gesneriaceae

Gesneriaceae sp1.

f, p

Heliconiaceae

Heliconia sp.

Malvaceae

Abutilon spp.

Melastomataceae

Miconia sp.

Moraceae

MoraceaeUrticaceae

Piperaceae Rosaceae

Rubiaceae

f, p

4249

Ficus sp.

Sorocea sp.

Moraceae-Urticaceae sp1.

Moraceae-Urticaceae sp2.

Moraceae-Urticaceae sp3.

Moraceae-Urticaceae sp4.

Moraceae-Urticaceae sp5.

Piper spp.

1615

1262

1564

1450

Rubus cf urticiifolius

Rubus spp.

f, p

Genipa sp.

3936

Nertera sp.

f, p

Psychotria spp.

f, p

cf Warsewiczia sp.

Rubiaceae sp1.

f, p

Rubiaceae sp2.

f, p

(continúa....)

Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (August 2012)

165

Maguiña Apéndice 1. Continuación. Familia

Especie cf. Solanum sp.

Solanaceae

Ulmaceae

Uso f

f, p

Solanaceae sp2.

cf Celtis sp.

Trema micrantha

cf. Bombacaceae

225

Solanaceae sp1.

Solanum-Lycopersicum

St A

3840

cf. Fabaceae

cf. Solanaceae

cf. Ulmaceae

Dicotiledonea

Indeterminada 1

Indeterminada 2

Indeterminada 3

Indeterminada 4

Indeterminada 5

Indeterminada 6

Indeterminada 7

Indeterminada 8

Indeterminada 9

Indeterminada 10

166

Rev. peru. biol. 19(2): 159 - 166 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Reproducción y alimentación del cortarrama peruana ISSN en El 1561-0837 Gramadal

Reproducción y alimentación de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana en El Gramadal, Ancash Reproduction and food habits and of Phytotoma raimondii, Peruvian Plantcutter in El Gramadal, Ancash Mario Rosina1 y Mónica Romo2 1 Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza –APECO, Parque José de Acosta 187, Magdalena, Lima 17, Perú. Email Mario Rosina: kraken54@gmail.com 2 Email Mónica Romo: romomonica@gmail.com

Resumen Se confirma la existencia de un buen hábitat con buena disponibilidad de alimento y de sitios para reproducción de la cortarrama peruana en El Gramadal (Huarmey). Las dos especies más importantes para su alimentación “algarrobo” (Prosopis pallida) y “palo negro” (Grabowskia boerhaviifolia), se encuentran en suficiente cantidad en el lugar. Esta última planta también es crucial para la reproducción, ya que todos los nidos hallados fueron construidos en esta especie. Hasta el momento se han encontrado nueve nidos entre los años 2010 y 2012 entre diciembre y abril: siete nidos activos, 2 el 2010 (abril), 4 el 2011, (marzo y diciembre) y uno el 2012 (enero). También se encontraron dos nidos vacíos el 2011 (marzo y junio), además de volantones e individuos juveniles desde diciembre a junio. Palabras clave: Phytotoma raimondii; Peruvian Plantcutter; Cortarrama peruana; nidos; volantones; Grabowskia boerhaviifolia; palo negro.

Abstract

Presentado: 25/01/2012 Aceptado: 30/09/2012 Publicado online: 09/11/2012

The occurrence of good habitat with suitable food and sites for reproduction for the Peruvian plantcutter at El Gramadal (Huarmey) is confirmed. The two most important species for food “algarrobo” (Prosopis pallida) and “palo negro” (Grabowskia boerhaviifolia) both occur in sufficient amount in this place. The last species is also crucial for the reproduction since all the nests found were in this species. To date 9 nests have been found during 2010 and 2012 and between December and April: seven active nests, 2 in 2010 (April) and 4 in 2011(March and December) and 1 in 2012 (January). In addition, two empty nests were found in 2011 (March and June), and fledglings and juveniles from December to June. Keywords: Phytotoma raimondii; Peruvian Plantcutter; nest; chicks; flendglings; Grabowskia boerhaviifolia; palo negro.

Introducción La cortarrama peruana Phytotoma raimondii Taczanowski 1883, es un ave endémica y de distribución restringida a la costa norte del Perú, desde Piura hasta Ancash, hasta los 300 m de altitud (Schulenberg et al. 2010) aunque otros autores mencionan que llega hasta los 550 m (Clements & Shany 2001). Esta especie está en peligro de extinción debido sobre todo a la pérdida de su hábitat. El lugar más al sur donde se le ha encontrado en la actualidad es el sitio conocido como El Gramadal en la provincia de Huarmey, departamento de Ancash, donde la población sería de aproximadamente 80 individuos. Se conoce de sus hábitos alimenticios y reproducción por observaciones realizadas en los departamentos de Piura, Lambayeque, La Libertad y ahora en Ancash. En un trabajo sobre su dieta en Talara (Abramonte 2007) se indica que la cortarrama peruana se alimenta de 10 especies de plantas, las que fueron encontradas por observación directa, lavado del tubo digestivo o en heces. En el Santuario Histórico Bosque de Pomac se menciona que se alimenta de “canutillo” o “palo negro” (Grabowskia boerhaaviifolia; E. Sanchez com. pers). En este trabajo reportaremos la dieta observada en El Gramadal y también las similitudes halladas con las observaciones en los sitios anteriormente mencionados. Sobre la reproducción, Abramonte (2007) cita que ésta ocurre entre enero y marzo en Talara y describe la conducta de cortejo y cópula así como el proceso de construcción del nido por ambos padres. En el Gramadal ya se han descrito dos nidos hallados el Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (August 2012)

2010 (Rosina & Romo 2010), los primeros reportados desde 1934 (Flanagan & Millen 2008). El objetivo de este trabajo es ampliar el conocimiento de la historia natural de la cortarrama peruana, específicamente de la alimentación y reproducción en el sitio El Gramadal. Material y métodos Lugar de estudio.- El trabajo fue realizado en El Gramadal, distrito de Huarmey, provincia de Huarmey, Departamento de Ancash. El sitio es aparentemente el límite sur de la distribución de esta ave y no está registrado en la más reciente publicación sobre la distribución del Phytotoma raimondii (Flanagan et al. 2009). La mayor densidad poblacional del ave y la mejor zona de anidación se encuentra en la porción Este, llamada desde ahora El Gramadal 1, siendo la del lado Oeste El Gramadal 2. Hemos estimado una población de 40 individuos en El Gramadal 1 y otros 40 individuos en El Gramadal 2 (Fig. 1). La superficie de ambos sitios es de aproximadamente 134 ha, teniendo la zona central o núcleo de El Gramadal 1, 17 ha, y El Gramadal 2, una extensión de 127 ha respectivamente. Mientras El Gramadal 1 tiene un suelo formado por sedimento aluvial proveniente de un antiguo cauce de avenida, hoy seco, El Gramadal 2 tiene un suelo donde predomina la arena acarreada por el viento desde el litoral y abundan las pequeñas dunas, debido a su cercanía de la orilla marina. Este trabajo está centrado principalmente en el sitio que hemos denominado El Gramadal 1 para el caso de las mediciones de nidos.

167

Rosina & Romo

Figura 1. Paisaje de El Gramadal en Ancash (foto M.Tweddle).

El hábitat consta sobre todo de grama salada, arbustos achaparrados y espinos, encontrándose un total de 11 especies vegetales. Además de registrar las especies en el área hicimos dos parcelas de 0,5 hectáreas cada una en El Gramadal 1 y otras dos parcelas de iguales dimensiones en El Gramadal 2 para hallar la densidad de plantas. En cada parcela se contaba el número de individuos de cada especie de arbusto o árbol. No se contó

la Distichlis spicata grama salada, especie que aparentemente carece de importancia para la presencia y abundancia del ave (Tabla 1). Además de las plantas del sitio, también anotamos las especies de aves con las que la cortarrama peruana comparte el lugar (Tabla 2). Se visitó El Gramadal los días 29 de noviembre y 28 de diciembre del 2009, 2 de enero, 1, 6, 13 y 14 de abril, 7 y 10 de

Tabla 1. Especies de flora y número de individuos de arbustos y árboles en las dos parcelas en El Gramadal 1 y el Gramadal 2. Especie

Nombre común

Forma de vida

Grabowskia boerhaviifolia

palo negro o canutillo

arbusto

Capparis scabrida

zapote

arbusto

Capparis cordata

satuyo

arbusto

posadero, refugio

Schinus molle

molle

árbol

posadero, refugio, material para nido

algarrobo

árbol achaparrado

alimento (flores, ramitas tiernas y brotes), posadero, refugio

Vulnerable (VU)

Acacia macracantha

faique

árbol achaparrado

posadero

Casi amenazado (NT)

Distichlis spicata

grama salada

hierba

Cryptocarpus pyriformis

chope

arbusto

Cordia lutea

overo

arbusto

Prosopis pallida

Galvezia fruticosa Ficus carica

Interacción con la cortarrama alimento (hojas y frutos), nido, refugio, posadero. posadero, alimento? (hojas)

Estado de conservación de DGFF1

En peligro crítico (CR)

arbusto

G12

21,24

14,4

3,3 X

5,9

5,5

2,2

0,1

8,2

0,5

arbusto higo

X Introducida

Total

X 9

1= Dirección General Forestal y de Fauna, Ministerio de Agricultura. 2= número de individuos en parcelas de 0,5 ha.

168

Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (Agosto 2012)

Reproducción y alimentación del cortarrama peruana en El Gramadal Tabla 2. Lista de aves de El Gramadal Familia

Especies

Cathartidae

Cathartes aura

Falconidae

Falco sparverius

Burhinidae

Burhinus superciliaris

Columbidae

Zenaida auriculata

Strigidae

Athene cunicularia

Caprimulgidae

Chordeiles acutipenis

Trochilidae

Rhodopis vesper

Trochilidae

Amazilia amazilia

Trochilidae

Myrtis fanny

Trochilidae

10. Thaumastura cora

Furnaridae

11. Geositta peruviana

Tyrannidae

12. Pyrocephalus rubinus

Tyrannidae

13. Muscigralla brevicauda

Tyrannidae

14. Tyranus melancholicus

Phytotomidae

15. Phytotoma raimondii

Hirundinidae

16. Pygochelidon cyanoleuca

Mimidae

17. Mimus longicaudatus

Coerebidae

18. Coereba flaveola

Thraupidae

19. Conirostrum cinereum

Resultados Hábitat.- De las 11 especies vegetales presentes en el área, la cortarrama peruana tiene alguna interacción al menos con 6 de ellas ya sea como alimento, lugar de nidificación, posadero, refugio o material para construcción del nido. En la Tabla 1 se muestran las especies de arbustos y árboles del lugar y el número de individuos encontrados en cada una de las 2 parcelas de 0,5 ha y su relación con el ave. En algunos casos algunas especies presentes se encontraban fuera de las parcelas. El algarrobo (Prosopis pallida, Fabaceae), presente en este sitio con individuos achaparrados y en forma arbustiva, se encuentra en una de las dos parcelas con 1 individuo, pero en las 4 ha donde está el núcleo de El Gramadal 1 hay 4 individuos. En El Gramadal 2 también se encuentran 8 individuos en una superficie de 4 ha. La segunda especie vegetal de gran importancia para el ave es el palo negro o canutillo (Grabowskia boerhaaviifolia, Solanacea), que es el arbusto predominante en el lugar, mide hasta 3 m de altura, es espinoso y muy enmarañado y es muy importante para la reproducción de la cortarrama peruana, ya que en esta planta se encontraron los 9 nidos. La densidad del “palo negro” en dos parcelas de media hectárea es de 21 y 24 individuos respectivamente en El Gramadal 1 y de 4 y 14 individuos en El Gramadal 2. Otras especies presentes de importancia son Capparis cordata “satuyo”, Capparis scabrida “zapote”, Schinus molle “molle” y Acacia macracantha “huarango”.

Reproducción.- En cada visita a El Gramadal se buscó exhaustivamente nidos en los arbustos y/o conductas de la hembra o el macho que indicaran construcción del nido o incubación, así mismo se observó si había presencia de volantones o individuos juveniles.

Alimentación.- La dieta de la cortarrama peruana parece variar de acuerdo a la disponibilidad estacional de las plantas de su hábitat. En El Gramadal, hemos observado que el algarrobo tiene brotes y se observan ramitas comidas desde mayo a enero y sería uno de los alimentos más importantes durante gran parte del año tanto para los adultos como para los juveniles. En noviembre hemos observado además flores de algarrobo comidas. Por otro lado hemos visto al ave alimentándose de los frutos y hojas del palo negro (Fig. 2 y 3). Esta planta, se encontraba fructificando cada vez que visitamos el lugar y siempre hubo alguna con mayor abundancia de frutos muy maduros, sobre todo en los meses más calurosos del año (noviembre a junio). En diciembre y enero encontramos heces con semillas de palo negro. Los juveniles también se alimentan de brotes, hojas y ramitas tiernas de algarrobo, además de hojas y frutos maduros de palo negro. La densidad de ambas plantas es alta en El Gramadal 1y la distancia entre éstas en la zona de estudio es corta, lo que facilita el vuelo de los volantones de un arbusto a otro.

Figura 2. Phytotoma raimondii, Cortarrama peruana comiendo fruto de palo negro(foto M.Tweddle).

Figura 3. Phytotoma raimondii, Cortarrama peruana comiendo hoja de palo negro(foto M.Tweddle).

octubre del 2010, 7, 8 y 27 de marzo, 16, 17 y 18 de junio, 23 de julio, 1 de agosto, 26 de diciembre del 2011 y 16 de enero del 2012 totalizando 19 días en 15 visitas. Alimentación.- La cortarrama peruana es un ave exclusivamente vegetariana que utiliza su pico de bordes aserrados para cortar las ramitas, brotes, hojas y frutos de los que se alimenta. Cada vez que se visitó el lugar se buscó indicios de alimentación en las plantas y se observó las que consumía. Para el caso del algarrobo, se registró la posición geográfica de esta especie vegetal mediante GPS.

Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (August 2012)

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Rosina & Romo

de palo negro del lugar. En la Tabla 3 se lista la altura de los nidos, número de huevos, pichones y volantones encontrados en el 2010, 2011 y 2012.

Figura 4. Phytotoma raimondii, nido 4, hembra anidando en palo negro (foto M.Tweddle).

Nidos.- La construcción del nido y la alimentación de los pichones están a cargo de ambos padres, mientras que la incubación corresponde exclusivamente a la hembra (Fig. 4). La madre suele ausentarse del nido aun con los pichones recién nacidos a veces hasta por 20 minutos. El macho suele percharse en una rama alta cercana al nido en actitud vigilante, vocalizando constantemente y no permite la presencia de otras cortarramas en su territorio, siendo este comportamiento muy marcado durante la reproducción. Cuando no se están reproduciendo los machos se exhiben menos, así mismo sus reclamos disminuyen en frecuencia e intensidad. No hemos podido observar apareamientos. Los nidos en forma de plato son amplios y poco profundos, miden unos 15 cm de diámetro y su estructura y diseño facilita el pronto abandono de éste por parte de los pichones. Todos los nidos encontrados estaban construidos sobre palo negro. Son fabricados con palitos y ramitas secas de palo negro en la estructura, molle y algarrobo en la superficie o cama y se disimulan perfectamente con las ramas del arbusto palo negro. Los nueve nidos hallados estaban a una altura promedio de 1,52 + 0,30 m y un rango entre 1,20 — 2,20 m respectivamente, estando ocho de ellos entre 1,20 y 1,70 m de altura, el nido 7 encontrado el 16 de junio de 2011 estaba a 2,20 m del suelo. Estas medidas son también un reflejo de la altura de los arbustos

Figura 5. Phytotoma raimondii, Nido 5 el 8 de marzo de 2011 (foto M. Tweddle).

170

La hembra pone de 2 a 3 huevos de color celeste claro con manchas marrones en el polo romo (Fig. 5). Según nuestras observaciones la incubación podría durar entre 13 y 19 días. La descripción de los primeros huevos y volantones en este lugar de estudio se encuentra en Rosina y Romo (2010); luego de estos, hemos encontrado en el 2011 otros seis nidos más (nidos 3 al 8) y uno el 2012 (nido 9) con similares características. Dos de ellos ya estaban inactivos cuando fueron encontrados (27 marzo, nido 6 y 16 de junio, nido 7). En diciembre del 2011 se encontró un nido con un pichón emplumando y dos huevos de color beige, que podrían ya estar perdidos debido a la diferencia que tendrían si eclosionan con el pichón nacido varios días antes, el mismo que al momento de ser encontrado tendría aproximadamente de siete a diez días de edad (Fig. 6). Volvimos a visitar el nido el 16 de enero de 2012 y en efecto el pichón ya había abandonado el nido y podía observársele como volantón en un arbusto cercano, mientras que los 2 huevos, decolorados por el sol aún estaban en el nido. Hemos observado volantones de los nidos 2, 3 y 4 entre marzo y abril del 2011, además en tres oportunidades observamos otros volantones sin haber encontrado el nido correspondiente (El Gramadal 2: 17 de junio del 2011, 2 volantones; El Gramadal 1: 26 de diciembre del 2011, 3 volantones y 2 de enero del 2012, 2 volantones). Se calcula que de los dos nidos encontrados el 2010 se habrían logrado 3 volantones (75% de los huevos). De los nidos 3, 4, 5 y 8 del 2011, que contenían un total de 10 huevos, 6 (60%) lograron convertirse en volantones. Estos 9 volantones más los 5 observados sin haber encontrado el nido significaría que al menos 14 juveniles se produjeron hasta el momento (de abril del 2010 a enero del 2012) (Fig. 7). Los pichones, nidícolas, son de color negro y empiezan a abandonar el nido antes de los 20 días de nacidos, aunque no dejan el arbusto en el que nacieron, moviéndose y ocultándose dentro de él (Fig. 8). El palo negro por su estructura enmarañada y espinosa les brinda una óptima protección contra los depredadores. Poco después, ya volantones, siguen a los padres por los arbustos cercanos al del nido reclamándoles alimento y también intentando alimentarse por sí mismos de hojas y frutos de palo negro, estos últimos parecerían todavía muy duros y difíciles de arrancar de su pedúnculo cuando no están maduros. La distancia entre los dos

Figura 6. Phytotoma raimondii, Nido 8 el 26 de diciembre de 2011 (foto M. Rosina). Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (Agosto 2012)

Reproducción y alimentación del cortarrama peruana en El Gramadal

Figura 7. Volantón de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana (foto M.Tweddle).

Figura 8. Phytotoma raimondii, Nido 5 el 27 de marzo de 2011(foto M. Tweddle).

nidos encontrados el 2010 es de 271 m y la distancia más corta y más larga entre los nidos encontrados los primeros meses del 2011, (nidos 3 al 7) es de 21 a 151 m respectivamente, siendo el promedio de 92,7 + 42,3 m. Es decir la distancia entre los límites de cada territorio podría ser de 20 a 150 m.

9 hallado el 16 de enero del 2012 se encontraba en el mismo arbusto donde estuvo el nido 3 en marzo del 2011, solo que fue construido mas al interior del arbusto, aunque casi a la misma altura (1,60 m y 1,70 m respectivamente).

Siendo el algarrobo una especie importante como alimento durante los meses siguientes a la salida de los pichones del nido, se calculó el promedio de distancia entre los nidos y los algarrobos más cercanos. El promedio de la distancia de los 9 nidos al algarrobo más cercano es de 45 m y el promedio de distancia de los nidos a los dos algarrobos más cercanos es de 52 m. El nido

Durante la época reproductiva se observa que el plumaje de las hembras y los machos es más oscuro, sobre todo las listas marrones de éstas. Así mismo, el color gris y las marcas de color rufo de los machos son más intensos. Es posible que antes de la reproducción los adultos muden su plumaje y conforme transcurre el año éste se vaya decolorando por la exposición a la luz solar y el desgaste natural de las plumas.

Tabla 3. Características de los 9 nidos de Phytotoma raimondii encontrados en El Gramadal el 2010, 2011 y 2012. Nido

Fecha

Altura nido (m)

N.° N.° huevos pichones

N.° volantones

01/04/10

1,20

07/04/10

1,20

13/04/10

1,20

07/04/10

1,20

14/04/10

1,20

07/03/11

1,60

27/03/11

1,60

07/05/11

1,65

27/03/11

1,65

08/03/11

1,30

27/03/11

1,30

27/03/11

1,20

Nido vacío

16/06/11

2,20

Nido vacío

26/12/11

1,65

2 huevos no eclosionaron y 1 pichón de 7 a 10 días de nacidos.

16/01/12

Volantón en el arbusto.

16/01/12

1 2 2

2 1

Se colectó 1 huevo perforado, 1 huevo eclosionó.

Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (August 2012)

Se encontró un huevo eclosionado en el nido

Observaciones

2 pichones de 10 a 15 días de nacidos.

3 pichones de 1 a 2 días de nacidos.

1 1

1,70

Fue depredado o fracaso

En el mismo arbusto que nido 3

171

Rosina & Romo Tabla 4. Alimentación de Phytotoma raimondii a lo largo de año en El Gramadal y otros lugares. Nombre científico * (común)

Prosopis pallida (algarrobo)

f, fr

Prosopis juliflora

Prosopis pallida

Grabowskia boerhaviifolia (palo negro)

fr, h

Grabowskia boerhaviifolia

Acacia huarango/ macracantha (huarango)

Capparis crotonoides (satuyo)

por

Lugar

autor

Talara

Huarmey

fr, h

Huarmey

f,frbr,h

Virú

Talara

fr,s

Talara

Capparis scabrida (zapote)

Talara

Capparis scabrida

Huarmey

Maytenus octogona (realengo)

Talara

Capparis ovalifolia (vichayo)

Talara

Cordia lutea (overo) Loxopterigium huasango (hualtaco) Psitacanthus chanduyensis (suelda con suelda)

* Diaz 1995. f=flor, fr=fruto, br=brote de hoja, h=hojas, s=semillas. H= en heces, O=Observado comiendo. CA= C.Abramonte 2007, LP=L.Pollack 2009, MR= este trabajo.

Discusión La información de la historia natural de la cortarrama peruana en aspectos básicos como su alimentación y reproducción está aumentando con datos de diferentes lugares de su distribución. En cuanto al hábitat hemos visto que para el caso de El Gramadal el ave vive en un matorral desértico aunque también se le ha reportado en los llamados bosques secos abiertos con sotobosque arbustivo y similar composición de plantas (Schulenberg et al. 2010). Hemos observado que en El Gramadal el ave se alimenta de al menos dos especies vegetales, algarrobo y palo negro. De mayo a enero están disponibles los brotes y flores de algarrobo y el resto de los meses el palo negro tiene frutos maduros y abundantes, sobre todo de noviembre a junio. Es decir, durante todo el año al menos alguna de las dos especies sería la fuente principal de alimento. Además hay que considerar que ambas especies son abundantes o suficientes en el área. Comparando con la lista de Talara de Abramonte (2007), quien también observó que se alimenta principalmente de algarrobo con una frecuencia del 73% (flores y frutos de enero a marzo y brotes de abril a junio; no se estudió de julio a diciembre), en El Gramadal, hay otras plantas presentes de las que podría alimentarse, como flores (pistilos) y brotes tiernos de zapote Capparis scabrida o brotes de faique Acacia sp. aunque nosotros no lo hemos observado. Abramonte (2007) también refiere que el ave se alimenta de las flores del overo Cordia lutea,

172

pero esta planta sólo se encuentra en El Gramadal 2. Es decir en ausencia de brotes y flores de algarrobo o frutos de palo negro, el ave podría alimentarse de estas otras plantas, aunque algunas están muy dispersas y son escasas en El Gramadal. En la Tabla 4, se presenta una lista de las especies de plantas de las que se conoce que se alimenta. Es interesante que la dieta de una de las tres especies congéneres, P. rutila, en Santa Fe, Argentina (De la Peña & Pensiero 2003) incluye 9 especies y entre ellas también consume hojas (septiembre) y frutos (junio a octubre) de Prosopis alba y hojas (octubre a noviembre) de Grabowskia duplicata. Si lo comparamos con las estaciones en El Gramadal vemos que durante los meses de invierno P. raimondii también se alimenta de brotes de Prosopis pallida, mientras que en los meses de verano lo hemos visto alimentándose de frutos de Grabowskia boerhaaviifolia. Phytotoma rutila en Córdoba, Argentina (Bucher et al. 2003) consumía Prosopis alba y P. nigra a lo largo del año pero con menores valores en verano; de las 4 especies que más consumia (Lycium cestroides, Prosopis spp. Celtis tala y Schinus longifolius), Lycium (SOLANACEA) tenía los valores más altos de proteína a lo largo del año pero Prosopis spp. alcanzaba valores similares en el invierno y primavera. Para Prosopis, la hemicelulosa alcanzaba niveles más altos en el verano (22%) que en el resto del año (1,8 a 13%). Un análisis de regresión muestra que el contenido de fenoles (r=-0,64, P=0,01) y proteínas (r= 0,59, P= 0,03) eran los factores que más relación tenían con la variación en la composición de la dieta. Es lógico que para las aves folívoras haya selección por la mayor cantidad Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (Agosto 2012)

Reproducción y alimentación del cortarrama peruana en El Gramadal

de proteína ya que las hojas en general tienen poco contenido de éstas; más aún, hay una relación negativa entre el contenido de fenoles y proteínas (Robbins 1981). Sobre la importancia de El Gramadal para la reproducción, se ha visto que P. raimondii logra tener éxito aun cuando su hábitat sea de pequeñas dimensiones, siempre y cuando la composición y estructura vegetal de este no sea alterada y contenga los recursos mínimos necesarios. Esta consideración tiene importancia en proyectos de reforestación con algarrobo o para restauración ecológica, en los que también se debería considerar otras especies útiles para la cortarrama peruana como el palo negro. Además, información sobre la distancia entre plantas de importancia para el ave a lo largo del año es relevante en el momento de plantear el diseño de las parcelas a reforestar o restaurar. El Gramadal contiene dos plantas que parecen cruciales para la presencia y reproducción de la cortarrama, el palo negro o canutillo que garantizaría no solo el alimento si no su éxito reproductivo y el algarrobo que aseguraría el alimento tanto a los adultos como a los individuos jóvenes durante la mayor parte del año. La presencia y abundancia de estas dos especies vegetales ha permitido que El Gramadal contenga la mayor densidad de cortarramas peruanas y sea uno de los mejores sitios para esta especie de los 16 lugares visitados donde la hemos encontrado a lo largo de la costa peruana (Romo & Rosina en prep). Este estudio ilustra la importancia de medir los recursos útiles a una especie para entender su presencia y abundancia y en algunos casos su efecto en la territorialidad. En el caso de El Gramadal, con distancias entre nidos de menos de 100 m vemos que varias parejas podrían estar visitando o compartiendo los mismos algarrobos del lugar ya que se han encontrado 5 nidos relativamente cercanos al mismo tiempo en el 2011. Nuestros resultados confirman la gran importancia de conservar El Gramadal ya que no solo es un buen hábitat sino también aquí se ha observado una buena reproducción de la especie por 3 años consecutivos. Este lugar es además el límite sur de la distribución del ave y uno de los pocos ejemplos de matorral desértico espinoso aun intacto en la costa peruana. De este tipo de hábitat, sólo quedan unos pocos parches, muy pequeños y muy alejados entre sí.

Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (August 2012)

Agradecimientos Agradecemos a Michael Tweddle por las estupendas fotografías que acompañan el artículo y que son un testimonio de la biología del ave. A nuestros asistentes Pablo César Romo y Lady Amaro. A Rob Williams quien nos informó sobre el lugar de El Gramadal. A Manuel Plenge quien con la amabilidad que lo caracteriza nos facilitó bibliografía y revisó nuestro manuscrito. A Angel Servat quien nos brindó alojamiento y grata hospitalidad en su casa. Mónica Romo expresa que esta investigación ha sido hecha fuera de sus actividades profesionales en la Agencia de Cooperación Internacional de los Estados Unidos -USAID. Literatura citada Abramonte C. 2007. Conducta reproductiva y dieta de Phytotoma raimondii (TACZANOWSKI, 1883) “Cortarrama peruana” en el bosque seco de Talara. Tesis para optar el título profesional de biólogo. Universidad Nacional de Piura. Bucher E.A, D.Tamburini, A.Abril & P.Torres. 2003. Folivory in the white-tipped plantcutter Phytotoma rutila: seasonal variations in diet composition and quality. Journal of Avian Biology 34: 211-216, 2003. Clements J. & N. Shany. 2001. A field guide to the birds of Peru. Ibis Publishing Co, Verona – Italy. De la Peña, M & J.Pensiero. 2003. Contribución de la flora en los hábitos alimentarios de las aves en un bosque del centro de la provincia de Santa Fe, Argentina. Ornitología Neotropical 14: 499-513, 2003. Diaz, A. 1995. Los Algarrobos. Concytec. 207 pp. Flanagan J.N.M. & B. Millen 2008. First nest and eggs records of Peruvian Plantcutter, Phytotoma raimondii by O.D.Boggs Bull. B.O.C. 128(4):271. Flanagan J.N.M, G. Engblom, I. Franke, T. Valqui & F. Angulo 2009. Distribution of the Peruvian Plantcutter Phytotoma raimondii (Passeriformes: Cotingidae). Rev.per.biol. 16(2): 175-182. Robbins, C. T. 1981. Estimation of the relative protein cost of reproduction in birds. Condor 83:177-179 Rosina M. & M. Romo. 2010. Hallazgo de dos nidos activos de Phytotoma raimondii, Taczanowski, 1883, cortarrama peruana. Rev. Per. Biol 17(2): 257-259. Schulenberg T.S, D.F. Stotz, D.E. Lane, J.P. O’Neill & T.A. Parker III. 2010. Aves de Perú. Serie Biodiversidad Corbidi 01. Lima, Perú.

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Rosina & Romo

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Rev. peru. biol. 19(2): 167 - 173 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Tallas de Lepidochelys olivacea ISSN en Tumbes, Perú 1561-0837

Estructura de tallas de tortuga pico de loro Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) en Tumbes, Perú Size structure of Olive Ridley turtle Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) in Tumbes, Peru

Manuel Vera1 y Carlos A. Rosales2 1 IMARPE, Instituto del Mar del Perú – Laboratorio Costero de Tumbes, Calle José Olaya S/N, C.P. Nueva Esperanza, Zorritos, Contralmirante Villar, Tumbes. 2 Marinazul S.A., Calle Santa Gertrudes S/N, Aguas Verdes, Zarumilla, Tumbes Email Manuel Vera: mvera@imarpe.gob.pe Email Carlos A. Rosales: crosales@marinazul.com

Resumen En el presente trabajo se analizó la estructura de tallas de ejemplares de tortuga pico de loro Lepidochelys olivacea, varados y capturados incidentalmente en las playas de Tumbes, Perú (3º38’9,5”S – 80º36’2,48”W y 3º57’21,3”S – 80º57’45,72”W), desde noviembre de 2006 a octubre de 2011. El área de estudio se dividió en tres zonas contiguas, limitadas por las quebradas más activas (Bocapán, El Rubio y Peña Negra). Se registraron 39 ejemplares (74,4% varados y 25,6% capturados incidentalmente), cuyas tallas variaron de 45 a 75 cm LCC (62,5±5,7 cm LCC). El 64,1% correspondió a individuos sub-adultos (<65 cm LCC; n= 25). Espacialmente la mayor cantidad de registros ocurrieron en las zonas 3 y 2, en las cuales porcentajes superiores al 60% se consideraron sub-adultos; mientras que en la zona 1, el 83% fue adulto. Temporalmente en la época lluviosa se registró la mayoría de las observaciones (59%), en la cual el 78,3% de ejemplares se consideró sub–adulto; siendo mayor que en la época seca (43,8%). Las tallas presentaron diferencias significativas entre zonas y épocas climáticas. Se corroboró el patrón de distribución latitudinal por estados de madurez aparente (más adultos en el norte). La presencia del componente adulto indicaría que el litoral de Tumbes sería una potencial zona de anidamiento de L. olivacea, con mayores probabilidades de ovoposición en época seca, corroborada por los eventos de anidamiento recientes. Palabras clave: Tortugas marinas; estados de madurez aparente; zona potencial de anidamiento; conservación; mar tropical.

Abstract Presentado: 12/04/2012 Aceptado: 29/09/2012 Publicado online: 10/11/2012

In this paper we analyzed the size structure of Olive Ridley turtle Lepidochelys olivacea, from individuals stranded and incidentally caught in beaches of Tumbes, Peru (3º38’9.5”S – 80º36’2.48”W; 3º57’21.3”S – 80º57’45.72”W), since November 2006 to October 2011. The study area was divided into three contiguous areas, which were limited by the most active streams (Bocapan, El Rubio and Peña Negra). There were 39 individuals (74.4% stranded and 25.6% caught incidentally), with sizes ranged from 45 to 75 cm CCL (62.5±5.7 cm CCL). 64.1% was considered sub-adult individuals (<65 cm CCL, n= 25). Spatially the largest number of records occurred in zones 3 and 2, in which percentages above 60% were considered sub-adults, while in zone 1, 83% was adult. Temporarily in the rainy season were registered the majority of the observations (59%), in which 78.3% of specimens was sub-adult, being higher than in the dry season (43.8%). Sizes showed significant differences between zones and climatic seasons. It was confirmed the latitudinal distribution pattern by apparent maturity stages (more adults in the north). Adults’ occurrences suggest that Tumbes coast would be a potential nesting area of L. olivacea, most likely to oviposit in dry season, it which is supported by recent nesting events. Keywords: Marine turtles; apparent maturity stages; conservation; potential nesting area; tropical sea.

Introducción La tortuga golfina o tortuga pico de loro, Lepidochelys olivacea (Eschscholtz, 1829), es una de las cinco especies de tortugas marinas que usan el mar peruano como área de forrajeo en sus movimientos migratorios y como hábitat de desarrollo de individuos jóvenes (Hays-Brown & Brown 1982, Rosales et al. 2010). Es categorizada por la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza como especie vulnerable, pues su población está disminuyendo debido a la explotación selectiva (recolección de huevos y captura de adultos), captura incidental, deterioro de los lugares de anidamiento, enfermedades y depredación (AbreuGrobois & Plotkin 2008). Lepidochelys olivacea es más común en la zona norte del Perú, donde las temperaturas superficiales del mar son más elevadas (Hays-Brown & Brown 1982), sin embargo su distribución también ha sido registrada en aguas costeras y oceánicas (IMARRev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (August 2012)

PE 2011), Tumbes (Kelez et al. 2003, Forsberg 2008, Rosales et al. 2010), los puertos Salaverry, Chimbote, Cerro Azul e Ilo (Alfaro-Shigueto et al. 2002, 2007, 2008), la provincia de Pisco (Hays-Brown & Brown 1982, de Paz et al. 2002, 2008, Manrique et al. 2003, 2004) y el puerto San Juan de Marcona (Majluf et al. 2002). En Tumbes, L. olivacea es la segunda especie de tortuga marina con más registros de varamiento y capturas incidentales, después de Chelonia mydas, siendo más frecuente en Punta Picos, Canoas y Baja de Punta Mero (Rosales et al. 2010). En este trabajo se analiza la estructura de tallas de los varamientos y capturas incidentales de L. olivacea en el litoral de Tumbes, Perú, con la finalidad de evaluar su condición poblacional, determinar el porcentaje de estados de madurez aparente (especialmente del componente adulto) y comprobar las diferencias en las tallas por zonas de registro y épocas climáticas.

175

Vera & Rosales

principales bancos se ubican en Punta Sal Chico, Playa Florida y Bonanza; la pendiente de la plataforma continental es mayor en la zona sur (entre Lavejal y Punta Sal), predominando los sedimentos tipo arenoso y rocoso-arenoso (Ordinola et al. 2008).

0 10 millas náuticas 3,5° S

Pto. Pizarro

Zona 1

La Cruz

Zona 2

Punta Picos

Zona 3

Punta Mero Canoas Punta Sal Chico

4,0° S

Ecuador

Zorritos

Tumbes LEYENDA

Recorridos en playa Exploraciones en el mar

Piura 81,0° W

80,5° W

80,0° W

Figura 1. Área de estudio (línea y rectángulo punteados) de Lepidochelys olivacea en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

Material y métodos Área de estudio.- El estudio se realizó en el litoral de Tumbes, entre las playas Barrio El 19, La Cruz (3º38’9,5”S – 80º36’2,48”W), y Punta Sal Chico (3º57’21,3”S – 80º57’45,72”W), desde la línea de costa hasta una milla náutica de distancia (Fig. 1). El área fue dividida en tres zonas, cuyos límites fueron las quebradas más activas: 1 (Barrio El 19 a Quebrada Bocapán), 2 (Quebrada Bocapán a Quebrada El Rubio) y 3 (Quebrada El Rubio a Quebrada Peña Negra). En esta área se distinguen dos épocas climáticas: una de lluvias de diciembre a mayo, y otra seca de junio a noviembre. Presenta algunas playas amplias que en su mayoría son de suave pendiente, con escasa vegetación y de fácil acceso desde el mar (Rosales et al. 2010), las que presentan numerosas quebradas que permanecen activas en épocas de lluvia y secas el resto del año (Ordinola et al. 2010). En el mar adyacente se ubican ocho bancos naturales de ostra Crassostrea iridescens, entre 2 y 7 m de profundidad; los

Colecta de información y muestreo.- La información biométrica de L. olivacea provino de la base de datos de los registros de varamientos y capturas incidentales de tortugas marinas en Tumbes, recolectados en los recorridos de playas y exploraciones en el mar efectuados durante noviembre de 2006 a julio de 2008, y fue complementada con los datos recolectados en los recorridos de playas efectuados en agosto de 2009, octubre de 2010 y durante enero, febrero y octubre de 2011, por personal científico de IMARPE Tumbes. Los ejemplares encontrados fueron identificados según Pritchard y Mortimer (2000) y Wyneken (2001), y medidos en su largo curvo del caparazón nucal-supracaudal (LCC), con una cinta métrica flexible (mm) (Bolten 2000). Análisis de datos.- Se determinaron los parámetros biométricos de los ejemplares (mínimo, máximo, promedio y desviación estándar) y el porcentaje de los estados de madurez aparente (EMA: sub-adultos y adultos), considerando la talla promedio de hembras anidantes en la playa El Valle, Colombia (65 cm LCC; Barrientos y Ramírez 2008). Los valores de LCC se compararon entre zonas de registro (1, 2 y 3) y entre épocas climáticas (lluviosa y seca) con la prueba de Kruskal-Wallis, debido a que los datos no cumplieron los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianzas. Resultados En Tumbes, durante noviembre de 2006 y octubre de 2011, se registraron 39 ejemplares de L. olivacea, correspondiendo el 74,4% a varamientos y el 25,6% a capturas incidentales. Los mayores registros ocurrieron en verano de 2007, primavera de 2010 y primavera de 2006 (Fig. 2) y principalmente en Punta Picos (28,2%), en la zona 2, y en Baja de Punta Mero (25,6%) y Canoas (15,4%), en la zona 3 (Tabla 1). Las tallas variaron de 45 a 75 cm LCC, con un promedio de 62,5±5,7 cm LCC (Tabla 2). Tabla 1. Número de ejemplares de Lepidochelys olivacea por zonas de registro en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

14 12

Zona

N° ejemplares

10 8

6 4

Localidad

0 Pri 2006

Ver Oto

Inv

2007

Pri

Inv

Pri

2008 2009 2010

Ver

Pri

Estaciones del año Figura 2. Número de ejemplares de Lepidochelys olivacea registrados por estaciones del año en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

Total

La Cruz

16,7

Quebrada Charán

La Cruz

16,7

Nueva Esperanza

33,2

Los Pinos

Zorritos

16,7

Tres Puntas

16,7

100,0

Bonanza

12,5

Punta Picos

Acapulco

68,7

Lavejal

18,8

Total

2011

Barrio El 19

Total

176

Playa

100,0

Baja Punta Mero

Punta Mero

58,8

Canoas

Cancas

35,3

Punta Sal Chico

Punta Sal

5,9

100,0

Total

Rev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (Agosto 2012)

Tallas de Lepidochelys olivacea en Tumbes, Perú Tabla 2. Estadísticos de tallas (largo curvo del caparazón nucal-supracaudal: LCC, cm) de Lepidochelys olivacea por estados de madurez aparente en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

70,0 60,0

Estados de madurez aparente Sub-adulto

Adulto

Total

Mínimo

Máximo

Promedio

59,5

67,8

62,5

4,5

2,9

5,7

LCC (cm)

Estadísticos

80,0

50,0 40,0 30,0 20,0 10,0 0,0

n: número de ejemplares, DS: desviación estándar.

De los ejemplares varados (n= 29, todos muertos), el 48,3% fueron descuartizados para la comercialización de su carne, y en algunas ocasiones de su caparazón; y el restante (51,7%) se mantuvo intacto, aunque el 53,3% presentó lesiones en el cráneo, plastrón, extremidades y zona gular, que habrían sido causadas por ataques humanos o por colisión con embarcaciones pesqueras. El 37,9% se consideraron adultos (67,3±2,3 cm LCC; n= 11). En cuanto a los ejemplares capturados incidentalmente (n= 10), el 90,0% fue sacrificado en playa para la comercialización de su carne, y en algunas ocasiones de su caparazón (de estos, el 44,4% fueron capturados vivos). Sólo un ejemplar fue hallado muerto (con signos de ahogamiento) y se mantuvo intacto. El 30,0 % se consideraron adultos (69,8±4,6 cm LCC; n= 3). Estructura de tallas según estados de madurez aparente.Del total de ejemplares, el 64,1% se consideró sub-adulto; mientras que el 35,9% adulto. Las tallas variaron en los sub-adultos de 45 a 64 cm LCC (59,5±4,5 cm LCC; n= 25), y en los adultos de 65 a 75 cm LCC (67,8±2,9 cm LCC; n= 14) (Tabla 2). Estructura de tallas según zonas de registro.- Lepidochelys olivacea fue registrada en toda el área de estudio, siendo más abundante en la zona 3, entre Quebrada El Rubio y Quebrada

Punta Picos

Baja Punta Mero

Canoas

Zonas Figura 3. Promedio de largo curvo del caparazón nucal-supracaudal (LCC, cm), y desviación estándar, de Lepidochelys olivacea por zonas de registro en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

Peña Negra (Tabla 1). En la zona 1, las tallas variaron de 62 a 72 cm LCC (67,5±3,3 cm LCC; n= 6); mientras que en la zona 2, de 48 a 75 cm LCC (62,8±6,1 cm LCC; n= 16); y en la zona 3, de 45 a 68 cm LCC (60,5±5,0 cm LCC; n= 17) (Tabla 3). En la zona 1, el 83,3% de ejemplares se consideró adulto (68,6±2,2 cm LCC; n= 5); mientras que en las zonas 2 y 3, el 62,5% (59,6±4,8 cm LCC; n= 10) y 82,4% (59,4±4,6 cm LCC; n= 14) se consideraron sub-adultos. Según la prueba de Kruskal-Wallis, las tallas presentaron diferencias significativas entre zonas de registro (Tabla 4). Las playas con mayores registros (más de tres ejemplares) fueron Punta Picos (zona 2), Baja de Punta Mero y Canoas (zona 3), las que presentaron promedios de LCC similares durante el estudio (Fig. 3), con amplio rango de tallas (Tabla 3). Estructura de tallas según épocas climáticas.- Del total de ejemplares, el 59% se registró en la época lluviosa, y el restante

Tabla 3. Estadísticos de tallas (largo curvo del caparazón nucal-supracaudal: LCC, cm) de Lepidochelys olivacea por zonas de registro en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011. Zona

Playa

Mín.

Máx.

Prom.

Barrio El 19

Quebrada Charán

Nueva Esperanza

64,0

2,8

Los Pinos

Tres Puntas

Total 2

67,5

3,3

Bonanza

66,5

3,5

Punta Picos

61,7

7,0

Lavejal

64,0

1,7

Total 3

62,8

6,1

Baja Punta Mero

61,3

2,5

Canoas

61,9

4,0

Punta Sal Chico

60,5

5,0

Total

n: número de ejemplares; Mín.: LCC mínima; Máx.: LCC máxima; Prom.: promedio; DS: desviación estándar.

Rev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (August 2012)

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Vera & Rosales Tabla 4. Prueba de Kruskal-Wallis para comparar el largo curvo del caparazón nucal-supracaudal (LCC, cm) de Lepidochelys olivacea entre zonas de registro y épocas climáticas, con el promedio y rango de tallas, en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011. Variable

Dimensión 1

67,5±3,3

62-72

31,50

Zona

62,8±6,1

48-75

20,66

60,5±5,0

45-68

15,32

Época climática

Prom. ± DS

Rango

Rango promedio

Total

Lluviosa

60,5±5,6

45-69

16,09

Seca

65,3±4,6

58-75

25,63

Total

p-valor

0,011

0,010

n: número de ejemplares; Prom.: promedio; DS: desviación estándar.

Tabla 5. Estadísticos de tallas (largo curvo del caparazón nucal-supracaudal: LCC, cm) de Lepidochelys olivacea por épocas climáticas y estados de madurez aparente (EMA) en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011. Época Lluviosa

Seca

EMA

Mín.

Máx.

Prom.

Sub-adulto

63,5

58,9

5,1

Adulto

68,5

66,5

1,7

Total

68,5

60,5

5,6

Sub-adulto

61,2

1,9

Adulto

68,6

3,3

Total

65,3

4,6

n: número de ejemplares; Mín.: LCC mínima; Máx.: LCC máxima; Prom.: promedio; DS: desviación estándar.

en la época seca. En la época lluviosa, las tallas variaron de 45 a 69 cm LCC (60,5±5,6 cm LCC; n= 23); mientras que en la época seca, de 58 a 75 cm LCC (65,3±4,6 cm LCC; n= 16) (Tabla 4). Los mayores promedios de LCC se registraron en la época seca, principalmente en 2009, 2010 y 2011 (Fig. 4). En la época lluviosa, el 78,3% de ejemplares se consideró sub-adulto (58,9±5,1 cm LCC; n= 18); mientras que en la época seca, el 56,3% se consideró adulto (68,6±3,3 cm LCC; n= 9) (Tabla 5). Según la prueba de Kruskal-Wallis, las tallas presentaron diferencias significativas entre épocas climáticas (Tabla 4). 80,0 70,0

LCC (cm)

60,0 50,0 40,0 30,0 20,0 10,0 0,0 Lluv. Lluv. Seca Seca Seca Seca Lluv. Seca 2006

2007

2008

2009

2010

2011

Épocas climáticas Figura 4. Promedio de largo curvo del caparazón nucal-supracaudal (LCC, cm), y desviación estándar, de Lepidochelys olivacea por épocas climáticas en Tumbes, durante noviembre de 2006 a octubre de 2011.

178

Discusión Rosales et al. (2010), afirman que el litoral de Tumbes es una importante zona de forrajeo y desarrollo de L. olivacea, pues su presencia se registra casi todos los meses del año, y recomiendan realizar un trabajo más completo para evaluar si corresponde a un hábitat importante especialmente de ejemplares sub-adultos. Nuestros resultados sobre la proporción de individuos adultos (35,9%), sumado a los anteriores registros de hembras anidantes y de neonatos (Pérez et al. 2001, Kelez et al. 2009, Vera et al. 2010, Forsberg et al. 2012) señalan a Tumbes como la región más importante en Perú para L. olivacea. El hallazgo de un mayor porcentaje de individuos sub-adultos en nuestras observaciones (64,1%) indicaría una posible amenaza a la estabilidad de las poblaciones, porque son considerados estadios de vida extremadamente valiosos para la recuperación de las mismas (Crouse et al. 1987). Este porcentaje fue ligeramente inferior al registrado entre noviembre de 2006 y agosto de 2009 (75,9%) por Rosales et al. (2010) para la misma área de estudio, y por De Paz et al. (2007), en Pisco en el verano de 2005 (72,7%). Al respecto, la captura incidental de L. olivacea en el Perú llega a proporciones elevadas, como las observadas por De Paz et al. (2004) en el área de Pisco, entre julio de 1999 y junio de 2000, sobre el componente adulto (83%); mientras en nuestra misma área de estudio, Rosales et al. (2010) afirman que los “balsilleros” capturaron sub-adultos en porcentajes superiores al 70%, similar a lo registrado en nuestras observaciones. Kelez et al. (2009), afirman que L. olivacea es una especie común en Perú y que posee un gran componente adulto en aguas costeras. Al respecto, el porcentaje de ejemplares adultos registrado por Rosales et al. (2010), para Tumbes (24,1%), fue similar a los señalados por De Paz et al. (2007), en Pisco (27,3%), Rev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (Agosto 2012)

Tallas de Lepidochelys olivacea en Tumbes, Perú

y por Kelez et al. (2009), en toda la costa peruana (33%). En general, estos valores fueron ligeramente inferiores a lo registrado en nuestra investigación (35,9%), lo cual sumado a su presencia tanto en épocas lluviosas como secas confirmaría que L. olivacea es una especie común en la costa peruana. De los ejemplares registrados en la zona 1 de la región, el 83% se consideró adulto (68,6±2,2 cm LCC; n= 5). Por el contrario, en las zonas 2 y 3, porcentajes superiores al 60% se consideraron sub-adultos (59,6±4,8 cm LCC; n= 10, y 59,4±4,6 cm LCC; n= 14; respectivamente). Esto corroboraría el patrón de distribución latitudinal por estados de madurez aparente señalado por Rosales et al. (2010). Los elevados porcentajes de ejemplares sub-adultos registrados en las zonas 2 y 3 (entre Bonanza y Punta Sal Chico), donde se ubican los principales bancos naturales de ostra Crassostrea iridescens (Ordinola et al. 2008), indicarían que esta zona es adecuada para la alimentación de la especie, debido a la mayor pendiente de la plataforma continental (especialmente entre Lavejal y Punta Sal) y al predominio de sedimentos tipo arenoso y rocoso-arenoso (Ordinola et al. 2008). La talla promedio registrada en esta investigación (62,5±5,7 cm LCC; n= 39), similar a la señalada por Rosales et al. (2010) (61,9±4,9 cm LCC; n= 29), evidenció el patrón de distribución latitudinal referido por estos investigadores, debido a que fue ligeramente superior a la registrada en la zona sur del Perú por De Paz et al. (2004) (60,9 cm LCC). A diferencia de lo señalado por Rosales et al. (2010), la comparación de LCC entre zonas de registro y épocas climáticas mostró diferencias significativas en las tallas. Al respecto, en la presente investigación, la delimitación de las zonas de registro (1, 2 y 3) abarcaron una distribución geográfica mayor, lo que pudo determinar las diferencias señaladas. En cuanto a las épocas climáticas, las diferencias encontradas pueden deberse a los mayores registros ocurridos en la época seca por el incremento de muestreos sistemáticos que habrían asegurado la recolección constante de muestras. Las diferencias en tallas según épocas climáticas indicarían que habría mayores probabilidades de ovoposición en época seca, pues el 56,3% de los ejemplares registrados en esta época se consideraron en estado adulto. Las fechas de anidamiento en Perú señaladas por Kelez et al. (2009), agosto de 2007, y Forsberg et al. (2012), octubre de 2011, confirman esta asunción. La presencia de ejemplares adultos, especialmente en la zona 1 (entre Barrio El 19 y Quebrada Bocapán), indicaría que el litoral de Tumbes es una zona potencial de anidamiento de L. olivacea, condición sugerida por las actividades de anidamiento recientes de esta especie en Perú (Pérez et al. 2001, Kelez et al. 2009, Vera et al. 2010, Forsberg et al. 2012) y Ecuador (Alava et al. 2007). Al respecto, Kelez et al. (2009) mencionan que estas actividades pueden ser una re-colonización de las playas al límite sur de su distribución reproductiva en el Pacífico Oriental, lo que facilitaría la colonización de playas distantes de las playas natales respectivas. Sin embargo se recomienda que esta presunción sea comprobada realizando entrevistas a pobladores antiguos de la región. Según Marcovaldi y Laurent (1996, en Martínez & Páez 2000), los sitios de anidamiento de esta especie se caracterizan Rev. peru. biol. 19(2): 175 - 180 (August 2012)

por ser playas amplias y de fácil acceso desde el mar, pudiendo realizarse en plataformas bordeadas por quebradas, donde la franja de arena es más amplia (Amorocho 1993, en Martínez & Páez 2000), o cerca a la desembocadura de ríos y estuarios (Cornelius 1976, en Martínez & Páez 2000). En Tumbes, las zonas de quebradas que discurren en épocas lluviosas y son observadas en muchos sectores del área de estudio (p.e. Quebrada Charán, Quebrada Bocapán, Quebrada El Rubio, Quebrada Peña Negra), pueden brindar condiciones adecuadas para el anidamiento de esta especie, pues poseen amplias franjas de arena. Por lo tanto, de acuerdo a nuestras observaciones se puede afirmar que el litoral de Tumbes es una zona potencial de anidamiento de L. olivacea, con mayores probabilidades de ovoposición en época seca. En este sentido, y de acuerdo a las recomendaciones de Bjorndal (2000), se deben iniciar los estudios que evalúen los mecanismos regulatorios que controlan los parámetros demográficos, como los estudios de nutrición, hormonas, genética, fisiología, enfermedades y comportamiento en la regulación de la productividad de las poblaciones (crecimiento y reproducción) y sobre todo de mortalidad, para saber cuáles son sus fuentes y cuál es su nivel de impacto. Agradecimientos Al Dr. Jorge Llanos, por las facilidades brindadas para el registro de datos, a los Blgos. Elky Torres y Edward Morales, a los Ings. Elmer Ordinola, Solange Alemán y Johnny Robles, y al Téc. Manuel Vílchez, por su apoyo para el registro de datos, al Blgo. Percy Montero por su apoyo en la ubicación geográfica de las playas de muestreo, y a la Blga. Nelly de Paz, por su apoyo en la revisión, críticas y recomendaciones en la elaboración del presente trabajo. Literatura citada Abreu-Grobois A. & P. Plotkin. 2008. (en línea). Lepidochelys olivacea. In: IUCN 2011. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2011.2. <www.iucnredlist.org>. Acceso 17/11/2011. Alava J.J., P.C.H. Pritchard, J. Wyneken & H. Valverde. 2007. First documented record of nesting by olive ridley turtle (Lepidochelys olivacea) in Ecuador. Chelonian Conservation & Biology 6:282-285. Alfaro-Shigueto J., M.F. van Bressem, D. Montes & K. Onton. 2002. Turtle mortality in fisheries off the coast of Peru. In: A. Mosier, A. Foley and B. Brost, eds., Proceedings of the Twentieth Annual Symposium on Sea Turtle Biology and Conservation. NOAA Tech. Memo. NMFS-SEFSC-477. p. 91-93. Alfaro-Shigueto J., P.H. Dutton, M.V. Bressem & J.C. Mangel. 2007. Interactions between Leatherback turtles and Peruvian artisanal fisheries. Chelonian Conservation and Biology. 6(1):129–134. Alfaro-Shigueto J., J.C. Mangel, P. Pajuelo, et al. 2008. Bycatch in Peruvian artisanal fisheries: gillnets versus longlines. In: A.F. Rees, M. Frick, A. Panagopoulou and K. Williams, eds., Proceedings of the Twenty-Seventh Annual Symposium on Sea Turtle Biology and Conservation. NOAA Technical Memorandum NMFS-SEFSC-569. p. 192. Barrientos K. & C. Ramírez. 2008. Estado actual de Lepidochelys olivacea en el Valle, Pacífico Chocoano, Colombia. In: S. Kelez, F. van Oordt, N. de Paz and K. Forsberg, eds. Libro de Resúmenes. II Simposio de Tortugas Marinas en el Pacifico Sur Oriental. p. 17-21. <http://www.ecOceanica. org/publicaciones> Acceso 13/05/2010.

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Rev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei ISSN 1561-0837

Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei importadas Pathogen introduced to Peru by trade in postlarvae of Litopenaeus vannamei

Mervin Guevara y Rubén Alfaro Laboratorio de Sanidad Acuícola, Instituto del Mar del Perú (IMARPE), Sede Tumbes. Panamericana Norte Km. 1249, Zorritos, Tumbes, Perú. E-mail Mervin Guevara: mguevara@imarpe.gob.pe E-mail Rubén Alfaro: ralfaro@imarpe.gob.pe

Resumen El comercio internacional de animales acuáticos es uno de los factores más importantes en la introducción involuntaria de patógenos a una región libre de estos. Los patógenos introducidos han sido causa de enormes pérdidas económicas en organismos bajo cultivo y daños ecológicos en poblaciones silvestres. En este trabajo, utilizando la técnica de la PCR se analizaron postlarvas de Litopenaeus vannamei importadas desde Ecuador para ser utilizada en los cultivos de langostinos en Tumbes. La finalidad fue detectar patógenos como el virus de la mancha blanca (WSV), virus de la cabeza amarilla (YHV), virus de la necrosis hipodérmica y hematopoyética infecciosa (IHHNV), Baculovirus penaei (BP), virus del síndrome de Taura (TSV) y la bacteria de la hepatopancreatitis necrotizante (NHPB). Se analizaron 177 muestras de postlarvas en el año 2009 y 274 en el 2010. En el año 2009 se encontraron cuatro patógenos infecciosos en las postlarvas analizadas, siendo más frecuente el IHHNV (9,60%). En el año 2010 la frecuencia de aparición de postlarvas infectadas con IHHNV fue mayor (16,79%). Tanto en el 2009 como en el 2010 se encontraron postlarvas positivas a NHPB, BP y TSV Palabras Clave: Frecuencia, Litopenaeus vannamei, patógenos, postlarva.

Abstract

Presentado: 23/01/2012 Aceptado: 04/08/2012 Publicado online: 10/11/2012

International trade of aquatic animals is the most important source for pathogens introduction in new areas, beginning cause of huge economic losses in growing animals and ecological damage. In this paper, we analyze Litopenaeus vannamei postlarvae imported for shrimp farming companies of Tumbes from Ecuador, in order to detect pathogens such as the white spot virus (WSV), yellow head virus (YHV), infectious hypodermal and haematopoietic necrosis virus (IHHNV), Baculovirus penaei (BP), Taura syndrome virus (TSV) and necrotizing hepatopancreatitis bacterium (NHPB). For this purpose, 177 samples of postlarvae in 2009 and 274 in 2010 from different larviculture laboratories of Ecuador were processed by the technique of PCR. In 2009, four infectious pathogens were present in postlarvae. In 2010 the frequency of occurrence of IHHNV –infected postlarvae was higher (16.79%). Both in 2009 and 2010 were found positive postlarvae NHPB, BP and TSV. Keywords: Frequency, Litopenaeus vannamei, pathogens, postlarvae.

Introducción De acuerdo con la Organización Mundial de Sanidad Animal, (OIE), durante la década pasada, la producción mundial de especies acuícolas se ha visto afectada por numerosas enfermedades infecciosas, las que han impactado severamente el desarrollo y sustentabilidad de la acuicultura convirtiéndose en una restricción primaria para su desarrollo (OIE 2010). La causa principal de brotes de enfermedades y epidemias, está dada por la transferencia de agentes infecciosos vía transporte de organismos vivos (OIE 2009, Lightner & Redman 1994, Lightner 1996, Tang et al. 2003, Briggs et al. 2005). La actual tendencia del libre comercio y el deseo de los países de generar nuevas alternativas para el desarrollo social y económico son factores que pueden incrementar el riesgo sanitario y que de no ser considerados oportunamente pueden hacer fracasar la acuicultura. Entre los factores que deben tomarse en cuenta para el control del riesgo se incluyen el estado sanitario de las especies que deseamos introducir, los problemas sanitarios que las aquejan, el riesgo de transferencia en la zona donde las vamos a introducir y los problemas sanitarios de la zona receptora que pueden afectar a la nueva especie (Frelier et al. 1993, Lotz et al. 2002 Nunan et al. 2003). Algunos países líderes en el cultivo de especies acuáticas, han desarrollado políticas relativamente precisas para evitar la transRev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (August 2012)

misión de enfermedades, estos lineamientos se han agrupado en el Código Sanitario para los Animales Acuáticos y en el Manual de Pruebas de Diagnóstico para los Animales Acuáticos de la OIE. De la misma manera, países productores a menor escala, han desarrollado lineamientos sanitarios propios para evitar la transferencia de enfermedades a su territorio. Sin embargo, pese al arduo trabajo, estos lineamientos no han sido eficaces en la prevención de la diseminación de patógenos virales exóticos (Jiménez et al. 1997, Nielsen et al. 2005, Briggs et al. 2005). En América Latina la realidad es muy similar, porque aun cuando se cuenta con lineamientos y normas sanitarias que regulan la entrada de especies acuícolas, en varios casos se ha dado la diseminación de muchos patógenos exóticos. (Wyban et al. 2004, Lightner 2006, Senapin et al. 2007, Aguado et al. 2008). En ciertos patógenos, como el virus de la Mancha blanca (WSV, white spot virus) y la Necrosis hipodérmica y hematopoyética infecciosa (IHHNV, Infectious hypodermal and haematopoietic necrosis virus) el mecanismo de transmisión transovum, es una importante fuente de contaminación de huevos (Lo et al. 1997, OIE 2010). Así mismo, existe la posibilidad de transmisión vertical del virus del síndrome de Taura (TSV, Taura syndrome virus) y virus de la mionecrosis infecciosa (IMNV, infectious mionecrosis virus) que no han sido confirmadas experimentalmente (Brock 1997, Lightner 1996, OIE 2009). En el caso de contagio por Baculovirus (BP, Baculovirus penaei)

181

Guevara & Alfaro

de los reproductores a su progenie, se puede producir mediante contaminación fecal de huevecillos al eclosionar, por tanto sin las medidas profilácticas adecuadas en la larvicultura, inevitablemente las larvas cultivadas, serán infectadas. (Overstreet et al. 1998). Así mismo, está ampliamente documentado que el agua es un vehículo de transmisión horizontal de agentes patógenos a los diferentes estadios larvarios de peneidos (OIE 2009). Existen muchos ejemplos de propagación de enfermedades de animales acuáticos en el mundo, entre los casos más relevantes, se puede reportar como ejemplo lo ocurrido con el TSV; este patógeno se identificó inicialmente en Ecuador, (país en el cual causó gran mortalidad a los langostinos cultivados) se dispersó rápidamente a Perú, Colombia, países de Centroamérica, Estados Unidos, Hawai, Brasil y países de Asia, probablemente a través de la transferencia regional e internacional de post larvas y reproductores de L. vannamei infectados con el virus (Lightner 1996, Tu et al. 1999, Briggs et al. 2005, OIE 2009). Otro caso es el ocurrido con el IHHNV; este patógeno tuvo su origen en Asia y se sospecha que su ingreso al continente americano fue producto de la importación de Penaeus monodon a Hawai y posteriormente diseminado a otros países de Latinoamérica por el movimiento transfronterizo sin certificación sanitaria adecuada (Tang et al. 2003). La particularidad de este virus de producir infecciones latentes en sus hospederos, le permite una mayor transmisión de la infección a su progenie y a otras poblaciones susceptibles (Madhavi et al. 2002). Con la aparición del WSV en Perú en el año 1999, el sector gubernamental mediante Decreto Supremo Nº 009-99-PE, decide suspender por un periodo de 180 días la importación de nauplios, post larvas y reproductores de langostino Litopenaeus sp. Posteriormente esta suspensión fue levantada bajo la condición de llevar a cabo un estricto cumplimiento de la certificación sanitaria de organismos acuáticos de importación, para asegurar que las larvas importadas ingresaban al país libre de YHV y WSV. El Laboratorio de Sanidad Acuícola del IMARPE-Sede Tumbes mediante Resolución Ministerial Nº 393-2001- PE es el órgano facultado para realizar los análisis que certifiquen el estatus sanitario de post larvas y reproductores de los crustáceos que ingresan al territorio peruano. Con este certificado, PRODUCE a través de la oficina del SANIPES levanta un acta de conformidad con el que se da inicio a la importación. Este trámite se realiza con el fin de evitar el ingreso de nuevos patógenos como YHV o incrementar la incidencia de infecciones endémicas por WSV en los centros de cultivo de langostinos o en los ambientes naturales, que pongan en riesgo la producción de langostinos y el estatus poblacional de las diferentes especies de peneidos silvestres presentes en el Perú . En el presente trabajo informamos sobre la frecuencia de los patógenos IHHNV, NHPB, BP, TSV, YHV y WSV en las post larvas de Litopenaeus vannamei importados al Perú en los años 2009 y 2010. Material y métodos Área de estudio.- Se analizaron post larvas importadas de L. vannamei, procedentes de laboratorios de maduración de Ecuador, ubicados en los poblados de Mar Bravo, Punta Carnero, Ayangue y San Pablo, de la provincia de Santa Elena. Muestras de post larvas.- Entre febrero y diciembre del año

182

2009 se colectaron al azar 177 muestras y entre enero y diciembre del año 2010, 274. Las post larvas rutinariamente son remitidas al Laboratorio de Sanidad Acuícola del IMARPE - Sede Tumbes, para el análisis obligatorio de WSV e YHV (agentes patógenos de notificación obligatoria, según la OIE) con la finalidad de obtener el certificado que indique que están libres de tales patógenos y poder ingresarlas al país. Extracción de ácidos nucleicos.- Las extracciones de ADN se realizaron individualmente, utilizando el método estándar CTAB-DTAB (Gustincich et al. 1999, modificado para tejidos de langostinos). Se pesó 25 mg de macerado de post larvas, en un microtubo de 1,5 mL y se le agregó 600 µL de solución DTAB (dodeciltrimetilamonio bromuro 8%, NaCl 1,5 M, Tris HCl 100 mM pH 8,8 y EDTA 50 mM). Con la ayuda de un micromacerador de plástico se homogeneizó el tejido, para luego incubarlo a 75 °C por 5 minutos. Después de la incubación, se agregó 0,7 mL de cloroformo HPLC, se mezcló con un agitador automático y se centrifugó en una microcentrífuga a 12000 rpm por 5 minuto. El sobrenadante (250 µL) fue transferido a un microtubo de 1,5 mL que contenía 100 µL de solución CTAB (5% cetiltrimetilamonio bromuro, 0,4 M NaCl) y 900 µL de agua destilada autoclavada, se mezcló, incubó a 75 °C por 5 minutos y centrifugó a 12000 rpm por 10 minutos; el sobrenadante fue descartado y el pellet resuspendido en 150 µL de solución disolvente (NaCl 1,2 M) se incubó a 75 °C por 5 minutos y centrifugó a 12000 rpm por 5 minutos. La solución fue transferida a un nuevo microtubo con 300 µL de etanol al 95%, se mezcló y centrifugó nuevamente a 12000 rpm por 5 minutos, el pellet fue lavado con etanol al 75%, secado por 10 minutos y resuspendido con buffer TE (10 mM Tris-HCl, 1 mM EDTA pH 8). Las extracciones de ARN se realizaron con un kit de extracción de ARN de IQ 2000® siguiendo las indicaciones del fabricante. Cebadores específicos para el análisis por PCR.- Los cebadores usados para la realización de la PCR fueron específicos para cada patógeno evaluado y están recomendados tanto en el manual de la OIE como en artículos científicos actuales (Tabla1) Análisis por PCR.- El análisis de las muestras de post larvas fue realizado mediante la técnica de la PCR simple, para el descarte de los agentes patógenos causantes de las enfermedades “Hepatopancreatitis necrotizante” (NHP), “Necrosis hipodérmica y hematopoyética infecciosa” (IHHN), “ Baculovirosis tetraédrica” y “Síndrome de Taura” (TS), además de la enfermedad de las manchas blancas (WSD) y cabeza amarilla (YHD). Los productos de amplificación para cada patógeno están detallados en la Tabla 1. Para la detección de NHPB, las reacciones se realizaron en mezclas de 20 µL, que contenían 2,0 µL de buffer Taq 10X (100 mM Tris-HCl pH 8,8, 500 mM KCl y 0,8% de Nonidet P-40), 1,5 mM de MgCl2, 0,125 mM de cada dNTPs, 1,25 U de Taq ADN polimerasa (Fermentas), 10 pmol de cada cebador y 2 µL de ADN extraído. El perfil de la PCR se realizó en un termociclador (9800 Fast Thermal Cycler, Applied Biosystems, USA) y constó de 35 ciclos de 94 °C por 30 s, 58 °C por 30 s, 72 °C por 1 minuto y una extensión final a 72 °C por 5 minutos.

Rev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (Agosto 2012)

Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei Tabla 1. Relación de cebadores específicos para cada patógeno evaluado y productos de amplificación de la PCR. Patógeno

Cebador

NHPB IHHNV BP 1 rx WSV 2 rx

Secuencia

pf-1

5’ ACG TTG GAG GTT CGT CCT TCA G 3’

pr-2

5’ TCA CCC CCT TGC TTC TCA TTG T 3’

77012F

5’ ATC GGT GCA CTA CTC GGA 3’

77353R

5’ TCG TAC TGG CTG TTC ATC 3’

BPA

5’ GAT CTG CAA GAG GAC AAA CC 3’

BPB

5’ ATC GCT AAG CTC TGG CAT CC 3’

146F1

5’ ACT ACT AAC TTC AGC CTA TCT AG 3’

146R1

5’ TAA TGC GGG TGT AAT GTT CTT ACG A 3’

146F2

5’ GTA ACT GCC CCT TCC ATC TCC A 3’

146R2

5’ TAC GGC AGC TGC TGC ACC TTG T 3’

Para la detección de IHHNV, se utilizó un volumen de reacción final de 20 µL, constituida por 2,0 µL de buffer Taq 10X, 2,0 mM de MgCl2, 0,2 mM de cada dNTPs, 1,25 U de Taq ADN polimerasa , 150 ng de cada cebador y 2 µL de ADN extraído. El programa de la PCR (termociclador 9800 Fast Thermal Cycler, Applied Biosystems, USA) constó de un ciclo de 94 °C por 5 minuto, 35 ciclos de 95 °C por 30 s, 55 °C por 30 s, 72 °C por 1 minuto y una extensión final a 72 °C por 5 minuto. Para la detección de BP el análisis fue realizado en un volumen de reacción de 20 µL, constituido por 2 µL de buffer Taq 10X, 1,5 mM de MgCl2, 0,2 mM de cada dNTPs, 1 U de Taq ADN polimerasa, 5 pmol de cada cebador y 2 µL de ADN extraído. La PCR (termociclador 9800 Fast Thermal Cycler, Applied Biosystems, USA) se realizó con un ciclo de 95 °C por 5 min, 30 ciclos de 94 °C por 30 s, 58 °C por 45 s, 72 °C por 45 s y una extensión final a 72 °C por 5 min. Se utilizó nested PCR para detección de WSV, con los cebadores específicos para la primera y segunda reacción (Tabla1). El volumen final de cada reacción fue 50 µL, constituido por 5 µL de buffer Taq 10X, 1,5 mM de MgCl2, 0,2 mM de cada dNTPs, 1 U de Taq ADN polimerasa 10 pmol de cada cebador y 1 µL

Producto

Referencia

441 pb

Loy et al. 1996

356 pb

OIE 2006

560 pb

OIE 2006

1447 pb

OIE 2006

941 pb

OIE 2006

de ADN extraído. La PCR fue realizada en un termociclador (Thermolyne Amplitron II, USA) y consta un ciclo de 94 °C por 5 min, seguido de 30 ciclos de 94 °C por 30 segundos, 52 °C por 30 segundos y 72 °C por 45 segundos y una extensión final a 72 °C por 5 minutos. En el caso de la detección de TSV, se usó el kit de detección Concepto Azul, siguiendo las indicaciones del fabricante. Los productos de amplificación fueron verificados en geles de agarosa al 1%, teñido con bromuro de etidio (0,5 g/mL) y por electroforesis en buffer TAE 1X (Tabla1). Análisis de datos.- Los parámetros que se determinaron basados en la información obtenida fueron: - Frecuencia anual de muestras positivas por agente patógeno. - Frecuencia mensual de muestras positivas por agente patógeno. Resultados Frecuencia anual de muestras positivas a diferentes agentes infecciosos.- En el año 2009, se obtuvieron muestras positivas al IHHNV con una frecuencia de 9,60%, para los patógenos

Tabla 2. Frecuencia mensual de muestras de post larvas positivas a diversos patógenos, febrero a diciembre de 2009. Mes-2009

Muestras de postlarvas analizadas

Frecuencia (%) WSV

NHPB

IHHNV

YHV

TSV

Enero

0,00

Febrero

0,00

Marzo

0,00

19,23

0,00

Abril

0,00

4,00

12,00

0,00

Mayo

0,00

Junio

0,00

15,79

0,00

Julio

0,00

10,00

0,00

Agosto

0,00

6,25

0,00

Septiembre

0,00

Octubre

0,00

5,88

0,00

Noviembre

0,00

6,67

0,00

20,00

0,00

Diciembre

0,00

Total anual

177

0,00

0,56

9,60

0,00

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183

Guevara & Alfaro 18

(crustáceos, poliquetos u otros invertebrados) positivos a YHV y WSV, exigiéndose el certificado sanitario de importación extendido por laboratorios autorizados, a pesar de esto existe la introducción ilegal de post larvas por parte de empresas informales. En los años 2007 y 2009 la DIREPRO (Dirección Regional de la Producción) detectó 2400 y 4000 millares de post larvas respectivamente, ingresadas de forma ilegal provenientes de Ecuador; además la Aduana de Tumbes informó sobre 3000 millares en el 2007, 2000 millares en el 2008, y 1000 millares de post larvas en el 2009 que iban a ser ingresadas a territorio peruano y que al no contar con las certificaciones sanitarias fueron incineradas.

2009

2010

14 12 10 8 6 4 2 0 WSV

NHPB

IHHNV

YHV

TSV

Figura 1. Frecuencia anual de muestras positivas a diferentes agentes infecciosos en post larvas de Litopenaeus vannamei importados.

BP y NHPB fue de 0,56% y del 2% para el TSV. Las mayores frecuencias de detección del IHHNV se produjeron dentro del periodo febrero-marzo (19,2%) y en el mes de diciembre (17,6%). Los patógenos BP y NHPB se detectaron en abril y noviembre respectivamente (Tabla 2). En el 2010, se obtuvo muestras positivas al IHHNV y BP, siendo su frecuencia de detección 16,79% y 6,20% respectivamente y de 0,36% para el TSV (Fig. 1). Cabe señalar que se encontraron muestras de post larvas positivas a IHHNV durante todo el año, siendo el valor más alto encontrado de 44,4% correspondiente al mes de octubre (Tabla 3). Todas las muestras de post larvas de importación analizadas en este periodo (2009 – 2010) resultaron negativas a WSV e YHV. Discusión El Perú cuenta con normativa (Decreto Supremo Nº 0202001-PE) destinada a impedir la entrada de organismos acuáticos

El Laboratorio de Sanidad Acuícola del IMARPE está facultado (Resolución Ministerial Nº 393-2001-PE), para certificar, en las post larvas de importación, la ausencia de los patógenos causantes de la enfermedad de la cabeza amarilla (YHD) y de la enfermedad de las manchas blancas (WSD). Sin embargo las empresas informales burlan estas medidas sanitarias obligatorias poniendo en riesgo a toda la actividad langostinera de Tumbes. Según nuestros resultados, se encontró que para el 2010 la frecuencia de muestras positivas al IHHNV y BP se incremento con respecto al año anterior. Teniendo en cuenta que el éxito de las producciones de langostino está condicionado a disponer de una fuente confiable de post larvas y preferentemente producidas en laboratorios locales (FAO 2004), son preocupantes estos resultados que indicarían una amenaza a la industria del cultivo de L. vannamei en Perú. Al parecer, las empresas langostineras no prestan la importancia debida al estado sanitario de las post larvas que importan, debido a factores como el costo adicional de los servicios de diagnóstico, el desconocimiento de las normas vigentes o porque están seguros que ciertos patógenos en las post larvas no involucran mayores pérdidas en la producción final del cultivo. Tal es el caso del IHHNV, agente etiológico que no es mortal para L. vannamei y que causa retardo en el crecimiento y ocasionalmente deformidad externa (rostrum o segmentos abdominales). La infección experimental con IHHNV reduce significativamente las mortalidades de los langostinos tras

Tabla 3. Frecuencia mensual de muestras de post larvas positivas a diversos patógenos, enero a diciembre de 2010.

Mes -2010

Muestras de postlarvas analizadas

Frecuencia (%) WSV

NHPB

IHHNV

YHV

TSV

Enero

0,00

18,75

0,00

Febrero

0,00

7,14

0,00

7,14

0,00

Marzo

0,00

25,00

0,00

Abril

0,00

4,76

0,00

9,52

0,00

Mayo

0,00

10,53

0,00

Junio

0,00

7,69

0,00

2,56

Julio

0,00

6,90

0,00

13,79

0,00

Agosto

0,00

13,33

0,00

Septiembre

0,00

40,00

0,00

Octubre

0,00

11,11

0,00

44,44

0,00

Noviembre

0,00

14,29

0,00

14,29

0,00

Diciembre

0,00

28,57

0,00

14,29

0,00

Total anual

274

0,00

6,20

0,00

16,79

0,00

0,36

184

Rev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (Agosto 2012)

Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei

la exposición con WSV, a esto se le denomina “interferencia viral”. Según este concepto la presencia de dos o más virus en un hospedero causará la inhibición de la replicación de uno de ellos (Tang et al. 2003, Namikoshi et al. 2004, Witteeveldt et al. 2004, Bright et al. 2005, Melena et al. 2006); de esta manera los langostinos positivos al IHHNV no mueren cuando son atacados por el WSV, debido a la protección que brinda el IHHNV frente a la infección por WSV. Sin embargo, esto no debe justificar su presencia en post larvas de importación, porque el IHNNV presenta una alta tasa evolutiva y una amplia diversidad genética en las cepas aisladas (Robles et al. 2010), existiendo el riesgo latente de aparición de cepas más virulentas, que pueden poner en peligro a los cultivos de L. vannamei y las poblaciones silvestres de L. stylirostriss, especie para la cual el IHHNV es mortal. Frente a los riesgos mencionados es necesario contar con estrategias que permitan evitar el ingreso al Perú de nuevas cepas virulentas de patógenos, aplicándose recomendaciones precisas, como las especificadas por la FAO y la OIE, entre ellas desarrollar normativas estrictas; sistemas de supervisión y las capacidades para la aplicación de control y registro de las importaciones de organismos vivos y evitar así el contrabando; obligar al registro de empresas langostineras informales; organizar talleres de manejo sanitario en enfermedades para difundir información; crear un directorio de los laboratorios que ofrecen organismos certificados libres de enfermedades; desarrollar y aplicar las buenas prácticas para el manejo en langostineras; establecer laboratorios de referencia nacional de patologías para los procesos de intercalibración y asegurar la calidad de los diagnósticos; establecer programas de reproducción de ciclo cerrado para producir semilla SPF (libres de patógenos específicos) y SPR (resistentes a patógenos específicos); y financiar programas de investigación en estos temas. Literatura citada Aguado García N, Boada M, de Donato M. 2008. Detección del virus del síndrome de Taura (TSV)en Litopenaeus vannamei (Boone) del occidente de Venezuela. Revista científica, FCV-LUZ. XVIII, (2): 134 – 141 pp. Briggs M, Funge-Smith S, Subasinghe R, Phillips M. 2005. Introducciones y movimiento de dos especies de camarones en Asia y el Pacífico. FAO Documento Técnico de Pesca. 476: 86 pp. Brock J. 1997. Special topic review: Taura syndrome, a disease important to shrimp farms in the Americas. World J. Microbiol & Technol. 13: 415-418 pp.FAO 2004. Manejo sanitario y mantenimiento de la bioseguridad de los laboratorios de post larvas de camarón blanco (Penaeus vannamei) en América Latina. Documento Técnico de Pesca. No. 450. Roma, FAO. 2004. 66p. Gustincich S, Manfiolett G, Del Sal G, Schneider C, Carnici P. 1991. A fast method for high quality genomic DNA extraction from whole human blood. Biotechniques. 11 (3): 298-302. Jiménez R, Barniol R, Machuca M. 1997. An epizootic of an intracellular bacterium in cultured penaeid shrimp (Crustacea, Decapoda) in the Gulf of Guayaquil, Ecuador. In: Flegel T, MacRae I. Diseases in Asian Aquaculture III. 305-311 pp. Lightner D, Redman R. 1994. An epizootic of Necrotizing Hepatopancreatitis in cultured penaeid shrimp (Crustacea: Decapoda) in northwestern Peru. Aquaculture 122:9–18 pp. Lightner D. 1996. A handbook of shrimp pathology and diagnostic procedures for diseases of cultured penaeid shrimp. World Aquaculture Society. Baton Rouge. Louisiana. USA. 304 pp. Rev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (August 2012)

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Rev. peru. biol. 19(2): 181 - 186 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos ISSN 1561-0837

Optimización de la biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos Optimization of cyanidation tailings bioremediation adding nutrients and microorganisms Jasmin Hurtado y Arturo Berastain Laboratorio de Biotecnología Ambiental, Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Honorio Delgado 932, San Martín de Porres, Lima. Email Jasmin Hurtado: jasminhurtado@yahoo.com

Resumen El objetivo del presente trabajo fue encontrar los parámetros óptimos para el desarrollo de los proceso de bioremediacion de relaves de cianuración, mediante experimentos factoriales a nivel de columnas con la adición de nutrientes y el empleo de bacterias sulfato reductoras (BSR) para estabilizar iones metálicos mediante la formación de sulfuros y bacterias capaces de biodegradar cianuro (BC). Se aislaron BSR de relave y se usó un inoculo previamente aislado de BC. Se realizó una prueba de adaptación a relave y una prueba en columnas para probar: (1) el efecto del empleo de 1 y 10 mM de lactato para incrementar la actividad de BSR; y (2) adición de 0,1 y 1 mM de acetato de sodio y ácido fosfórico para mejorar la actividad de BC. Con las mejores condiciones encontradas se realizó una prueba a nivel de columnas donde se adicionó un cultivo mixto (BSR-BC) y una mezcla de lactato y acetato en concentraciones de 1 mM y 10 mM. Se encontró que los nutrientes incrementaban la reducción de sulfatos un 48% en promedio y la adición de inoculo un 42%. La bioremediacion de cianuro se mantuvo en 12% sin efecto en la adición de nutrientes o inoculo. Se probó en dos relaves adicionales y la adición de lactato de sodio 1 mM permitió la inducción de BSR en 8 días en uno de ellos. Palabras claves: cianuro; relaves; BSR; sulfuros; biorremediación.

Abstract

Presentado: 24/01/2012 Aceptado: 07/10/2012 Publicado online: 10/11/2012

The objective of this project was to find optimum parameters for the development of bioremediation process of cyanidation tailings by addition of nutrients and microorganisms. It was tested the use of sulfate-reducing bacteria (SRB) to stabilize metal ions through the formation of sulphides and; bacteria able to biodegrade cyanide (BC). Factorial experiments were conducted at level of columns. SRB from Cyanidation tailings were isolated and BC proceeded from pregnant solution of cyanidation. BSR and BC were adapted to tailings. A column test was performed to try: 1. the effect of using 1 and 10 mM lactate to increase the activity of BSR and 2. Addition of 0,1 and 1 mM sodium acetate and phosphoric acid to improve the activity of BC. In order to optimize parameters, it was tested in columns, effect of a mixed culture (SRB-BC) and nutrients (1 mM lactate and Acetate 1mM). Nutrients were found to increase the reduction of sulfate to 48% (average) and the addition of inoculums to 42%. Bioremediation of cyanide was 12%. It was not shown effect on the addition of nutrients or inoculums on Cyanide degradation. Two additional tailings were tested and the addition of 1 mM sodium lactate allowed the induction of BSR in 8 days in one of them. Keywords: Cyanide; tailings; SRB; sulphides; bioremediation.

Introducción Los relaves de cianuración provienen del empleo de cianuro en el tratamiento de minerales para la recuperación de metales valiosos y presentan dos problemas químicos por un lado el contenido de sulfatos de metales diversos y por otro el remanente de cianuro que queda después de los procesos de recuperación de metales, ambos vinculados a graves daños a la salud humana y ambiental. El empleo de microorganismos es una alternativa para descontaminar los relaves de cianuración, muchos de ellos son bacterias sulfato reductoras (BSR) que producen sulfuro de hidrógeno el cual reacciona con los sulfatos en solución produciendo sulfuros de metal los cuales son estables y pueden precipitar (White & Gadd, 1996), además se conocen otros microorganismos con capacidad de degradar cianuro (BC) (Knowles 1976; LuqueAlmagro 2005; Rivera & Hurtado 2001). Las bacterias sulfato reductoras están siendo usadas en empresas relacionadas con metales para el tratamiento de aguas de descarga a nivel industrial (Lawrence & Marchant 2006; Scheeren et al. 1992) y en ecosistemas de humedales para trataRev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (August 2012)

miento de aguas ácidas (De Bolder 2003). Para la degradación del cianuro se han desarrollado varios procesos, pero a la fecha solo la compañía Homestake Mining ha desarrollado procesos para la biodegradación de cianuro a nivel industrial, el más antiguo de ellos viene operando desde 1989 (Witlock 1990). No se conocen estudios que combinen el empleo de cultivos mixtos formados por microorganismos que degraden los cianuros complejos liberando los iones en solución, y que a la vez permitan la estabilización de estos mediante la formación de sulfuros de metal empleando bacterias sulfato reductoras en relaves de cianuración. El empleo de microorganismos en medios definidos en procesos de descontaminación es conocido, sin embargo las interacciones que suceden en ellos necesitan más estudios, por ejemplo el efecto de agregar nutrientes específicos a los ambientes mineros; aunque si existen experiencias agregando nutrientes para tratar compuestos tóxicos en otras actividades productivas (Atlas & Bartha 2002, Scherr et al. 2011) El objetivo del presente trabajo fue obtener información relacionada al uso de nutrientes (lactato, acetato y ácido fosfórico) y

187

Hurtado & Berastain

microrganismos (BSR-BC) que pueden ser utilizados en procesos de biorremediación de relaves de cianuración. En una primera fase se usó un diseño factorial para optimizar de manera independiente la reducción de sulfatos y la degradación de cianuro procedente de un relave de cianuración, y en una segunda fase se intentó optimizar ambos procesos en conjunto. Finalmente, se evaluó en otros dos relaves el mejor resultado obtenido, en la inducción de la actividad de bacterias sulfato reductoras. Material y métodos Microorganismos.- Las bacterias reductoras de sulfato (BSR) fueron aisladas de relaves de cianuración proporcionados por la Compañía minera Orcopampa (15°16'S, 72°19'W). El medio utilizado para el aislamiento fue el medio de Baars Modificado (Starkey 1938), el cual tiene la siguiente composición (en g/L): KH2PO4, 0,5; NH4Cl, 1,0; MgSO4.7H20, 2,0; CaSO4, 1,0; FeSO4.7H20, 0,05; lactato de sodio (70%), 3,5; extracto de levadura, 1,0 y citrato de sodio, 5,0. El pH fue ajustado a 7 con NaOH (10% w/v). Se sembraron muestras de 1 g de cada relave en 9 mL de medio de Baars modificado y se colocaron en cámaras de anaerobiosis con sistemas de generación de anaerobiosis AnaeroGen de 2,5 L (Oxoid) a 30 ºC. Las muestras fueron mantenidas durante 2 semanas y repicadas en medios empleando el mismo sistema de anaerobiosis. Se monitoreo el crecimiento mediante microscopía y formación de sulfuro de fierro (ennegrecimiento de medio). Las cepas utilizadas para biorremediación de cianuro (BC) fueron tres cepas de Pseudomonas sp. las cuales fueron previamente aisladas de una solución cargada de cianuración utilizadas en procesos de biorremediacion de estas soluciones (Freyre 2000), las cuales fueron mantenidas en medio PGY con la siguiente composición (en g/L): peptona, 2,5; glicerol, 1,25; extracto de levadura, 0,25; agar 15,0. El pH fue ajustado a 9,0.

terias empleando microscopio de contraste de fases. Asimismo, se sembró 0,1 mL del cultivo en medio líquido de Baars en anaerobiosis para verificar la presencia y actividad de bacterias sulfato reductoras. Para adaptar las bacterias biodegradadoras de cianuro al relave 1, se sembraron frascos conteniendo 50 mL de relave, 50 mL de medio PGY y 10 mL de inoculo BC. Se preparó un frasco control sin bacterias. Los frascos fueron sellados con parafilm y mantenidos a 20 ºC durante 4 semanas. Se realizaron verificaciones periódicas del crecimiento mediante coloraciones GRAM y conteos. Efecto de nutrientes e inoculo en la reducción de sulfatos y biodegradación de cianuro de relave 1 a nivel de columnas.Se determinó mediante un diseño factorial 22 el efecto del nivel de adición de nutrientes e inoculo. Se montaron 3 grupos de columnas. En el primer grupo se estudio el efecto de lactato de sodio e inoculo BSR en la reducción de sulfatos. En el segundo y tercer grupo se determinó el impacto de: (1) la adición de acetato de sodio e inoculo BC y (2) la adición de ácido fosfórico e inoculo BC en la degradación de cianuro. Para cada grupo, se montaron 8 columnas de vidrio de 235 mm de altura por 30 mm de diámetro las cuales fueron llenadas completamente con 120 mL de relave. Para comprobar el efecto en la reducción de sulfatos, se agregó de acuerdo al diseño, solución stock de Lactato de sodio hasta dar una concentración final de 1 mM y 10 mM y como inoculo 1 mL de cultivo de bacterias sulfato reductoras. La verificación del efecto de acetato de sodio en la biodegradación de cianuro se realizó empleando una solución stock hasta llegar a una concentración final de 0,1; 1 mM y 1 mL de bacterias degradadoras de cianuro.

Muestras de relave de cianuración.- Tres muestras de relaves de cianuración fueron proporcionadas por la empresa BH Consultores entre mayo de 2008 y junio de 2009. La muestra de relave 1, tenía la siguiente composición (en mg/L): Ag 0,23; Cu 19,3; S 891; Sb 4; cianuro Total 193; cianuro WAD 0; cianuro libre 0 y sulfatos 3070. Los relaves 2 y 3 tenían 939 y 4279 mg/L de sulfatos respectivamente.

El efecto del ácido fosfórico fue estudiado empleando una solución stock hasta una concentración final de 0,1; 1 mM y 1 mL de bacterias degradadoras de cianuro. Se montaron además dos columnas control solo con relaves.

La muestra 1 fue utilizada para la determinación de los parámetros óptimos. Los relaves 2 y 3 fueron ensayados en los parámetros optimizados.

Determinación de los parámetros óptimos para la biodegradación de cianuro y reducción de sulfatos en relave 1 a nivel de columnas.- Se empleo un diseño factorial 22 para determinar el efecto del nivel de adición de acetato de sodio y lactato de sodio e inoculo mixto (BSR-BC). Se montaron 8 columnas de vidrio de 350 mm de altura por 50 mm de diámetro las cuales fueron llenadas completamente con 600 mL de relave.

Análisis Químicos.- Los análisis de sulfatos fueron realizados empleando el método 4500-SO42 – C Sulfate. Gravimetric Method with Ignition of Residue (APHA, AWWA y WEF 1999). El cianuro total fue determinado por la Técnica colorimétrica 4500-CN-N Total Cyanide after destilation (APHA, AWWA y WEF 1999). El análisis se llevó a cabo con espectrofotómetro Hewlett Packard 6453. Adaptación de bacterias a relave 1 a nivel de frascos.- La adaptación de bacterias sulfato reductoras al relave 1 se realizó sembrando las bacterias aisladas en frascos conteniendo 50 mL de relave, 50 mL de medio Baars y 10 mL de inoculo BSR. Se preparó controles en las mismas condiciones sin inoculo. Los frascos fueron mantenidos en cámaras de anaerobiosis con sistemas de generación de anaerobiosis AnaeroGen a 20 ºC durante 4 semanas. Se realizaron coloraciones y conteo de bac-

188

Las columnas fueron cubiertas con parafilm y permanecieron estáticas y a 20°C durante 4 semanas. Terminadas las 4 semanas, las soluciones fueron analizadas para cianuro total y sulfatos.

Para comprobar el efecto en la reducción de sulfatos, se agregó de acuerdo al diseño, una solución stock de lactato de sodio y acetato de sodio hasta dar un volumen final de 1 mM y 10 mM de lactato de sodio y como inoculo 5 mL de cultivo mixto de bacterias (2,5 mL de bacterias degradadoras de cianuro y 2,5 mL de bacterias reductoras de sulfato). Se montaron además dos columnas control sin nutrientes ni inoculo. Las columnas fueron cubiertas con parafilm y permanecieron estáticas y a 20 °C durante 4 semanas. Terminadas las 4 semanas, las soluciones fueron analizadas para cianuro total y sulfatos.

Rev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (Agosto 2012)

Biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos Tabla 1.Valores estadísticos descriptivos de los valores dependientes (concentración de sulfato y cianuro) en las 3 pruebas de la primera fase (Efecto) y las 2 pruebas de la segunda fase (Optimización). Puebas

Concentracion de valores dependientes (mg/L)

Valor Dependiente Sulfato

Cianuro

Factor

Minimo

Maximo

Media

Desv. Tip.

Lactato-BSR

1600

3067

2205

528

Optimizacion

1390

3067

2122

571

Acetato-BC

120

186

150

Fosforo-BC

126

186

157

Optimizacion

144

186

159

Efecto de la adición de nutrientes en la inducción de bacterias sulfato reductoras en los relaves 2 y 3.- Se colocaron en tubos de prueba (por triplicado) 2 g de relave y 10 mL de solución con 0,5; 1 y 2 mM de lactato de sodio y otro set con 2, 1, y 0,5 de acetato de sodio. A los tubos se les coloco papeles embebidos en acetato de plomo (Gerardt et al. 1981). Se colocaron los tubos en una jarra de anaerobiosis a 30 °C durante 1 mes. La inducción de bacterias sulfato reductoras fue evidenciada por la formación de sulfuro de plomo en las tiras de acetato de plomo.

Crecimiento y actividad de bacterias degradadoras de cianuro en frasco con relave 1.- Se observó en las revisiones periódicas, presencia de 5 x 108 células/mL de microorganismos con morfologías semejantes a las cepas inoculadas. En la muestra control se pudo encontrar una población de 105 células/mL. Aparentemente la población natural de la solución de cianuración incrementada por la adición del medio de cultivo. Efecto del lactato de sodio y del inoculo en la reducción de sulfatos en relave 1 a nivel de columnas.- En la Tabla 1 se pueden observar los valores estadísticos descriptivos de todas las pruebas realizadas a nivel de columnas.

Análisis Estadístico.- Se realizaron análisis estadísticos usando SPSS versión 14. Inicialmente se calcularon los valores estadísticos descriptivos (valores mínimo, máximo, promedio y desviación) y se verifico la normalidad de la distribución de las mediciones de las concentraciones de cianuro y sulfato con la prueba de Kolgomorov-Smirnov, presentándose una distribución normal. Posteriormente se aplicó la prueba de Levene y la de ANOVA factorial utilizando como variables dependientes las concentraciones de cianuro y sulfato y como factores, el empleo de nutrientes y adición de inoculo. Todas las pruebas se trabajaron con un nivel de significancia de 0,05.

La Tabla 2 muestra los resultados de la aplicación de lactato e inoculo BSR en la reducción de sulfatos. El porcentaje promedio de reducción de sulfato en estas condiciones fue de 34% (1069 mg/L). El control de columnas de relave sin ninguna adición, produjo una disminución de sulfatos en solución del 1% (70 mg/L). El análisis factorial 22 de los resultados presentados en la Tabla 2, muestra que la variación de la adición de Lactato de sodio 1 mM a 10 mM aumenta la concentración de sulfato en solución en 500 mg en promedio y que la adición de inoculo disminuye la concentración de sulfato en solución en 100 mg/L. La reducción de sulfato se ve incrementada de manera estadísticamente significativa cuando se emplea 1 mM de lactato de sodio y cuando se produce una interacción de lactato e inoculo.

Resultados Aislamiento de bacterias sulfato reductoras.- La siembra de relaves en medio liquido de Baars produjo un ligero ennegrecimiento del medio a los 5 días, el cual se intensifico gradualmente hasta encontrarse el medio completamente negro debido a la formación de sulfuro de hierro, por la producción de sulfuro de hidrógeno.

Efecto de nutrientes e inoculo en la degradación de cianuro de relave 1 a nivel de columnas.- Del análisis de los resultados obtenidos sobre degradación de cianuro presentados en la Tabla 3, se muestra que en la primera serie de pruebas que emplea acetato de sodio, la degradación aumenta cuando se emplea 1 mM de acetato de sodio, sin embargo no hay una diferencia significativa entre emplear 0,1 mM y 1 mM. Si hay una diferencia estadísticamente significativa cuando se emplea inoculo BC y hay interacción entre acetato e inoculo.

En coloración Gram se encontraron bacilos Gram negativos. Crecimiento y actividad de bacterias sulfato reductoras en frasco con relave 1.- En la prueba final se observó la presencia de bacilos Gram negativos. Asimismo, el cultivo del medio produjo formación de sulfuros (color negro), que nos está indicando la presencia de bacterias sulfato reductoras creciendo con relave 1.

Tabla 2. Porcentaje de la reducción de sulfatos en relave 1 a nivel de columnas obtenidos en la primera fase. Los resultados mostrados son el promedio de pruebas por duplicado. Matriz de experimentos

Plan de Experimentación

Sulfato mg/L

% Reducción de sulfato

1625

Lactato de sodio mM

Inoculo BSR (mL)

1 mM

10 mM

2400

1 mM

1876

10 mM

2100

3063

+ Control

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189

Hurtado & Berastain Tabla 3. Porcentaje de degradación del cianuro en el relave 1 a nivel de columnas obtenidos en la primera fase. Los resultados mostrados son el promedio de pruebas por duplicado. Matriz de experimentos

Plan de Experimentación Nutrientes (X1)

Inoculo BC (X2) (mL)

CN- Total (mg)

% degradación de cianuro

162

138

0,1

129

144

Acetato de sodio (mM)

Acido fosfórico (mM)

0,1

+ -

0,1

136

128

0,1

181

150

178

Control

En el segundo conjunto de pruebas (en las cuales se empleo ácido fosfórico) se obtienen mejores resultados significativos de degradación de cianuro, cuando se utiliza 1 mM de ácido fosfórico sin inoculo. Los controles con relave mostraron una disminución de cianuro total del 8% (15 mg/L). Por lo tanto, el porcentaje promedio de reducción de cianuro, eliminado el degradado de manera natural en el control, fue de 20% (38 mg/L) cuando se emplea acetato, mientras que el porcentaje promedio de reducción de cianuro es 14% (27 mg/L) cuando se emplea fósforo. Debido al incremento de reducción producida por la adición de acetato de sodio, se decidió seguir con las pruebas empleando acetato de sodio a concentraciones mayores e inoculo BC. Determinación de los parámetros óptimos para la biodegradación de cianuro y reducción de sulfatos de relave 1.- El promedio de la reducción de sulfato fue de 34%(1044 mg/L). Se encontró diferencias significativas entre las condiciones empleadas en las columnas en cuanto a la reducción de sulfato en solución (Tabla 4). El promedio de disminución de cianuro fue de 12% (23 mg/L). El análisis del contenido de cianuro total en solución no mostró diferencias estadísticamente significativas cuando se usó inoculo mixto ni cuando se agregó nutrientes, sin embargo si hubo una diferencia significativa cuando se produjo interacción de nutrientes e inoculo.

Se obtuvo 55% (1390 mg/L) de reducción de sulfato en solución cuando se agrego 1 mM de nutrientes e inoculo mixto. Cuando se agregó 1 mM de nutrientes al relave 1, se encontró 15% menos de sulfato en solución que cuando se agrego 10 mM de los nutrientes. Cuando se agregó inoculo mixto a los relaves se encuentra un 8% más de sulfato en solución que cuando no se agrega inoculo al relave 1. El factor más importante fue el agregar nutrientes (lactato y acetato) y el efecto más resaltante fue la reducción de sulfatos, por lo cual se decidió probar la adición de lactato de sodio y acetato de sodio en la inducción de bacterias sulfato reductoras a diferentes concentraciones en los 2 relaves adicionales. Efecto de la adición de nutrientes en la inducción de bacterias sulfato reductoras en los relaves 2 y 3.- Se trabajó con 2 relaves de cianuración de diferentes procedencias. En el relave 2 no se pudo evidenciar la presencia la actividad de bacterias sulfato reductoras en los 30 días que duró la prueba. En el relave 3, que contaba con un contenido de sulfatos de 4279 mg/L se demostró la presencia de bacterias sulfato reductoras, al agregarse lactato de sodio (Tabla 5). Discusión Las bacterias sulfato reductoras son un grupo muy diverso de procariotas que usan la reducción desasimilatoria de sulfato para la generación de energía, por lo que nuestro estudio se dirigió a investigar su actividad.

Tabla 4. Sumario del ANOVA de resultados de la optimización de factores (lactato, acetato e inoculo mixto) en la concentración de sulfato (mg/L). Fuente Modelo corregido

Significacion

724375

2143

0.000

28505025

253096

0.000

Inoculo

61075

524

0.000

Nutrientes

451725

4010

0.000

Nutrientes*Inoculo

1878

0.000

Interseccion

211575

Error

450

Total

29229851

724825

Total corregida

190

Suma de cuadrados tipo III

Rev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (Agosto 2012)

Biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos Tabla 5. Efecto de la adición de Lactato o acetato en la inducción de bacterias sulfato reductoras en el relave 3. La tabla muestra el resultado de pruebas por triplicado. Prueba

Inicio de Producción de H2S en el relave 3 (Días)

Control

Negativo

Lactato de Sodio

Acetato de Sodio

0,5 mM

1 mM

2 mM

0,5 mM

Negativo

1 mM

Negativo

2 mM

Negativo

Las concentraciones empleadas de lactato de sodio y el uso de acetato de sodio con el objeto de incrementar la reducción de sulfatos, están basadas en los estándares empleados en los medios de cultivo para favorecer el crecimiento de microrganismos (Freyre 2000, Starkey 1938), mientras que la concentración de fosfato fue la misma utilizada en el trabajo de Withlock (1990). En este trabajo, se ha confirmado, que existe efecto de estimulación de la actividad de microrganismos en relaves de cianuración, que es producido por la adición de lactato principalmente, incluso en concentraciones menores de las publicadas. Se conocía que la adición de 10 mM de acetato y 10 mM de lactato bioestimulan la población de BSR, produciendo mayores velocidades de reducción de sulfuros en suelos contaminados con uranio y metales pesados (Sitte et al. 2010), también que, en aguas ácidas artificiales, el incremento de celulosa produce un incremento en la actividad de las bacterias sulfato reductoras (Bechard et al. 1993). En nuestro trabajo la concentración de 1 mM de acetato, lactato o fosfato produjeron la disminución de sulfatos o cianuro, y en la degradación de cianuro tuvo el mayor efecto el acetato que el fosfato. El lactato es un compuesto comúnmente usado en el aislamiento de BSR. La utilización del acetato divide a las bacterias sulfato reductoras en dos grandes grupos, aquellas que degradan compuestos orgánicos hasta acetato y las que degradan compuestos orgánicos, incluyendo al acetato, hasta CO2 (Strattan 2010). En las bacterias sulfato reductoras, el lactato sirve como aceptor de electrones para la recuperación de metales, el lactato o acetato como fuente de carbono y el sulfato como aceptor de electrones (White & Gadd 1996). Como hemos demostrado el lactato añadido a los relaves incremento la producción de sulfuro de hidrógeno, porque las bacterias sulfato reductoras oxidan el lactato y usan el hidrógeno producido para la reducción de sulfuros (Muyzer & Stams 2008). El uso de lactato 1 mM produjo el mayor efecto llegándose a un 47% de reducción de sulfatos. En las pruebas a nivel de columnas se favorece la producción de anaerobiosis en zonas o nichos anóxicos que permiten la degradación de sulfatos. Algunas especies de bacterias sulfato reductoras pueden resistir bajas concentraciones de oxígeno, aunque la reducción de sulfatos es anaeróbica (Muyzer & Stams 2008), además reducción de sulfatos puede ocurrir en hábitats oxigenados en los cuales se forman nichos anóxicos (Sitte 2010) El efecto de la adición de inóculos depende de los microorganismos presentes en ellos y de los ambientes involucrados. Rev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (August 2012)

La adición de bacterias sulfato reductoras fue el segundo efecto significativo más importante incrementando la reducción de sulfatos a un 42%. La adición de un inóculo de bacterias degradadoras de cianuro no tuvo un efecto significativo en la disminución de la concentración de cianuro en la solución podría deberse a diferentes motivos. Primero, el inóculo BC empleado para la degradación de cianuro en esta prueba, fue aislado de una solución cargada de cianuración y la aplicación de este inoculo BC permitió la disminución del 88% (584 mg/L) de cianuro total (Freyre 2000); pero estos microrganismos podrían no funcionar de manera eficiente con relaves o soluciones de otras minas, ya que la composición química y mineralógica de cada relave y solución cargada esta basada en la composición del mineral y, sus características físicas (granulometría, porcentaje de sólidos, etc.) dependen de los procesos de concentración del mineral (Velarde 1992). Segundo, cuando se trabajo solo con un inoculo BC se obtuvo en promedio 23,5% de disminución de cianuro, a diferencia de cuando se empleo un inoculo mixto en el cual se obtuvo 11% de disminución, lo cual podría haber sido causado por efecto de competencia entre poblaciones nativas presentes en las columnas o de interacción de los inóculos BC y BSR, hay reportes de fallas en los procesos de bioaugmentación debido a competencia entre poblaciones (Thompson et al. 2005, Van Veen et al. 1997). Por otro lado, la degradación de cianuro observada en la muestra control podría deberse a la actividad de poblaciones observadas presentes naturalmente en el relave de cianuración y que podrían haberse incrementado por la adición del acetato de sodio o el ácido fosfórico. Finalmente, se pudieron haber generado factores físico químicos adversos para el inoculo BC por las condiciones de trabajo en columnas. En las pruebas realizadas con los relaves 2 y 3, se comprobó inducción de las BSR en el relave 3, por la adición de lactato de sodio 1 mM en un tiempo más corto que cuando se emplearon concentraciones menores, la cual sería la dosis adecuada para ese relave; lo que demostraría que dependiendo del relave, la adición de nutrientes para incrementar la actividad microbiana y la biorremediación de relaves de cianuración es una opción fácil de aplicar, económica y de establecimiento sencillo. Cada relave de cianuración tiene características físico-químicas específicas, lo cual condicionaría la presencia de diferentes poblaciones naturales microbianas en cada relave que habría que tener en consideración para la aplicación de inóculos. Asimismo, habría que considerar la realización de un estudio a largo plazo ya que ha sido demostrado por Zagurya et al. (2004) que los relaves de cianuración son ambientes cambiantes debido a cambios naturales de pH y población, por lo que habría que comprobar el efecto de las adiciones de nutrientes y/o inóculos en las diferentes condiciones producidas. Aunque tenemos un mejor entendimiento sobre el papel de la disponibilidad de nutrientes para acelerar los procesos microbianos, aún debemos de caracterizar las poblaciones microbianas envueltas en el proceso de biorremediación de estos relaves y determinar el papel de otros nutrientes en el control del proceso de biorremediación estudiado. Agradecimientos El presente trabajo fue realizado gracias al apoyo del Concytec (Proyecto PROCYT 236-2008).

191

Hurtado & Berastain

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Rev. peru. biol. 19(2): 187 - 192 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal ISSN 1561-0837

Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal masculino en ratones Unique cyclophosphamide doses in male mice decrease the spermatic quality and germinal epithelium Láyonal Acosta1, 3*, Víctor Núñez1, 3, Jonathan Vásquez1,2, José Pino1 y Betty Shiga1 1 Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo, Departamento de Zoología. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Lima, Perú. Av. Venezuela cdra. 34, Lima, Perú. Tel. +511 619 7000 extensión 1529, fax: +511 4649110. PO BOX 110058. Lima 11. 2 Laboratorio de Fisiología de la Reproducción Animal. Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas “Antonio Raimondi”, Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSM. Lima, Perú. 3 REPROLAB PERÚ SAC. Lima – Perú. * Autor para correspondencia: Email Láyonal Acosta: acostaclg@gmail.com

Resumen Ciclofosfamida (CP) es un agente alquilante comúnmente utilizado como fármaco antineoplásico e inmunosupresor. El uso de CP, en el tratamiento de cáncer es limitado debido a su severa toxicidad. El objetivo del presente estudio fue determinar el efecto de una única dosis de CP (220 mg/kg peso corporal) administrada intraperitonealmente después de 7 días, sobre parámetros espermáticos y el epitelio germinal masculino en ratones. Se utilizó machos maduros de la cepa C57BL divididos en 2 grupos (n= 10), Grupo Control (C): NaCl 0,9 % y Grupo Tratamiento (T): CP a 220 mg/kg pc en dosis única y después de 8 días fueron eutanizados. Se registró el peso corporal y de órganos reproductivos: testículos, epidídimos y conducto deferente, se evaluaron la concentración, movilidad y morfología espermática e histología testicular. Se encontraron diferencias significativas (Prueba t- student p<0,05) en el peso corporal (T: 20,18±1,9 g vs C: 23,35±1,2 g); peso testicular (T: 59,71±5,40 mg vs C: 72,90±2,8 mg), cola del epidídimo (T: 9,83±1,54 mg vs C: 14,30±2,20mg, conducto deferente (T: 8,27±0,80 mg vs C: 10,61±0,76 mg respectivamente), concentración (T: 9,2±1,9 vs C: 14,4±3,3 x 106 espermatozoides/mL), Movilidad progresiva (T: 25,98±6,4% vs C: 42,96±5,2%). En la morfología espermática no se observó diferencias significativas (Prueba t- student p<0,05), sin embargo en anomalías de la cola y espermatozoides inmaduros se observó un aumento significativo (T vs. C: 36,24±7,8% vs 31.73±9,1%; 27,44±2,1% vs 18,51±8,6%; respectivamente) y a su vez se observó severos daños en los túbulos seminíferos. Concluimos que una dosis única de CP (220mg/kg pc) disminuye la calidad reproductiva de ratones macho. Palabras clave: Ciclofosfamida; ratón C57BL; toxicidad; fertilidad; análisis seminal.

Abstract Presentado: 08/02/2012 Aceptado: 20/09/2012 Publicado online: 10/11/2012

Cyclophosphamide (CP) is an alkylating agent commonly used as antineoplastic and immunosuppressive drug. The use of CP in the treatment of cancer is limited due to its severe toxicity. The aim of this study was to determine theeffectof a single dose of CP (220 mg/kg b.w.) intraperitoneally administered after 7 days,on sperm parameter and male germinal epithelium in mice. We used C57BL mature male mice divided into 2 groups (n= 10); Control Group (C): 0.9% and NaCl Treatment group (T): CP to 220 mg/kg cw in single dose. After 8 days all the mice were euthanized. The weight of the body and reproductive organs: testis, epididymis and vas deferens, were registered. Concentration, motility and sperm morphology and testicular histology were evaluated. Significant differences were found in body weight (student t-test p<0.05) (T: 20.18±1.9 g vs C: 23.35±1.2 g; testicular weight (T: 59.71±5.40 mg vs C: 72.90±2.8 mg), epididymis tail weight (T: 9.83 ± 1.54 vs C: 14.30 ± 2.20, vas deferens weight (T: 8.27±0.80 mg vs C: 10.61±0.76 mg respectively), concentration (T: 9.2±1.9 vs. C: 14.4±3.3 x 106 sperm / mL), progressive motility (T: 25.98±6,4% vs C: 42.96±5.2%). There wasn´t significant differences in sperm morphology (student t-test p<0.05), but there was a significant increase in abnormal tail and immature sperm (T vs. C: 36,24±7,8% vs 31.73±9,1%; 27,44±2,1% vs 18,51±8,6%; respectively) and also severe damage seminiferous tubules was observed. We conclude that single dose of CP (220mg/kg b.w.) decreased the reproductive quality of male mice. Keywords: Cyclophosphamide; C57BL mouse; toxicity; fertility; semen analysis.

Introducción Ciclofosfamida (CP) [N, N-bis (2-cloroetil) tetrahidro-2H-1, 3,2 oxaza - fosforin-2-amino 2-oxido] es un agente alquilante comúnmente utilizado como fármaco antineoplásico e inmunosupresor. La citotoxicidad de la CP es mediada por la alquilación del ADN en la posición N7 de guanina y la formación de cross-links del tipo ADN-ADN y ADN-proteína, así como quiebres en una de las hebras del ADN (Hemminki & Kallama 1986, Crook et al. 1986). La ciclofosfamida afecta células en división; por ejemplo, genera apoptosis celular en la línea espermática (Crook et al. 1986, Chowdhury 1987, Brinkworth & Nieschlag 2000) e interfiere con las actividades mitóticas y meióticas de la hilera germinal. Su mecanismo de acción consiste en alquilar el ADN Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (August 2012)

alterando la estructura de los ácidos nucleicos, por lo tanto la división celular no se realiza adecuadamente (Elangovan et al. 2006). En el testículo, CP interrumpe la meiosis antes de la etapa de paquiteno, produciendo daño genotóxico (Barton et al. 2003). Cuando los alquilantes se utilizan en bajas dosis, la recuperación de la espermatogénesis podría ocurrir dentro de los 3 años post-tratamiento; sin embargo, a altas dosis la infertilidad podría prolongarse o incluso ser permanente. Pacientes varones con cáncer tratados con CP presentan una mayor incidencia de oligozoospermia y azoospermia (Charak et al. 1990, Kenney et al. 2001), además se ha demostrado perturbaciones en la secreción de gonadotropinas, daño testicular y bajos niveles de testosterona en la sangre (Hoorweg-Nijman et al. 1992).

193

Acosta et al.

La inyección única de CP durante la formación de espermatocitos de ratón resulta en la aparición de translocaciones heredables (Sotomayor & Cumming 1975) e incrementa la incidencia de micronúcleos (Tates 1992, Lahdetie 1983, 1988). El estudio morfométrico en las diferentes fases del ciclo espermatogénico indica que la toxicidad en el testículo puede ser detectada a partir de los 7 días después de una administración única de CP (100 mg/kg pc) en ratas (Matsui et al. 1995). Estudios en ratas y ratones han confirmado que CP en dosis única semanal durante 5 semanas disminuye el peso testicular, la concentración espermática y produce oligozoospermia transitoria (Elangovan et al. 2006). El estudio de los efectos de CP es muy importante debido a su amplio uso en quimioterapias y a sus efectos secundarios no deseados asociados con periodos variables de infertilidad (Trasler et al. 1988). El objetivo del presente estudio fue determinar el efecto después de 7 días de sólo una dosis de CP (220mg/kg pc) administrada intraperitonealmente sobre la calidad espermática y el epitelio germinal masculino en ratones. Materiales y métodos Animales.- Se emplearon ratones (Mus musculus) de la cepa C57BL, machos (N= 20) de 8 a 10 semanas de edad con peso promedio de 21,7±1,9 g, provenientes del Bioterio del Laboratorio de Reproducción y Biología del Desarrollo, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Los animales fueron mantenidos bajo condiciones estándar de bioterio (24 – 27 ºC de temperatura, fotoperíodo de 14 h luz: 10 h oscuridad) y alimentados con dieta balanceada para animales (Purina – Perú) y agua ad libitum. Diseño experimental.- Los ratones fueron divididos en dos grupos: el grupo Tratamiento (T) (n= 10), recibió intraperitonealmente (ip) una dosis de Ciclofosfamida (NEOPHOS - Lima) de 220 mg/kg [dosis equivalente a la terapéutica en humanos (750 mg/kg)] (Elangovan et al. 2006) y el grupo Control (C) (n= 10), que recibió ip una dosis de solución salina 0,9%. Al octavo día después del tratamiento se registró el peso corporal y los animales fueron eutanizados por dislocación cervical. Se pesaron: testículos, epidídimos y conductos deferentes. Se obtuvieron espermatozoides de la cola del epidídimo para registrar la movilidad, concentración y morfología espermática. Los testículos fueron separados para histología. Obtención de epidídimos y espermatozoides.- Cada uno de los epidídimos obtenidos fueron lavados con tampón fosfato salino (PBS pH 7,4) a 37°C, se realizaron varios cortes en la cola del epidídimo y luego los espermatozoides se liberaron, permaneciendo durante 10 minutos en 0,5 ml de cultivo Flushing (MediCult®, Copenhagen, Dinamarca), el contenido espermático se recuperó en su totalidad en tubos de polipropileno de 1,5 mL (Axygen Scientific). Evaluación de la movilidad espermática.- Una muestra espermática fue colocada sobre una lámina portaobjetos que se encontraba a 37 °C y observada a 400X en un microscopio óptico de contraste de fases (Carl Zeitz Jena, San Francisco, U.S.A). Este procedimiento fue repetido 2 veces, los resultados presentados son el promedio de ambas evaluaciones, siendo evaluados al menos 100 espermatozoides. Se consideró que un espermatozoide presentaba Movilidad Progresiva (MP), cuando presentaba desplazamiento, Movilidad No Progresiva (MNP) a

194

aquellos que no se desplazaban y sólo tenían un movimiento in situ e Inmóviles (I) los que no presentaban ningún tipo de movimiento (WHO 2010). Medición de concentración espermática.- La concentración espermática se midió usando una dilución 1:20, 10 µL de la muestra se diluyó con 190 µL de solución fijadora (WHO 2010), posteriormente se colocó 10 µL del diluido en una cámara de Neubauer, y se contaron los espermatozoides dentro de los campos definidos en la cámara (5 cuadrantes), mediante el uso de un microscopio óptico de campo claro a 400X; la cantidad de espermatozoides observados se multiplicó por el factor correspondiente (106). La concentración de espermatozoides fue expresada en millones/µL. Evaluación de la morfología espermática.- Los espermatozoides fueron expandidos mediante un frotis sobre láminas portaobjetos se dejó secar a temperatura ambiente, se fijaron con paraformaldehído por 20 minutos y se colorearon con Eosina-Y al 5%. Por individuo fueron visualizados y analizados 250 espermatozoides bajo un microscopio óptico de campo claro con objetivo de inmersión (100X). Se consideró como anormal, aquel espermatozoide que presentaba alteraciones morfológicas en cabeza, pieza intemedia, cola o en presencia de más de una alteración. Espermatozoides con gota citoplasmática fueron considerados inmaduros. Histología.- Para el estudio histológico, ambos testículos fueron trozados y fijados en Bouin alcohólico por 16 horas, posteriormente fueron lavados y deshidratados en una batería de alcoholes e incluidos en Paraplast®. Se realizaron cortes seriados de 6 µm, los cuales fueron coloreados con Hematoxilina – Eosina-Y. La observación se realizó mediante un microscopio de campo claro (Carl Zeiss Jena). Las fotomicrografías se tomaron con una cámara digital. Análisis estadístico.- Los resultados fueron evaluados usando el paquete estadístico SPSS 17,0 para Windows. Se realizó el test de Shapiro Wilk y Leneve para comprobar normalidad y homocedasticidad de los datos. Las diferencias entre los grupos se analizaron mediante la prueba t-Student. Los resultados son expresados como media ± EE (error estándar), n= 10. Un valor de p<0,05 fue considerado estadísticamente significativo. Resultados Peso corporal y órganos reproductivos.- Se encontró diferencias significativas entre el peso corporal y los órganos reproductivos evaluados (testículo, epidídimo y conducto deferente). Los resultados se resumen en la Tabla 1. Movilidad y concentración espermática.- La concentración espermática disminuyó significativamente en el grupo T (p<0,05) (Tabla 2). En la movilidad se observa una diferencia significativa (p<0,05) en los espermatozoides con movilidad progresiva (MP) e inmoviles (I) del grupo T con respecto al control (25,98±6,4 vs 42,96±5,2 y 50,87±6,3 vs 36,05±4,9, respectivamente).No se observó diferencias significativas (p<0,05) en los espermatozoides con movilidad no progresiva (MNP) (T: 26,68±1,8 vs C: 25,38±4,3) (Fig. 1). Morfología.- Las evaluaciones morfológicas no mostraron diferencias significativas (prueba t-Student, corrección arco seno, p>0,05) en el porcentaje de espermatozoides normales entre el grupo T y el grupo C (Tabla 2). Al evaluar la distribución de Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (Agosto 2012)

Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal Tabla 1. Efecto de la CP sobre el peso corporal, peso de testículo, epidídimo y conducto deferente entre el grupo Control (C) y Tratamiento (T). pc: peso corporal. Control (Na Cl 0,9%)

Ciclofosfamida (220 mg/kg pc)

Ratones examinados Peso corporal inicial (g)

21,40±0,7

21,90±1,0

Peso corporal final (g)

23,35±1,2

20,18±1,9*

Peso del testículo (mg)

72,90±2,8

59,71± 5.40*

Peso cabeza + cuerpo del epidídimo (mg)

19,25±0.9

16,96±0.7*

Peso de la cola del epidídimo (mg)

14,30±2,20

9,83±1,54*

Peso del conducto deferente (mg)

10,61±0,76

8,27±0,80*

Los valores son expresados como media ± SD. *P<0.05 en comparación con el grupo control.

Tabla 2. Efecto de la CP a una sola dosis sobre la concentración y Morfología espermática. pc: peso corporal Control (Na Cl 0,9%)

Ciclofosfamida (220 mg/kg pc)

N° de ratones examinados

Concentración espermática (x 106 /mL)

14,40±3,3

9,2±1,9*

Morfología Normal (%)

39,72±1,3

38,12±4,5

Morfología Anormal (%)

60,28±1,3

61,88±4,5

Los valores son expresados como media ± SD. *P<0.05 en comparación con el grupo control.

anormalidades (cantidad neta de ocurrencias por cada anormalidad observada) se observó un aumento significativo (p<0,05), dentro de la fracción anormal, de espermatozoides inmaduros (gota citoplasmática) (T: 27,44±2,1 vs C: 18,51±8,6) y anormalidades de la cola (T: 36,24±7,8 vs 31.73±9,1). No se observó diferencias significativas (p<0,05) en los espermatozoides con anormalidades de la cabeza (T: 23,48±6,2 vs C: 23,91±5,9) y anormalidades de la pieza intermedia (T: 46,19±6,8 vs C: 50,59±6,5) (Fig. 2) Análisis Histológico.- Se observó una severa alteración morfológica producida en los túbulos seminíferos de ratones tratados con ciclofosfamida 220 mg/kg por peso corporal, entre estas alteraciones se puede mencionar una reducción en el diámetro del túbulo seminífero (Fig. 3A), pérdida parcial del tejido intersticial y en el número de células espermatogoniales (Fig. 3C) con respecto a los controles (Figs. 3B, 3D). Discusión El presente estudio evaluó si una sola dosis de CP (220 mg/ kg pc) produce algún efecto negativo sobre la fisiología repro60

* (%)

(%)

30 20

0 Cabeza

0 MP

MNP

Movilidad espermática Control NaCl 0,9%

Ciclofosfamida 220 mg/kg pc

Figura 1. Efecto de la CP a una sola dosis sobre la movilidad espermática. MP: Movilidad progresiva; MNP: Movilidad no progresiva; I: Inmovilidad. pc: peso corporal. Los valores son expresados como media ± SD. *P<0,05 en comparación con el grupo control. Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (August 2012)

Pieza intermedia

Cola

Gota citoplasmática

Anormalidad morfológica Control NaCl 0,9%

Ciclofosfamida 220 mg/kg pc

Figura 2. Efecto de la CP a una sola dosis sobre los diferentes tipos de anormalidades morfológicas del espermatozoide. pc: peso corporal. Los valores son expresados como media ± SD. *P<0.05 en comparación con el grupo control.

195

Acosta et al.

Figura 3. Túbulos seminíferos de ratón BalbC57 tratados con CP (220mg/kg pc) a una sola dosis: A (100X) y C (630X); Controles: B (100X) y D (630X). Note la disminución del tamaño de los túbulos (flecha).

ductiva, espermiación y permanencia del espermatozoide en el epidídimo. Trasler et al. (1986) y Brinkwort y Nieschlag (2000) utilizaron dosis de CP (5,1 mg/kg pc) por 9 y 11 semanas respectivamente y Da et al. (2002) proporcionó 5,0 mg/kg pc por 28 días, sin observar modificaciones significativas respecto a los pesos corporales y los pesos de órganos reproductivos como testículos y epidídimos; sin embargo, Elangovan et al. (2006) inyectó una dosis más alta de CP (200 mg/kg pc) y observó después de 7 días una disminución del peso corporal y pesos de los testículos y epidídimos, concordando con los resultados reportados en este trabajo inyectando una sola dosis de CP (220 mg/kg pc) y evaluado al octavo día (Tabla 1, p<0,05). La disminución de los pesos corporales con una dosis alta (CP≥ 200 mg/kg) nos sugiere existiría un efecto sistémico en el individuo y que dosis menores durante tiempos prolongados (Trasler et al. 1986, Brinkwort & Nieschlag 2000) serían más adecuadas en los tratamientos antineoplásicos con CP. Los testículos, epidídimos y próstata son órganos dependientes de andrógenos (Trentacose et al. 2001). Cuando administramos una dosis única de CP (220 mg/kg pc) observamos una disminución significativa en los pesos de los testículos y epidídimos

196

por lo que concluimos que una inyección de CP a alta dosis estaría ejerciendo actividad antiandrogénica a nivel gonadal o a nivel del eje hipotálamo-hipófisis, resultados observados también con dosis menores continuas (Poblador et al. 1990, Elangovan 2006, Resvanfar et al. 2008). El peso de los testículos depende de la masa de las células madres espermatogénicas (Katoh et al. 2002), por lo que CP (220 mg/kg pc) estaría ejerciendo daño sobre las mismas (Fig. 3). La espermatogénesis es un proceso altamente sincronizado y dinámico que se lleva a cabo en los túbulos seminíferos, en los ratones este ciclo tiene una duración de 35 días (Oakberg 1956). El tiempo de evaluación post CP en este estudio (7 días) indica su acción sobre la espermiación y el transporte en el epidídimo (Piña-Guzmán et al. 2004). La inyección única de CP ejerce efectos anti reproductivos, disminuyendo los valores de movilidad y concentración espermática. La disminución de la MP y el aumento de los espermatozoides inmóviles observados (Fig. 1) nos permite sugerir que CP podría estar impidiendo la secreción de factores proteicos en el epidídimo cuya función es completar la maduración de los espermatozoides (Bedford 1979). Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (Agosto 2012)

Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal

No se observó aumento en la cantidad neta de espermatozoides anormales (Tabla 2, p<0,05) en consecuencia del breve periodo de evaluación de los espermatozoides post- inyección de CP (7 días), de esta manera se explica porqué la administración de CP con dosis de 6 mg/kg pc por 28 días (Resvanfar et al. 2008) y 50 mg/kg pc por 35 dias (Arencibia et al. 2009, Valiente et al. 2010) si incrementan el porcentaje de espermatozoides con formas anormales. Sin embargo, observamos mayor cantidad de espermatozoides con presencia de gota citoplasmatica, indicio de inmadurez del espermatozoide (Fig. 2), fenómeno observado en fuerte concordancia con el tiempo de evaluación que abarca la etapa de espermiación. El estres oxidativo inducido por CP se traduce en el aumento de celulasapoptoticas (Elangovan et al. 2006), este factor y el daño al ADN durante el transito en el epidídimo pueden ser los responsables del incremento en el porcentaje de espermatozoides inmaduros. La concentración espermática presenta una relación directa con la disminución del peso testicular (Katoch et al. 2002) y la apoptosis de las espermatogonias por acción de la CP disminuye el número de espermatozoides (Brinkwort & Nieschlag 2000) siendo esto confirmado en nuestro análisis histológico (Fig. 3C). En nuestro estudio observamos una disminución significativa en la concentración espermática (Tabla 2, p<0,05), concordando con los resultados de Valiente et al. (2010) y Elangovan et al. (2006) quienes suministraron CP 50 mg/kg pc por 35 días y CP 200 mg/ kg pc una vez por semana durante 5 semanas, respectivamente. Al realizar la histología de los testículos se observó una reducciónen el diámetro de los túbulos seminíferos y en el númerode estratos de células germinales de los ratones tratados con CP, siendo estos resultados similares a los obtenidos por Elangovanet al. (2006), quienes demuestran que una dosis de CP a 200 mg/kg pc en ratones una vez por semana durante cinco semanas presenta el mismo daño teniendo efectos sobre la espermatogénesis y la fertilidad. Estas observaciones se deberían a los bajos niveles de gonadotropinas y testosterona en el plasma sanguíneo después de la inyección de CP (Means 1975, Chowdhury 1979, Elangovan et al. 2006) concordando con el efecto antiandrogénico que postulamos anteriormente para CP. Basados en los resultados del presente estudio concluimos que una dosis única de CP (220 mg/kg pc) altera la espermiación y permanencia en el epidídimo disminuyendo la concentración y movilidad espermática y a su vez daña el epitelio seminífero a través de la disminución del diámetro de los túbulos seminíferos y el número de estratos de células germinales de los ratones tratados con CP. Hay que destacar que este es el primer estudio que indica que una sola dosis de CP en alta concentración causa daño a nivel de la calidad reproductiva y en consecuencia sobre la fertilidad en ratones. Literatura citada Arencibia D.F., L.A. Rosario & D. Curveco. 2009. Frecuencia espontánea e inducida de anomalías en la morfología de la cabeza del espermatozoide en ratones NMRI. Retel 20(1):2-14. Barton T.S., A.J. Wyrobek, F.S. Hill, et al. 2003. Numerical Chromosomal Abnormalities in Rat Epididymal Spermatozoa Following Chronic Cyclophosphamide Exposure.Biol. Reprod. 69(4): 1150-7 Bedford J.M. 1979. Evolution of the sperm maturation and sperm storage functions of the epididymis. Baltimore: Urban and Schwarzenberg. pp. 7–21.

Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (August 2012)

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Rev. peru. biol. 19(2): 193 - 198 (Agosto 2012)

Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (Agosto 2012) © Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Chemical composition of Yuca de monte, Apodanthera biflora ISSN 1561-0837

Chemical composition of Apodanthera biflora, a Cucurbit of the dry forest in northwestern Peru Composición química de Apodanthera biflora, una cucurbitácea del bosque seco del noroeste peruano Daniel Clark1*, Maribel Tupa2, Andrea Bazán2, Lily Chang3, Wilfredo L. Gonzáles2 1 Unidad de Genómica, Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia. 2 Laboratorio de Ecología Evolutiva, Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia. 3 Departamento de Ciencias Exactas, Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia. *Autor para correspondencia. Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia. Avenida Honorio Delgado 430, San Martín de Porres, (Apartado Postal 4314, Lima 100), Perú. Email Daniel Clark: daniel.clark@upch.pe Email Maribel Tupa: trdu7@yahoo.es Email Andrea Bazán: maryandrea17@hotmail.com Email Lily Chang: lily.chang@upch.pe Email Wilfredo Gonzáles: wilfredo.gonzales@upch.pe

Presentado: 17/02/2012 Aceptado: 11/08/2012 Publicado online: 10/11/2012

Abstract The dry forest of northwestern Peru is the habitat of numerous native species that have received little attention beyond taxonomic purposes. Here we report the chemical composition of the roots and seeds of a set of accessions of Apondanthera biflora, a wild Cucurbit with potentialities as a food resource. The roots show features that are comparable to those from cassava roots and potato tubers: a high content of carbohydrates on a dry matter basis (77.5 – 84.9%), with starch representing around 20% of the total dry matter. The seeds’ fat content on a dry matter basis (22.22 – 39.37%) falls within the percentages found in oily seeds such as safflower, whereas the protein content (21.37 – 29.06%) is similar to that of flax and sunflower. The fatty acid profile of the seed’s oil shows a predominance of polyunsaturated acids, in particular linoleic acid (43.81%), making it comparable to that of cotton oil. Our results confirm the nutritional value of Apodanthera biflora and set the ground for its use in domestication and food security programs. Keywords: Yuca de monte; food security; dry forest; starch; oily seed; comestible root.

Resumen El bosque seco del noroeste del Perú es hábitat de numerosas especies nativas que, fuera de su taxonomía, han sido poco estudiadas. En este trabajo se reporta la composición química de las raíces y semillas de un grupo de accesiones de Apodanthera biflora, una cucurbitácea silvestre con potencial nutricional. Las raíces muestran una composición comparable a la de la yuca y la papa: un alto contenido de carbohidratos en base al peso seco (77,5 - 84,9%), entre los cuales destaca el almidón con alrededor de 20% del peso seco. El contenido de grasas de la semilla en base al peso seco (22,22 - 39,37%) está dentro del rango descrito en semillas oleaginosas como las de cártamo, mientras que el contenido de proteínas (21,37 - 29,06%) es similar al hallado en semillas de lino y girasol. En el perfil de ácidos grasos del aceite de la semilla se observa un predominio de los ácidos grasos poliinsaturados, en particular del ácido linoleico (43,81%), que lo hace comparable al del aceite de algodón. Los resultados confirman el valor nutricional de Apodanthera biflora y sienta las bases para su domesticación y aprovechamiento en programas de seguridad alimentaria. Palabras clave: Yuca de monte; seguridad alimentaria; bosque seco; almidón; semilla oleaginosa; raíz comestible.

Introduction Neotropical seasonal dry forests are ecosystems characterized by precipitations of less than 1600 mm/year, with at least 5 – 6 months of less than 100 mm rainfall (Pennington et al. 2000). In southwestern Ecuador and northwestern Peru, an area with such characteristics spans 86859 km2 of the coastal belt and shows a high degree of endemism (Aguirre et al. 2006). While taxonomic classification and geographic distribution of plant species within this area have been addressed by several investigators over the years (Svenson 1946; Ferreyra 1983; Aguirre et al. 2006), their phenology, reproductive strategies, genetic diversity, and chemical potentialities for application as food resources or in industrial processes have received little attention, in spite of the uses given to many of those species by the local population (Bussmann & Sharon 2006; Bussmann & Sharon 2009; Wilfredo Gonzáles, unpublished observations). Apodanthera biflora Cogn. (locally known as “yuca de monte”) is a perennial herbaceous vine belonging to the Cucurbitaceae family that is native to the Peruvian dry forest (Macbride 1937; Brack 1999; Jørgensen & León 1999; Mostacero et al. 2002). The aerial parts of the plant (vegetative and reproductive) grow from December through March, during the raining season. Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (August 2012)

Upon arrival of the dry season, they dry out leaving a tuberous root with latent buds buried in the soil, from which new aerial parts will grow in the following raining season (Wilfredo Gonzáles, unpublished observations). Like other wild species of the Cucurbitaceae family such as Cucurbita foestidissima (DeVeaux & Shultz 1985), Cucumeropsis mannii, Cucurbita maxima, Cucurbita moschata, Lagenaria siceraria, Cucumis sativus (Achu et al. 2005), or Melothria pendula (Arazate–Fernández & Grenón–Cascales 2002), A. biflora has some features that make it a potential resource for food security and/or food industry. Its roots accumulate starch, are comestible and often used by the local population to feed livestock. Occasionally, though, they are also consumed by people who incorporate them as part of their meals. In addition, its fruit, a modified berry or pepo, contains approximately 20 seeds with significant amounts of extractable oil (Wilfredo Gonzáles, unpublished observations). Nevertheless, no studies addressing the chemical composition of the roots and seeds of A. biflora have been carried out to date. An effort to make a full appraisal of the potentialities of A. biflora is being carried out in our laboratory, which includes studies on the phenology, reproductive biology, genetic diversity,

199

Clark et al. Table 1. Collection sites of the specimens included in this study. Location

Department

Coordenate S

Coordenate W

Altitude

Root analysis

Tumbes

3° 32' 57.0012"

Tumbes

3 4

80° 18' 27"

3° 38' 21.9984"

80° 24' 14.0004"

Piura

5° 06' 12.999"

80° 34' 13.0008"

119

Piura

5° 08' 41.9994"

80° 32' 48.0006"

176

Piura

5° 12' 47.9988"

80° 23' 40.9992"

188

Piura

5° 13' 21"

80° 35' 57.9984"

154

Piura

5° 22' 58.9974"

80° 16' 50.9988"

243

Piura

5° 32' 39.0006"

80° 28' 18.0006"

246

x x

Piura

5° 34' 51.999"

80° 14' 34.0008"

238

Piura

5° 44' 28.9998

80° 18' 38.9988"

199

Piura

5° 46' 22.998"

80° 12' 15.9978"

209

Lambayeque

6° 17' 17.9982"

79° 52' 58.9974"

Lambayeque

6° 22' 55.9986"

80° 1' 5.9982"

115

Lambayeque

6° 15' 35.9994"

80° 4' 19.9986"

139

Lambayeque

5° 47' 21.9978"

79° 59' 39.9984"

166

Material and methods Samples.– Plant material was collected from 15 locations in the departments of Tumbes, Piura, and Lambayeque, in northwestern Peru (Table 1). The locations were at least 5 km away from each other. Approximately 10 kg/location of tuberous roots from wild adult plants were collected in Tumbes (locations 1 and 2), Piura (locations 4 – 11), and Lambayeque (locations 12 – 14) between May and June 2009, at the end of the wet season, when the local population harvest them. Seeds were obtained from fruits of wild adult plants in Tumbes (location 2), Piura (locations 3 – 9), and Lambayeque (location 15) in March 2009, when the fruits were mature. Both roots and seeds were stored in paper bags at room temperature until use. Processing of root samples.– For each location, 2 kg of undamaged roots were washed thoroughly with running water and their cortex removed so as to leave the inner edible parts. The latter were washed with distilled water, chopped into small pieces, and ground in a food processor. The homogeneous paste was divided into portions of approximately 40 g that were accurately weighed and stored at -20 °C until analysis. Processing of seed samples.– Clean seeds were first weighed and then desiccated in an oven at 103 °C for 17 h. After weighing the desiccated seeds, the dry matter content was calculated and the seeds ground in a mortar to determine the fat and protein content. Determination of chemical composition of roots.– Dry matter content: The dry matter content of the root paste was determined according to the AOAC Method 22.018 (AOAC

200

x x

and chemical composition of roots and seeds, taking advantage of a set of accessions from northwestern Peru. In the present article we show the relevant results on the chemical and nutritional value of A. biflora roots and seeds, emphasizing on the variability observed. The results are discussed with regard to the values reported for domesticated species of known nutritional and commercial importance.

Seed analysis

1980). Determinations were made in 6 replicates of 5 g each, 3 of which were utilized later to quantify the lipid content and the 3 remaining to determine the ash content. Results were expressed as percentage (w/w) of the sample’s fresh weight. Ash content: The ash content was determined in triplicate using dehydrated samples (see previous section) according to AOAC Method 7.009 (AOAC 1980). Between 2 – 5 g of dehydrated material were used per replicate and the results expressed as percentage (w/w) of the sample’s dry weight. Crude protein content: The crude protein content was measured in triplicate according to AOAC Method 47.021 (AOAC 1980), with 2 g of root paste per replicate. A standard conversion factor (6.25) was used to express the protein content as a percentage (w/w) of the sample’s dry weight. Lipid content: The amount of lipids contained in the roots was determined in triplicate with previously dehydrated samples (see section 2.4.1.) according to AOAC Method 155 7.056 (AOAC 1980). Results were expressed as percentage (w/w) of the sample’s dry weight. Crude fiber content: The crude fiber content was quantified in triplicate according to AOAC Method 7.061 (AOAC 1980). Two grams of defatted sample were used per replicate and the results were expressed as percentage (w/w) of the sample’s dry weight. Available carbohydrate content: The percentage of available carbohydrate in roots was estimated by subtracting from 100 the sum of water, ash, protein, lipid, and crude fiber. Ca and P contents: Samples from ashing were digested for 30 min with 6 mL of concentrated hydrochloric acid under heating. The digest volume was brought to 50 mL with double distilled water in a volumetric flask and used for Calcium and Phosphorus determinations in triplicate. Calcium was quantified in 3 replicates by the permanganate titration method described by James (1999), with slight modiRev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (Agosto 2012)

Chemical composition of Yuca de monte, Apodanthera biflora Table 2. Chemical composition (on a dry matter basis) of Apodanthera biflora roots from 13 locations in northwestern Peru* Dry mass %

Ash %

Fiber %

Fat %

Protein %

Calcium mg%

Phosphorous mg%

Departments Piura

26.2 ± 0.3

a**

4.9 ± 0.1

0.7 ± 0.1

3.1 ± 0.5

6.4 ± 0.3

95.6 ± 6.3

112.8 ± 8.1

Lambayeque 23.0 ± 0.6

5.6 ± 0.2

1.1 ± 0.1

7.8 ± 0.9

8.0 ± 0.7

107.2 ± 4.6

91.3 ± 4.4

23.7 ± 1.2

4.3 ± 0.3

1.8 ± 1.0

3.4 ± 0.5

7.9 ± 1.6 ab

67.7 ± 8.8

110.9 ± 4.0

19.8 ± 0.3

4.5 ± 0.1

2.9 ± 1.9

3.5 ± 0.1

abd

4.5 ± 1.1

49.3 ± 2.7

117.8 ± 5.7

Tumbes Locations 1 2

27.6 ± 0.3

4.1 ± 0.5

0.7 ± 0.1

3.3 ± 1.1

11.3 ± 0.2

86.0 ± 6.4

104.0 ± 0.4

27.0 ± 0.4

4.4 ± 0.1

0.4 ± 0.0

1.1 ± 1.1

8.8 ± 0.1 ab

115.1 ± 8.5

acd

80.8 ± 4.0

28.9 ± 0.4

4.1 ± 0.1

0.2 ± 0.2

2.0 ± 1.1

5.6 ± 0.1

132.7 ± 2.4

182.3 ± 3.7

27.0 ± 0.2

4.8 ± 0.1

0.4 ± 0.1

1.1 ± 1.0

5.5 ± 0.1

88.4 ± 4.9

69.0 ± 0.6

27.6 ± 0.4

4.8 ± 0.1

0.6 ± 0.0

0.1 ± 0.1

4.7 ± 0.2

24.5 ± 0.2

4.8 ± 0.1

0.9 ± 0.1

6.4 ± 0.6

dbe

37.3 ± 5.9

112.4 ± 7.4

6.4 ± 0.4 ab

98.0 ± 13.0

100.4 ± 2.9

25.0 ± 0.1

5.3 ± 0.2

abc

2.0 ± 0.2

3.4 ± 0.6

abd

6.9 ± 0.9 ab

110.0 ± 14.0

136.0 ± 40.0

27.0 ± 0.3

4.4 ± 0.1

0.6 ± 0.2

4.4 ± 0.5

abc

6.4 ± 0.3 ab

70.8 ± 3.4

119.0 ± 11.0

22.4 ± 0.2

6.2 ± 0.1

0.7 ± 0.1

5.6 ± 1.5

abc

6.7 ± 2.8 ab

113.2 ± 4.4

acd

102.0 ± 2.4

20.5 ± 0.5

5.4 ± 0.3

1.0 ± 0.2

8.3 ± 0.4

8.5 ± 2.5 ab

124.7 ± 2.5

acd

78.2 ± 8.4

23.0 ± 0.5

6.0 ± 0.4

0.9 ± 0.0

9.2 ± 1.9

7.5 ± 0.4 ab

97.8 ± 1.7

acd

100.9 ± 3.2

25.6 ± 0.2

5.4 ± 0.1

1.3 ± 0.4

5.9 ± 1.5

abc

7.8 ± 0.2 ab

99.2 ± 4.2

acd

94.9 ± 3.2

*Values represent the average of 3 replicates ± the standard deviation, except for Dry mass, whose average was calculated from 6 replicates. **Different letters indicate significant differences (P<0.05) among values in a nested ANOVA.

fications (AOAC Method 7.096, 1980). Briefly, the diluted ash digest is brought to pH 4.5 and an excess of ammonium oxalate is added to precipitate calcium as calcium oxalate. After several washing rounds with 2% ammonium hydroxide, oxalic acid is liberated from the precipitate by adding sulfuric acid and titration of the acid is carried out afterwards with 0.01 M potassium permanganate at 70 °C to a persistent pink color. Results were expressed as milligrams of calcium per 100 g of dried sample. Phosphorus was determined in 3 replicates with a HI 83225 photometer (Hanna Instruments) and phosphorus reagents HI 93706A–0, HI 93706B–0, and HI 93706–01 (HANNA Instruments) according to the manufacturer’s instructions. The kit is based on the amino acid method, adapted from Standard Method for the Examination of Water and Wastewater (1999). The reaction between phosphorus and the reagents gives a blue color in the sample. Results were expressed as milligrams of phosphorus per 100 g of dried sample. Determination of protein, lipid content, and fatty acid composition of seeds.– Total protein and fat content in seeds were quantified in triplicate according to AOAC Methods 47.021 and 7.056, respectively (AOAC 1980) and expressed as percentage of dry matter. The fatty acid composition of the oil obtained was determined by gas chromatography in a HP 6890 apparatus (Agilent Technologies, Palo Alto, CA). Briefly, a capillary column Omegawax 100 (15 m, 0.10 mm i.d., 0.10 µm film thickness) was used for the separation of fatty acid methyl esters. The initial temperature was 140 °C for 5 min, raised to 280 °C at a rate of 40 °C/min, and kept at 280 °C for 2 min. The split ratio was 1:200 and the carrier gas hydrogen kept at a constant flow rate of 50 cm/s. The injector temperature was 250 °C and the detector temperature 280 °C. One µL of sample was injected and the running time was 60 min. Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (August 2012)

Statistical analysis.– To assess whether the chemical composition of the tuberous root is affected by the site of collection, a nested analysis of variance (ANOVA) was performed considering as factors the department (Lambayeque, Piura or Tumbes) and the location (nested in the department). Descriptive statistics were used to address the seed’s chemical features of interest such as the fat and protein content, and the fatty acid composition of the oil obtained. The mean, range (minimum and maximum), and coefficient of variation (standard deviation/mean) are reported for each seed trait. Results and discussion Chemical composition of the root.– The results of the proximate analysis carried out with roots from 13 locations in northwestern Peru are given in Table 2. The content of calcium and phosphorus was also included. With the exception of the fiber content, all the parameters show some degree of variation at the department level (Table 3). It is worth noting the high percentage of fat and calcium content found in roots from Lambayeque as compared with those from Tumbes and Piura. The percentage of fat in Lambayeque is 2.3 – 2.5 fold higher than those in Tumbes and Piura, whereas the amount of calcium shows a 1.4 fold increase with respect to Tumbes (Table 2). Differences were also evident within departments at the location level, with fiber content as the sole exception again (Table 3). The reason for this apparent uniformity in the fiber content among accessions is unclear at present and a search in the scientific literature did not reveal a similar trend in other comestible storage roots such as cassava (Charles et al. 2005). Notable variations were observed among all the populations in the fat percentages (from 0.1 to 9.2%), as well as in the amounts of calcium (from 37.3 to 132.7%) and phosphorus (from 69 to 182.3%). All these variations were concentrated in Piura, with

201

Clark et al. Table 3. Nested analysis of variance (ANOVA) of the chemical variables taking as factors the department (Tumbes, Piura or Lambayeque) and the locations (nested in the departments)a

Dry mass (%) Ash (%) Fiber (%)

Oil (%)

Protein (%) Carbohidrates (%)

Department

117.33***

21.66***

3.02NS

27.18***

3.90*

Location (Department)

66.71***

6.42***

1.54NS

3.43*

3.72*

Calcium mg%

Phosphorous mg%

31.87***

20.77***

3.51*

3.98*

16.05***

6.13***

F values are reported ***P < 0.0001, **P < 0.001, *P < 0.05, NS P > 0.05; Degrees of freedom: Error = 26; Total = 36

the exception of the fat percentage. Still, its variation in Piura was considerable (from 0.1% to 6.4%, Table 2). While part of this variability might be explained by phenotypic plasticity under different environmental conditions (precipitation, temperature, soil composition), genetic differences cannot be ruled out as an ISSR–based estimation of the genetic diversity in the sampled area resulted in a significant degree of population structure (unpublished results). The lower variability found in Tumbes and Lambayeque might have been determined by the smaller number of locations sampled. Interestingly, the carbohydrate content of A. biflora roots is high (77.5 – 84.9%) and comparable to those reported for cassava roots (94%; USDA, National Nutrient Database for Standard Reference) or potato tubers (86.94%; Jiménez 2005). This attribute is considered an important nutritional feature of comestible storage roots/tubers, and our results confirm the nutritional value of the A. biflora roots as a source of carbohydrates. Preliminary results with a few accessions indicated that starch represents approximately 20% of the dry matter, a percentage that is lower to that obtained with cassava (around 30%; Luna et al. 2006), but higher than the percentage reported for potato (13 – 15%; Lisinska & Leszczynski 1989). We are currently confirming these results by assessing further accessions, as well as characterizing the starch by physicochemical methods. A somewhat unexpected finding was that, although low (3.1 –7.8%), the fat content is 4 – 11 fold higher than of cassava (USDA, National Nutrient Database for Standard Reference) and 2 – 5 fold that of potato (Jiménez 2005). As for the rest of attributes, the dry weight (23 – 26.2%) and the protein content (6.4 – 8%) are comparable to those found in potato (26.8% and 7.46%, respectively; Jiménez 2005), but clearly different from those in cassava (40.3% and 3.4%; USDA, National Nutrient Database for Standard Reference); ashes content were comparable to those of cassava or potato (Charles et al. 2005; Jiménez 2005); fiber (0.7 − 1.8%) was lower than values reported for cassava and potato (4.5% and 2.6%, respectively; USDA, National Nutrient Database for Standard Reference; Jiménez 2005); phosphorous levels (91.3 − 112.8 mg%) were between those found in cassava (66.9 mg%; USDA, National Nutrient Database for Standard Reference) and potato (194 mg%; Jiménez 2005), while calcium levels (67.7 – 107.2 mg%) were higher than those of cassava and potato (39.7 mg% and 22.4 mg%, respectively; USDA, National Nutrient Database for Standard Reference; Jiménez 2005). Taken together, our results are consistent with the use of A. biflora root as a source of carbohydrates in the regular diet and its inclusion as part of food security programs, especially

202

in northwestern Peru. Further testing of the starch is currently under way to assessing its potential for industrial applications. Protein, lipid content, and fatty acid composition of seeds.– The protein and fat content of seeds from 9 locations sampled are shown in Table 4. The fat content in Piura was notably higher than that in Tumbes and Lambayeque, while the amount of protein tended to be higher in Tumbes with respect to the other 2 departments (data not shown). However, the fact that only 1 accession from Tumbes and Lambayeque was evaluated does not allow drawing definitive conclusions. The range of fat content in all accessions (22.22 – 39.37%) falls within the values reported for other oily seeds, in between peanut (36 – 56%) and cotton (15 – 22%), and very similar to safflower (25 – 40%). The protein percentage (21.37 – 29.06%) is somewhat lower Table 4. Fat and protein content (on a dry matter basis), and fatty acid composition of Apodanthera biflora seeds. Range

Mean (%)

Min.

Max.

SDa

CVb

Proteinc

23.99

21.37

29.06

2.58

0.11

Fatd

31.79

22.22

39.37

5.78

0.18

Fatty acids C14:0

0.08

0.00

0.14

0.05

0.63

C16:0

17.41

15.40

20.57

1.74

0.10

C16:1

0.10

0.00

0.18

0.07

0.65

SUM C16

17.52

15.56

20.57

1.70

0.10

C18:0

14.11

13.14

14.88

0.68

0.05

C18:1

22.29

18.00

25.19

1.96

0.09

C18:2

43.81

39.38

46.56

2.30

0.05

C18:3

0.00

SUM C18

80.21

78.23

83.51

1.88

0.02

C20:0

0.73

0.61

0.88

0.09

0.12

C20:1

0.00

C22:0

0.19

0.00

0.99

0.32

1.72

SUM C20

0.92

0.61

1.71

0.36

0.39

Others

1.22

0.00

2.16

0.87

0.72

Saturated

32.52

29.53

34.90

2.13

0.07

Mono unsaturated

22.40

18.00

25.36

2.01

0.09

Poli unsaturated

43.81

39.38

46.56

2.30

0.05

Standard deviation b Coefficient of variation c Sampled size = 7 d Sampled size = 9 a

Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (Agosto 2012)

Chemical composition of Yuca de monte, Apodanthera biflora

than that reported for soja (35 – 44%), and comparable to flax (20 – 24%) and sunflower (18 – 25%) (López Bellido 2002). The fatty acid composition as determined by gas chromatography is shown in Table 4. There was a slight predominance of polyunsaturated over saturated fatty acids, whereas the monounsaturated were clearly the less abundant. When examining the individual fatty acid content, the percentage of linoleic acid (43.81%) stands out, followed by oleic (22.29%), palmitic acid (17.41%), and stearic acid (14.11%). The percentage of other fatty acids was below 1%, and therefore considered not significant. The overall composition of the oil is comparable to that of cotton (http://www.scientificpsychic.com/fitness/fattyacids1. html), with a strong dominance of n–6 over n–3 fatty acids. As a matter of fact, no linolenic acid could be detected in the oil of any of the accessions analyzed. While the fat and fatty acid composition are compatible with the use of the A. biflora seed–derived oil for human consumption, the short life of the mature fruit in wild specimens makes difficult to build up sufficient starting material for an industrial approach. Concluding remarks.– Because of its chemical composition, the root of A. biflora emerges as a useful resource for food security in arid areas such as the dry forest of northwestern Peru; in addition, its starch content opens the possibility of industrial applications whose viability is currently being assessed. The seed–derived oil also shows interesting characteristics for human consumption as a food additive, although the short life of the mature fruit curtails its production at an industrial scale. Domestication efforts might prove useful to overcome this limitation. In that regard, our investigations have revealed a phenotypic and genetic diversity in the population studied that is promising for the future development of a domestication program. Acknowledgements We thank Aníbal Calderón, Jenny Rojas, David de Las Casas, Luis Espinoza, Adán Yarlequé, Lucinda Prado, Yolmer Gutiérrez, Adan Zeña, Alberto Valdera, José Cedillo, Dante Alemán, the Comunidad Campesina José Ignacio Távara Pasapera (Chulucanas, Morropón), the Empresa Comunal de Servicios Agropecuarios “Cucungara” S.R.L. (Catacaos, Piura), and the Asociación para la conservación de la Biodiversidad y Desarrollo Sustentable de los Bosque Secos del Morante (ACBIODESA, Catacaos, Piura) for their assistance in the field labors. We also thank the Laboratory of Quality Control at Alicorp S.A. for their valuable assistance in the analysis of fatty acids, the Peruvian Ministry of Agriculture for authorizing sample collection (Permit N° 0058–2009–AG–DGFFS–DGEFFS), and the herbarium of the Universidad Peruana Cayetano Heredia where the specimens collected are preserved. This work was supported by the Programa de Ciencia y Tecnología (FINCyT), Contrato N°002-FINCyT-PIBAP-2009.

Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (August 2012)

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203

Clark et al.

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Rev. peru. biol. 19(2): 199 - 203 (Agosto 2012)

Prediciendo la distribución Polylepis ISSNde 1561-0837

Prediciendo la distribución de Polylepis: bosques Andinos vulnerables y cada vez más importantes Predicting Polylepis distribution: vulnerable and increasingly important Andean woodlands Brian R. Zutta1,2, Phillip W. Rundel1, Sassan Saatchi2, Jorge D. Casana3, Paul Gauthier4, Aldo Soto5, Yessenia Velazco6, y Wolfgang Buermann7 1 Center for Embedded Networked Sensing, University of California Los Angeles, 3563 Boelter Hall, Los Angeles, CA 90095-1596, EEUU. Email Brian R. Zutta: bzutta@ucla.edu Email Phillip W. Rundel: rundel@lifesci.ucla.edu 2 Jet Propulsion Laboratory, California Institute of Technology, 4800 Oak Grove Drive, Pasadena, CA 91109, EEUU. saatchi@congo.jpl.nasa.gov 3 Parque Nacional Huascarán, Instituto Nacional de Recursos Naturales, Federico Salyrosas N° 555, Huaraz, Perú. 4 Research School of Biology. The Australian National University, Canberra, ACT 0200. Australia paul.gauthier@anu.edu.au 5 Centro de Datos para la Conservación, Universidad Nacional Agraria La Molina, Av. La Molina S/N, Apartado 12-056, Perú. aldo_soto@lamolina.edu.pe 6 Department of Biological Sciences, California State University Los Angeles, 5151 State University Drive, Los Angeles, CA 90032, EEUU. yvelazc@calstatela.edu 7 Center for Tropical Research, Institute of the Environment, University of California Los Angeles, La Kretz Hall, Suite 300, Box 951496, Los Angeles, CA 900951496, EEUU. buermann@ucla.edu

Presentado: 23/05/2012 Aceptado: 23/08/2012 Publicado online: 13/11/2012

Resumen Los bosques de Polylepis son recursos vitales para la conservación de la biodiversidad y funciones hidrológicas, la cual se verá alterada por el cambio climático a nivel mundial desafiando la sostenibilidad de las comunidades locales. Sin embargo, estos ecosistemas andinos de gran altitud son cada vez más vulnerables debido a la presión antropogénica como la fragmentación, deforestación y el incremento en el ganado. La importancia para predecir la distribución de bosques nativos ha aumentado para contrarrestar los efectos negativos del cambio climático a través de la conservación y la reforestación. El objetivo de este estudio fue desarrollar y analizar los modelos de distribución de dos especies, Polylepis sericea y P. besseri, que forman bosques extensos a lo largo de los Andes. Este estudio utilizó el programa Maxent, el clima y capas ambientales de una resolución de 1 km. El modelo de distribución previsto para P. sericea indica que la especie podría estar situada en una variedad de hábitats a lo largo de la Cordillera de los Andes, mientras que P. besseri se limitaba a las grandes alturas del sur de Perú y Bolivia. Para ambas especies, los metros de elevación y la temperatura son los factores más importantes para la distribución prevista. El perfeccionamiento del modelo de Polylepis y otras especies andinas utilizando datos de satélites cada vez más disponibles al público demuestran el potencial para ayudar a definir las áreas de diversidad y mejorar las estrategias de conservación en los Andes. Palabras claves: distribución, Maxent, MODIS, Polylepis, sensores remotos, QSCAT, WorldClim.

Abstract Polylepis woodlands are a vital resource for preserving biodiversity and hydrological functions, which will be altered by climate change and challenge the sustainability of local human communities. However, these highaltitude Andean ecosystems are becoming increasingly vulnerable due to anthropogenic pressure including fragmentation, deforestation and the increase in livestock. Predicting the distribution of native woodlands has become increasingly important to counteract the negative effects of climate change through reforestation and conservation. The objective of this study was to develop and analyze the distribution models of two species that form extensive woodlands along the Andes, namely Polylepis sericea and P. weberbaueri. This study utilized the program Maxent, climate and remotely sensed environmental layers at 1 km resolution. The predicted distribution model for P. sericea indicated that the species could be located in a variety of habitats along the Andean Cordillera, while P. weberbaueri was restricted to the high elevations of southern Peru and Bolivia. For both species, elevation and temperature metrics were the most significant factors for predicted distribution. Further model refinement of Polylepis and other Andean species using increasingly available satellite data demonstrate the potential to help define areas of diversity and improve conservation strategies for the Andes. Keywords: Maxent, MODIS, Polylepis, QSCAT, remote sensing, species distribution modeling, WorldClim.

Introducción Cada vez más vulnerables, los bosques de Polylepis (Rosaceae) son un ecosistema Andino importante para la protección de la biodiversidad y la mitigación de los efectos del cambio climático local. El género Polylepis incluye aproximadamente 27 especies (Mendoza & Cano 2011, Kessler & Schmidt-Lebuhn 2006) que forman bosques de hoja perenne con poblaciones muy fragmentadas a lo largo de las alturas de los Andes tropicales y subtropicales. Se estima que quedan menos del 10% de su extensión original en las regiones altas de Bolivia y Perú (Fjeldså & Kessler 1996) y catorce especies están listados como vulnerables (IUCN 2011). Sin embargo, estos bosques contienen una variedad de especies endémicas y en peligro de extinción (Servat et al. 2002) y cumplen funciones importantes hidrológicas en intercepción de neblina (Fig. 1; Fjeldså 2002). Todas las especies de Polylepis son arbustos o árboles, algunos hasta 10 m de altura y comparten características morfológicas, que incluyen troncos rojos y torcidos, corteza delgada y exfoliante, y pequeñas hojas imparipinnadas. Varias especies son Rev. peru. biol. 19(2): 205 - 212 (August 2012)

Figura 1. Mezcla de bosques de Polylepis en el Parque Nacional Huascarán, Cordillera Blanca del Perú, que soporta una variedad de epífitas y es importante para la intercepción de neblina. Foto por Autor.

205

Zutta et al. Tabla 1. Descripción de la distribución de especies de Polylepis, notas sobre la ecología y estado de conservación*. Especie

Distribución

Notas sobre ecología

P. australis

Central y nor-oeste de Argentina(e)

Alto bosque nublado, restringida a laderas y barrancos.

P. besseri

Sur Perú a Bolivia

De 3000-4100 m en algunas áreas a menudo se forman bosques puros.

P. canoi

Ayacucho, Cusco y Junín, Perú(e)

P. crista-galli

Sur de Bolivia a norte de Argentina(v)

P. flavipila

Andina occidental del centro del Perú(e)

P. hieronymi

Sur de Bolivia hasta el norte de Argentina(v)

P. incana

Ecuador hasta el sur de Perú(v)

P. incarum

Sur Peruano a Bolivia

De 3350-3400. Por debajo de 3000 a 3900 m, favorece laderas secas en las elevaciones más bajas. Pendientes áridas de 3600-4100 m. Especie pionera que se encuentra por debajo 3000-3400 m y laderas orientales. Laderas occidentales de Ecuador desde 3500-4100 m. Hasta 4200 m en Perú. Principalmente en 3800-4200 m en zonas con lluvias estacionales.

P. lanata

Sur Peruano a Bolivia

Pendientes envueltas en neblina de 2900-4100 m.

P. lanuginosa

Ecuador(e,v)

P. microphylla

Ecuador y aislado en Perú(v)

P. multijuga

Norte del Peru(e,v)

P. neglecta

Central y sur de Bolivia(e,v)

P. pacensis

Bolivia occidental(e)

Limitados a ambientes áridos de montaña. Aislado en el Volcán Chimborazo, Ecuador y trasplantes precolombinos en Perú. Bosques montañosos bajos. Encontrado en 2400-3500 m y tiende a crecer en arroyos o en lomas expuestas. Valles inter-andinos y cordilleras occidentales desde 3200-4100 m.

P. pauta

Ecuador y aislado en Perú y Bolivia(v)

P. pepei

Peru central hasta el noreste de Bolivia(v)

P. quadrijuga

Cordilleras orientales de Colombia(e)

P. racemosa

Perú a Bolivia, y aislado en Ecuador(v)

P. reticulata

Ecuador y aislado en el norte y centro del Perú(v)

P. rugulosa

Suroeste de Perú a extremo norte de Chile(v)

P. sericea**

Venezuela a Bolivia

P. subsericans

Centro y sur de Perú(e,v)

P. subtusalbida

Sur de Perú y Bolivia central(e)

P. tarapacana

Frontera de Argentina, Bolivia, Chile, y Perú(c)

P. tomentella

Bolivia a Argentina, y aislado en Perú central

P. triacontandra

Sur de Perú a Bolivia, aislado en centro de Perú

P. weberbaueri**

Ecuador hasta el sur de Perú(v)

Bosques de montaña hasta 4000 m, en zonas con neblina frecuentes. En la zona de transición de los bosques montañosos húmedos a pajonales de puna. Por encima de la línea de bosque continuo hasta el páramo. Límite superior de bosques montañosos húmedos y zonas de niebla frecuentes. Se encuentran en los bosques nublados altos y algunos valles interandinos. Entre 3000-4600 m por cañón y laderas orientados sudoeste. Bosques húmedos de montaña, de 2600 m hasta 4100 m en muchas zonas del Perú. Encontrado en 2900-5100 m, a menudo en las partes altas de cañones. En las regiones con una precipitación anual de 600 mm y una altura de 3000-4500 m. Se encuentran en alturas extremas de 4000-5200 m y paisajes áridos. Ocupan una variedad de hábitats de mucha altitud con precipitaciones de 450-800 mm. Altos límites de los bosques húmedos, a 4000 m en regiones con niebla frecuente. Los bosques húmedos montañosos, de 2500-4300 m.

* De acuerdo al 2011 Lista Roja de Especies Amenazadas. ** Especies modelado. (e) Endémico, (v) Vulnerable, (c) Casi amenazada

conocidas por particulares características ecológicas dentro de su distribución en los Andes (Tabla 1). Por ejemplo, P. pauta se puede encontrar en ceja de selva en Ecuador y grupos aislados en el sur Peruano (Cierjacks et al. 2008). Polylepis tarapacana es conocida por alcanzar altitudes hasta 5200 m en el Volcán Sajama en Bolivia, que puede ser la elevación más alta para las plantas leñosas en el mundo (Garcia-Nuñez et al. 2004). Polylepis sericea es la única especie que se encuentra en Venezuela y tiene la distribución más amplia del género, alcanzando hasta el norte de Bolivia (Azócar et al. 2007). La distribución natural de los bosques de Polylepis ha sido debatida durante mucho tiempo como consecuencia de la actual fragmentación potencialmente resultante de presión de miles de años de poblaciones humanas en los Andes (Kessler 2002). Durante los años, la hipótesis alternativas han sugerido que los bosques de Polylepis originalmente cubría la mayor parte de las montañas andinas (Ellenberg 1979) o habían rangos limitados

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por microclimas específicos (Simpson 1986). La reconstrucción de paleo bosques de Polylepis ha sido difícil, ya que el polen fósil es casi idéntico a la del género Acaena (Rosaceae) (Kessler 2002). Aunque el polen en elevaciones por encima de 4800 m es más probable que sea de Polylepis en lugar de Acaena que es principalmente restringido a bosques nublados (Hanselman et al. 2005), los paleo bosques son muchas veces identificados como Polylepis/Acaena (Hanselman et al. 2005; Gosling et al. 2008). Hoy en día, estos bosques enfrentan una presión de pastoreo de ganado (Teich et al. 2005), fuego (Cierjacks et al. 2008) y la expansión de carreteras (Purcell & Brelsford 2004), todos los cuales han reducido la extensión de hábitat y su integridad (Jameson & Ramsay 2007). Complicando las evaluaciones de conservación, se han presentado las similitudes morfológicas de muchas especies de Polylepis que han llevado a muchos estudios para agruparlos como un único tipo de bosque (Simpson 1986; Kessler & Schmidt-Lebuhn 2006). Los Modelos de distribución son una técnica que mejora continuamente para estimar el Rev. peru. biol. 19(2): 205 - 212 (Agosto 2012)

Prediciendo la distribución de Polylepis

potencial de una especie que ocurren en zonas que no han sido previamente estudiados (Guisan & Thuiller 2005; Hernandez et al. 2008). Las estrategias de conservación frecuentemente utilizan modelos para dirigir estudios sobre la ubicación de especies (Raxworthy et al. 2003; Bourg et al. 2005; Hernandez et al. 2008) e identificar áreas prioritarias para la conservación (Wilson et al. 2005; Hernandez et al. 2008). Estudios recientes utilizando modelos de distribución tocan estos temas para la conservación de los hábitats amenazados (Riordan & Rundel 2009) y ayudar a vincular la distribución genética y geográfica (Thomassen et al. 2011). En general, mucho de estos modelos solo requieren datos de localización y datos ambientales para realizar un análisis estadístico que establezca las relaciones especie-medio ambiente y construir un modelo espacial de ocurrencia. Cada vez más disponibles, imágenes de satélites y relativamente rápidos modelos de análisis de distribución pueden contribuir con una nueva perspectiva sobre la distribución de bosques de Polylepis y otras especies andinas con regímenes climáticos estrechos y distinguir las áreas de prioridad para su conservación. El objetivo de este estudio fue modelar la distribución potencial de la amplia gama Polylepis sericea y el vulnerable P. weberbaueri utilizando datos de clima y sensores remotos de alta resolución (1 km.). Este estudio también identificará el alcance geográfico de áreas protegidas que contienen estos bosques. Métodos Especies enfocadas y localización.- Las dos especies de Polylepis de este estudio tienen distintos rangos y ocupan diferentes hábitats en la Cordillera Andina. Polylepis sericea (Wedd.) tiene la más amplia distribución del género con una gama geográfica conocida desde Venezuela a Bolivia (Kessler 1995) muchas

veces formando bosques húmedos de montaña. Habita en una variedad de ecosistemas de altitud desde el páramo al norte del Ecuador hasta regiones húmedas y tibias de Bolivia, el cual tiene temporadas más definidas. Polylepis weberbaueri (Pilg.) aparece desde el centro hasta el suroeste de Ecuador, en el noreste de Perú y poblaciones aisladas más al sur de la Cordillera Blanca y la zona de Cuzco-Apurimac. También es considerada vulnerable debido a una reducción en el tamaño de la población de 20% en los últimos 10 años debido a fragmentación y la recolección de madera (IUCN 2011). En el presente estudio, las observaciones geográficas (localidades) representan la presencia observada de una especie. Para mejorar la precisión, este estudio escogió las localidades para P. sericea (N = 85, Fig. 2A) y P. weberbaueri (N = 82, Fig. 3A) del Missouri Botanical Garden’s VAST (VAScular Tropicos) base de datos de nomenclatura (http://mobot.mobot.org/W3T/Search/ vast.htm) y Fjeldså y Kessler (2004), que reunió y verificó las localidades dentro de los pasados quince años para evitar áreas que se puedan haber deforestado. Esto también asegura que las localidades fueron seleccionadas durante la adquisición de los datos de sensores remotos utilizados en nuestra investigación. Antes de modelado, los puntos fueran superpuesta sobre las imágenes de Google Earth (versión 4.2) para verificar la exactitud de cada localización geográfica, basado en el las descripciones de la fuente (por ejemplo país, departamento, altitud, proximidad al punto de referencia, etc.) y la visibilidad los imágenes de moderada y alta resolución. Capas ambientales.- Las capas ambientales contenían ambas capas de clima y ambientes remotamente sensoreadas producidas en los pasados seis años, el cual cubre Sudamérica en una resolución de 1 km (Tabla 2). Las capas del clima consisten en una

Figura 2. (A) Las localidades para P. sericea (N = 85) desde Venezuela hasta Bolivia y (B) distribución potencial.

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Figura 3. (A) Las localidades para P. weberbaueri (N = 82) desde Ecuador y poblaciones aisladas en Perú y (B) distribución potencial.

serie de variables bioclimáticas, conocidas como Bioclim, obtenidas de la base de datos WorldClim (http://www.worldclim. org; Hijmans et al. 2005). Los datos de Bioclim representan las tendencias anuales de temperatura y precipitación producidas de un conjunto mundial de datos de estaciones de clima entre los años 1950-2000. Las capas ambientales remotamente sensoreadas consisten en mediciones ópticas, microondas, y radares que miden una gama diversa de variables ambientales. Se utilizó el producto global de TERRA MODIS LAI (MOD15A2) de resolución de 1 km (Myneni et al. 2002). Compuestos mensuales (32 días) del Índice de Área de Hoja (LAI) de cuatro años (2001-2004) fueron formados para reducir los efectos de nubes y otros disturbios atmosféricos. La cobertura porcentual del árbol (~1 km.) del año 2001 del MODIS vegetation continuous field (VCF), con una resolución nativa de 500 m, fue también utilizados y puede servir como un indicador de la distribución espacial de la densidad de la biomasa (Hansen et al. 2002). Se incluyeron los datos globales del sensor de microonda QSCAT (Quick Scatterometer) disponibles en compuestos de 3 días en 2001 en una resolución de 2,25 km. Las medidas son sensibles al contenido de agua en la hoja, la humedad, y aspereza de la superficie (Kunz & Long 2005). Las medidas topográficas, promedio de elevación y la desviación estándar, se derivaron de los datos

digitales de la elevación de SRTM, aumentadas desde 90 m a 1 km. de resolución. Después de la reducción de datos para llegar al mínimo de covarianza y facilitar la interpretación de la distribución de las especies (ver Buermann et al. 2008), un total de 18 capas del medio ambiente, en una resolución de 1 km espacial, se utilizaron inicialmente para este análisis. El subconjunto final de 11 capas bioclimáticas incluyen la temperatura media anual, promedio de temperatura diurna, estacionalidad de la temperatura, la temperatura máxima del mes más caluroso, la temperatura mínima del mes más frío, la precipitación anual, la estacionalidad de precipitación, la precipitación de los trimestres más húmedos, las precipitaciones de los trimestres más secos, la precipitación del trimestres más cálido, y la precipitación de los trimestres más fríos. El subconjunto de cinco capas de sensores remotos incluye el máximo anual LAI, el rango anual de LAI, el promedio anual de QSCAT y la desviación estándar de QSCAT (estacionalidad), y el porcentaje de cobertura arbórea. Las dos capas de topografía del SRTM (altura media y desviación estándar) también fueron incluidos. Modelación.- Nuestra investigación requirió el uso del programa de Maxent (versión 3.2.1), el cual utilizó un algoritmo de máxima entropía para modelar la distribución de la especie, encontrando la distribución más cercana a una distribución

Tabla 2. Datos ambientales usados para el modelo de distribuciones potenciales de P. sericea y P. weberbaueri. Datos

Variable ecológica

Fuente

Resolución

Bioclim

Variables derivadas mensualmente de temperatura y precipitaciones

WorldClim

1 km, años ~1950-2000

Elevación digital

Topografía y rugosidad

SRTM

30 m

Hoja de índice de área

Productividad neta, estacionalidad, la densidad de la vegetación

MODIS

1 km, cada 8 días

Porcentaje de cobertura arbórea

La cubierta arbórea

MODIS

500 m

Dispersómetro-retrodispersión

Rugosidad, la estacionalidad, y humedad de la superficie

QSCAT

2,25 Km, cada 3 días

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Prediciendo la distribución de Polylepis Tabla 3. Área estimada (Km2) para P. sericea y P. weberbaueri y dentro de las áreas protegidas (AP) para países Andinos usando una estimado conservativo. Especies P. sericea (AP) P. weberbaueri (AP)

Ven 3,610 2,395 3,444* 2,262

Col 10,324 3,103 1,628* -

Área estimada (Km2) Ecu Per 24,007 72,014 5,020 8,932 26,547* 74,482 3,894 6,690

Bol 10,171 3,498 2,145 1,692

Total 120,126 22,948 108,246 14,538

* Poblaciones nativas no existen en el país predicho.

uniforme a través del área del estudio (Philips et al. 2006). Maxent proporciona un rango continuo de probabilidad a través del área geográfica de 0 a 1,0, dónde los valores altos indican la oportunidad relativamente más alta. En este estudio, los píxeles con valores iguales o por encima de 0,5 se identifican como áreas con una mayor probabilidad de presencia porque contienen las condiciones bioclimáticas típicas del nicho de una especie. El subconjunto final de once bioclimas y cinco capas de sensores remotos con todas las localidades, se utilizaron para construir los modelos de distribución de las especies. Siguiendo a Phillips et al. (2006), hicimos 10 modelos para cada especie, seleccionando al azar 70% de los puntos para el modelo de capacitación y 30% para las pruebas de modelo. El área bajo la curva ROC (Receiver Operating Characteristic) (AUC) proporcionan una medida del rendimiento del modelo. Un valor de AUC para un modelo puede variar de 0,5 (al azar) a 1,0 (discriminación perfecta). Es una pregunta importante que el uso general de datos de herbario y la posibilidad de sesgando los resultados puede afectar los resultados. Sin embargo, el efecto general con Maxent es limitado (Costa et al. 2010) y usamos Google Earth como otro nivel de verificación y eliminamos puntos que estaban en alturas no razonables. Resultados Los valores de AUC fueron estadísticamente significativos (P< 0,001, Mann-Whitney U-Test) para todas las predicciones de distribución de las especies de Polylepis, lo que indica que todos los escenarios del modelo y las particiones de datos fueron significativamente mejores que el azar. El valor medio de las AUC, basado en 10 particiones al azar, para los modelos con todas las capas del medio ambiente fue 0,996 ± 0,003 para P. sericea y 0,994 ± 0,002 para P. weberbaueri. La distribución prevista de P. sericea se refleja con la amplia distribución en los Andes tropicales del oeste de Venezuela hasta el norte de Bolivia (Fig. 2B). El promedio de elevación fue 3937 ± 53 m, una precipitación total anual de 927 ± 32 mm y un promedio de temperatura mínima de -2,2 ± 0,5 °C. Casi el 60% de los bosques se prevé que se encuentra en el Perú (Tabla 3) la mayoría dentro de la Cordillera Blanca y Cordillera Huayhuash y la Cordillera Occidental y Oriental de los Andes del Perú central. Ecuador contiene 20% de la extensión total, sobre todo en las cordilleras Occidentales y Orientales. Alrededor del 93% de P. weberbaueri fue previsto que ocurriera en el Ecuador y el Perú, con casi el 70% en los Andes centrales del Perú, particularmente en la Cordillera Blanca y Cordillera Huayhuash (Fig. 3B). En el Perú, la elevación media fue 4056 ± 3 m, una precipitación total anual de 745 ± 1 mm y un promedio de temperatura mínima de -4,4 ± 0,02 °C. Del mismo modo, la altura media de estos bosques en el Ecuador fue 3481 ± 4 m, con una precipitación total anual de 861 ± Rev. peru. biol. 19(2): 205 - 212 (August 2012)

2 mm y un promedio de temperatura mínima de 3,4 ± 0,03 °C. Pequeñas bolsas de hábitats fue provisto en regiones aisladas de Bolivia, Colombia y Venezuela pero estos representan menos del 4% del total de bosques potenciales. La extensión de las áreas protegidas previstas P. sericea y P. weberbaueri son variables según el país. Áreas protegidas de Perú serían 8932 km2 a una altura promedio de 3400 m y 6700 km2 a una altura promedio de 2600 m para P. sericea y P. weberbaueri, sin embargo, esto sólo representa alrededor del 12% y 9% de los bosques protegidos, respectivamente. La áreas protegidas en los Andes Venezolanos, se prevé que incluyen alrededor del 66% de los bosques de P. sericea a una altura promedio de 5200 m y en Bolivia incluiría aproximadamente el 79% de P. weberbaueri. Esto está en agudo contraste con el total de bosques previstos para ser protegidas a lo largo de los Andes de alrededor del 19% de P. sericea y el 13% de P. weberbaueri. Discusión Modelación y actual distribución de Polylepis.- La predicción de la distribución de la vegetación de altura, en particular los esenciales para la biodiversidad y la sostenibilidad, será cada vez más importante para esfuerzos de conservación en América del Sur. El manejo y restauración de bosques de Polylepis tiene un impacto directo en numerosas plantas endémicas y especies asociadas (Purcell et al. 2004), y la sostenibilidad de las poblaciones humanas locales dependiendo en servicios de los ecosistemas, incluido el mantenimiento de la hidrología y de la intercepción de neblina. La eficacia de los modelos de distribución de las especies proviene de la capacidad de utilizar un número limitado de observaciones con datos ambientales disponible al público para predecir rápidamente las especies locales o hábitats adecuados. Las discrepancias entre los hábitats modelados y observados, probablemente como es el caso de Polylepis en este estudio, muchas veces son el resultado de la intensiva presión antropogénica histórica y moderna o limitada capacidad de dispersión de los hábitats disjuntos. Se cree que el Perú y Bolivia en la actualidad contienen menos del 3% y 1%, respectivamente, de la extensión histórica de los bosques de Polylepis (Fjeldså & Kessler 1996), que nuestros modelos de predicción del potencial de una extensión forestal más grande de dos especies. La tasa de deforestación de bosques de Polylepis varía según la región. El 1% se pierde en un plazo de 50 años en la Cordillera de Vilcanota, Perú (Jameson & Ramsay 2007) hasta múltiples fragmentos que se talan en menos de 12 años en el noreste de los Andes Bolivianos (Purcell & Brelsford 2004). Polylepis weberbaueri es conocida por las poblaciones disjuntas en Ecuador y Perú, y la distribución de modelado se extendió más allá de su área de distribución conocida hasta pequeños bolsones en Colombia y Venezuela. Clasificado como especie vulnerable por la UICN (2011), la presión antropogénica sería la razón principal para

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la situación corriente de poblaciones disyuntas, que incluyen grandes desconexiones entre poblaciones de P. weberbaueri. Otra posibilidad para muchas poblaciones disyuntas de Polylepis son trasplantes contemporáneos e históricos. Nuestros modelos indican los bolsones de los hábitats adecuados fuera de las áreas conocidas por P. sericea y P. weberbaueri que reflejan el uso de Polylepis no nativos para la reforestación en diferentes regiones de los Andes. Trasplantes históricos, que han sobrevivido y se reproducen con éxito, puede haber causado poblaciones atípicas (Kessler & Schmidt-Lebuhn 2006) y puede contribuir a la frecuente ocurrencia de hibridación entre especies a pesar de su aislamiento (Schmidt-Lebuhn et al. 2006, 2007). En un aspecto positivo, la facilidad de cultivo y trasplante de Polylepis (Fig. 4) permitiría una reforestación rápida y el aumento de la función hidrológica en regiones que se espera serán más secas con la pérdida de los glaciares. Conservación y restauración de los bosques.- Tal vez los temas de importancia en materia de conservación en los Andes es la ubicación de las áreas protegidas en toda la región. Áreas protegidas con reconocimiento nacional e internacional tienen diferentes grados de alcance y eficacia, con un número mucho menor que ocurren en ambientes de altura (Rodríguez & Young 2000, Soutullo et al. 2008). A raíz de nuestros modelos de predicción para dos especies de altura, la ubicación actual de las áreas protegidas, en Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Bolivia, incluirán alrededor de 9% a casi el 80% de hábitats de Polylepis en cada país. Esto es indicativo de la falta de protección estándar de ecosistemas de altura en toda la región andina. El alto endemismo y la creciente importancia de los bosques de Polylepis para conservar la función del ecosistema se deben seguir poniendo en relieve en esta región para la conservación en las cuestiones del cambio climático. Independientemente del estado de conservación, hay que destacar que los fragmentos de bosques de todos los tamaños sirven como hábitat esencial para la diversidad de alta elevación. Incluso los pequeños fragmentos con una superficie total de bosques de menos de 4,5 ha, dentro de la Cordillera Blanca del Perú, se ha demostrado que mantienen altos niveles de diversidad de aves similares a los fragmentos de más de 20 ha (Rios et al. 2011). Sin embargo, los fragmentos pequeños deben permanecer dentro de

los 200 m de fragmentos más grandes con el fin de mantener la conexión funcional de especies de aves (Lloyd & Marsden 2011). Los pastizales entre los fragmentos, un componente importante del total de la matriz boscosa, es también un conductor de las comunidades de Polylepis que utilizan múltiples hábitats (Lloyd 2008, Bellis et al. 2009) y deben ser incluidos en los esfuerzos de conservación que se centran en aumentar la diversidad local. Todas estas facetas destacan la calidad de los bosques como un factor importante en el apoyo de la mayor diversidad de especies (Ríos et al. 2011) y la retención de la función ecológica (Lloyd & Marsden 2011). Esto también incluye la conservación o el aumento de la complejidad estructural de los bosques, que contienen una mezcla de la regeneración de los árboles maduros (Renison et al. 2011), lo que aumentaría la disponibilidad de nichos y los recursos naturales de las diferentes etapas de la sucesión. El estado de la diversidad genética de las poblaciones de bosques es un factor pasado por alto e importante a considerar también. Como con la mayoría de las especies de árboles tropicales, la fragmentación de los bosques de Polylepis disminuyen significativamente la diversidad genética de las poblaciones a pesar de ser polinizada por el viento, que a menudo muestran una menor pérdida genética de la fragmentación (Hensen et al. 2012). Además, las poblaciones en las elevaciones más altas tienen menor diversidad genética que otras poblaciones (Aragundi et al. 2011, Hensen et al. 2012) y se ha encontrado que la diversidad genética en P. multijuga era aproximadamente la mitad que otro especies polinizadas por el viento (Quinteros-Casaverde et al. 2012). Esto es posiblemente la resulta de los cuellos de botella genéticos y efectos fundadores durante las migraciones de ladera del Holoceno o la corta duración de la temporada de cultivo y temperaturas más frías en las elevaciones más altas (Hensen et al. 2012). La baja diversidad genética en las elevaciones más altas tendrá un impacto directo sobre la viabilidad de las primeras poblaciones que migran con el cambio climático. Además, la reforestación con especies no nativas de Polylepis puede conducir a la pérdida local de la diversidad genética de la hibridación, como otras especies relacionadas se sabe que se hibridan con facilidad (Schmidt-Lebuhn et al. 2006). La buena noticia es que gran cantidad de flujo de genes entre ellas y dentro de muchas poblaciones de Polylepis existe (Schmidt-Lebuhn et al. 2006) y la variabilidad genética parece estar plenamente disponible

Figura 4. (A) Vivero forestal en la región de El Quilcayhuanca, Parque Nacional Huascarán, donde P. sericea y P. weberbaueri se cultivan para regenerar otros bosques de la región. (B) Parcelas de Polylepis plántulas. Fotos de Autor.

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Prediciendo la distribución de Polylepis

para la restauración forestal en muchas áreas (Julio et al. 2011). Una posible estrategia es la recolección de semillas de múltiples fragmentos grandes y de individuos separados por al menos 25 m dentro de los fragmentos para maximizar la diversidad genética para reforestación (Quinteros-Casaverde et al. 2012). Conclusiones Hay varias implicaciones para futuras estrategias de conservación y restauración basadas en los modelos de distribución de dos especies de Polylepis que son mucho más grandes que la distribución actual. (1) Polylepis se puede restaurar a un área más amplia. Puede existir muchas áreas no disponibles para los bosques, debido a la agricultura u otros usos, pero fragmentos de Polylepis pequeños y continuos todavía pueden promover la biodiversidad y aumentar la función hidrológica de la región. (2) Las especies de Polylepis se pueden plantar en muchas zonas que son o no son nativas. El uso de poblaciones locales para la restauración de bosques sería preferible para evitar la hibridación y la pérdida de diversidad genética. (3) Nuevas áreas protegidas, privadas o públicas, pueden ser creadas específicamente para Polylepis, en lugares apropiados climáticamente y donde ahora no existen. Un plan estratégico con bosques de Polylepis puede incluir el uso sostenible de la biodiversidad de esta nuevo ecosistema, como el mercado limitado de orquídeas y otras plantas, y el ecoturismo, en particular la observación de aves, que puede ser conectados con un circuito de sitios arqueológicos para promover la conservación de ambos (Puhakka et al. 2011). El reciente aumento en los estudios y la atención en los bosques de Polylepis reflejan la creciente importancia del mantenimiento de este ecosistema. Sin embargo, todavía quedan muchos espacios con respecto a nuestro conocimiento de las especies y la historia de la distribución de los bosques, la ubicación actual, y la respuesta al cambio climático. Modelización de la distribución actual y futura de todas las especies de Polylepis mejorará con la disponibilidad de los datos ambientales de alta resolución. Los modelos regionales del clima, producidas específicamente para predecir el cambio climático en el futuro de América del Sur, se espera que sean más precisos que los modelos de circulación global que ahora se utilizan para la región. Una alternativa importante para la adquisición de imágenes son las imágenes de alta resolución disponibles en Google Earth, que han sido utilizados para clasificar nuevos fragmentos de bosque en el surcentral del Perú (Benham et al. 2011) y representan un nuevo, libre y eficaz método de análisis de bosques de gran altitud. La susceptibilidad de estos bosques a una mayor fragmentación y la pérdida genética requieren una mayor protección y una planificación cuidadosa si la restauración es sostenible para todas las especies de Polylepis. Esperamos que la tecnología y técnicas avanzadas de manera significativa ayuden a mejorar el futuro de los bosques y las especies que dependen de ellos. Agradecimientos Agradecemos a Jorge Leal-Pinedo, Guillermo Velazco Zuta, Kiko Edson Roncal Velasco y Liliana Zuta de Roncal por la apreciable asistencia recibida durante los estudios de campo. Agradecer a los revisores anónimos por sus valiosos comentarios sobre versiones anteriores del manuscrito. Apreciamos también el apoyo de Juan Carlos Castro Vargas, ex-director del Parque Nacional Huascarán, Perú. Nos gustaría dar las gracias asimismo, al UCLA Latin America Center, UCLA Vavra fund, y al programa UC Pacific Rim el cual proporcionó financiamiento a Autor. Rev. peru. biol. 19(2): 205 - 212 (August 2012)

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Rev. peru. biol. 19(2): 205 - 212 (Agosto 2012)

El nido de Scolomys melanops ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Descripción del nido de Scolomys melanops (Rodentia, Cricetidae) y su relación con Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae) Description of Scolomys melanops nest (Rodentia, Cricetidae) and its relationship with Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae) Edgardo M. Rengifo1 y Rolando Aquino2 1 Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 14-0434, Lima-14, Perú. Teléfono: (511) 471 0117 anexo 31. 2 Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. P. O. Box 575 Iquitos, Perú. Email Edgardo M. Rengifo: edgar_mrv@hotmail.com

Presentado: 16/02/2012 Aceptado: 17/09/2012 Publicado online: 10/11/2012

Resumen Se describe el nido de Scolomys melanops (Rodentia: Cricetidae), encontrado en el Nororiente de Perú en un hábitat de Colinas bajas. Se identificó tres estructuras en el nido: a) Orificio de acceso y salida; b) Túnel y c) Dormidero, en este último se encontraron restos de frutos, fibras del pedúnculo y tallos de Lepidocaryum tenue (Arecales: Arecaceae) “Irapay”. Se sugiere en base al material vegetal encontrado en el nido, la existencia de una relación de depredación entre el roedor Scolomys melanops y la palmera Lepidocaryum tenue. Palabras clave: Scolomys melanops; Lepidicaryun tenue; nido; depredación.

Abstract We describe the nest of Scolomys melanops, (Rodentia: Cricetidae) found in low hill habitats in northeastern Peru. We identified three structures in the nest: a) an orifice of access and exit; b) a tunnel and c) roosting area. In the last structure, we found fruit and fiber remains of peduncle and stems of Lepidocaryum tenue (Arecales: Arecaceae) “Irapay”. Based on the vegetal remains found in the nest, we suggest the existence of a predation relationship between the rodent Scolomys melanops and the palm Lepidocaryum tenue. Keywords: Scolomys melanops; Lepidicarun tenue; nest; predation.

Scolomys (Rodentia: Cricetidae), es un género de roedor Sigmodontino que ocurre en la cuenca amazónica, con distribución geográfica en el oriente de Ecuador, sur de Colombia, nororiente del Perú y occidente de Brasil (Patton & da Silva 1995, Emmons & Feer 1997, Eisenberg & Redford 1999, Castro-Revelo & Zapata-Rios 2001, Gomez-Laverde et al 2004), alcanza los 1150 m de altitud (Nowak 1991) y habita bosques de tierra firme (Emmons & Feer 1997, Patton et al. 2000). El género está representado por dos especies según Gomez-Laverde et al. (2004): Scolomys ucayalensis, descrito por Pacheco (1991), en base a dos especímenes de Jenaro Herrera al margen derecha del río Ucayali en Perú, y Scolomys melanops descrito por Anthony (1924) en base a seis especímenes de la localidad de Mera en Ecuador.

útiles para la elaboración de planes de conservación destinada a proteger ambas especies. Durante un inventario llevado a cabo en los bosques de la cuenca alta del Rio Itaya, el 30 de julio de 2008, en el campamento Yanayacu (4°13’48”S, 73°42’10”W), ubicado en el distrito de San Juan Bautista, Provincia de Maynas, Departamento de Loreto, en el nororiente de Perú, a 70 km al suroeste de Iquitos (Fig. 1), fue encontrado el nido de un individuo de Scolomys

Scolomys melanops es considerada una especie rara y muy poco conocida (Hice 2001, Hice & Schmidly 2002), se distribuye al norte de los ríos Marañón y Amazonas en bosques primarios no perturbados con sotobosque denso (Emmons & Feer 1997). Esta especie es básicamente terrestre, aunque también fue encontrada a 1 m de altura sobre árboles caídos (Hice 2001). Aspectos de su reproducción fueron reportados por Hice (2003), quien encontró dos hembras preñadas, una en marzo y otra en abril y ocho machos con testículos escrotales en los meses de marzo, octubre y noviembre. Otra información sobre la ecología de la especie no es conocida (Tirira 2007). El presente trabajo contribuye con el conocimiento sobre algunos aspectos de la ecología y la historia natural de Scolomys melanops, describiendo las estructuras y características del nido de esta especie, así mismo, se menciona la relación de depredación entre esta especie y la palmera cespitosa “Irapay” Lepidicaryun tenue Mart. (Arecales, Arecaceae), en base a restos de fruto y fibras del tallo encontradas dentro del nido. Los datos presentados serán Rev. peru. biol. 19(2): 213 - 216 (August 2012)

Figura 1. Mapa de Ubicación geográfica de la localidad Yanayacu (estrella) en Loreto – Perú, donde fue registrado el nido de Scolomys malanops.

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Rengifo & Aquino

melanops. El hábitat correspondía a bosques de colinas bajas (Encarnación 1985); las colinas variaban entre 10 a 20% de pendientes, con árboles robustos de 25 m de altura y algunos emergentes que alcanzaban los 30 m; el sotobosque era denso, suelo de tipo arcilloso cubierto de hojarascas de 2 a 3 cm de espesor. Entre las especies vegetales dominantes del entorno del nido fueron registradas Iriartea deltoidea “Huacrapona”, Calathea lutea “Bijao”, Geonoma sp. “Ponilla”, Tachigali sp. “Tangarana”, Minquartia guianensis “Huacapu”, Cedrelinga catenaeformis “Tornillo”, Virola sp. “Cuamala”, Iryanthera sp. “Cumala colorada” y Lepidocaryum tenue “Irapay” como especie dominante del área, la que cubría gran parte del sotobosque. El hallazgo del nido fue accidental mientras se realizaba corte de leña próximo al campamento, un individuo de Scolomys melanops fue observado saliendo y entrando de dicho nido, advirtiendo su lugar de nidación, cabe resaltar que este individuo era el único usuario de este nido. El individuo capturado manualmente y luego liberado, correspondía a una hembra adulta, con vagina no perforada, lo cual indicaba que no se encontraba en periodo reproductivo. La identificación como S. melanops se logró siguiendo las descripciones de Anthony (1924), Eisenberg y Redford (1999), Emmons y Feer (1997) y Pacheco (1991), quienes resaltan algunas características fenotípicas que lo diferencian de otras especies presentes en el área de estudio; entre los principales caracteres observados tenemos: dorso de color gris oscuro, pelaje compuesto por espinas entremezcladas con pelos no modificados, región ventral gris, oreja corta, cola desnuda y corta (menos de la mitad de la longitud total) y patas posteriores anchas con el pulgar sin garra.

El nido fue encontrado entre las ramas de un árbol caído en proceso descomposición, lejos de cuerpos de agua, siendo el más próximo una pequeña quebrada de 2 m de cauce localizada a una distancia aproximada de 50 m. En la descripción del nido se consideraron las medidas del diámetro del ancho, largo y alto de las estructuras encontradas, además se anotaron las características más importantes y especies vegetales con las que estuvo construido el nido. En el nido fueron diferenciadas tres estructuras: a) Orificio de acceso y salida, b) Túnel y c) Dormidero (Fig. 2). a) Orificio de acceso y salida: Ubicado entre dos ramas de 12 y 7 cm de diámetro respectivamente y estratégicamente construido para evitar la entrada de agua de lluvias hacia el interior, pues la entrada se encontraba formando un ángulo de 85° en relación al suelo, sobresaliendo la parte superior, lo cual evitaría la escorrentía hacia el interior . Esta estructura constituye la parte más visible del nido, cuyo orificio de 2,5 cm de diámetro se encontraba libre de obstáculos que dificulten el acceso hacia el nido. b) Túnel: Seguido del orificio de acceso y salida, con 7 cm de longitud; este túnel conectaba la entrada del nido con el dormidero; se caracterizó por ser de forma cilíndrica, angosta cerca a la entrada y progresivamente ensanchada hacia el dormidero, se caracterizó por estar recubierto de las raicillas del entono del suelo. c) Dormidero: Localizado inmediatamente después del extremo posterior del túnel; tiene forma ovoide, las medidas fueron de 6,5 cm de largo (desde la boca del túnel hasta la pared

Figura 2. Esquema representativo del nido de Scolomys melanops: a) Orificio de acceso y salida, b) Túnel y c) Dormidero; la flecha señala el acceso al nido.

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Rev. peru. biol. 19(2): 213 - 216 (Agosto 2012)

El nido de Scolomys melanops

posterior), 6 cm de ancho (entre las paredes laterales) y 6 cm de alto (del piso hasta la pared superior). El dormidero corresponde a la parte más seca del nido, destacó entre sus componentes un montículo en forma de “colchón”, que sería usado para el descanso y construido con fibra del tallo de Lepidocaryum tenue “Irapay”; además, se encontró el endocarpio del fruto de esta especie vegetal, con rasgos de haber sido mordido y usado como alimento por el individuo capturado. El tipo de hábitat donde fue encontrado el nido, bosques de colina bajas, ofrece características fisiográficas que evitan que las someras y fugaces inundaciones producidas por las lluvias afecte los lugares de nidación de Scolomys melanops. La preferencias del uso de estos hábitats es explicado por la lejanía del nido respecto a los cuerpos de agua. Esta interpretación es confirmada con los resultados obtenidos durante el inventario de mamíferos pequeños llevado a cabo en la cuenca alta del Rio Itaya por Calderón y Rengifo (2010), ya que todas las capturas de esta especie en ese estudio (n=7) fueron realizadas en Bosques colinosos donde también se observó la abundancia de Lepidocaryum tenue “Irapay”. Tirira (2007) afirma el escaso conocimiento sobre ecología de Scolomys melanops. En base a la evidencia del material vegetal encontrada en el nido, nos permite sostener que los frutos de Lepidocaryum tenue constituyen una fuente alimenticia de este roedor; asimismo, las fibras que forman el “colchón” del nido ofrecen una forma de aislamiento del suelo húmedo. Una estructura craneal especializada como arcos zigomáticos anchos (Anthony 1924) con incisivos proodontos (Pacheco 1991) ayuda a S. melanops a desfibrar el tallo y pedúnculo de L. tenue, además le permite triturar fácilmente el pericarpio de un fruto tan duro, como el que caracteriza a esta especie vegetal, el cual está cubierto de escamas imbricadas (Uhl & Dransfield 1987) que hacen difícil el acceso al mesocarpio. Existe una relación de depredación entre Scolomys melanops (Rodentia: Cricetidae) y Lepidocaryum tenue (Arecales: Arecaceae); en base a estas observaciones inferimos que S. melanops estaría haciendo uso del fruto, pedúnculo y tallo tanto para alimentación como para la construcción de su nido. Desafortunadamente la demanda de la hoja de Lepidocaryum tenue “Irapay” es alta en muchas de las ciudades Amazónicas (Mejia & Kahn 1996, Baslev et al. 2008, Navarro et al. 2011), por lo que áreas como la cuenca del río Itaya son fuertemente perturbadas por el corte de las hojas sin control ni planes de manejo sobre esta palmera (Aquino et al. 2008, Aquino et al. 2009), modalidad de extracción que está afectando a muchas poblaciones de fauna silvestre, afectando redes tróficas y amenazando las poblaciones que de forma directa o indirecta usan este recurso, entre ellas se a Scolomys melanops, considerada una especie rara en la amazonia (Hice 2001). Un manejo adecuado de Lepidocaryum tenue ayudaría por un lado a satisfacer su demanda y por el otro evitaría que muchas especies de fauna silvestre sean afectadas por la extracción de las hojas de esta palmera. Agradecimientos Al Centro Amazónico de Educación Ambiental e Investigación (ACEER) a través de su representante Aura Murrieta Torres por el financiamiento de la investigación, a Wendy Calderón por su apoyo en la realización del trabajo de campo. Nuestro reconocimiento a los guías: Gilmer Montero, Humberto Peña Rev. peru. biol. 19(2): 213 - 216 (August 2012)

(Q.E.P.D) y Hugo Peña, por el gran esfuerzo realizado durante las actividades de campo. A Filomeno Encarnación, Víctor Pacheco, María Peralta y Natali Hurtado por la revisión previa y comentarios sobre el manuscrito. Literatura citada Anthony H.E. 1924. Preliminary report on Ecuadorean mammals No 6. Americam Museum Novitates 139: 1-9. Aquino R., D. Gil & E. Pezo. 2009. Aspectos ecológicos y sostenibilidad de la caza del majás (Cuniculus paca) en la cuenca del río Itaya, Amazonía peruana. Revista Peruana de Biología 16(1): 067- 072. Aquino R., W. Terrones, F. Cornejo & E.W. Heymann. 2008. Geographic distribution and possible taxonomic distinction of Callicebus torquatus populations (Pitheciidae: Primates) in Peruvian Amazonia. American Journal of Primatology 70: 1181–1186. Balslev H., C. Grandez, N.Y. Paniagua-Zambrana, et. al. 2008. Palmas (Arecaceae) útiles en los alrededores de Iquitos, Amazonía Peruana. Revista Peruana de Biología. 15(1): 121-132. Calderón W. & E.M. Rengifo. 2010. Diversidad y uso de Hábitat por micromamíferos en la cuenca alta del rio Itaya. Tesis, Biólogo. Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional de la Amazonia Peruana. Castro-Revelo I. & G.A. Zpata-Ríos. 2001. First account and geographic range extension for Scolomys juruaense (Rodentia: Muridae) from eastern Ecuador. Revista de Biología Tropical 49: 769. Eisenberg J.F. & K.H. Redford. 1999. Mammals of the Neotropics. Volume 3. The Central Neotropics: Ecuador, Peru, Bolivia, Brazil. University of Chicago Press, Chicago. 609 pp. Gomez-Laverde M., R.P. Anderson & L.F. Garcia. 2004. Integrated systematic reevaluation of the Amazonian genus Scolomys (Rodentia: Sigmodontinae). Mammalian Biology 69:119–139. Hice C.L. & D.J. Schmidly. 2002. The effectiveness of pitfall traps for sampling small mammals in the Amazon basin. Mastozoologia Neotropical 9(1): 85-89. Hice C.L. 2001. Record of a few rare mammals from northeastern Peru. Mammalian Biology 66:317-319. Hice C.L. 2003. The Non-Volant Mammals of the Estación Biológica Allpahuayo: Assessment of the Natural History and Community Ecology of a Proposed Reserve. Ph.D. dissertation Texas Tech University, Texas, EEUU. Kahn F. & F. Moussa. 1994. Las palmeras del Perú - Colecciones, Patrones de distribución geográfica, ecología, estatutos de conservación, nombres vernáculos, utilizaciones. IFEA, Lima. Mejia K. & F. Kahn. 1996. Biología, ecología y utilización del Irapay (Lepidocaryum gracile Martius). Folia Amazónica 8(1): 19-28. Navarro J.A., G. Galeano & R. Bernal. 2011. Impact of leaf harvest on populations of Lepidocaryum tenue, an Amazonian understory palm used for thatching. Tropical Conservation Science 4(1):25-38. Nowak R. 1991. Walker's Mammals of the World. 5th edition, Vol. I. Johns Hopkins University Press, Baltimore and London. 642 pp. Pacheco V. 1991. A new species of Scolomys (Muridae: Sigmodontinae) from Peru. Publicaciones del Museo de Historia Natural ‘‘Javier Prado’’, UNMSM, Serie A 37:1–3. Patton J. L. & M.N.F. Da Silva. 1995. A review of the spiny mouse genus Scolomys (Rodentia: Muridae: Sigmodontinae) with the description of a new species from the western Amazon of Brazil. Proceedings of the Biological of Society Washington 108: 319-337.

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Rev. peru. biol. 19(2): 213 - 216 (Agosto 2012)

Ampliación de la distribución de Sephanoides ISSN sephaniodes 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Ampliación de la distribución de Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) en Argentina Expansion of the distribution of Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) in Argentina 1 Instituto de Diversidad y Ecología Animal, Centro de Zoología Aplicada, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. Rondeu 798, Nueva Córdoba. Córdoba (CP 5000). Argentina 2 Departamento de Biología, Universidad Nacional de San Juan, Argentina. Email Nancy Verónica Marinero: veronicamarinero@gmail.com Email Ricardo Omar Cortez: cortezricard@gmail.com Email Eduardo Alfredo Sanabria: sanabria.eduardoa@gmail.com Email Lorena Beatriz Quiroga: quirogalb@gmail.com

Nancy Verónica Marinero1, Ricardo Omar Cortez2, Eduardo Alfredo Sanabria2*, Lorena Beatriz Quiroga2 Resumen El presente trabajo reporta la ampliación de la distribución de Sephanoides sephaniodes hacia el centro-oeste de Argentina. Se analizan posibles causas de la dispersión y consecuencias ecológicas de la misma. Palabras clave: Aves, Distribución, Sephanoides sephaniodes, San Juan, Argentina. Abstract The present work report the expansion of the distribution of Sephanoides sephaniodes toward the west-central of Argentina. It discusses possible causes of dispersion and ecological consequences of them. Keyword: Birds, Distribution, Sephanoides sephaniodes, San Juan, Argentina.

Presentado: 03/04/2012 29/08/2012 Aceptado: Publicado online: 10/11/2012

La distribución del Picaflor Rubí Sephanoides sephaniodes (Lesson 1826) se encuentra restringida hacia el sur del continente Americano, abarcando los países de Chile y Argentina (Olrog 1984). Específicamente, en Argentina se distribuye desde Tierra del Fuego a Mendoza (Narosky & Izurieta 2003) (Fig. 1). Habita los bosques andino-patagónicos representados por Araucaria sp. (Mata et al. 2006) y Nothofagus sp. (Fraga et al. 1997), aunque también puede observarse en áreas de estepa (Grigera & Trejo 2009). El Picaflor Rubí se identifica por la presencia de corona rojo brillante, la zona ventral es grisácea y en la garganta exhibe notables pecas verdosas (De la Peña & Rumboll 1998; Narozky & Zurieta 2003; Mata et al. 2006).

et al. 2002). Además, puede evitar la pérdida de agua corporal ante la escasez de la misma en el ambiente (Bakken & Sabbat 2006). Teniendo en cuenta por un lado, la tolerancia de esta especie ante diferentes escenarios ecológicos y por otro, los registros recientes hacia el norte de Argentina, es probable que durante los meses más fríos S. sephaniodes se comporte como migrante estacional. Este estado ha sido sugerido para el centro-este de Argentina hacia donde se desplazarían pequeñas poblaciones durante otoño (Olrog 1979). El desplazamiento de individuos implicaría que superpongan su rango de distribución con el de otros picaflores. Particularmente,

Actualmente, esta especie exhibe registros ocasionales en latitudes menores a las habituales. Hacia el este de Argentina, se detectaron individuos en la provincia de Buenos Aires (Maugeri 2002) y Santa Fé (Giarduz 2008) mientras que, hacia el oeste hay dos registros en el sur de la provincia de San Juan (Lucero 2009). El 23 de Setiembre del 2010, se realizó un nuevo avistamiento de S. sephaniodes en la Sierra de la Dehesa en la provincia de San Juan (31°29’88,7”S 68°91’70,6”W), constituyendo el registro más septentrional para la especie hacia el centro-oeste de Argentina. El individuo avistado era un macho adulto que pernoctaba en una grieta longitudinal de una pared rocosa, contigua a una naciente de agua (Fig. 2). El ambiente pertenece a la ecorregión del Monte y a diferencia de los bosques andino-patagónicos, se caracterizada por su intensa aridez. Las precipitaciones son estivales, menores a los 200 mm anuales en tanto que, la temperatura media anual es de 24 ºC (Poblete & Minetti 1999). Fisonómicamente, el Monte es un mosaico representado principalmente por una estepa arbustiva de Larrea spp., acompañada de halófitos como Atriplex sp., siendo escaso el estrato arbóreo representado por Prosopis spp. (Cabrera 1976). El Picaflor Rubí puede cambiar de estrategias comportamentales de forrajeo, dependiendo de las condiciones de termorregulación y costos de la alimentación que deba enfrentar (Fernández Rev. peru. biol. 19(2): 217 - 218 (August 2012)

Figura 1. Distribución de Sephanoides sephaniodes en Argentina, áreas de posible observación y lugar donde se realizó el nuevo registro en el centro-oeste de Argentina (Modificado desde Narosky & Izurieta 2003).

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Marinero et al.

Figura 2. A) Pared rocosa donde fue detectado Sephanoides sephaniodes. B) Posición en que pernoctaba el individuo en la grieta. C) Visualización de caracteres diagnósticos: corona rojo brillante y pecas en la garganta. Fotos: Ricardo Cortez y Eduardo Sanabria.

en la Sierra de la Dehesa los individuos solaparían su nicho con el Picaflor Andino (Oreotrochilus leucopleurus), Picaflor Gigante (Patagona gigas) y Picaflor Cometa (Sappho sparganura) (Olrog 1986; Narozky & Zurieta 2003; Mata & Rumboll 2006). Efectivamente, Lucero (2009) reporta disputas entre el Picaflor Rubí y el Picaflor Andino por flores de Nicotiana glauca, demostrando competencia por los recursos alimenticios, que en los ambientes áridos y semiáridos son escasos. De esta manera, en el contexto de las evidencias fisiológicas sobre las estrategias y tolerancia de esta especie, predecimos que continuarán surgiendo nuevos registros de S. sephaniodes en ambientes áridos y/o paisajísticamente diferentes a los bosques andino-patagónicos donde la especie es residente. Literatura citada Bakken H. & P. Sabbat. 2006. Gastrointestinal and renal responses to water the green-backed firecrown (Sephanoides sephanoides), a South American hummingbird. American Journal of physiology Regulatory, Integrative and comparative physiology 291: 830-836. Cabrera A. 1976. Regiones fitogeográficas Argentinas. Enciclopedia de agricultura y jardinería. Tomo II. ACME. Buenos Aires. Argentina. De la Peña M. & M. Rumboll. 1998. Birds of southern South America and Antarctica. Priceton. New Jersey. Fraga M., E. Ruffini & D. Grigera. 1997. Interacciones entre el picaflor rubí Sephanoides sephaniodes y plantas del bosque subantártico en el parque nacional Nahuel Huapi, Argentina. Hornero 14: 224-234. Fernández M., M. López-Calleja & F. Bozinovic. 2002. Interplay between the energetics of foraging and thermoregulatory

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costs in the green-backed firecrown hummingbird Sephanoides sephaniodes. Journal of Zoology 258: 319-326. Giarduz C. 2008. Picaflor cometa (Sappho sparganura), Picaflor rubí (Sephanoides sephaniodes) y Picaflor garganta blanca (Leucochloris albicollis) en Rosario, provincia de Santa Fé, Argentina. Nuestras Aves 53: 31-33. Grigera D. & A. Trejo. 2009. Aves continentales de las provincias del Neuquén, Río Negro y Chubut. Distribución y estado de conservación. Secretaría de Investigación del Centro Regional Universitario Bariloche. Universidad Nacional del Comahue. Lucero F. 2009. Aves nuevas, raras o con pocos registros para las provincias de Mendoza y San Juan. Nuestras aves 54: 57-62. Mata J., F. Erize & M. Rumboll. 2006. Aves de Sudamérica: Guía de campo Collins Primera edición. Letemendia. Buenos Aires. Maugeri F. 2002. Aves nuevas o poco conocidas para el sudoeste de la provincia de Buenos Aires, Argentina. Nuestras aves 44: 16-19. Narosky T. & D. Izurieta. 2003. Guía para la identificación de las aves de Argentina y Uruguay. Asociación Ornitológica del Plata. 340pp. Olrog C. 1979. Nueva lista de la avifauna Argentina. Opera Lilloana 27:1-324. Olrog C. 1984. Las aves argentinas. Una nueva guía de campo. Administración de Parques Nacionales. 352 pp. Poblete G. & J. Minetti. 1999. Configuración espacial del clima de San Juan. Síntesis del cuaternario de la provincia de San Juan. INGEO. UNSJ. San Juan. * Actual lugar de trabajo: Laboratorio de Investigaciones Andrológicas de Mendoza. Instituto de Histología y Embriología de Mendoza, Facultad de Ciencias Médicas, Universidad Nacional de Cuyo. Centro de Investigaciones en Ciencia y Técnica de Mendoza, CONICET, Mendoza, Argentina. Rev. peru. biol. 19(2): 217 - 218 (Agosto 2012)

Herbarium Areqvipense (HUSA) ISSN 1561-0837

NOTA CIENTÍFICA

Herbarium Areqvipense (HUSA): informatización y representatividad de su colección Herbarium Areqvipense (HUSA): computerization and representativeness of its collection Italo F. Treviño1,2,*, Diego A. Sotomayor1,2,3, Marco A. Cueva 1,2, Rafael Perez1,2, Laura Cáceres1,2, Daniel Ramos1,2, Edgardo M. Ortiz1,2,4, Victor Quipuscoa1,2 1 Herbarium Areqvipense (HUSA), Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa, Daniel Alcides Carrión s/n 2 Grupo de Investigación de la Diversidad Biológica del sur del Perú (DIBIOS) 3 Department of Geography, York University, 4700 Keele Street, Toronto, M3J 1P3, ON, Canada 4 Section of Integrative Biology and the Plant Resources Center, The University of Texas at Austin, Texas 78712 U.S.A. * Autor para correspondencia Email Italo Treviño: ifrant01@gmail.com

Resumen Las colecciones científicas y entre ellas los herbarios representan importantes fuentes de información y enseñanza para los investigadores y profesionales en ciencias biológicas. El Herbarium Areqvipense (HUSA), registrado en el Index Herbariorum desde el año 2004, alberga una de las colecciones más importantes del Perú. En este trabajo brindamos información de la colección y damos a conocer su representatividad para la flora peruana. El HUSA cuenta con más de 11000 especímenes registrados, distribuidos en más de 2300 especies, correspondientes en su mayor parte a Magnoliophyta y Pteridophyta (ca. 98%), y en menor proporción por Basidiomycetes y Ascomycetes (Hongos y Líquenes) y Bryophyta (Musgos). Los especímenes provienen de 23 departamentos del Perú, donde Arequipa presenta el mayor número de individuos colectados (3375), equivalente al 31% de la colección. Las familias Asteraceae y de Solanaceae son las mejor representadas con 1571 y 964 especímenes, respectivamente. La mayor cantidad de especímenes georeferenciados corresponden a la zona de vida Bosque muy húmedo bajo tropical con el 15%, seguido por el Bosque muy húmedo premontano tropical con el 8%. Se dan además a conocer los tipos presentes en la colección, así como una reseña del desarrollo del HUSA desde su creación. Palabras clave: colección científica, herbario, HUSA, tipos, flora peruana.

Abstract

Presentado: 18/05/2012 Aceptado: 16/10/2012 Publicado online: 10/11/2012

Scientific collections and herbaria are essential sources of information and education for researchers and practitioners in biological sciences. The Herbarium Areqvipense (HUSA), registered at Index Herbariorum since 2004, holds one of the most important collections in Peru. In this paper we provide information about the collection, and its representativeness for the Peruvian flora. HUSA has more than 11000 specimens recorded to date, with more than 2300 determined species, consisting mostly of Magnoliophyta and Pteridophyta (ca. 98%), and a smaller proportion of Basidiomycetes, Ascomycetes (fungi and lichens) and Bryophyta (mosses). The collection includes specimens from 23 departments of Peru, where the samples belonging to Arequipa have the largest number of individuals collected (3375) accounting for 31% of the collection. Asteraceae and Solanaceae are the most collected with 1571 and 964 specimens, respectively. The majority of geo-referenced specimens came from the tropical wet forest with 15%, followed by the tropical pre-montane wet forest with 8%. We also provide a list of the nomenclatural types and a brief summary of the history and development of HUSA since its creation. Keywords: collection, herbarium, HUSA, types, Peruvian flora.

Introducción Los herbarios representan importantes fuentes de información sobre la diversidad de un territorio, así como para la investigación y docencia en ciencias biológicas (Rao 1995). Las colecciones que albergan los herbarios permiten la determinación y la descripción de nuevas especies (Bebber et al. 2010); la información contenida en sus voucher permiten conocer y aplicar modelos de distribución de especies (Loiselle et al. 2008), asimismo permite inferir la distribución histórica y potencial y fenología de las especies que albergan (Feeley et al. 2010, Montserrat-Marti et al. 1997), y también es reconocida su importancia en la conservación y toma de decisiones (Rivers et al. 2011, Schatz 2002, Ponder et al. 2001). Los herbarios permiten evaluar vacíos en las colecciones dentro de un territorio, establecer zonas prioritarias de conservación y determinar tendencias históricas en la presencia de ciertas especies de interés (Squeo et al. 2008). Además, los herbarios juegan un rol educativo en la formación de los futuros profesionales en ciencias biológicas. Rev. peru. biol. 19(2): 219 - 222 (August 2012)

La necesidad de documentar la biodiversidad toma más importancia en países megadiversos como el Perú, especialmente cuando el crecimiento de la población, la contaminación, el cambio climático global y los requerimientos de mayores cantidades de recursos amenazan con el deterioro y pérdida de los hábitats, especies y biodiversidad en general, poniendo en peligro la existencia de la humanidad. En este artículo, presentamos la colección del Herbarium Areqvipense (HUSA), perteneciente a la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa (UNSA). Se incluye una breve reseña histórica, la descripción del proceso de informatización de la colección, y finalmente, el análisis de su representatividad para la flora peruana. Desarrollo y actualidad El Herbarium Areqvipense (HUSA) es una institución reconocida formalmente ante el Index Herbariorum (Holmgren & Holmgren 2005) desde el año 2004 y es parte de la Asociación de Herbarios del Perú desde el año 2002. Inició sus actividades de

219

Treviño et al.

formación en la década de los 90s con la participación e iniciativa de los docentes del Área de Botánica de la Escuela Profesional y Académica de Biología, de la Universidad Nacional de San Agustín de Arequipa (UNSA). Su inauguración se realizó el 28 de abril del 2000 durante el VIII Congreso Nacional de Botánica en Arequipa, teniendo como local desde la fecha el Aula 302 del tercer piso de la Escuela Profesional y Académica de Biología, constituyéndose en un principio como una herramienta de apoyo para la formación de los estudiantes en el campo de la Botánica. Desde ese mismo año el HUSA se asoció con el Grupo de Investigación de la Diversidad Biológica del Sur (DIBIOS), grupo en ese entonces conformado por estudiantes de años superiores de la Carrera Profesional de Biología. Este grupo bajo la tutela del profesor Blgo. Víctor Quipuscoa Silvestre (Docente del área de Botánica y subdirector del Herbario) participó activamente en el manejo e implementación del Herbario. Las muestras de periodos previos que se encontraban almacenadas en cajas y pequeños estantes fueron clasificadas, procesadas e ingresadas a la colección, descartándose aquellas que no contaban con datos de colecta y/o características necesarias para su incorporación al herbario. En años posteriores y mediante el esfuerzo de integrantes del DIBIOS se organizaron salidas de campo para recolectar la flora local con el propósito de incrementar la colección y teniendo como destino distintas zonas de Arequipa y algunas veces otros departamentos del sur del país. Durante este proceso de crecimiento de la colección, se propició la formación e integración de más estudiantes por medio del grupo DIBIOS para el apoyo en el mantenimiento de la colección científica e ingreso de muestras, arduo trabajo que permitió la indexación del herbario en el año 2004. Durante este proceso se destaca el apoyo del Dr. Michael O. Dillon del Field Museum de Chicago, USA, quien es uno de los principales benefactores e investigadores del Herbario y que visitó el Herbario desde sus inicios. El rápido crecimiento de la colección, motivó la necesidad de implementar herramientas que permitan un mejor manejo de la colección. De esa manera, ese mismo año 2004 se implementó la primera base de datos del Herbario, denominada Huthia y que fue confeccionada por Edgardo M. Ortiz (miembro del grupo DIBIOS) y desarrollada bajo la plataforma Microsoft Access XP corriendo sobre el sistema operativo Windows 98 SE. La tabla general que contiene los datos se elaboró en base a la tabla de especímenes para el Norte Peruano (DETBASE) desarrollada por Nancy Hensold, una especialista en el Manejo de Colecciones Tropicales del Field Museum de Chicago. La creación de esta base de datos permitió la re-estructuración de la modalidad de ingreso y ordenamiento de las muestras, iniciando la digitalización de los datos de cada espécimen. Entre los años 2005 y 2009 el Herbario logró propiciar el desarrollo de proyectos, tesis, voluntariados; fortaleciendo la formación y desarrollo de los alumnos de Biología, así como el crecimiento de la colección. Entre 2010 y 2011, gracias al financiamiento de la Red Interamericana de Información de Biodiversidad (IABIN), se logró apoyo económico para el ingreso de más de 3000 especímenes, así como su revisión y digitalización de la colección entera. En la actualidad el HUSA es una colección científica de referencia en el sur del Perú y en especial para el departamento de Arequipa. A pesar de tratarse de un Herbario joven, este se ha convertido en un centro de investigación y formación de investigadores en el campo de la Botánica. Se practica un adecuado

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manejo de la colección manteniéndola en óptimo estado de conservación y organización. Las colecciones son utilizadas en investigaciones taxonómicas, ecológicas y de botánica económica entre otros, donde participan especialmente docentes de la UNSA, investigadores de otras universidades peruanas y extranjeras, así como alumnos y egresados de la Escuela de Biología de la UNSA. Desde su formación, el HUSA tiene como misión la de contribuir al desarrollo de nuestra sociedad y está abierto a la atención y servicio de la comunidad científica y público en general, siendo las actividades más comunes las determinaciones de especies y realización de charlas a estudiantes de colegios. El herbario se encuentra ubicado en el área de Biomédicas de la Universidad Nacional de San Agustín, avenida Daniel Alcides Carrión. Informatización de la colección Los datos del HUSA fueron informatizados como parte del proyecto IABIN. La Red Interamericana de Información sobre Biodiversidad (IABIN) fue creada con el objetivo de propiciar la colaboración técnica y la coordinación entre los países de las Américas para recolectar, compartir y utilizar información sobre biodiversidad que sea relevante para los procesos de toma de decisiones, así como para la educación en la región, particularmente para asuntos en la interface de desarrollo humano y conservación de la biodiversidad. La información de especímenes se registró en la base de datos Huthia (versión 2.0). El protocolo seguido para su desarrollo fue una modificación del trabajo de MartínConsuegra et al. (2009), el que consta de los siguientes pasos: Digitalización y verificación de datos. Se digitalizaron los datos de las boletas de los especímenes ingresados, en la versión modificada de Huthia, según los estándares de DarwinCore. Terminado este proceso la base de datos fue corroborada tres veces con las boletas de los especímenes. Revisión de la nomenclatura. Se realizó una actualización de nomenclatura en la base de datos. Se adoptó el sistema de clasificación de Lumbsch y Huhndorf (2007) para Lecanoromycetes y el sistema de clasificación de Cronquist (1981) para Liliopsida y Magnoliopsida, este último con algunas modificaciones en ciertos grupos donde se adoptó la clasificación utilizada por Reveal y Chase (2011). Geo-referenciación de localidades. Con la asistencia del programa ArcGIS v9.3 se realizó la asignación de coordenadas a especímenes que no presentaban datos de coordenadas en las boletas. Para esto se tomó en consideración datos proporcionados por los colectores a través de consulta directa, búsqueda de bibliografía relacionada a rangos de distribución, hábitats y reportes para la especie en la localidad de referencia. Los datos fueron validados mediante un análisis de superposición de capas de los límites administrativos (localidad, distrito, provincia y departamentos), zonas de vida, red hidrográfica, red de carreteras, centros poblados, elevación, entre otros. Alojamiento de datos integrados en la red IABIN. La base de datos generada fue revisada dos veces más, en búsqueda de posibles errores, y posteriormente subida al servidor en el que se alojan los datos de IABIN con la finalidad de hacerla disponible al público en general. Riqueza de la colección La colección del Herbario HUSA cuenta actualmente con 11251 especímenes correspondientes a más de 2300 especies, Rev. peru. biol. 19(2): 219 - 222 (Agosto 2012)

0°

Herbarium Areqvipense (HUSA)

5°S

4 824

463 778

10°S

13 1920

118

679

996

563

Número de especímenes según departamento

3375

633 100

Figura 1. Mapa de ubicación y número de especímenes presentes en la colección científica del HUSA, según departamento.

Kilómetros

75°W

El 96,6% (10872 pliegos) de especímenes en la colección corresponden a material procedente de Perú, los restantes provienen de España (237), Francia (107), Alemania (31), Portugal (3) y Bélgica (1). A nivel nacional, el HUSA posee colecciones de todos los departamentos del Perú con excepción de Tumbes. Los departamentos con mayor representación corresponden a Arequipa con 3375 especímenes, seguido de Pasco con 1920 y Cusco con 996 (Fig. 1). Rev. peru. biol. 19(2): 219 - 222 (August 2012)

3000

2000

1000

0 2006 – 2010

Representatividad geográfica

4000

1946 – 1990

74,67% de los cuales se encuentran geo-referenciados. Las familias mejor representadas corresponden a Asteraceae (1571 especímenes), Solanaceae (964 especímenes), Ericaceae (467 especímenes), Fabaceae (460 especímenes) y Malvaceae (330 especímenes), teniendo las demás familias restantes por debajo de 300 pliegos cada una. Los géneros con mayor número de especímenes corresponden a Solanum (365), Nolana (280), Senecio (123), Calceolaria (117), Baccharis (109), Palaua (108) y Caiophora (91). Los demás tienen menos de 80 pliegos. La especie con mayor número de colectas corresponde a Nolana spathulata Ruiz & Pav., con 36 pliegos.

70°W

N.° de especímenes colectados

80°W

2001 – 2005

1996 – 2000

100 50

1991 – 1995

Ubicación de especímen colectado DATUM: WGS84

15°S

103

161

Figura 2. Número de especímenes colectados por periodos de tiempo, en la colección científica del HUSA.

221

Treviño et al.

Representatividad por zonas de vida La mayor cantidad de especímenes georeferenciados, corresponden a la zona de vida Bosque muy húmedo bajo tropical con el 15,0% de estos registros, seguido por el Bosque muy húmedo pre-montano tropical y Matorral desértico templado cálido con el 8,1% y 6,9%, respectivamente. Representatividad temporal Alrededor del 90% de los especímenes de la colección provienen de colectas realizadas a partir de 1996. Los ejemplares peruanos más antiguos corresponden a las especies Antochloa lepidula y Campyloneurum angustifolium colectados en el año 1954. Entre el 2001 y el 2006, el ingreso de especímenes disminuyó, sin embargo, se priorizó la implementación del Herbario como institución, lográndose además la indexación en el año 2004. En el periodo 2006 - 2010 la colección se incrementó, producto del ingreso de muestras provenientes de proyectos de investigación y tesis de alumnos de la Escuela de Biología de la UNSA (Fig. 2). Tipos de la colección A continuación se indican los tipos nomenclaturales presentes en el Herbario HUSA y sus publicaciones oficiales: Nolana chapiensis M.O. Dillon & Quip., Arnaldoa 14(2): 180184, 2007, V. Quipuscoa S. & L. Cáceres M. 2495, Dpto. Arequipa, Prov. Arequipa, Dist. Polobaya. Entre La Gruta y el Santuario de Chapi, 2300 m, 16° 45’S 71° 19’W, 2000-11-25, Holotipo HUSA, Isotipo F. Siphonandra nervosa Luteyn & E.M. Ortiz, J. Bot. Res. Inst. Texas 2(1): 256, 2008, S. Vilca C., K. Arce C., C. Dávalos M. & E. Ortiz V. 62, Puno: Carabaya, Dist. Ayapata, near Campamento Chacayage, ca. 2600m, 13° 45’S 70° 13’W, 2004-3-10, Holotipo HUSA, Isotipo HAO, NY. Siphonandra santa-barbarense Luteyn & E.M. Ortiz, J. Bot. Res. Inst. Texas 2(1): 256; 2008, E. Ortiz V., S. Vilca C., C. Arias C., S. Shuña S. & H. Cristóbal E. 807, Pasco: Oxapampa, Dtto. Huancabamba, Sector Sta. Bárbara, Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, source of the Quebrada Cueva Blanca, 3420-3510m, 10° 21’ 23”S 75° 39’ 20”W, 2005-8-16, Holotipo HUSA, Isotipos HOXA, MO, NY, USM. Caiophora deserticola Weigend & Mark.Ackermann, Darwiniana 45(1): 58-61; 2007, M.Weigend & Ch.Schwarzer 7845, Dpto. Moquegua, Prov. General Sanchez Cerro, between Puno and Moquegua road down after junction with Lago Desaguadero road, 3900m, 16° 59’S 70° 42’W, 20044-12, Holotipo USM, Isotipos BSB, M, HUSA, HUT. Nasa victorii Weigend, Rev. Peru. Biol. 13(1): 83. 2006, V.Quipuscoa S., S.Leiva G. & Y.Díaz 2480, Dpto. San Martín: Prov. Huallaga, Dist. Saposoa, between El Tambo and Jalca del Rayo, alt. 2500-3200 m, 2000-9-15, Holotipo HUT, Isotipos BSB, F, HAO, HUSA. Senecio albaniae H.Beltrán, Novon 12(1): 35. 2002, H. Beltran 3474, Lima: Huarochiri, San Pedro de Casta, Mashca, Camino del pueblo San Pedro de Casta hacia Marcahuasi, 3680m, 11° 46’ S 76° 35’ W, 2000-5-21, Holotipo USM, Isotipos F, HAO, HUT, MO, NY, S, TEX, US, HUSA.

222

Colectores y determinadores La mayoría del material de la colección fue colectado por investigadores adscritos al área de botánica y miembros del grupo DIBIOS, principalmente Víctor Quipuscoa Silvestre (2556) y Edgardo M. Ortiz (1268), quienes a su vez son los principales determinadores, con 554 y 312 especímenes, respectivamente. Agradecimientos La informatización y adiciones a la colección no habrían sido posibles sin el financiamiento recibido del proyecto IABIN. Agradecemos de igual manera a los integrantes de grupo DIBIOS por su participación constante en el mantenimiento del herbario desde sus inicios. Igualmente es muy importante destacar el apoyo del Dr. Abraham Calla Paredes por las facilidades brindadas a los autores durante su gestión como Director del herbario HUSA. Literatura citada Bebber D.P., M.A. Carine, J.R. Wood, et al. 2010. Herbaria are a major frontier for species discovery. Proceedings of the National Academy of Sciences (USA) 107: 22169 - 22171. Cronquist A. 1981. An integrated system of classification of flowering plants. Columbia University Press, New York. Feeley, K.J. & M.R. Silman. 2010. Modelling the Responses of Andean and Amazonian Plant Species to Climate Change: The Effects of Georeferencing Errors and the Importance of Data Filtering. Journal of Biogeography 37: 733 - 740. Holmgren P.K. & N.H. Holmgrem. 2005. Additions to index Herbariorum (Herbaria). Edition 8 - Sixteenth series. Taxon 54: 1111 - 1113. Loiselle B.A., P.M. Jorgensen, T. Consiglio, et al. 2008. Predicting species distributions from herbarium collections: does climate bias in collection sampling influence model outcomes? Journal of Biogeography 35: 105 - 116. Lumbsch H.T. & S.M. Huhndorf. 2007. Outline of Ascomycota. Myconet 13: 1 - 58. Martín-Consuegra E., J.E. Hernández-Bermejo, M.C. Estrada, et al. 2009. Protocolo del herbario de la Universidad de Córdoba (COA) para la publicación de sus datos en el portal de GBIF: Resultados obtenidos. Boletín de la AHIM 11: 13 - 19. Montserrat-Marti G., J.A. Sesé & L. Villar. 1997. Interés de las colecciones de herbario para los estudios de fenología y fenomorfología: los ejemplos de Arbutus unedo y Phillyrea angustifolia. Boletín de la AHIM 2: 7 - 17. Ponder, W.F., G.A. Carter, P. Flemons & R.R. Chapman. 2001. Análisis Del Uso De Datos De Colecciones De Museo En La Evaluación De La Biodiversidad. Conservation Biology 15: 648 - 657. Rao R.R. 1995. Are herbaria redundant? Current Science 69: 968 - 969. Reveal J.L. & M.W. Chase. 2011. APG III: Bibliographical Information and Synonymy of Magnoliidae. Phytotaxa 19: 71 - 134. Rivers, M.C., L. Taylor, N.A. Brummitt, T.R. Meagher, D.L. Roberts, & E.N. Lughadha. 2011. How many herbarium specimens are needed to detect threatened species? Biological Conservation 144: 2541 - 2547. Schatz G.E. 2002. Taxonomy and herbaria in service of plant conservation: lessons from Madagascar’s endemic families. Annals of the Missouri Botanical Garden 89: 145 - 152. Squeo F.A., G. Arancio, J.R. Gutiérrez, L. Letelier, M.T.K. Arroyo, P. León-Lobos & L. Rentería-Arrieta. 2008. Flora Amenazada de la Región de Atacama y Estrategias para su Conservación. Ediciones Universidad de La Serena, La Serena.

Rev. peru. biol. 19(2): 219 - 222 (Agosto 2012)

Gestión participativa de la biodiversidad con comunidades ISSNamazónicas 1561-0837

COMENTARIO

Una experiencia de gestión participativa de la biodiversidad con comunidades amazónicas An experience on participatory management of biodiversity with Amazonian communities José Álvarez1 y Noam Shany2 1 Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana – IIAP Av. Quiñones Km. 2.5 Iquitos – Perú; jalvarez@iiap.org.pe 2 Naturaleza y Cultura Internacional - NCI

Presentado: 24/01/2012 Aceptado: 12/09/2012 Publicado online: 10/11/2012

Resumen El Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana – IIAP, Nature and Culture International (NCI) junto con comunidades locales, el Gobierno Regional de Loreto y otras organizaciones privadas, han estado desarrollando en la última década un modelo de cogestión comunitaria de la biodiversidad amazónica, con resultados muy promisorios. En el presente trabajo se analizan los principales logros de este modelo. En las tres cuencas donde se ejecutaron estos proyectos (Tahuayo, Yanayacu del Amazonas y Nanay) observamos la reversión de los procesos de degradación de recursos y eco sistemas, la reducción significativa de la tala, pesca y caza ilegales, y de la cosecha destructiva de recursos; también han mejorado significativamente algunos indicadores económicos de las poblaciones locales involucradas gracias a la comercialización de productos con valor agregado y la recuperación de las pesquerías, la fauna silvestre y otros recursos. Las líneas maestras de este enfoque fueron: (1) conservación productiva (conservación como negocio, esto es, recuperar recursos de flora y fauna silvestres y conservarlos productivamente para la gente, generando ingresos); (2) manejo adaptativo (medidas sencillas de manejo diseñadas y adoptadas progresivamente por las propias comunidades con apoyo de los técnicos, siguiendo el modelo de investigación participativa); (3) enfoque ecosistémico (conservación de grandes paisajes, especialmente cuencas y ecosistemas completos, incluyendo procesos ecológicos priorizados, como migraciones estacionales de peces, y conservación de áreas fuente); (4) uso y rentabilización del bosque en pie (priorizar generación de ingresos de recursos silvestres manejados vs. cambio de uso del bosque); (5) participación de todos los actores, desde las comunidades locales organizadas debidamente consultadas hasta las empresas privadas, las instituciones públicas y los tomadores de decisión; (6) desarrollo de cadenas productivas completas, con agregación de valor a productos de la biodiversidad y articulación al mercado; (7) gestión adaptativa (decisiones tomadas localmente, y adecuación progresiva de las instituciones y normas de acuerdo a las capacidades de las comunidades). Palabras clave: Amazonia peruana; conservación productiva; manejo; cogestión; comunidades indígenas.

Abstract For the past 10 years, the Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana (Peruvian Amazon Research Institute) - IIAP, Nature and Culture International (NCI), together with local communities, the Regional Government of Loreto, and other private organizations, have been developing a community co-management model for the Amazonian biodiversity, with very promising results. In the three basins where such co-management projects were implemented (Tahuayo, Yanayacu and Nanay), we are seeing a concrete evidence of reversals in the processes of degradation of resources and ecosystems. In each of these basins, a significant reduction in logging, illegal fishing and hunting, and destructive harvesting methods of resources can be found as a directresult of the co-management model. Significant economic improvements to local communities are achieved mainly due to the commercialization of value-added biodiversity products, as well as the recovery of fisheries, wildlife and other resources. The main principles of this model are : (1) productive conservation (conservation as a business, that is to recover flora and fauna resources and their management in ways that allow income generation); (2) adaptive management (simple management actions designed and progressively adopted by the communities and accompanied with technical support); (3) eco-systemic approach (conservation of large landscapes, especially watersheds, prioritized ecological processes such as fish’s seasonal migrations, and conservation of source areas); (4) making use of standing forest (to prioritize revenues from sustainable use of forest vs. cutting down the forest); (5) participation of all stakeholders from the organized and properly consulted local communities, to private enterprises, public institutions and all decision-makers; (6) development of complete productive chains with value-added biodiversity products and insertion in markets; (7) adaptive management (progressive adjustment of institutions and norms according to communities’ capacities). Keywords: Peruvian Amazonia; productive conservation; management; co-management; indigenous communities.

Introducción Los bosques amazónicos, los más extensos del Mundo en los trópicos, son considerados un elemento clave en el equilibrio climático global, además de una reserva estratégica de recursos genéticos y de agua dulce. Estos bosques están mucho más amenazados de lo que se pensaba, y no solamente por la deforestación para fines agrícolas, sino por la degradación de hábitat y por el cambio climático. Nuevas tecnologías de detección remota han demostrado que la degradación del bosque amazónico provocada por la tala selectiva, en su mayor parte Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (August 2012)

ilegal, es mucho más grave de lo calculado anteriormente, y contribuye en aproximadamente un 27% a las emisiones de carbono atribuidas a la deforestación (Asner et al. 2010). Por otro lado, se ha comprobado que los bosques amazónicos no son tan resilientes como se había pensado, y son muy susceptibles a las sequías que han asolado la Amazonía en los últimos años (Phillips et al. 2009). La degradación de los ecosistemas amazónicos está provocando, a su vez, el deterioro de la calidad de vida de las poblaciones amazónicas que dependen para su subsistencia de los recursos de flora y fauna.

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Las nuevas amenazas que han surgido para los bosques amazónicos están relacionadas con la tala selectiva de madera, la minería aluvial y la ampliación de la frontera agrícola, incluyendo el incremento de los cultivos de estupefacientes y, en los últimos años, con los agrocombustibles. Estos últimos, y especialmente la palma aceitera o palma africana (Elaeis guineensis) son vistos por algunos como la mayor amenaza para los bosques amazónicos en las próximas décadas (junto con la soya), aunque han sido impulsados paradójicamente para ayudar a combatir el cambio climático (Butler & Laurance 2009; Houtart 2011). Especialmente preocupante es la expansión de los cultivos de palma aceitera en la Amazonía peruana: pese a que sus impulsores plantean el uso de áreas deforestadas, en la mayoría de los casos las plantaciones se establecen a costa de bosques primarios, con frecuencia sobre territorios de uso tradicional por comunidades locales (Smolker et al. 2007). Pero el bosque amazónico sufre otras amenazas no tan visibles. La defaunación debida a la sobre caza de animales silvestres es tan grave que puede estar poniendo en riesgo la funcionalidad de los ecosistemas y la misma composición de la vegetación (Terborgh 1999; Peres 2000; Terborgh et al. 2008). Algunos científicos hablan del síndrome del “bosque vacío”, en alusión a la escasez creciente de grandes animales, muchos de los cuales cumplen un importante rol en el ecosistema como dispersores de semillas o controladores de vegetación (Redford 1992). La escasez de animales silvestres también tiene consecuencias sociales, pues se está incrementando la desnutrición en las poblaciones locales que dependen de este recurso como fuente de proteína (Álvarez 2007). Por otro lado, la creciente preocupación por el cambio climático y la crisis económica global ha contribuido a una aparente disminución de la preocupación por la conservación de la biodiversidad, a la par que ha disminuido el financiamiento para proyectos orientados a esta línea. También han surgido crecientes críticas contra un conservacionismo poco preocupado por los temas de desarrollo y pobreza. Con frecuencia se ha impulsado la conservación sin tener en cuenta a los actores locales, con nefastas consecuencias: ‘parques de papel’ caros de mantener e insostenibles en el tiempo, dinero malgastado en fracasados proyectos conservacionistas no sostenibles. (Brown 2003; Ferraro & Pattanayak 2006) El aprovechamiento integral del bosque en pie (incluyendo la producción forestal sostenible - PFS, de productos forestales maderables y no maderables, y de servicios ambientales, SA) es visto como una de las alternativas para enfrentar la conversión de bosques en áreas de cultivo y pastoreo, y la degradación por tala selectiva y caza descontroladas. En términos de rentabilidad, la combinación de estos dos usos del bosque (PFS y SA, especialmente el mercado de carbono) es la única que puede competir en rentabilidad con la conversión de bosques a cultivos de palma aceitera (Butler & Laurance 2009). La imparable ola de destrucción de los bosques tropicales ha dado origen a un interesante debate en las últimas décadas sobre el rol en el manejo de los recursos naturales de las comunidades locales, especialmente las indígenas, que viven en esos bosques, debate que ha sido llevado a las mesas de negociación sobre el cambio climático; una menor atención ha sido puesta en el rol de las numerosas comunidades ribereñas o mestizas que viven en las riberas de los ríos amazónicos más grandes, y que por estar

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más vinculados al mercado tienen patrones de uso del territorio algo diferentes, con más énfasis en las actividades agropecuarias (Anderson 1989; Goodman & Hall 1990; Davis & Wali 1994). Se ha puesto mucho énfasis en fortalecer los derechos de los indígenas sobre el territorio, dando por hecho que la conservación de los bosques se va a dar una vez que estos tengan el control total; muchos autores que han estudiado las diversas culturas indígenas resaltan el profundo respeto que las sociedades indígenas tradicionales tienen (o más bien, tenían) por la naturaleza y la necesidad de preservar esas cosmovisiones y prácticas tradicionales para garantizar la conservación de los bosques, ignorando en cierto modo los incontenibles y cada vez más acelerados procesos de aculturación e inserción en la economía de mercado (Redford & Stearman 1993). Sin embargo, la gran mayoría de los estudios sobre comunidades indígenas ha sido hecha en comunidades muy tradicionales, y se ha dejado de lado las comunidades más vinculadas al mercado y, por tanto, más aculturadas y ‘menos conservacionistas”, aun cuando el proceso de tránsito de unas a otras es cada vez más acelerado, y aparentemente irreversible e inevitable (Johnson 1989; Holt 2005; De Soto 2010). La experiencia demuestra que también los indígenas pueden ser partícipes de destrucción de los bosques tropicales, o al menos ser testigos pasivos, cuando son dejados a merced de las fuerzas de la globalización sin instrumentos técnicos y legales para gestionar sus bosques y beneficiarse económicamente de ellos (Redford & Taber 2000). Algunos autores ya hace tiempo hicieron notar que los indígenas pueden ser aliados de la conservación siempre y cuando, además de control efectivo y la seguridad legal de sus territorios, dispongan de capacitación y herramientas técnicas para el manejo sostenible y rentable de sus recursos (Clad 1984; Davis & Wali 1994; Peres 1994). Un reciente estudio demuestra que los bosques en manos de comunidades locales (en 16 países de América Latina, África y Asia) sufren tasas de deforestación significativamente menores que aquellos dentro de áreas naturales protegidas de forma estricta: las áreas protegidas perdieron en promedio 1,47% de su cobertura boscosa al año, en comparación con 0,24% de los bosques manejados por comunidades (Porter-Bolland et al. 2011). Debemos partir del hecho de que las culturas y sociedades indígenas y mestizas amazónicas no son estáticas, como no lo son sus usos de los recursos silvestres y sus formas de organización. La variabilidad ecológica y la dinámica histórica han impulsado a las sociedades indígenas a adaptarse y a crear constantemente formas nuevas de uso del territorio y los recursos (Clay 1988; Posey & Balee 1989). Sus sistemas de creencias, que regulaban en el pasado el uso del territorio y los recursos, a través de tabúes y otros mecanismos, se enfrentan con desventaja al avasallador avance de la cultura y economía occidentales, y terminan colapsando si las comunidades indígenas no encuentran alternativas económicas social, ambiental y económicamente sostenibles. Muchos proyectos de conservación en la Amazonía han fracasado justamente en el mediano plazo, o bien por desconocer las particularidades socioculturales de las comunidades involucradas, o por descuidar el aspecto de sostenibilidad económica, generalmente en temas de valor agregado y mercado (Gasché 2004; Álvarez 2007). La creciente emigración de las zonas rurales a la ciudades grandes y medianas ha sido vista como una esperanza para la conservación de los bosques tropicales (Wright & Muller-Landau Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (Agosto 2012)

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2006); sin embargo, el acelerado crecimiento de las ciudades amazónicas está generando grandes impactos en las áreas más cercanas, y no está mitigando la sobre explotación de los recursos de flora y fauna en las zonas alejadas, adonde extractores no residentes siguen con sus actividades para abastecer la demanda de las ciudades, generalmente sin manejo y con prácticas destructivas de cosecha (Parry et al. 2010). Comunidades locales, aliadas de la conservación Ante las altas tasas de deforestación y la imbatible disminución y fragmentación de los bosques tropicales prístinos, algunos dan por hecho que no podrán ser conservadas grandes extensiones de bosques primarios, y ponen énfasis en la conservación de los agroecosistemas, especialmente los mosaicos de hábitat relacionados con la agricultura tradicional (Vandermeer & Perfecto 2007b). Quienes se han resignado a perder las últimas grandes extensiones de los bosques tropicales están abogando por nuevas e innovadoras formas de conservar en un escenario dominado por comunidades y pequeños agricultores con títulos de propiedad sobre bosques y áreas agrícolas: plantean conservar no solo fragmentos de los bosques remanentes (incluyendo las áreas protegidas), sino la matriz que incluye áreas manejadas de bosques y áreas de cultivo tradicionales favorables para la biodiversidad (sistemas agroforestales y otros; Roe & Jack 2001; Schwartzman & Zimmerman 2005; Vandermeer & Perfecto 2007a). Se impone la idea de que las alianzas y colaboración con las comunidades locales y con los movimientos y organizaciones de campesinos e indígenas será crucial para la conservación de la biodiversidad en general y de los bosques tropicales en particular (Vandermeer & Perfecto 2007b). Aunque los objetivos de estos movimientos suelen estar vinculados principalmente a la defensa de sus derechos sobre la tierra y otros recursos (agua, bosques, etc.), el tema ecológico está cada vez más presente, y en sus mensajes y acciones aparece la conservación de los ecosistemas y la biodiversidad como un objetivo estrechamente ligado con la defensa de su modo de vida (ver por ej. Wright & Wolford 2003). Cabe destacar que en la Región Loreto el escenario es favorable todavía para la conservación y manejo sostenible de grandes extensiones de bosques primarios: apenas un 3% de las 36.8 millones de hectáreas de bosques han sido transformados por la agricultura. Por otro lado, existe una visión bastante pesimista de que la conservación de los bosques tropicales no podrá sostenerse en argumentos económicos (“el bosque amazónico vale más vivo que muerto”) y las opciones de desarrollo siempre son priorizadas frente a las de conservación, frente a lo que se plantea el fortalecimiento de los argumentos éticos (Terborgh 1999; Sanderson & Redford 2003). En un escenario en que disminuyen los fondos para conservación a la par que se incrementan las amenazas contra los bosques amazónicos, las comunidades locales son vistas cada vez más no tanto como una amenaza sino como potenciales aliados de la conservación, como parte de la solución en vez de parte del problema (Vandermeer & Perfecto 2007a; Vermeulen & Sheil 2007). En los últimos años se ha puesto de moda en enfoque de la “participación” en los proyectos y actividades de conservación en países tropicales; la mayoría de ellos, sin embargo, y a pesar de la retórica “participativa”, siguen siendo diseñados y controlados por organizaciones y pequeños grupos de expertos; en ellos Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (August 2012)

siguen estando ausentes tanto la consulta formal como las formas democráticas en la ejecución de los proyectos, al tiempo que se ignoran en buena medida las iniciativas, prioridades e intereses de las comunidades locales (Campbell & Vainio-Mattilia 2003; Vermeulen & Sheil 2007). La participación se ha convertido en algunos casos en una especie de ritual que todo proyecto incluye sin mayor criterio, y puede convertirse en un elemento distorsionador: la participación de las comunidades tanto en el cuidado de los recursos como en el monitoreo no es sostenible si los pobladores locales no ven retribuido su esfuerzo con beneficios claros y tangibles (Cooke & Kothari 2001). Si bien muchos conservacionistas están de acuerdo en la necesidad de establecer alianzas con las comunidades locales en la búsqueda de objetivos comunes y líneas coincidentes para conservar la biodiversidad y los ecosistemas tropicales, hay mucha polémica sobre el cómo. Los ‘joint ventures’ y otros negocios compartidos con comunidades han sido vistos como una de las mayores oportunidades para la conservación y el desarrollo sostenible en bosques tropicales (CSD 2004). Un intenso debate también ha surgido en torno a la necesidad de establecer alianzas (partnerships) entre comunidades indígenas, científicos y profesionales de la conservación, gobiernos y agencias de cooperación internacional (Vermeulen & Sheil 2007). Los bionegocios con base en los incalculables recursos genéticos amazónicos y el incipiente mercado de carbono se avizoran como muy positivas oportunidades para impulsar productivas y estratégicas alianzas entre las comunidades locales, empresas, gobierno y organizaciones conservacionistas y de cooperación, en la búsqueda de un desarrollo realmente inclusivo y sostenible. Sin embargo, estas alianzas deben que tener objetivos claros compartidos, altos estándares de participación –incluyendo decisiones, derechos y deberes, y riesgos compartidos- y deben beneficiar claramente a todas las partes, y especialmente a las comunidades locales involucradas (Campbell & Vainio-Mattilia 2003; Vermeulen & Sheil 2007). Existen diversas y promisorias experiencias de colaboración entre científicos conservacionistas y comunidades, por ejemplo en el tema de manejo de fauna silvestre y en monitoreo de la biodiversidad (Bodmer et al. 1997). Pese a que algunos científicos ponen en cuestión su “precisión científica”, el monitoreo comunitario o participativo con comunidades ha demostrado ser sumamente efectivo en términos de costo-resultados y de impacto en la gestión, que en definitiva es lo que más importa. Además, las comunidades involucradas en monitoreo suelen mejorar el control sobre sus territorios y recursos, lo que contribuye a la conservación de la biodiversidad (Getz et al. 1999; Sheil & Lawrence 2004; Danielsen et al. 2007). Las estrategias de conservación de los ecosistemas a través de la creación de áreas protegidas (especialmente parques nacionales) y compra de tierras están llegando a su techo y se manifiestan insostenibles, debido a los excesivos costos sociales y económicos (Ghimire & Pimbert 1997; Bruner et al., 2001; Balmford & Whitten 2003). Muchas de las iniciativas de conservación se ven frenadas por la oposición de comunidades locales y organizaciones que las apoyan, porque no han sido consultadas de forma adecuada, y porque se sienten limitadas en sus aspiraciones de acceso a los recursos silvestres; también se oponen sectores económicos interesados en el aprovechamiento de recursos, que ven en las áreas protegidas una amenaza a sus intereses.

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En la Amazonía peruana en particular, la cobertura de las formas tradicionales de áreas protegidas está llegando a su límite (aproximadamente un 20% del territorio, y en algunas regiones, como Madre de Dios, aún más) y debe buscarse alternativas para proteger grandes extensiones de bosques todavía en el limbo legal de “áreas de libre disponibilidad del Estado”, donde persiste buena parte de la biodiversidad. Además, cada vez es más evidente que la conservación de la biodiversidad amazónica y los servicios y recursos que proveen los bosques amazónicos requieren del mantenimiento de grandes y continuas extensiones de bosques y la protección de los procesos ecológicos y evolutivos que hacen posible la biodiversidad (García Villacorta 2010). En la Región Loreto, en la Amazonía norperuana, tenemos una oportunidad histórica para conservar grandes extensiones de bosques tropicales porque aquí todavía los bosques valen más vivos que muertos y se conserva todavía el 97% de los bosques originales, 36.8 millones de hectáreas en total. La frontera agrícola es incipiente, y gran parte de las cerca de 3,000 comunidades locales, tanto indígenas como ribereñas, basan su economía en el aprovechamiento sostenible de los recursos forestales y de fauna silvestre (Pyhälä 2003; Álvarez 2006). En este documento se describen algunas experiencias que demuestran que el bosque amazónico puede valer más vivo que muerto, en pie que talado, contradiciendo la pesimista visión de algunos expertos, incluyendo la de J. Terborgh (1999). Innovadoras formas de concebir las áreas protegidas como zonas de aprovechamiento sostenible de recursos por comunidades locales, manteniendo la integridad y salud de los ecosistemas, han cambiado en cierto modo el escenario, abriendo la posibilidad de crear nuevas áreas en alianza con comunidades locales interesadas en conservar las zonas fuente de sus recursos de fauna y flora (Bodmer 2000; Bodmer & Puertas 2000). Una visión tergiversada de la Amazonía En las últimas décadas se han invertido decenas de millones de dólares de la cooperación internacional y del presupuesto público del Perú para impulsar proyectos de desarrollo y conservación con comunidades locales amazónicas, con resultados irrisorios, o en muchos casos contraproducentes. Las amenazas contra biodiversidad crecen día a día, a la par que se deteriora la calidad de vida de las poblaciones amazónicas que dependen de los recursos de flora y fauna para su subsistencia. Los índices de pobreza y desnutrición en la selva son los peores del Perú, y en algunos casos han empeorado, a contracorriente de lo que ocurre en la mayor parte del país, donde ha ocurrido una significativa reducción de la pobreza. El fracaso de la mayoría de los proyectos (tanto de conservación como de desarrollo) se debe -a nuestro juicio y de algunos autores- a la falta de comprensión tanto de la realidad ecológica de la Amazonía baja como de las sociedades amazónicas que viven en ella (Gasché 2004). Parte del problema reside en el divorcio entre quienes impulsan la conservación de la biodiversidad y los que impulsan el desarrollo de las comunidades (Guha 1997; Holt 2005). Por ejemplo, la mayoría de los proyectos de desarrollo con comunidades impulsaron actividades agropecuarias copiadas de otras realidades, no apropiadas para los pobres y complejos suelos amazónicos, ni acordes con la tradición extractivista y las formas de organización de los pobladores locales (CADMA 1992; Álvarez 2007).

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Para citar un ejemplo: desde un tiempo a esta parte se ha dado en promover en Amazonía proyectos productivos “comunales”, cuando la ‘comunidad’ no es una unidad social de producción, y el modo de producción tradicional es familiar, o de familias extensas (Gasché 1999; 2010). De este modo han fracasado cientos de proyectos de piscigranjas familiares, crianzas comunales de animales domésticos, chacras comunales, etc. La Amazonía peruana ha sido históricamente abordada desde el Gobierno Nacional asentado en la costa (Lima, la capital) con una visión sesgada de su realidad ecológica y social. No solo se trata de los mitos sobre la Amazonía que aún sobreviven en el imaginario colectivo nacional (mitos de la uniformidad, del vacío amazónico, de la fertilidad de los suelos – CADMA 1992) sino de una visión del desarrollo calcada de otras realidades, ajenas a los ecosistemas y las sociedades amazónicas. Pero la Amazonía es diferente: primero, por su extraordinaria riqueza natural y cultural, que se expresa en su extremada diversidad de ecosistemas, especies genes y culturas humanas; y segundo, por su extremada fragilidad. El manejo de la biodiversidad en Amazonía enfrenta retos y problemas diferentes a los de otras latitudes. Por ejemplo, son escasas y poco efectivas las medidas y técnicas de manejo aplicables en los complejos ecosistemas amazónicos (y aplicadas con éxito en países templados), debido especialmente al régimen de libre acceso a los recursos, a la inaccesibilidad de muchas áreas de extracción, a la enorme variabilidad ecológica de los ecosistemas amazónicos, al escaso conocimiento disponible sobre historia natural, densidad y dinámica poblacional de la mayoría de las especies, a la idiosincrasia de las poblaciones locales, y a las limitaciones de las instituciones responsables de hacer cumplir la ley. Los funcionarios públicos y miembros de organizaciones de cooperación que se han acercado a la Amazonía tratando de impulsar proyectos de desarrollo la han visto generalmente como un suelo a cultivar, y no han podido ver el bosque (o han visto solamente madera comercial en él), ni las formas tradicionales de aprovecharlo que tienen las comunidades locales. Desde tiempos del Presidente Belaúnde Terry (en sus dos gobiernos, a fines de los 60 y principios de los 80), con su lema “Tierra sin gente para gente sin tierra”, y su visión de la Amazonía como “arroz con bisteck”, se ha impulsado proyectos agropecuarios calcados de la sierra o la costa del Perú, absolutamente inapropiados para los suelos pobres y ácidos de la selva baja, y no acordes con la cultura y formas de producción de las comunidades amazónicas tradicionales (CIAM 2011). No es por eso extraño que la Amazonía peruana haya sido acertadamente calificada como un “cementerio de proyectos”. No hay comunidad indígena o ribereña que no tenga en su historia algún proyecto de desarrollo fracasado, sea impulsado por alguna agencia del Gobierno o por alguna organización no gubernamental. La mayoría de estos proyectos han estado y están relacionados con la producción agrícola o pecuaria, incluyendo promoción de cultivos comerciales, reforestación con especies nativas o introducidas, crianza de animales (menores o mayores), tanto nativos como introducidos, piscicultura familiar o comunal, y otros similares. En otros casos son las obras de infraestructura, con bastante frecuencia sin un sentido productivo ni el mínimo sentido de la prioridad: plazas, veredas, losas deportivas, puentes sobre minúsculas quebradas… El enfoque excesivamente técnico de la mayoría de los proyectos, ajeno en buena medida a las aspiraciones, capacidades Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (Agosto 2012)

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y visión de la población local, ha sido identificado como otra de las causas más comunes de fracasos de proyectos, los que suelen ser dirigidos por profesionales muy especializados con una visión muy sesgada de la realidad (Gasché 2004; Santoyo 2004) . Sin embargo, también ciertas visiones antropológicas, con su excesivo -y con frecuencia exclusivo- énfasis en aspectos socioculturales, y con limitado conocimiento e interés en temas ecológicos y productivos, han ayudado poco a promover modelos de desarrollo sostenible en las comunidades amazónicas. Por otro lado, la mayoría de los proyectos de desarrollo y conservación han sido concebidos con un muy limitado horizonte espacial y temporal: se trata de intervenciones en una sola o un puñado de comunidades, con frecuencia no relacionadas espacialmente, y de corto plazo; en los aspectos productivos, la mayoría no consideran la cadena productiva completa –comenzando del aprovechamiento sostenible del recurso-, y menos aún aspectos de gestión empresarial y de mercado. Esto determina casi de antemano su insostenibilidad. Para garantizar la sostenibilidad ecológica es necesario gestionar con enfoque ecosistémico grandes espacios, preferiblemente cuencas completas, y para garantizar sostenibilidad económica debe promoverse la agregación de valor, el fortalecimiento de capacidades empresariales y la articulación con los mercados. Por poner algunos ejemplos del tema ecológico: no tiene mucho sentido, ni impacto ciertamente, tratar de manejar solamente un pequeño lago amazónico, y menos una sola especie comercial del lago, cuando la mayoría de los peces son grandes emigrantes, y también necesitan el bosque inundable circundante y de otros ecosistemas fuera del lago para alimentarse y reproducirse. Muchas especies de fauna requieren de grandes territorios para mantener poblaciones saludables y viables: no es posible manejar, por ejemplo, ungulados o grandes primates en el territorio de una sola comunidad, por muy grande que sea, porque no alberga poblaciones viables; es indispensable, por eso, trabajar con una visión de paisaje, integrando grandes espacios y trabajando con todas o las mayoría de las comunidades y sus organizaciones representativas de una cuenca, así como con otros actores que intervienen en una cuenca o zona determinada. Hoy se sabe que para que la caza de animales silvestres amazónicos sea sostenible es necesario proteger ‘zonas fuente’ conectadas con las zonas de caza, donde los animales se puedan reproducir y dispersarse hacia las zonas de caza (Bodmer 2000; Ferraro & Pattanayak 2006) La falta de sostenibilidad ambiental tiene otras caras: la mayoría de los proyectos de desarrollo en Amazonía peruana centran sus esfuerzos en promover alternativas productivas con base en especies cultivadas o criadas en cautividad (cultivos nativos o, con frecuencia, exóticos, y crianza de animales exóticos, incluyendo ganadería extensiva), promoviendo con ello directa o indirectamente la desvalorización del bosque y la deforestación. Son muy escasos los proyectos e iniciativas, tanto de las instituciones del Estado como de la cooperación internacional, que busquen generar recursos económicos aprovechando el bosque en pie (esto es, manejo de recursos silvestres de flora y fauna). Sin embargo, la mayor parte de los pobladores rurales amazónicos siguen usando en gran medida los recursos silvestres, forestales y acuáticos, para fines de subsistencia y también para obtener recursos económicos con su venta; por ejemplo, el pescado y la carne de animales silvestres representan entre el 70 y el 80% de Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (August 2012)

la ingesta de proteína en buena parte de las familias rurales en Loreto. Un estudio realizado en comunidades del bajo Nanay, bien conectadas con el mercado de Iquitos, mostró que alrededor del 70% de los ingresos familiares provienen de la venta de recursos silvestres, especialmente recursos forestales maderables y no maderables, carne de monte, frutos silvestres y pescado (Pyhälä 2003). Solamente en las comunidades muy cercanas a las ciudades y pueblos grandes, y en las riberas de los grandes ríos de agua blanca (con suelos aluviales relativamente fértiles) la agricultura representa un porcentaje importante de los ingresos. Trabajando con comunidades locales y conservando los bosques Desde finales de la década de 1990, el Instituto de Investigaciones de la Amazonía Peruana – IIAP, consciente de esta situación y ante la imparable degradación de los recursos naturales renovables y de la calidad de vida de las poblaciones amazónicas, se propuso impulsar proyectos que buscasen combinar la conservación de la diversidad biológica y de los ecosistemas y el desarrollo sostenible de la población, con una sólida base ecológica y socioeconómica, con visión ecosistémica y de grandes paisajes, y con participación activa de las comunidades locales involucradas. El primer proyecto impulsado por el IIAP se ejecutó entre el año 2000 y el 2004 con apoyo del Banco Mundial (y con fondos del Global Environmental Fund) en la cuenca del río Nanay, Loreto, Perú. El IIAP se planteó el reto de experimentar un modelo de desarrollo sostenible y conservación de la diversidad biológica en una cuenca emblemática de la Amazonía peruana; se escogió el Nanay por ser ejemplo de la extremada riqueza biológica y variabilidad de ecosistemas de la región, y por presentar un panorama extremo de depredación y degradación de los ecosistemas, dada su cercanía y conectividad con Iquitos. Se sabía de muchos proyectos fallidos de desarrollo en esta cuenca. La experiencia del Proyecto “Conservación de la biodiversidad y manejo comunal de los recursos naturales en la cuenca del río Nanay” (Proyecto Nanay) demuestra que sí es posible aplicar con éxito medidas de conservación de la diversidad biológica y de desarrollo sostenible con comunidades locales, con las siguientes estrategias de intervención: 1) Enfoque integral y de cuenca: manejo integral del ecosistema, preferible al nivel de cuenca; 2) enfoque de “conservación productiva”: conservar para la gente, generar riqueza sin alterar los ecosistemas; la población conserva lo que le es útil; 3) definición clara de derechos de acceso a los recursos y, especialmente, control del territorio por parte de comunidades; 4) diagnóstico participativo de la problemática de los recursos naturales; 5) apoyo a la organización interna de las comunidades, capacitadas y fortalecidas para el manejo (asambleas y grupos comunales de manejo), y a la organización supracomunitaria (comités zonales de gestión, federaciones); 6) diseño participativo y aplicación de planes de manejo adaptativo al nivel de comunidad; 7) co-gestión, aplicación de reglamentos comunales internos de acceso a los recursos con apoyo de los técnicos y las instituciones del Estado; 8) formalización / legalización del aprovechamiento de los recursos; 9) alianzas estratégicas con instituciones públicas y organizaciones de cooperación; y 10) diversificación de la base productiva y acceso al mercado (IIAP 2004; Álvarez 2006). En la Tabla 1 se muestra un ejemplo de los avances conseguidos en la disminución de amenazas en 16 comunidades de

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Álvarez & Shany Tabla 1. Disminución de las amenazas para los recursos naturales en 16 comunidades de la cuenca del Nanay. N° de extractores ilegales de:

Recurso/actividad Año

2002 164 201 185 514 72

Año

2002 100 100 74 54 29 36

Irapay Madera redonda Madera aserrío Pesca Árboles maderables para leña

2003 133 249 162 841 63

Disminución (%) 85 82 89 73 77

2004 24 44 20 224 16

Cosecha destructiva de RR.NN. (%)

4 Anguilla Mishana Porvenir San Martín Yuto Anguilla Mishana Porvenir San Martín Yuto Anguilla Mishana Porvenir S. M Yuto Anguilla Mishana Porvenir S. M Yuto 2003

2004

2005

2006

Comunidades -años Figura 1. Índice de extractores ilegales de irapay en comunidades de la Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana (RNAM) (Fuente: Informes finales del Proyecto BIODAMAZ Fase II. IIAP, Iquitos, 2007. http:// www.iiap.org.pe/biodamaz/faseii/avances/Doc_tec.htm)

la cuenca, en este caso la comunidad nativa San Juan de Ungurahual. Estos datos fueron recogidos por las mismas comunidades a través del empleo de matrices de monitoreo comunitario. Entre el 2004 y el 2007 el IIAP ejecutó otro proyecto en la parte baja de la misma cuenca, incluyendo la Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana, esta vez financiado por el Gobierno de Finlandia con fondos de canje de deuda por naturaleza: Proyecto Diversidad Biológica de la Amazonía Peruana Perú – Finlandia (BIODAMAZ Fase II; Álvarez et al. 2004). Las líneas maestras de trabajo con comunidades locales replicaron y mejoraron las líneas estratégicas aplicadas en el Proyecto Nanay, especialmente el enfoque de co-gestión, dado que este proyecto se ejecutó en el escenario de un área protegida, donde las comunidades comparten las competencias de gestión de recursos naturales con los técnicos y representantes del Estado. Durante esta experiencia también se logró grandes avances en la aplicación del modelo de manejo comunal de recursos de la biodiversidad, con resultados notables en la disminución de las amenazas para la biodiversidad y la degradación de los ecosistemas. En las Figuras 1 y 2 se aprecia, por ejemplo, la significativa disminución del ingreso de extractores ilegales de los recursos más importantes para la economía local (hojas de la palmera irapay y de la madera redonda de varillales) en la Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana (también esta información es fruto de la aplicación de matrices de monitoreo comunitario).

90 91 51,3 70,3 55,1 66,6

25 20 15 10 5 0

Anguilla Mishana Porvenir San Martín Yuto Anguilla Mishana Porvenir San Martín Yuto Anguilla Mishana Porvenir S. M Yuto Anguilla Mishana Porvenir S. M Yuto

2004 10 9 7 6.3 0 3

2003

2004 2005 2006 Comunidades-años Figura 2. Índice de infractores de madera redonda en comunidades de la la Reserva Nacional Allpahuayo-Mishana (RNAM) (Fuente: Informes finales del Proyecto BIODAMAZ Fase II. IIAP, Iquitos, 2007. http://www.iiap.org.pe/biodamaz/faseii/avances/Doc_tec.htm)

En esta reserva se produjo también una substancial disminución de las prácticas de cosecha destructiva entre los pobladores, otra de las amenazas más importantes para la comunidad y para la biodiversidad. Como muestra presentamos el caso de la palmera irapay y madera redonda, los dos recursos más importantes en términos económicos para las comunidades de la zona (Figs. 3 y 4; Álvarez et al. 2004). Como resultado de la aplicación de medidas de manejo adaptativo por las comunidades locales se produjo una substancial 60 50

50 50 40

40 30

20 10

15 0

0 0

9 0 0 0

0 0

Anguilla Mishana Porvenir S. Martín Yuto 15 de Abril Anguilla Mishana Porvenir S.Martín Yuto 15 de Abril Anguilla Mishana Porvenir S.Martín Yuto 15 de Abril Anguilla Mishana Porvenir S.Martín Yuto

Número de infractores

228

2003 50 49 31 32 16 21

Porcentaje

Número de infractores

Ungurahui Aguaje Irapay Madera redonda Pesca destructiva Tala ilegal

2003

2004

2005

2006

Años y comunidades

Figura 3. Porcentaje de familias que efectúan prácticas destructivas de cosecha de irapay. Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (Agosto 2012)

60 50 40

2004

0 Yuto

Yuto

Porvenir

S.Martín

2005

Mishana

Anguilla

15 de Abril

0 Porvenir

6 Mishana

Porvenir

Mishana

2003

0 Anguilla

Anguilla

15 de Abril

Yuto

S.Martín

0 Porvenir

15 15 de Abril

S.Martín

Yuto

S.Martín

Mishana

70 60 50 40 30 20 10 0

Anguilla

Porcentaje

Gestión participativa de la biodiversidad con comunidades amazónicas

2006

Años y comunidades Figura 4. Porcentaje de comuneros que efectúan malas prácticas para el recurso madera redonda (Fuente: Informes finales del Proyecto BIODAMAZ Fase II. IIAP, Iquitos, 2007. http://www.iiap.org.pe/biodamaz/faseii/avances/Doc_tec.htm)

recuperación del recurso pesquero en los cuerpos de agua de la Reserva Nacional Allpahuayo – Mishana - RNAM, tal como se puede comprobar en la Figura 5, que mide el promedio de peces capturados por faena con distintas técnicas de pesca (captura por unidad de esfuerzo). Las medidas de manejo, propuestas por las mismas comunidades y aprobadas en acta de asamblea comunal incluyeron, entre otros aspectos: prohibición de pesca comercial por foráneos, control de métodos destructivos de pesca (tóxicos y explosivos, redes no selectivas, honderas y arrastradoras), regulación del tamaño de la malla de redes-trampa, límites en el volumen de capturas por pescador con fines comerciales, prohibición de pesca comercial durante la época de desove, y control de tala de bosques ribereños (Álvarez et al. 2004). Cabe destacar que solo se monitoreó directamente las capturas pesqueras porque este recurso se recupera de forma relativamente rápida, a diferencia de la fauna silvestre terrestre y de la flora, y es factible monitorear las capturas por unidad de esfuerzo trabajando con los pescadores locales. En relación con otros recursos, se optó por monitorear solo las intervenciones de la población sobre el recurso, y no directamente el recurso, dado que: i) el monitoreo directo es sumamente caro y de mediano/largo plazo, y fuera del alcance por tanto del horizonte de un típico proyecto de cooperación al desarrollo y la conservación; y ii) los cambios en la composición y abundancia de los recursos son difícilmente distinguibles en el corto plazo de las fluctuaciones poblacionales naturales (de la fauna silvestre en especial) o del ‘ruido estadístico’, y por tanto son irrelevantes para los objetivos de un proyecto. El enfoque del monitoreo ha sido netamente participativo: las matrices de monitoreo fueron completadas con participación directa de

Nº promedio

25 20 15

20 13

10 5 0 2002

2003

2004

2005

2006

Años Figura 5. Evolución del número promedio de ejemplares pescados en la RNAM empleando diferentes técnicas de pesca (Fuente: Informes finales del Proyecto BIODAMAZ Fase II. IIAP, Iquitos, 2007. http:// www.iiap.org.pe/biodamaz/faseii/avances/Doc_tec.htm) Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (August 2012)

las mismas comunidades, unas veces en asamblea comunal, otras en reuniones con líderes destacados de la comunidad. Si bien la información reflejada en las matrices de monitoreo comunitario -y en las figuras aquí presentadas- es “de grano grueso”, porque se basa en datos referidos por la población, es muy útil y relevante para detectar tendencias en los patrones de uso de recursos de las comunidades, y para monitorear la disminución de las amenazas. No nos cabe ninguna duda de que son un indicador fiel del estado de conservación real de los recursos de flora y fauna silvestre. Finalmente, entre el 2007 y el 2010 se ha estado ejecutando un proyecto de apoyo a la creación y gestión de áreas de conservación regional en la Región Loreto, con financiamiento de Fundación Moore (Proyecto de Apoyo al PROCREL, Programa de Conservación, Gestión y Uso Sostenible de la Biodiversidad en la Región Loreto). El Proyecto fue co-ejecutado por el IIAP, el Gobierno Regional de Loreto, y la organización no gubernamental Nature and Culture International - NCI. La primera área de conservación regional en ser creada y gestionada fue el Área de Conservación Regional Comunal Tamshiyacu-Tahuayo, en el año 2007, aunque se trabajó con las comunidades desde varios años antes. Al año siguiente fueron creadas otras dos, el ACR Ampiyacu-Apayacu, y el ACR Alto Nanay-Pintuyacu-Chambira. Los logros de la aplicación del modelo de co-gestión comunal han sido muy significativos, especialmente en el ACR TamshiyacuTahuayo, donde las comunidades ya llevaban años gestionando esta zona, aún antes de ser declarada oficialmente como área de conservación regional. Con apoyo de organizaciones como Wildlife Conservation Society las comunidades de la cuenca del río Tahuayo han estado aplicando por más de una década medidas de manejo de fauna silvestre con gran éxito (Bodmer et al. 1997; Bodmer & Puertas 2000, Novaro et al. 2000), y el modelo ha sido reconocido como uno de los mejores en gestión de bosques tropicales a nivel mundial (Congreso Forestal Mundial 2009, Buenos Aires). En el Perú también han recibido diversos reconocimientos y premios. El Proyecto de Apoyo al PROCREL impulsó el manejo comunal de otros recursos además de la fauna silvestre, incluyendo pesquerías, palmera irapay (Lepidocaryum tenue), palmera chambira (Astrocaryum chambira), palmera aguaje (Mauritia flexuosa), camu camu (Myrciaria dubia), entre otros recursos importantes para la población. Las comunidades no solo han conseguido recuperar la productividad de sus bosques y ecosistemas acuáticos, y han mejorado su calidad de vida gracias a la abundancia de fauna silvestre, pescado y otros recursos: también han mejorado subs-

229

Álvarez & Shany

120

San Pedro

100

Diamante

60 40 7

0 2006

Chino

0 2007

Años

0 2008

0 2009

2007

40 637

0 2008

Porcentaje

292

300 200

Áños

Figura 8. Descenso de ingreso de infractores al área de influencia del Área de Conservación Regional Comunal Tamshiyacu-Tahuayo (ACRACTT).

tancialmente su economía, gracias al impulso de actividades económicas de valor agregado, incluyendo la elaboración y exportación de artesanías y el ecoturismo. Más de cien familias han mejorado sus ingresos entre 100 y 500% en los últimos tres años gracias a la exportación a EE. UU. de artesanías de la fibra de la palmera chambira (PROCREL 2010) Con base en la aplicación de matrices de monitoreo comunitario se ha podido determinar el dramático descenso de las amenazas para los recursos de la biodiversidad en las zonas donde se implementó el proyecto (Figs. 6 – 9, PROCREL 2010) También se ha comprobado una notable recuperación de las pesquerías por efectos del manejo comunitario (del orden del 40% en cinco años), en especial en la Quebrada Yanayacu, área de amortiguamiento del Área de Conservación Regional Comunal Tamshiyacu-Tahuayo, en donde el trabajo con comunidades es más reciente y se ha monitoreado la captura por unidad de esfuerzo desde el inicio de la aplicación de las medidas de manejo (Fig. 10; PROCREL 2011) Conclusiones Las comunidades locales pueden no ser el ‘modelo perfecto’ de gestión del bosque amazónico. Están compuestas por personas, y las personas cometen errores y también pueden llegar a ser cortoplacistas y egoístas; los indígenas y ribereños amazónicos no son una excepción, no existe el “noble salvaje” (Alvard 1993). La llamada “tragedia de los bienes comunes” es actualmente una de las más graves amenazas para la salud de los ecosistemas amazónicos: la falta de control del Estado y el colapso de las

3 0 2006

2009

Chino 7

5 2008

Cunshico San Pedro Diamante Buena Vista

100

0 2009

San Juan Ayacucho Esperanza

400

2007

Años Figura 7. Porcentaje de comuneros que realizan practicas destructivas para pescar.

2006

500

230

600

40 20

800 672

Cunshico

Figura 6. Número de infractores que ingresaron a extraer madera.

700

Esperanza

Buena Vista

Ayacucho

Cunshico

San Juan

150

140

Esperanza

3 0 2007

3 0 2008

2 0 2009

Años Figura 9. Porcentaje de comuneros que extraen palmeras para techado con prácticas destructivas.

sociedades indígenas favorecen la extracción indiscriminada y sin medidas de manejo de recursos de flora y fauna (Smith 2003; Ostrom 2003). Y la tragedia de los bienes comunes también puede ocurrir dentro de las comunidades, cuando no ejercen control sobre las acciones de sus miembros. Los resultados de los proyectos impulsados por el IIAP y algunas otras organizaciones muestran que sí se puede mejorar de la calidad de vida y de la economía de las poblaciones amazónicas al mismo tiempo que se revierten los procesos de pérdida de bosques y degradación de hábitats, contribuyendo por tanto a conservar de forma efectiva y sostenible la diversidad biológica en 30

25,5

25 20 CPUE

Número de trozas

Ayacucho

160

Número de Infractores

100

San Juan

200

180

Porcentajes

200

21,44 18,63 15

13,24

2006

2007

10 5 0 2005

2008

2009

2010

Figura 10. Captura de pescado por unidad de esfuerzo (número de individuos capturados/número promedio de red-trampa utilizadas) en la Quebrada Yanayacu, Área de Conservación Regional Comunal Tamshiyacu-Tahuayo (ACRACTT). Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (Agosto 2012)

Gestión participativa de la biodiversidad con comunidades amazónicas

grandes espacios naturales. No cabe duda de que las comunidades pueden ser mucho mejores gestoras que el Estado, al menos en el escenario de la Amazonía baja del Perú. Sin embargo, es más que claro que actualmente las comunidades amazónicas necesitan una buena dosis de acompañamiento y capacitación para que salgan de la vorágine extractivista en la que están metidos desde hace dos o tres generaciones: extracción descontrolada de recursos de flora y fauna - empobrecimiento creciente de la población - más presión sobre los recursos. Es un círculo vicioso que se agrava año tras año, a medida que se articulan más con el mercado y requieren más bienes de consumo (Trujillo 2009). Para garantizar la sostenibilidad económica del modelo de “conservación efectiva” de grandes paisajes es indispensable el desarrollo de alternativas productivas con articulación al mercado. Un aspecto importante a tener en cuenta en estas experiencias es que se ha obtenido avances significativos enfrentando dos de los graves retos en la Amazonía: impulsar el desarrollo sostenible de las comunidades locales y promover la conservación efectiva de los bosques y otros ecosistemas. Cerca de dos millones de hectáreas están ahora “efectivamente” protegidas en varias áreas protegidas de nivel nacional y regional en Loreto; en ellas se recuperan ecosistemas y recursos sobre explotados en el pasado, de fauna y flora, mientras que se aprovechan con medidas de manejo recursos de fauna y productos forestales diferentes a la madera para beneficio de las comunidades. En las áreas con mayor tiempo de gestión las comunidades han mejorado tanto su calidad de vida (dada la recuperación de la fauna y la flora que constituyen la base de su economía, y gracias al involucramiento en actividades económicas de agregación de valor y comercialización de productos de la biodiversidad) que se han convertido en un modelo de desarrollo para otras áreas y para otras regiones. El Gobierno Regional de Loreto ha asumido al PROCREL y sus líneas estratégicas como un proyecto emblemático en el marco de su visión de “Región Productiva”; y varios pueblos indígenas han mostrado interés en replicar el modelo de co-gestión comunal y conservación productiva en sus zonas, mientras que en la Región Ucayali se está ejecutando un proyecto similar al de Loreto. Las regiones Madre de Dios y Amazonas, por su parte, han mostrado también interés en replicar el modelo. Literatura citada Alvard M. S. 1993. Testing the “Ecologically Noble Savage” Hypothesis: Interspectific prey choice by Piro Hunters of Amazonian Peru. Human Ecology 21(4): 355 – 387. Alvarez J. 2006. Gestión comunal y territorio: lecciones aprendidas de la cuenca del Nanay (Amazonía norperuana) para el manejo de la fauna silvestre amazónica. Revista electrónica Manejo de fauna silvestre en la Amazonía. Nº 1, Vo. 1. Álvarez J. 2007. Comunidades locales, conservación de la avifauna y de la biodiversidad en la Amazonía peruana. Rev. Peru. Biol. 14(1): 151-158. Álvarez J., F. Rojas M. y A. J. Araujo. 2004. Una experiencia de manejo comunal de los recursos del bosque en la Reserva Nacional Allpahuayo - Mishana. Documento Técnico Nº 11, BIODAMAZ, IIAP. http://www.iiap.org.pe/ biodamaz/faseii/download/literatura_gris/Articulos%20 cient%C3%ADficos/ [Acces 03.07.2011]. Anderson. A. (Ed.) 1989. Alternatives to Deforestation Steps Toward Sustainable Uses of Amazonian Forests. Columbia University Press, New York. Rev. peru. biol. 19(2): 223 - 232 (August 2012)

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Colof贸n

Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIÓN DE LOS ARTÍCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍA Abril 2012

Identidad y propósito La Revista Peruana De Biología es una publicación científica arbitrada producida por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú; es publicada tres veces al año y los números aparecen en abril, agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como Online. La Revista Peruana De Biología publica artículos completos, originales e inéditos que contribuyan al conocimiento científico en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas. Evaluación de los trabajos Los trabajos que cumplan con las pautas solicitadas serán incluidos en el la lista para evaluación, un editor será encargado de conducir el proceso enviándo el trabajo a árbitros. El trabajo será evaluado según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. El artículo será aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y de realizadas las modificaciones indicadas. El artículo aceptado será editado y una prueba enviada al autor para la aceptación y consentimiento de publicación. Carta de presentación El trabajo será acompañado de mensaje email dirigido al Editor Jefe, indicando haber leído las presentes pautas para presentación de trabajos, asegurando la originalidad, carácter inédito y completo del trabajo presentado y su disposición para que sea revisado y editado. Esta carta tendrá carácter de declaración jurada según lo estipulan las directivas del Vicerrectorado de Investigación de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos referidos a las autorías de trabajos publicados. Modificaciones en las autorías serán motivo para detener el proceso de edición. Las coordinaciones se llevaran entre el Editor Jefe y el responsable del trabajo. Presentación de los trabajos Los archivos del trabajo serán enviados por email al correo del editor: editor.revperubiol@gmail.com Los trabajos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano. El trabajo debe tener tres partes básicas: (a) identificación, (b) cuerpo y (c) literatura citada (a) La identificación debe contener: Título (en inglés y castellano), nombre y apellido de los autores, nombre completo de la institución de los autores, correo electrónico de cada uno de los autores, y una dirección postal del autor para correspondencia. Resumen no mayor de 250 palabras (en inglés y castellano), 5 palabras clave (en inglés y castellano). (b) El cuerpo del trabajo variará según la sección de la Revista: 1. Trabajos originales. Son artículos primarios, inéditos que exponen los resultados de trabajos de investigación y constituyen aportes al conocimiento. Se incluyen aquí la descripción de especies nuevas, que cumplan con las Normas y características de la información en los trabajos (ver abajo). El cuerpo está organizado en: Introducción, Material y métodos, Resultados, Discusión y Agradecimientos, debe abarcar un texto promedio de 20 páginas, las ilustraciones (Tablas y Figuras) deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados. 2. Notas científicas. Son artículos primarios, se incluyen aquí: reportes de distribución, inventarios taxonómicos, notas taxonómicas, resultados de ensayos de laboratorio, entre otros y cuya información es de interés para la comunidad científica. La extensión del texto no será mayor de 8 páginas. Esta sección puede estar organizada como: cuerpo de la Nota (en algunos casos: introducción, material y métodos, resultados y discusión) y Agradecimientos. 3. Comentarios. Son artículos donde se discute y exponen temas o conceptos de interés para la comunidad científica. Se incluyen aquí ensayos de opinión y monografías. Deben contar con las siguientes partes: cuerpo del comentario y Agradecimientos. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 10 páginas. 4. Comentarios de Libros. Son artículos que comentan recientes publicaciones de interés para la comunidad científica. Puede solicitarse al Comité Editor la elaboración de un comentario enviando dos copias del libro a la dirección postal de la Revista Peruana de Biología. –– Los Agradecimientos. Se indicara la fuente de financiamiento y deben dedicarse solamente a las personas e instituciones que colaboraron directamente en la realización del trabajo. –– Información adicional. Debe incluirse después de Agradecimientos debe incluirse información sobre la contribución de cada uno de los autores (revisar http://www.icmje.org/ethical_1author.html) y de no incurrir en conflicto de intereses (revisar http://www.icmje.org/ethical_4conflicts.html). (c) Citación y Literatura Citada. Las citas en el texto deben incluir el apellido del autor y año sin comas que los separen (ejemplo: (Carrillo 1988) o « ... de acuerdo a Sánchez (1976) …» Otros ejemplos: …la concentración de nitrógeno fue medida según Chávez y Castro (1998)…. …de nitrógeno se midió por el método colorimétrico (Chávez & Castro 1998)…. … la diversidad de especies es considerada elevada (Simoniz 2010, Perez 1999, Aquino 1988). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año (ejemplo: Castro 1952a). Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará et al. (Ejemplo: (Smith et al. 1981) o «según Smith et al. (1981)»). La Literatura Citada incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre separadas con puntos y (Continúa....) Rev. peru. biol. 17(2): 000- 000 (August 2010)

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sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos: –– Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85. –– Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotrop. ichthyol. 4 (2): 167-196. –– Nogueira R.M.R., M.P. Miagostovich, H. G. Schatzmayr, et al. 1995. Dengue type 2 outbreak in the south of the State of Bahia, Brazil: laboratorial and epidemiological studies. Rev. Inst. Med. trop. S. Paulo 37 (6): 507-510. –– McLachlan A. & A.C Brown. 2006. The Ecology of Sandy Shores. Elsevier Science & Technology Books. 373pp. –– Crawford D.J. 1983. Phylogenetic and systematic inferences from electrophoretic studies. In: S.D. Tanksley and T.J. Orton, eds. Isozymes in plant genetics and breeding, Part A. Elsevier, Amsterdam. Pp. 257-287. –– Pianka E.R. 1978. Evolutionary ecology. 2nd edn. New York: Harper & Row. –– Carroll S.B. 2005. Evolution at Two Levels: On Genes and Form. PLoS Biol 3(7): e245. <http://biology. plosjournals. org/archive/1545-7885/3/7/pdf /10.1371_journal.pbio.0030245-S.pdf >. Acceso 31/07/2005. –– Food and Drug Administrations (FDA). 2001. Fish and Fishery Products Hazards and Controls Guidance. Third Edition June 2001. <http://www.cfsan.fda.gov/~comm/haccp4.html> (acceso 24/12/07). –– CONAM. 2005. (en línea). Informe nacional del estado del ambiente 2001. <http://www.conam.gob.pe /sinia/ INEA2001.shtml>. Acceso 31/07/2005. –– IMARPE. 2002. (en línea). Segundo informe del BIC José Olaya Balandra. Paita – Salaverry. 24 febrero- 05 Marzo 2002. <http://www.imarpe.gob.pe /imarpe/informeolaya02-032002.php>. Acceso 01/07/2005. –– Solari S.A. 2002. Sistemática de Thylamys (mammalia: didelphimorphia: marmosidae). Un estudio de las poblaciones asignadas a Thylamys elegans en Perú. Tesis, Magíster en Zoología, mención Sistemática y Evolución. Facultad de Ciencias Biológicas Universidad Nacional Mayor de San Marcos. <http://www.cybertesis.edu.pe/sisbib/2002/solari_ts / html/index-frames.html>. Acceso 31/07/2005 Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año y el nombre de la revista donde saldrán publicados; de lo contrario deberán ser omitidos. No se aceptan las citas a resúmenes de eventos académicos (congresos y otros). Normas y características de la información en los trabajos La Revista Peruana de Biología se guía de los conceptos éticos de autoría mencionados en los Uniform Requirements for Manuscripts Submitted to Biomedical Journals (http://www.icmje.org/), asumimos la veracidad de la carta de presentación y de la carta de consentimiento de publicación. Cuando el artículo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceñirse a la Declaración de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas en el texto. Cuando el artículo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeográficas o inventarios taxonómicos debe tomarse en cuenta la información requerida en el Darwin Core. También debe indicarse el depósito de los ejemplares en un centro de referencia taxonómico (v.g. Museo). Las referencias a localidades y puntos de colecta deben ser referenciados geográficamente. Cuando los especímenes hayan sido colectados en áreas protegidas, debe de indicarse los respectivos permisos. Los nombres científicos del género y especie irán en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deberá hacerse con su nombre científico completo (género, especie y autor); posteriormente podrá citarse solamente la inicial del nombre genérico y el nombre específico completo. Para el caso de las abreviaturas de autores en nombres botánicos pueden referirse a la base de datos TROPICOS (http://www.tropicos.org/) y AlgaeBase (http://www.algaebase.org/). Deben usarse los símbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto. Los textos en castellano deberán utilizar la coma decimal, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5). Los textos en ingles deben usar punto decimal. Ilustraciones Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) serán numeradas correlativamente con números arábigos; de igual manera las Tablas. Las leyendas de las figuras y Tablas deben presentarse a continuación del texto y ser suficientemente explicativas. Las figuras escaneadas deben guardarse en un archivo TIFF, tamaño del original, 300 dpi. Las gráficas deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.wmf, archivo.svg, archivo.eps), no como imágenes (JPGE, TIFF, PNG). Los mapas pueden enviarse en formatos SHP. Fotos de cámaras digitales en formato JPGE mayor a 3 Mpixel. Otros archivos de imágenes en TIFF, BMP, JPGE de alta resolución y tamaño, y figuras vectoriales en Ai, PSD. Formatos procedentes de software como R, Statistica, en formatos editables de PDF, EPS (Postscript). Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor. (Continúa....)

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Los archivos deben presentarse por separado, esto es, un archivo con el texto y leyendas en formato MS-Word. Otro archivo para las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word. Otros archivos en formatos nativos, no como imágenes insertadas en otros archivos (por ejemplo no enviar imágenes pegadas en una hoja de MS-Word o Excel). Consentimiento de publicación El autor responsable recibirá una prueba del trabajo en formato PDF, el cual deberá revisarlo cuidadosamente, y consultarlo con los otros autores. Una vez solucionados errores de edición, el autor responsable enviara una carta o email indicando que el trabajo fue revisado por todos los autores y están conformes y mencionar su consentimiento de para la publicación del trabajo como artículos de la Revista Peruana de Biología. Este es un requisito para la publicación del trabajo. Con la prueba el autor responsable recibirá el costo por publicación. costo por publicación. El costo por publicación se refiere a gastos extras por manipulación, edición extraordinaria (v.g. elaboración de ilustraciones, traducciones, etc.) y por impresión de ilustraciones a color. El pago por publicación se realiza en las oficinas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, o en coordinación con el Editor Jefe. El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista en las oficinas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Comité Editor Email: editor.revperubiol@gmail.com Correo postal: Leonardo Romero (Editor) Revista Peruana de Biología UNMSM-FCB Apartado 11-0058 Lima 11 Perú

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Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Volumen 19

Agosto, 2012

Número 2

Contenido HOMENAJE 127 A la memoria del doctor Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012) In memoriam of Dr. Abundio Sagástegui Alva (1932 – 2012) Eric F. Rodríguez Rodríguez y Blanca León

Editorial

135 La Revista basurero The Journal landfill Leonardo Romero

Trabajos originales 139 Una nueva especie de Salvia (Lamiaceae) del Norte de Perú A new species of Salvia (Lamiaceae) from Northern Peru Abundio Sagástegui Alva† y Eric F. Rodríguez Rodríguez 143 Una nueva especie de Deprea Raf. (Solanaceae) del Perú A new species of Deprea Raf. (Solanaceae) from Peru Marco Antonio Cueva e Ítalo Francisco Treviño 149 Flora vascular de las lomas de Villa María y Amancaes, Lima, Perú Vascular flora from Villa María and Amancaes Lomas, Lima, Peru Huber Trinidad, Elluz Huamán-Melo, Amalia Delgado y Asunción Cano 159 Dieta de murciélagos filostómidos del valle de Kosñipata, San Pedro, Cusco - Perú Diet of phyllostomid bats of Kosñipata Valley, San Pedro, Cusco - Peru Rossana Maguiña, Jessica Amanzo y Luis Huamán 167 Reproducción y alimentación de Phytotoma raimondii, cortarrama peruana en El Gramadal, Ancash Reproduction and food habits and of Phytotoma raimondii, Peruvian Plantcutter in El Gramadal, Ancash Mario Rosina y Mónica Romo 175 Estructura de tallas de tortuga pico de loro Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) en Tumbes, Perú Size structure of Olive Ridley turtle Lepidochelys olivacea (Testudines: Cheloniidae) in Tumbes, Peru Manuel Vera y Carlos A. Rosales 181 Patógenos introducidos al Perú en post larvas de Litopenaeus vannamei importadas Pathogen introduced to Peru by trade in postlarvae of Litopenaeus vannamei Mervin Guevara y Rubén Alfaro 187 Optimización de la biorremediación en relaves de cianuración adicionando nutrientes y microorganismos Optimization of cyanidation tailings bioremediation adding nutrients and microorganisms Jasmin Hurtado y Arturo Berastain 193 Dosis única de ciclofosfamida disminuye la calidad espermática y el epitelio germinal masculino en ratones Unique cyclophosphamide doses in male mice decrease the spermatic quality and germinal epithelium Láyonal Acosta, Víctor Núñez, Jonathan Vásquez, José Pino y Betty Shiga 199 Chemical composition of Apodanthera biflora, a Cucurbit of the dry forest in northwestern Peru Composición química de Apodanthera biflora, una cucurbitácea del bosque seco del noroeste peruano Daniel Clark, Maribel Tupa, Andrea Bazán, Lily Chang and Wilfredo L. Gonzáles 205 Diversidad genética de papa nativa (Solanum spp.) conservada in situ en cinco regiones de Perú Genetic diversity of in situ conservation landraces potato (Solanum spp.) from five regions of Peru Julián Soto, Tulio Medina, Yeny Aquino y Rolando Estrada

Notas científicas

213 Descripción del nido de Scolomys melanops (Rodentia, Cricetidae) y su relación con Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae) Description of Scolomys melanops nest (Rodentia, Cricetidae) and its relationship with Lepidocaryum tenue (Arecales, Arecaceae) Edgardo M. Rengifo y Rolando Aquino 217 Ampliación de la distribución de Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) en Argentina Expansion of the distribution of Sephanoides sephaniodes (Trochilidae: Aves) in Argentina Nancy Verónica Marinero, Ricardo Omar Cortez, Eduardo Alfredo Sanabria, Lorena Beatriz Quiroga 219 Herbarium Areqvipense (HUSA): informatización y representatividad de su colección Herbarium Areqvipense (HUSA): computerization and representativeness of its collection Italo F. Treviño, Diego A. Sotomayor, Marco A. Cueva, Rafael Perez, Laura Cáceres, Daniel Ramos, Edgardo M. Ortiz y Victor Quipuscoa

Comentario

223 Una experiencia de gestión participativa de la biodiversidad con comunidades amazónicas An experience on participatory management of biodiversity with Amazonian communities José Álvarez y Noam Shany