RPB v21n2

Universidad Nacional Mayor de San Marcos Facultad de Ciencias Biológicas Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Revista

Peruana de Biología

Volumen 21

Agosto, 2014 LIMA, PERÚ

Número 2

RPublicación evista Peruana de Biología científica de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Rector Dr. Pedro Atilio Cotillo Zegarra Vicerrector de Investigación Dr. Bernardino Ramírez Bautista Vicerrectora Académica Dra. Antonia Castro Rodríguez Decana de la Facultad de Ciencias Biológicas Mag. Olga Bracamonte Guevara Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio Raimondi Mg. Joaquina Alban Castillo

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada, producida por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Vicerrectorado de Investigación. La Revista es publicada tres veces al año (abril, agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos de las áreas de biodiversidad, biotecnología, ecología y biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

Comité Editor Editor Jefe Leonardo Romero, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Editores asociados Dra. Rina Ramírez, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Dra. Mónica Arakaki-Makishi, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Dra. Diana Silva Dávila, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Dra. Blanca R. León, Profesora Honoraria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos y The University of Texas at Austin, USA. Dr. Carlos Peña, University of Turku, Finlandia.

Cesar Arana, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

José Roque, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Dra(c) Giovanna E. Sotil, Universidad Científica del Sur, Universidad Nacional Mayor de San Marcos e Instituto del Mar del Perú.

Dr. José M. Pérez Zúñiga, Museo de Historia Natural de la UNMSM. Universidad Peruana Cayetano Heredia.

Lidia Sánchez Pérez, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Comité consultivo en los recientes números Maximilian Weigend

Freie Universität Berlin- Alemania Hélio Ricardo da Silva

Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Brazil Carlos Frederico Duarte da Rocha

Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Fabrício Rodrigues dos Santos

Universidade Federal de Minas Gerais- Brasil Davor Vrcibradic

Universidade do Estado do Rio de Janeiro- Brasil Berta Calonge Camargo

Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, Colombia Sergio Solari

Universidad de Antioquia- Colombia Julissa Roncal

Aarhus University- Denmark Arnaud Bertrand

IRD. Institut de recherche pour le développement- Francia Francis Kahn

IRD. Institut de recherche pour le développement - Francia Jean-Christophe Pintaud

Institut de Recherche pour le Développement- Francia Mutsunori Tokeshi

Kyushu University - Japon Francisco Alonso Solís Marín

Universidad Nacional Autónoma de México- México

Renato Guevara-Carrasco

Instituto del Mar del Perú- Perú Reynaldo Linares-Palomino

Universidad Nacional Agraria La Molina- Perú Marcel Gutiérrez-Correa

Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gretty K. Villena

Universidad Nacional Agraria La Molina - Perú Gerardo Lamas

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Pablo Ramírez

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Juan Tarazona

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Armando Yarlequé

Universidad Nacional Mayor de San Marcos- Perú Manuel Tantaleán

Universidad Peruana Cayetano Heredia- Perú Nigel Pitman

Duke University- USA Maria del Carmen Ulloa Ulloa

University of Missouri- USA Kenneth Young

University of Texas at Austin – USA Paul Velazco

American Museum of Natural History, USA

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Foto en la caratula: Oxysternon conspicillatum (Tres machos y dos hembras), Juan José Ramirez©

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2

Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN-L 1561-0837

Volumen 21

Agosto, 2014

Número 2

CONTENIDO TRABAJOS ORIGINALES 117

125

139

Análisis morfométrico para la discriminación de especies: el caso del complejo Megalobulimus leucostoma Morphometric analysis to discriminate between species: The case of the Megalobulimus leucostoma complex Victor Borda y Rina Ramirez La tribu Phanaeini (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) en el Perú The tribe Phanaeini (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in Peru Luis Figueroa, W. D. Edmonds y Norberta Martínez Luján Variabilidad vegetativa intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense (Arecaceae) en Jenaro Herrera, Loreto, Perú Intra and interspecific vegetative variability of Astrocaryum chonta and A. javarense (Arecaceae) from Jenaro Herrera, Loreto, Peru

Miguel Machahua, Francis Kahn y Betty Millán 145 Capacidad fitorremediadora de cinco especies altoandinas de suelos contaminados con metales pesados

Phytoremediation capacity of five high andean species from soils contaminated with heavy metals

Enoc Jara-Peña , José Gómez, Haydeé Montoya, Magda Chanco Mauro Mariano y Noema Cano 155 Filogeografía de Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Phylogeography of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Elba Prieto-Rios, Francisco Alonso Solís-Marín, Giomar Helena Borrero-Pérez y Píndaro Díaz-Jaimes

NOTA CIENTÍFICA 163

171

175

Adiciones de angiospermas a la Flora del Perú procedentes de los bosques Andino Amazónicos del sur peruano Additions of angiosperms to the Flora of Peru from the Andean-Amazonian forests of southern Peru Isau Huamantupa, Rodolfo Vásquez, Robin Foster, Magaly Cuba y Gloria Calatayud Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) y Toxocara alienata (Toxocaridae) en el Perú First records of Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) and Toxocara alienata (Toxocaridae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta Primer registro de Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) en Venezuela First record of Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) in Venezuela Dalmiro Cazorla, Mireya Sánchez, Yetsenia Sánchez, Luzmary Oraá, Yorfer Rondón, Masyelly Rojas, María Rujano, Maritza Rondón, Néstor González y Elsa Nieves 179 Primer registro del pulpo de profundidad Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) para el mar peruano

First record of depth octopus Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) for Peruvian sea

Franz Cardoso & F.G. Hochberg 183 Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) una rara especie de la Selva Central de Perú

Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) a rare species from the central rainforest of Peru

Juan Grados 187 Nuevos registros de chinches patinadores (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) en Nicaragua y registros adicionales para Costa Rica

New records of water striders (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) from Nicaragua and additional records for Costa Rica

Federico Herrera

115

TRABAJOS ORIGINALES 189 Effects of photoperiod, plant growth regulators and culture media on in vitro growth of seedlings of Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. an endemic and endangered orchid from Ecuador

Efectos del fotoperíodo, reguladores de crecimiento vegetal y medio de cultivo en el crecimiento in vitro de plántulas de Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. una orquídea endémica del Ecuador

Yadira González y Augusta Cueva A.

COMENTARIO 193 On Boundaries

Sobre los límites

Walter Cabrera-Febola

FE DE ERRATA 199 Revision of the South American wasp genus Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) Erratum

Revisión del genero de avipas sudamericanas Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) Erratum

Mabel Alvarado

116

Revista peruana de biología 21(2): 117 - 124 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9814

ISSN-Lleucostoma 1561-0837 Análisis morfométrico del complejo Megalobulimus Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES Análisis morfométrico para la discriminación de especies: el caso del complejo Megalobulimus leucostoma Morphometric analysis to discriminate between species: The case of the Megalobulimus leucostoma complex Victor Borda 1,2 y Rina Ramirez 1,2

1 Departamento de Malacología y Carcinología Museo de Historia Natural – Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima – Perú.

2 Laboratorio de Sistemática Molecular y Filogeografía – Facultad de Ciencias Biológicas – Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima – Perú.

Corresponding author: Victor Borda Email Victor Borda: vicbp1@gmail.com Email Rina Ramirez: rina_rm@yahoo.com

Citación: Borda V. & R. Ramirez. 2014. Análisis morfométrico para la discriminación de especies: el caso del complejo Megalobulimus leucostoma. Revista peruana de biología 21(2): 117 - 124 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9814

Fuentes de financiamiento: El presente trabajo fue financiado por: Beca Rufford Small Grants Foundation otorgada a Victor Borda.

Proyecto VRI–CSI101001091 de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos otorgado a Rina Ramírez.

Presentado: 21/10/2013 Aceptado: 15/01/2014 Publicado online: 07/10/2014

Resumen La plasticidad de los caracteres conquiliológicos ha conllevado a diversas descripciones erróneas y a la acumulación de sinonimias lo cual ha dificultado la discriminación entre especies.

El género de moluscos terrestres Megalobulimus es un ejemplo de esta problemática. Dentro de éste se encuentra Megalobulimus leucostoma (Sowerby, 1835), que presenta tres subespecies las cuales no se logran diferenciar correctamente a partir de sus descripciones originales.

El presente estudio busca discriminar a las subespecies de Megalobulimus leucostoma a partir del análisis morfométrico y de distribución. Ambos análisis establecen diferencias sustanciales entre M. l. leucostoma y M. l. lacunosus que no soportarían el estatus de subespecie de esta última. Megalobulimus leucostoma weyrauchi se ubica dentro de la gran gama de variabilidad conquiliológica de M. l. leucostoma y sus datos de distribución lo ubican en simpatría con la misma por lo cual su estatus como subespecie no estaría soportado, y podría considerarse como parte de M. l. leucostoma.

Palabras clave: Morfometría; Megalobuliminae; conchilla; moluscos terrestres.

Abstract Plasticity of conchological characters had led to erroneous descriptions and the accumulation of synonyms making difficult the discrimination among species. The land snail genus Megalobulimus is an example of this problem. Megalobulimus leucostoma (Sowerby, 1835) has three subspecies which are difficult to differentiate by using the original descriptions. The aim of this paper is to discriminate among the subspecies of M. leucostoma by using morphometric and distribution analyses. Both provide substantial differences between M. l. leucostoma and M. l lacunosus that would not support the subspecies status of the former. Megalobulimus leucostoma weyrauchi fits into the great conchological variability of M. l. leucostoma; also the sympatric status between these two subspecies would not support the subspecies status of the former, and M. l. weyrauchi should be considered as part of M. l. leucostoma.

Keywords: morphometry; Megalobuliminae; shell; land mollusks.

Introducción Uno de los problemas recurrentes en la discriminación de especies de moluscos es que la mayoría de sus descripciones están basadas en las características de las conchillas. Si bien existen casos en los que la diferenciación por caracteres conquiliológicos es eficiente, se considera que estos caracteres son afectados por evolución paralela o convergente en diferentes taxa (Suvorov 2002). La Subfamilia Megalobuliminae (Leme) (Familia Strophocheilidae) encaja dentro de esta problemática. Es una subfamilia de un único género, con cerca de 50 especies nominales y donde se encuentran los gasterópodos terrestres de mayor tamaño en la región neotropical (Bequaert 1948, Ramírez et al.

2003, Simone 2006), algunos de los cuales poseen gran relevancia ecológica y económica (Ramírez & Cáceres 1991). Esta subfamilia ha tenido posición controversial, desde ser considerada un subgénero (Beaquert 1948), tomar la posición de familia (Leme 1973), hasta actualmente ser considerada una subfamilia (Bouchet & Rocroi 2005). La mayoría de estas especies se encuentran descritas a partir de su concha. Esto ha generado numerosas controversias sobre la determinación correcta de algunas especies ya que los caracteres conquiliológicos resultan ser muy plásticos (Borda & Ramírez 2013).

Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (October 2014)

117

Borda & Ramirez

Para la vertiente oriental del sur de los Andes peruanos se han reportado cuatro especies de Megalobulimus (Miller): M. popelairianus (Nyst, 1845), M. maximus (Sowerby, 1825), M. leucostoma (Sowerby, 1835) y M. florezi Borda & Ramírez, 2013.

Megalobulimus leucostoma presenta la particularidad de tener tres subespecies descritas, dos de las cuales han sido reportadas para el departamento del Cusco, M. leucostoma leucostoma (Sowerby, 1835) y M. leucostoma weyrauchi (Bequaert, 1949). La tercera subespecie, M. leucostoma lacunosus (d’Orbigny, 1835), ha sido descrita para el departamento de Puno y en Bolivia. En las descripciones originales de estas subespecies la localidad tipo de M. l weyrauchi no es totalmente clara, además no aclaran las diferencias entre las subespecies M. l. leucostoma y M. l. lacunosus.

La imprecisión de las descripciones originales lleva a considerar incierto el estatus taxonómico de M. leucostoma, pues existen características conquiliológicas entre las tres subespecies que ponen en duda su unidad como especie. El objetivo del presente trabajo es evaluar, a nivel morfométrico, similitudes y diferencias de las conchas entre las tres subespecies contrastadas con sus distribuciones geográficas las cuales podrían ayudar a una mejor caracterización y definición del estatus taxonómico de estos taxa.

Material y métodos Las colectas se llevaron a cabo durante febrero, marzo y junio del 2012 en las provincias de La Convención, Urubamba y Calca, pertenecientes al departamento de Cusco, y la provincia de Carabaya en el departamento de Puno. El método de colecta fue búsqueda directa. Los especímenes colectados fueron depositados en la colección malacológica del Departamento de Malacología y Carcinología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM). Asimismo, se consideraron ejemplares tipo custodiados en el Natural History Museum of the United Kingdom (NHM-UK), correspondientes a Helix mathiusii (d’Orbigny, 1835), dos de Helix lacunosus (d’Orbigny, 1835); el primero es considerado sinónimo de M. l. leucostoma.

Además, se consideró material tipo de M. leucostoma weyrauchi

custodiado en el Museum of Comparative Zoology of Harvard University (MCZ) y Academy of Natural Sciences of Drexel University (ANSP) (Tabla 1 y Fig. 1).

Con la finalidad de realizar la discriminación de las subespecies de Megalobulimus leucostoma se realizó un análisis morfométrico de las conchas, tanto del material colectado como de los custodiados en colecciones. Para esto se realizaron dos evaluaciones en morfometría, la clásica y la geométrica. Fueron evaluados 83 individuos adultos, considerados así por el engrosamiento del peristoma, 71 de los cuales corresponden a M. leucostoma leucostoma, tres a M. leucostoma lacunosus, cinco a M. leucostoma weyrauchi, dos a Helix mathiusii y dos a Helix lacunosus.

Para la morfometría clásica, se emplearon seis variables continuas las que fueron obtenidas a través de imágenes digitales de la concha de los especímenes en el programa IMAGEJ (versión 1.63, http://rsb.info.nih.gov/nih-image). Las variables consideradas fueron: Altura de la concha (AC), diámetro mayor de la concha (DM), largo de la abertura (LB), ancho de la abertura (AB), espira (ESP) y posición del diámetro mayor (PDM) (Figura 2). Las seis variables fueron sometidas a análisis de componentes principales (ACP) mediante el programa PAST ver 3.0 (Hammer et al. 2001). Los datos fueron transformados a logaritmos previamente.

Para la morfometría geométrica se consideraron 12 landmarks, los cuales fueron digitalizados con el programa TpsDig ver. 2.16 (Rohlf 2010) (Fig. 3). Estos fueron considerados en base al trabajo de Schilthuizen y Haase (2010). Las coordenadas fueron ingresadas al programa MorphoJ 1.05 (Klingenberg 2011), realizándose antes un alineamiento de las coordenadas iniciales usando el método generalizado ortogonal de Procrustes (Rohlf & Slice 1990), se generó una matriz de covarianza, la que permitió realizar el análisis de componentes principales. Debido al número desbalanceado de individuos de cada subespecie, se consideraron las tres primeras componentes principales para realizar un

Tabla 1. Procedencia de los especímenes empleados en el presente estudio.

Subespecie

Megalobulimus leucostoma leucostoma

Museo de custodia

MUSM

Coordenadas

# de ejemplares

Perú, Cusco, La Convención, Pavayoc

12°51'39.52”S – 2°41'13.9”W

13

Perú, Cusco, La Convención, Huyro

12°58’39,5”S – 72°33’21,9”W

4

Perú, Cusco, La Convención, Santa María

13°00’16.2”S – 72°37’57.1”W

8

Perú, Cusco, La Convención, Chaullay

13°00’34.6”S – 72°38’34.9”W

2

Perú, Cusco, La Convención, Sambaray

12°51'49.50”S – 72°42'16.2”W

18

Perú, Cusco, La Convención, Echarate

12°46°51.0”S – 72°33’59.7”W

10

Perú, Cusco, La Convención, Potrero

12°53’41.0”S – 72°43’42.6”W

4

Perú, Cusco, La Convención, Uchumayo

12°57’26.0”S – 72°40’25.8”W

1

Perú, Cusco, La Convención, Huayanay

12°48’40.3”S – 72°38’42.6”W

6

Procedencia

Perú, Cusco, La Convención, Santa Teresa Megalobulimus leucostoma lacunosus

4

13°05'S – 72°13'W

2

Perú, Puno, Chacaneque

13°18’53”S – 70°17’08”W

2

14°14’S – 89°11’W

1

Perú, Madre de Dios, Tambopata

ANSP

Peru, Cusco

—

1

MCZ

Perú, Cusco

—

4

Helix mathiusii

NHM-UK

Perú, Cusco

—

2

Helix lacunosus

NHM-UK

Bolivia, Cochabamba, Tutulima

—

2

Megalobulimus leucostoma weyrauchi

118

MUSM

13°06’17”S – 72°37’51”W

Perú, Cusco, Calca, Lares

Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (Octubre 2014)

Análisis morfométrico del complejo Megalobulimus leucostoma

Figura 1. Subespecies de Megalobulimus leucostoma en vista frontal.

(A) M. leucostoma procedente de Pavayoc, Cusco.

(B) Holotipo de M. leucostoma weyrauchi, MCZ 166295. Cortesía del MCZ. (C) M. leucostoma lacunosus procedente de Carabaya, Puno.

(D) Helix lacunosus, sinonimia para M. leucostoma lacunosus, sintipo procedente de la localidad de Tutulima, Cochabamba, Bolivia, NHMUK 1854.12.4.213. Cortesía del NHMUK. (E) Helix mathiusii, sinonimia para M. l. leucostoma, sintipo procedente de Perú, NHMUK 1854.12.4.214.

Cortesía del NHMUK.

Figura 2. Variables de la concha consideradas para el análisis morfométrico clásico.

AC: Altura de la concha.

DM: Diámetro mayor de la concha.

LB: Largo de la abertura.

AB: Ancho de la abertura.

ESP: Espira.

PDM: Posición del diámetro mayor.

Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (October 2014)

119

Borda & Ramirez Tabla 2. Estadísticos básicos para las seis medidas obtenidas a partir de la concha de las subespecies de Megalobulimus leucostoma.

M. l. leucostoma (n=71)

M. l. lacunosus (n=3)

M. l. weyrauchi (n=5)

Helix mathiusii (n=2)

Helix lacunosus (n=2)

70.53 ± 3.66

87.38 ± 1.88

62.1 ± 3.4

64.16 ± 1.17

85.31 ± 0.87

39.31 ± 2.4

47.82 ± 2.33

36.96 ± 1.03

39 ± 0.36

43.53 ± 0.93

34.36 ± 2.45

43.67 ± 0.98

37.75 ± 2.75

32.60 ± 0.36

40.08 ± 0.08

18.5 ± 1.27

22.82 ± 1.64

20 ± 1

18.28 ± 0.33

21.5 ± 0.22

Espira

16.99 ± 1.44

23.58 ± 0.99

14.56 ± 0.66

13.15 ± 0.3

23.51 ± 0.69

Posición del diámetro mayor

37 ± 2.23

34.36 ± 1.31

37.78 ± 2.5

34.36 ± 1.31

47.22 ± 0.89

Medidas Altura de la concha Diámetro mayor de la concha Largo de la abertura Ancho de la abertura

Resultados Morfometría clásica.- Se calcularon los estadísticos básicos (media y desviación estándar) para las seis medidas propuestas (Tabla 2). Luego éstas fueron normalizadas y sometidas al Análisis de Componentes Principales (ACP). Las dos primeras componentes explicaron un 92.964% de la varianza total. La primera componente acumuló un 71.169% de la varianza total y la variable que explicó mejor dicha varianza fue la longitud de la espira de la concha. La segunda componente acumuló 21.795% de la variabilidad total. La variable que mejor explicó la variación en esta componente también fue la longitud de la espira seguida del ancho de la apertura (Tabla 3).

En la gráfica de dispersión de puntos de las primeras dos componentes principales (Fig. 4), se observa la gran variabilidad de los individuos de M. leucostoma, dentro de este morfoespacio se ubican los ejemplares tipo de Helix mathiusii y de M. leucostoma weyrauchi. Mientras que, por fuera de este morfoespacio, se sitúan M. leucostoma lacunosus (Puno) y los ejemplares tipo de Helix lacunosus como las conchas de mayores proporciones.

Se observó una gran variación en el tamaño de M. leucostoma leucostoma, donde los ejemplares tipo de M. leucostoma weyrauchi y de H. mathiusii se ubican junto con las de menor tamaño.

Figura 3. Landmarks utilizados en el estudio basados en Schilthuizen & Haase (2010).

MANOVA no paramétrico mediante el programa PAST ver 3.0. Este MANOVA se realizó con el objetivo de comparar las medias multivariadas para las tres subespecies considerando el índice de distancia Euclidiana y de Mahalanobis. Finalmente se realizó un análisis discriminante para mejorar la distinción entre los grupos evaluados a partir de las tres primeras componentes principales donde ya se vería reflejada la variación original de los landmarks. Para estos análisis se consideraron tres grupos basados en su descripción como subespecies, estos fueron: grupo 1 (M. l. leucostoma + Helix mathiusii); grupo 2 (M. l. lacunosus + Helix lacunosus) y grupo 3 (M. l. weyrauchi).

Los datos de coordenadas geográficas procedentes de las colectas y del material de colección fueron considerados para modelar un mapa de distribución en el programa Arc Map 10. Se consideró la clasificación de zonas de vida de Holdridge (1947) para caracterizar el hábitat de las especies colectadas.

120

Morfometría geométrica.- A partir del análisis de componentes principales para 24 coordenadas de los 12 landmarks se obtuvieron 20 componentes principales (PC). Las primeras dos componentes explicaron el 48.748% de la varianza total, la primera con 35.862% y la segunda con 12.88% (Fig. 5). En la componente principal 1, la forma varió desde conchas más anchas, de protoconcha corta y de apertura más grande en su Tabla 3. Matriz de estructura del análisis de componentes principales para 83 conchas de las especies en estudio.

Componentes principales

Variables

1

2

3

Altura de la concha

0.39254

0.001773

0.40445

Diámetro de la concha

0.29732

0.33467

0.70615

Espira

0.59436

-0.69691

-0.15362

0.412

0.024925

-0.0189

Altura de la apertura

0.36456

0.41241

-0.45981

Ancho de la apertura

0.31874

0.48126

-0.31999

Total de varianza explicada

71.169%

21.795%

2.69%

Posición del diámetro mayor

Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (Octubre 2014)

Análisis morfométrico del complejo Megalobulimus leucostoma 0.15

0.06 0.05 0.04 CP2 (12.88%)

CP1 (21.795%)

0.1 0.05 0 -0.05

0.03 0.02 0.01 0 -0.01 -0.02

-0.1

-0.03 -0.04 -0.1 -0.08 -0.06 -0.04 -0.02

-0.15 -0.2

-0.1

0

0.1

0.2

0.3

CP1 (71.169%) M. l. leucostoma

Helix lacunosus

Helix mathiusii

M. l. lacunosus

0

0.02 0.04 0.06

CP1 (35.86%) M. l. weyrauchi

M. l. leucostoma

Helix lacunosus

Helix mathiusii

M. l. lacunosus

M. l. weyrauchi

Figura 4. Análisis de componentes principales basado seis medidas obtenidas a partir de 83 conchillas para la discriminación entre las tres subespecies de Megalobulimus leucostoma y ejemplares tipo. El porcentaje de variación para cada componente se indica entre paréntesis.

Figura 5. Análisis de componentes principales basado en variables de forma para la discriminación entre las tres subespecies de Megalobulimus leucostoma y ejemplares tipo.

El porcentaje de variación para cada componente se indica entre paréntesis.

extremo más negativo a conchas más delgadas, con protoconcha más pronunciada y de apertura más pequeñas en su porción positiva. Los landmarks que acumularon mayor varianza para esta componente estuvieron relacionados con la espira (landmarks 1 y 2) (Tabla 4). En el caso de la componente principal 2, se observan conchas con espira corta en su extremo más negativo, cuya forma varió a conchas con espira más pronunciada en el extremo más positivo. Al igual que la componente principal 1, los landmarks que acumularon mayor varianza para esta componente fueron los landmarks 1 y 2 (Tabla 4).

Tabla 4. Matriz de estructura de las cuatro primeras componentes principales para las coordenadas de los 12 landmarks utilizados.

En el gráfico se observa que M. l. leucostoma presenta diversas formas que abarcan desde formas delgadas con espira aguda hasta formas semiovaladas con espiras obtusas. Los individuos de M. l. lacunosus se ubican preferentemente dentro de los cuadrantes correspondientes a las conchas con forma delgada y espira más pronunciada, siendo los individuos tipo de H. lacunosus aquellos que se diferenciaron mejor por su forma más delgada. Por otro lado, los individuos de M. l. weyrauchi y H. mathiusii se diferenciaron como los ejemplares con ápex más corto y vuelta corporal más expandida sin mostrar mucha diferenciación del morfoespacio de M. leucostoma leucostoma (Fig. 5).

A partir de los valores para los tres primeros componentes principales se desarrolló un análisis PERMANOVA o MANOVA no paramétrico. Para esto se consideraron tres grupos basados en cada subespecie de M. leucostoma: grupo 1 (M. l. leucostoma + Helix mathiusii); grupo 2 (M. l. lacunosus + Helix lacunosus) y grupo 3 (M. l. weyrauchi). PERMANOVA no reveló diferencias significativas entre los tres grupos (distancia Euclidiana: F =5.728, P < 0.001; distancia de Mahalanobis: F =4.951, P < 0.001). Sin embargo, si se examinan los valores considerando pares de grupos es posible observar, en el caso de la distancia Euclidiana, una clara similitud entre las subespecies leucostoma y weyrauchi. Mientras que en el caso de los pares M. l. lacunosus Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (October 2014)

PC1

PC2

PC3

PC4

x1

-0.012821

0.319020

-0.096432

0.003716

y1

0.498506

0.210085

0.042753

0.164806

x2

0.079255

0.332015

-0.035472

0.089456

y2

0.291036

-0.078494

0.005197

-0.002814

x3

-0.184434

0.080919

-0.184978

-0.161165

y3

0.071813

0.028658

-0.135326

-0.060551

x4

0.081609

0.129819

0.042635

0.067133

y4

-0.022849

-0.284958

-0.052685

-0.093376

x5

-0.069673

-0.219091

-0.051349

-0.088025

y5

-0.220655

-0.206762

-0.106868

-0.201052

x6

-0.031914

-0.199290

-0.000729

0.134719

y6

-0.292434

0.204729

0.157102

0.473087

x7

-0.114788

-0.263246

-0.058426

0.151766

y7

-0.338916

0.042351

-0.057242

0.126941

x8

-0.014239

-0.256633

-0.308946

0.116012

y8

-0.287791

0.058757

-0.166630

-0.098571

x9

0.251628

-0.298582

0.327527

0.105137

y9

-0.154369

-0.102215

0.694639

-0.125136

x10

0.160123

0.013503

0.256303

-0.250565

y10

-0.064606

0.215789

0.058906

-0.121606

x11

-0.070387

0.076755

0.053466

-0.411112

y11

0.265691

0.158838

-0.226640

-0.373852

x12

-0.074360

0.284813

0.056402

0.242926

y12

0.254573

-0.246777

-0.213207

0.312123

121

Borda & Ramirez

Discriminante 2 (12.56%)

3 2 1 0 -1 -2 -3 -4

-3

-2

-1

0

1

2

3

4

Discriminante 1 (87.44%) M. l. leucostoma

Helix lacunosus

Helix mathiusii

M. l. lacunosus

M. l. weyrauchi

Figura 6. Análisis discriminante basado en las tres primeras componentes principales obtenidas a partir de variables de forma para la discriminación entre las tres subespecies de Megalobulimus leucostoma y ejemplares tipo. El porcentaje de variación para cada factor discriminante se indica entre paréntesis.

- M. l. leucostoma y M. l. lacunosus - M. l. weyrauchi la similitud es no significativa. Para el caso de la distancia de Mahalanobis, es posible observar que existe una similitud significativa entre los pares M. l. lacunosus - M. l. leucostoma y M. l. leucostoma M. l. weyrauchi (Tabla 5). Por último, el análisis discriminante demuestra que aún es posible notar que aunque existe superposición entre los morfoespacios de los grupos, es la componente principal 2, la que contribuye con una ligera diferenciación entre los grupos 2 y 3 del grupo 1 (M. l. leucostoma + Helix mathiusii) (Fig. 6).

Distribución geográfica.- Los datos de distribución geográfica producto de las colectas y de la colecciones científicas resaltan el carácter endémico para la subespecie M. l. leucostoma, la cual se ve restringida a las provincias de La Convención y Calca, en el departamento de Cusco (Fig. 7). El área donde fue colectada

esta subespecie corresponde a la zona de vida “Bosque Húmedo tropical” (bh-t) según el sistema de Holdrigde (Holdridge 1947). En la provincia de La Convención, las localidades más distantes fueron Huyro y Echarate las cuales están separadas por 70 kilómetros. Todas las localidades se encuentran próximas al Río Vilcanota (Urubamba), excepto la localidad de Santa Teresa. El punto de colecta a mayor altitud fue en Huyro, la cual también corresponde a la localidad más al sur dentro de la provincia de La Convención. En el caso de M. l. lacunosus, fue colectada únicamente en la localidad de Chacaneque en Puno, la cual corresponde a la zona de vida “Bosque húmero tropical” (bh-t). Para M. l. weyrauchi, solo se menciona “Cusco” tanto en la descripción original como en las etiquetas de los ejemplares tipo custodiados en la colección del MCZ. Discusión Inicialmente las subespecies del complejo M. leucostoma habían sido descritas como especies independientes, Bulimus leucostoma Sowerby, 1835 y Helix lacunosus d’Orbigny, 1835.

La diagnosis de estas dos especies se basó en características de la concha tales como forma, tamaño de la espira, características de la superficie, vueltas nepiónicas, entre otras. Además que fueron descritas para Perú (Cusco) y Bolivia (Cochabamba) respectivamente. Bequaert (1948) fue quién en su revisión de la Familia Strophocheilidae consideró a H. lacunosus como una subespecie de Strophocheilus (Megalobulimus) leucostoma. Al año siguiente, Bequaert (1949) describió a Strophocheilus (Megalobulimus) leucostoma weyrauchi a partir de 9 individuos (el holotipo y 8 paratipos). En comparación con el típico Strophocheilus leucostoma (ahora Megalobulimus leucostoma), Bequaert describió esta subespecie como más pequeña y proporcionalmente más ancha a nivel de la vuelta corporal. El presente estudio abarcó localidades citadas en la literatura para M. leucostoma y nuevas localidades en el Perú, además de incluir especímenes tipo para una mejor caracterización de las subespecies que componen a M. leucostoma.

Los métodos de morfometría tradicional referidos a medidas lineales básicas (como ancho y altura) son ampliamente usados para comparar la forma de diferentes organismos, sin embargo, esta información resulta limitada (Smith & Hendricks 2013). Uno de los principales problemas dentro del género Megalobulimus es la constancia y homogeneidad en sus

Tabla 5. P-values de pares de grupos para las tres subespecies producto del MANOVA no paramétrico a partir de los valores de las tres primeras componentes principales basadas en variables de forma. Se considera valores de distancia Euclidiana y de Mahalanobis. El asterisco (*) indica los valores significativos.

Distancia Euclidiana Subespecies

M. l. leucostoma

M. l. leucostoma

M. l. lacunosus

M. l. weyrauchi

0.0673

0.0003*

M. l. lacunosus

0.0673

0.2692

M. l. weyrauchi

0.0003*

0.2692

M. l. leucostoma

M. l. lacunosus

M. l. weyrauchi

0.0167*

0.0002*

Distancia de Mahalanobis Subespecies M. l. leucostoma

122

M. l. lacunosus

0.0167*

M. l. weyrauchi

0.0002*

0.7667 0.7667 Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (Octubre 2014)

Análisis morfométrico del complejo Megalobulimus leucostoma

Figura 7. Mapa de procedencia del material evaluado (Suroriente del Perú) para M. leucostoma leucostoma en el departamento de Cusco. Los ríos están diferenciados como líneas en azul.

caracteres conquiliológicos y anatómicos (Leme 1973). El caso del complejo M. leucostoma es un claro ejemplo en el cual la variabilidad intraespecífica es alta, al menos al referirse a los caracteres conquiliológicos. Por este motivo se abordaron dos diferentes metodologías en morfometría para diferenciar entre las subespecies de este complejo.

Los resultados obtenidos a partir de ambos análisis de morfometría proveerían escenarios contradictorios. Sin embargo, es necesario interpretarlos de manera integrada. El análisis multivariado de las medidas lineales nos permitió discriminar en base a tamaño y forma, siendo diferenciadas las subespecies M. l. leucostoma y M. l. lacunosus en base a sus diferentes tamaños y características de la espira. Además, se destaca el amplio rango de variación que presenta M. l. leucostoma y por esta razón no se consiguió una discriminación significativa de M. l. weyrauchi.

En el caso de la morfometría geométrica, la cual considera la forma, también demostró que M. l. leucostoma no solo presenta amplia variabilidad en los tamaños sino también en las formas.

Este morfoespacio de forma incluyó a M. l. lacunosus, ya que algunas conchas a pesar de tener un tamaño menor al promedio de M. l. lacunosus, presentan una forma similar. Al igual que en la morfometría clásica, no se encontró una diferenciación significativa de M. l. weyrauchi. Ambos análisis demuestran que esta subespecie pertenece al gran rango de variabilidad de M. l. leucostoma tanto por tamaño como por forma. Mientras que M. l. lacunosus aun presentando una forma parecida, la diferencia de tamaño con M. l. leucostoma es marcada. Asimismo, en otros estudios morfológicos y moleculares que estamos desarrollando se reafirma la distancia entre M. l. lacunosus y M. l. leucostoma Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (October 2014)

En el caso de M. l. weyrauchi, fue descrita para Cusco sin más especificaciones por Bequaert (1949), no proporcionó datos exactos de su distribución. Las únicas localidades de Cusco donde se han reportado especímenes de Megalobulimus corresponden a las provincias de La Convención y Calca (Flórez 1970), ambas con diferentes zonas de vida. Además, las características conquiológicas de la descripción no son suficientes para justificar su estatus como subespecie. Los análisis morfométricos clásico y geométrico lo incluyen o lo acercan, respectivamente, al morfoespacio de M. l. leucostoma. Además, el MANOVA y el análisis discriminante no proveen un sustento suficiente como para distinguir a M. l. weyrauchi como una subespecie, sino más bien que constituye parte de la variabilidad intrapoblacional de M. leucostoma leucostoma.

La diversidad de formas y tamaños observados para M. l. leucostoma no se encuentran separadas geográficamente. Por el contrario, en una misma población es posible observar no sólo diferentes tamaños y formas sino también ejemplares levógiros (Blume 1920).

A partir de los resultados, M. leucostoma lacunosus debería recuperar su estatus de especie, quedando como Megalobulimus lacunosus (d’Orbigny, 1835), Por el contrario, M. l. weyrauchi (Bequaert, 1949) constituiría una variación dentro de la gran gama de formas y tamaños de M. leucostoma, constituyéndose en un sinónimo de ésta.

Agradecimientos Agradecemos a André Ampuero por su colaboración en el análisis morfométrico y a John Ablet (NHMUK) y Adam Baldinger (MCZ) por proveer imágenes digitales de los ejemplares tipo.

123

Borda & Ramirez

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124

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Rev. peru. biol. 21(2): 117 - 124 (Octubre 2014)

Revista peruana de biología 21(2): 125 - 138 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9815

Facultad

ISSN-L en 1561-0837 La tribu Phanaeini el Perú

de

C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES La tribu Phanaeini (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) en el Perú The tribe Phanaeini (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in Peru

Luis Figueroa 1, W. D. Edmonds 2 y Norberta Martínez Luján 3

1 Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo. Postal 14-0434 Lima – Perú.

2 P.O. Box 426 Marfa, Texas 79843, USA 3 Laboratorio de Entomología, Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Lima – Perú Email Luis Figueroa: luis_thecell@hotmail.com Email William Edmonds: wdedmonds@sbcglobal.net Email Norberta Martínez: nmartinezl@unmsm.edu.pe

Resumen La presencia de la tribu Phanaeini (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) en el Perú fue revisada en base a la colección del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (Lima) y literatura especializada. Cada especie es presentada con citas para su diagnosis y datos de distribución y algunos comentarios. En este estudio se registran 30 especies que pertenecen a diez géneros: Coprophanaeus, Dendropaemon, Gromphas, Diabroctis, Oruscatus, Oxysternon, Phanaeus, Sulcophanaeus, Tetramereia y Megatharsis.

La especie Oruscatus davus es la única especie distribuida en la parte alta y occidental de los Andes; Phanaeus lunaris y P. achilles son especies que se encuentran en el norte del Perú, mientras que las restantes especies son amazónicas.

Palabras claves: Scarabaeinae; Phanaeini; Perú; Coprófagos; escarabajos peloteros.

Abstract Citación: Figueroa L., W.D. Edmonds & N. Martínez Luján.

2014. La tribu Phanaeini (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) en el Perú. Revista peruana de biología 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9815

We examine the occurrence of the tribe Phanaeini (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in Peru based on the collection at Museo de Historia Natural of the Universidad Nacional Mayor de San Marcos and on data provided in literature. Each species is presented with citations of its diagnosis, distribution and related comments. Peruvian Phanaeini includes 30 species in nine genera: Coprophanaeus, Dendropaemon, Gromphas, Oruscatus, Oxysternon, Phanaeus, Sulcophanaeus, Tetramereia and Megatharsis. Oruscatus davus is the only species distributed in the high Andes; Phanaeus lunaris and P. achilles occur in the northern arid zone shared by Peru and Ecuador; the remaining species are Amazonian.

Keywords: Scarabaeinae; Phanaeini; Peru; coprófagos; Dung beetle.

Presentado: 02/02/2014 Aceptado: 08/07/2014 Publicado online: 07/10/2014

Introducción Los Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) forman un grupo natural muy bien definido, tanto funcional como taxonómico (grupo claramente monofilético) y está bien representado en las áreas tropicales (Favila & Halffter 1999). Esta subfamilia es importante por sus hábitos coprófagos que permiten el reciclaje de los excrementos, principalmente de mamíferos omnívoros y herbívoros (Escobar 1997, Gill 1991, Halffter & Halffter 1989). Los excrementos son el principal alimento de adultos y larvas, también son usados como sustrato para ovoposición (Hanski & Cambefort 1991). En el Neotrópico se han registrado 1230 especies de Scarabaeinae (Hamel et al. 2006). En el Perú, actualmente están registradas aproximadamente 200 especies de Scarabaeinae (Larsen et al. 2006). El conocimiento de los escarabajos coprófagos aún es incipiente en Perú, solo se cuentan unos cuantos artículos, Erichson (1847) registró 19 especies, Balthasar (1941) registró 119 especies, Blackwelder (1944) con 57 especies. Más recientemente, trabajos como los de Larsen (2004), Larsen et al.

(2006), Larsen & Génier (2008a, 2008b), Ramirez (2009), Grados et al. (2010), Figueroa & Alvarado (2011) y Figueroa et al. (2012), han contribuido notablemente al conocimiento de la diversidad de la subfamilia Scarabaeinae, pero aún es incierto el número de especies presentes en Perú.

Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

125

Figueroa et al.

Dentro de los Scarabaeinae, los Phanaeini son la tribu de escarabajos coprófagos más conocidos, tanto en taxonomía como en distribución. Phanaeini es endémica de América, comprende 12 géneros y aproximadamente 160 especies (Hamel et al. 2009). El presente trabajo se centra en Phanaeini y busca brindar datos sobre su distribución geográfica y altitudinal de las especies presentes en Perú.

Material y métodos Fueron revisados 728 especímenes depositados en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM). Las identificaciones fueron realizadas con ayuda de las claves propuestas por Edmonds (1972, 1994 y 2000), Edmonds & Zidek (2004, 2010), Vaz de Melo et al. (2011) y Arnaud (2002). Para el género Gromphas la identificación se llevo a cabo con ayuda del trabajo Figueroa et al. (2012). La información se complementó con ayuda de la literatura especializada, siendo la literatura la única fuente para las especies no representadas en la colección del MUSM. Resultados Se registran para el Perú 30 especies de la tribu Phanaeini, repartidas en 10 géneros, 24 especies cuentan con especímenes depositados en la colección del MUSM, mientras que las restantes fueron registradas solo en la literatura. Los géneros y especies registradas se presentan en la Tabla 1.

A todas las especies presentes en la colección científica del MUSM, se les elaboró un mapa de distribución y una figura para su mejor referencia.

Taxonomía

Phylum: Arthropoda Latreille, 1829 Class: Insecta C. Linnaeus, 1758 Order: Coleoptera C. Linnaeus, 1758 Family: Scarabaeidae Latreille, 1802 Subfamily: Scarabaeinae Latreille, 1802 Tribe: Phanaeini Hope, 1838

Género Diabroctis Gistel, 1857 Taurocopris Olsoufieff, 1924

Diagnosis: Edmonds 1972, Arnaud 2002 y Vaz de Mello 2011. Existen tres especies de Diabroctis (D. mimas Linnaeus, D. mirabilis Harold, D. cadmus Harold), todas restringidas para el Neotrópico (Edmonds 1972).

1. Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758) Scarabaeus mimas Linnaeus, 1758; Coprophanaeus costatus Olsoufieff, 1924 (en parte); Diabroctis mimas (L): Martínez & Pereira 1967 (restablecimiento del género)

Diagnosis: Arnaud 2002. Rango de tamaño: 23 – 31 mm.

Figura 1(7). Comúnmente son recolectados volando alrededor de heces de bovinos y humanos, y también con trampas cebadas.

Material Revisado: SAN MARTÍN, Rioja, 1932. JUNÍN, Chanchamayo, San Ramón (11o05’[S]/ 75º24’[W]) 08.v.2002; Chanchamayo, San Ramón, (11o07’[S]/ 75º21’[W]) ii.2002.

SAN MARTÍN, Tarapoto, 1925. CAJAMARCA, Tambillo 1867. MADRE DE DIOS, Fundo vivero El Bosque, 233m 12º27’49.27”S/ 69º7’30.69”W 17-19.iv.2011; Rio Tambopata, Jorge Chávez 12º38’59”S/ 69º06’24”W 230m ix.1999.(Fig. 5).

Número de especímenes: 7

126

Comentario: Los especímenes estudiados proceden de algunas zonas de Perú, distribuidas a los largo de la Amazonia, siendo estas áreas cercanas al pie de montaña, no se ha reportado (en la colección del MUSM) en la llanura amazónica. Por el número de individuos colectados podemos considerar esta especie como rara.

Género Coprophanaeus Olsoufieff, 1924 Diagnosis: Edmonds 1972, Arnaud 2002 y Edmonds & Zidek 2010.

La especie C. larseni Arnaud, 2002 fue descrita con especímenes peruanos, pero no fueron validadas en la revisión de Edmonds & Zidek (2010) por este estado no se tomara en cuenta.

Para su mejor ordenamiento este género es divido en 3 subgéneros: Megaphanaeus, Coprophanaeus y Metallophanaeus (este último no se registra en Perú) (Edmonds & Zidek 2010) Subgénero Megaphanaeus D’Olsoufieff, 1924 2. Coprophanaeus lancifer (Linnaeus, 1767) Scarabaeus lancifer Linnaeus, 1767; Scarabaeus satelles Lichtenstein, 1976; Phanaeus heros Castelnau, 1840; Phanaeus miles Castelnau, 1840; Phanaeus septentrionalis Pessoa, 1935; Megaphanaeus lancifer (L)

Diagnosis: Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2010. Rango de tamaño: 36 – 44 mm. Figura 1(1).

Material revisado: LORETO, Sierra del Divisor, 1Km Rio Trompeteros 6°28’31.7”S/ 74º4’30”W 175m 18-19.x.2008.

MADRE DE DIOS, Puerto Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º01’48”W 221m 21-22.vii.2009. Puerro Maldonado, Sudadero, 12º21’57”S/ 69º4’18”W 221m 28.iii.2009. Río Los Amigos (CICRA) 12º34’07.8”S/ 70º06’0.3”W 270m 20.xii.2008.

Fundo vivero El Bosque 12º27’49.27”S/ 69º7’30.69”W 233m 17-19.iv.2011. PUNO, Sandia, San Pedro de Putina Punco, PN [Parque Nacional] Bahuaja Sonene 13º23’31.1”S/ 69º28’54.4”W 325m 11-24.ix.2011. Tambopata 09.v.1997.

(Fig. 4). Rango de altitud: 173 – 270 msnm. Número de especímenes: 12 Comentario: Especies de tamaño grande, el más grande de la tribu Phanaeini presente en Perú. Se encuentra en la llanura amazónica, por debajo de 300 msnm. Esta especie tiene preferencia por los bosques con mucha cobertura vegetal, bosques que proporcionan sombra para evitar la deshidratación del escarabajo. En cuanto a su distribución, los especímenes colectados están agrupados en la zona sur (Madre de Dios) y una población en la zona norte (Loreto) y según los datos, está presente todo el año.

Subgénero Coprophanaeus D’Olsoufieff, 1924 3. Coprophanaeus parvulus (Olsoufieff, 1924) Phanaeus parvulus Olsoufieff, 1924

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2010. Figura 1(5). Rango de tamaño: 19 - 21 mm.

Distribución: LORETO, Maynas, Qda. [Quebrada] Agua Blanca 2º55’26”S/ 74º49’8.1”W 168m 19.i.2009. (Fig. 4).

Número de especímenes: 2 Comentario: Considerada especie rara en Perú, se tienen Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el Perú Tabla 1. Lista de especies de la tribu Phanaeini registradas en Perú.

Presente en la colección del MUSM

Género

Especies

Diabroctis Gistel, 1857

1.Diabroctis mimas (Linnaeus, 1758)

Coprophanaeus Olsoufieff, 1924

Oxysternon Laporte, 1840

Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924

Phanaeus MacLeay, 1819

Dendropaemon Perty, 1830

X

Subgénero Megaphanaeus Olsoufieff, 1924 2. Coprophanaeus (M.) lancifer (Linnaeus, 1767) Subgénero Coprophanaeus Olsoufieff, 1924 3. Coprophanaeus (C.) parvulus (Olsoufieff, 1924) 4. Coprophanaeus (C.) ignecinctus (Felsche, 1909) 5. Coprophanaeus (C.) telamon (Erichson, 1847) 6. Coprophanaeus (C.) suredai Arnaud 1996 7. Coprophanaeus (C.) ohausi Felsche, 1911 8. Coprophanaeus (C.) callegarii Arnaud, 2002 Subgénero Mioxysternon Edmonds, 1972 9. Oxysternon (M.) spiniferum Laporte, 1840 Subgénero Oxysternon Laporte, 1840 10. Oxysternon (O.) silenus Laporte, 1840 11. Oxysternon (O.) lautum (Macleay, 1819) 12. Oxysternon (O.) conspicillatum (Weber, 1801) 13. Sulcophanaeus actaeon (Erichson, 1847) 14. Sulcophanaeus faunus (Fabricius, 1775) Subgénero Notiophanaeus Edmonds, 1994 15. Phanaeus (N.) haroldi Kirsch, 1871 16. Phanaeus (N.) bispinus Bates, 1868 17. Phanaeus (N.) sororibispinus Edmonds & Zidek, 2012 18. Phanaeus (N.) chalcomelas (Perty,1830) 19. Phanaeus (N.) cambeforti Arnaud, 1982 20. Phanaeus (N.) meleagris Blanchard, 1843 21. Phanaeus (N.) achilles Boheman, 1858 22. Phanaeus (N.) lecourti Arnaud, 2000 Subgénero Phanaeus MacLeay, 1919 23. Phanaeus (P.) lunaris Taschenberg, 1870 24. Dendropaemon angustipennis Harold, 1869 25. Dendropaemon telephus Waterhouse, 1891

X X X X X X

X X X X X X X X X X X X X X

Oruscatus Bates, 1870

26. Oruscatus davus (Erichson, 1847)

X

Gromphas Brullé, 1854

27. Gromphas aeruginosa (Perty, 1830) 28. Gromphas amazonica (Bates, 1870)

X X

Megatharsis Waterhouse, 1891

29. Megatharsis buckleyi Waterhouse, 1891

Tetramereia Klages, 1891

30. Tetramereia convexa (Harold, 1869)

registros de una sola colecta, esta especie se encuentra distribuida principalmente en Brasil (Edmonds & Zidek 2010).

4. Coprophanaeus ignecinctus (Felsche, 1909) Phanaeus ignecinctus Felsche, 1909, Phanaeus telamon ignecinctus Felsche (Estatus por Pereira y Martínez, 1956)

C. ignecinctus prefiere la época lluviosa, de octubre a marzo. No se ha registrado en las yungas del norte, probablemente solo lleguen hasta los bosques nublados de Junín.

5. Coprophanaeus telamon (Erichson, 1847) Phanaeus telamon Erichson, 1847

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2010. Figura 1(5). Rango de tamaño: 25 – 28 mm.

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2010. Figura 1(6). Rango de Tamaño: 19 – 28 mm.

Material revisado: CUZCO, La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Otsanampiato 12º40’34.04”[S]/ 72º10’4.86”[W] 1698m 20.x.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Otsanampiato 12º40’14.04”[S]/ 73º10’20.78”[W] 1725m 1820.x.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Santa Rosa 12º33’54.41”S/ 73º5’36.85”W 1747m 26-29.i.2010.

JUNÍN, Chanchamayo, Rio Perene 1930. (Fig. 4). Rango de altura: 1690 – 1747 msnm. Número de especímenes: 13

Material revisado: AMAZONAS, Cordillera del Cóndor, Qda [Quebrada] Chinganasa (Qda. Ponce) 3º46’S/ 78º20’W 680m. Rio Comainas vii.1994. Condorcanqui, Rio Santiago 4o22’25.33”S/ 77 o56’4.16”W 277m 10-15.iii.2010.

CUZCO, La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12º10’20.98”S/ 73º02’38.48”W 581m 15.viii.2007. La Convención 11º52’2.26”S/ 72º56’50.84”W 405m 28.ii.2007.

La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Tupac Amaru 11º57’2.29”[S]/ 72º54’53.79”[W] 441m 13.x.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Timpia 12º07’18” [S]/

Comentario: Una especie típica de las yungas peruanas y bolivianas, están sobre los 1600 msnm, según los datos de colecta Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

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Figueroa et al.

72º49’22”[W] 445m 20.x.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Timpia 12º07’18”[S]/ 72º49’22”[W] 454m 22.x.2009. La Convención, Echarate CC [comunidad] Kitaparay 12º12’41.77”[S]/ 72º50’12.20”[W] 642m 13.xi.2009. La Convención 11º55’35.83”S/ 72º56’50.85”W 402m 05.iii.2007. La Convención 11º55’35.83”S/ 72º56’50.86”W 402m 03.iii.2007. Bajo Urubamba, Casiriari.

La Convención, CC [comunidad] Kitaparay 12º12’47.24”[S]/ 72º49’16.12”[W] 479m 13.xi.2009. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Segakiato 11º45’38.6”S/ 73º14’57.7”W 908m 02.iii.2011. RC [Reserva Comunal] Machiguenga, Campamento Mapi, 35km O [oeste] de Nuevo Mundo 11º31’30.46”S/ 73º28’30.46”W 741m 13-18.i.2010. Echarate, Qda [Quebrada] Pomoreni 12o15’22.93”S/ 72o50’19.55”W 488m 21-24.iv.2010. JUNÍN, Chanchamayo, San Ramón 11º04’[S]/ 75º22”[W] 28.xi.2002. Chanchamayo, La Merced xii.1945. Yurinaqui Alto 01.vii.1970. Chanchamayo, La Merced, Fundo Génova- UNALM 11º06’28.6”S/ 75º21’10.8”W 1150m 4.iii.2006. 9.5km NE [noreste] de Soroja, campamento Mashira, Rio Mayado 11º25’20.25”S 73º27’16.14”W 672m 28.i-02.ii.2010. LORETO, Maynas, Napo, rio Curacay, Gaseoducto Barrett 1º34’53”S/ 75º24’58”W 162m 28-29.iii.2008. Sierra del Divisor, 1km Rio Trompeteros, 6º28’31.7”S/ 74º4’30”W 175m. 18-19.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Rio Punga 6º55’11.2”S/ 73º50’47”W 222m. 22-24.x.2008. ZR [Zona Reservada] de Sierra del Divisor, Qda[Quebrada] Ubuya 6º57’19”S/ 74º1’24”W 202m 02-03.iii.2009. Sierra del Divisor, Qda [Quebrada] Punga 6º27’39.9”S/ 74º0’59”W 145m 18-20.ii.2009. Maynas, Marg. der. [Margen derecha] rio Urituyacu, Urarinas 4o8’55.86”S/ 76o0’54.80”W 150m 16.xi.2009. Maynas, Qda. [Quebrada] Agua Blanca 2º55’16.3”S/ 74º49’0.1”W 177m. Maynas, rio Copalyacu, Trompeteros 3o46’39.15”S/ 75o25’30.87”W 120m 09.xii.2009. Maynas, Quebrada Pucacuro 2º28’52”S/ 80º58’48.7”W 187m 10.ii.2009. MADRE DE DIOS, Palotoa Teparo 12o34’18.50”S/ 71o25’14.4”W 450m iv.2008. Tambopata, RRNN [Reserva Nacional] Explorer’s Inn 12º50’30”S/ 59º17’31”W 161m 15-18.v.2009. ZR [Zona Reservada] Tambopata 300m ix.1984. Rio Los Amigos (CICRA) 12º33’S/ 70º05’W 283m 20.xi.2006. Reserva Comunal Amarakaeri 12º59’51.89”[S]/ 70º50’20.06”[W] 864m 10-14.xi.2010.

Reserva Comunal Amarakaeri 12º56’32.48”S/ 70º48’23.30”W 333m 24-26.x.2010. Reserva Comunal Amarakaeri, Rio Colorado 13º5’48.66”S/ 70º57’58.44”W 926m 02-04.xi.2010.

Puerto Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 26-27.iii.2009. Puerto Maldonado, Madama 12º31’20”S/ 69º3’44” 19-20.vii.2009. PASCO, Oxapampa, PN [Parque Nacional] Yanachaga Chemillen, Puesto Huampal 10º10’57.1”S/ 75º34’25.6”W 1001m 07-10.xi.2010. UCAYALI, Coronel Portillo, Puerto Alegre 8º44’6.76”[S]/ 74º9’4.54”[W] 196m 21-22.v.2008. Coronel Portillo, Puerto Purín 8º45’16.7”[S]/ 74º10’16.8”[W] 125m 17-18.v.2008. Coronel Portillo, ca. [cerca] Quebrada Shanguauya 8º39’12”S/ 73º21’25”W 275m 04.xi.2008. Coronel Portillo, Rio Suaya 8º56’54.13”[S]/ 74º0’28.9”W 230m 13-14.vii.2008. 29.5km de Nuevo Mundo, Campamento Kinteroni, Alto rio Sepa 11º22’45.07”[S]/ 73º24’50.04”[W] 663m 20-24.i.2010. (Fig. 4). Rango de altitud: 125 – 1600 msnm. Número de especímenes: 175.

Comentario: Coprophanaeus telamon es la especie más común del género en Perú. Registra una amplia distribución a los

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largo de toda la Amazonia peruana. No se cuentan con registros sobre los 1600 msnm, está presente en todos los meses del año y generalmente presenta una alta abundancia.

6. Coprophanaeus suredai Arnaud, 1996 Diagnosis: Arnaud 1996, Edmonds & Zidek 2010. Figura 1(4).

Material revisado: CUZCO, Echarate, Qda [Quebrada] Pomoreni 12 o15’22.93”S/ 72 o50’19.55”W 488m 21-24. iv.2010. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Timpia 12º06’41.38”S/ 72º49’59.34”W 429m 20.x.2009. LORETO, Sierra del Divisor, cerca de Rio Punga, 6º55’11.2”S/ 73º50’47”W 222m 22-24.x.2008. Maynas, Napo, Rio Curacay, Gaseoducto Barrett 1o51’42.35”S/ 75o26’37.83”W 194m 23-24.ii.2008. Sierra del Divisor, Qda [Quebrada] Punga 6º27’39.9”S/ 74º0’59”W 145m 18-20.ii.2009. ZR [Zona Reservada] Sierra del Divisor, Quebrada Ubuya 6o57’19”S/ 74º1’24”W 202m 02-03.iii.2009. Maynas 04º20’27.35”S/ 80º07’48.2”W 90m 8.vii.2008. MADRE DE DIOS, Palotoa Teparo 12o34’18.50”S/ 71o25’14.4”W 450m iv.2008. SAN MARTÍN, Morro Calzada 6º1’44.5”S/ 77º2’12.8”W 879m 16-17.ix.2008. (Fig. 4). Rango de altitud: 145 – 879 msnm.

Número de especímenes: 14.

Comentario: Coprophanaeus suredai se encuentra distribuida a lo largo de la Amazonia peruana, esencialmente en la llanura amazónica, aunque no se cuentan con registros en la selva central.

Las poblaciones colectadas presentan una baja abundancia, y están presentes durante todo el año.

7. Coprophanaeus ohausi Felsche, 1911 Phanaeus ohausi Felsche, 1911; Coprophananeus florenti Arnaud, 2002. Figura 1(3). Rango de tamaño: 18 – 21 mm.

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2010.

Material revisado: AMAZONAS, Rio Comainas. SAN MARTÍN, Yurayacu 5º56’23.4”S/ 77º13’37”W 817m 10.ix.2008. Moyobamba, Caserío Paitoja 6o21’10”S/ 77o3’52”W 1737m 2-3.xii.2008. Moyobamba, Caserío Paitoja 6o21’11”S/ 77o4’22”W 1580m 30-31.viii.2008. Morro Calzada 6º1’44.5”S/ 77º2’12.8”W 879m 16-17.ix.2008. (Fig. 4). Rango de altitud: 817 – 1580 msnm. Número de especímenes: 7.

Comentario: Coprophanaeus ohausi presenta pocos individuos en la colección, y está distribuido en las yungas norte de Perú, contrariamente a la distribución dada por Edmonds & Zidek (2010) que menciona una distribución hasta las yungas sur de Perú. El rango de altura donde se distribuye es entre 800 y 1600 m de altitud.

8. Copropranaeus callegarii Arnaud, 2002 Diagnosis: Edmonds & Zidek 2010, Arnaud 2002.

Comentario: Copropranaeus callegarii fue descrita con especímenes peruanos; a localidad tipo menciona a la ciudad de Iquitos (Arnaud 2002) y también se registra en Ecuador (Edmonds & Zidek 2010). La colección no presenta ningún espécimen de C. callegarii.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el Per煤

Figura 1. (1)Coprophanaeus lancifer, (2) C. ignecinctus, (3) C. ohausi, (4) C. suredai, (5) C. parvulus, (6) C. telamon, (7) Diabroctis mimas, (8) Oruscatus davus, (9) Gromphas amaz贸nica, (10) G. aeuriginosa.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

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Figueroa et al.

Género Oxysternon Laporte, 1840 Sternaspis Hope, 1837; Strombodes Gistel, 1857

Diagnosis: Edmonds 1972, Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2004.

Subgénero Mioxysternon Edmonds y Subgénero Oxysternon Laporte (Edmonds & Zidek 2004; Vaz de Mello et al. 2011) Subgénero Mioxysternon Edmonds, 1972 9. Oxysternon spiniferum Laporte, 1840 Oxysternon spiniferum Laporte, 1840; Oxysternon curvispinum Olsoufieff, 1924; Oxysternon spinifierum curvispinum Arnaud, 2002.

Diagnosis: Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2004. Figura 2(13). Rango de tamaño: 10 – 15 mm.

Material revisado: CUZCO, La Convención, Echarate, CN [Comunidad Nativa] Kitaparay 12º12’47.71”S/ 72º49’17.09”W 478m 22-24.iii.2010. La Convención, Echarate, CN [Comunidad Nativa] Kitaparay 12º12’41.77”S/ 72º50’12.20”W 642m 11.xi.2009. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Santa Rosa 12º34’15.73”S/ 73º5’10.50”W 1693m. MADRE DE DIOS, Rio Los Amigos (CICRA), Yuguturo trail 12º33’S/ 70º05’W 283m 20.xi 2008. UCAYALI, Coronel Portillo, Rio Tamaya 8º52’32.3” [S]/ 74º6’52.1”W 155m 11-12.v.2008.

(Fig. 6). Rango de altitud: 283 – 1693 msnm. Número de especímenes: 6.

Comentario: O. spiniferum presenta pocos individuos en la colección, considerándose una especie poco frecuente. Por los datos, esta especie se restringe a la amazonia central y sur de Perú. Hay registros de distintos meses, por lo que podemos asumir que se encuentra presente en todo el año O. spiniferum es la especie más pequeña de la tribu presente en Perú.

Subgénero Oxysternon Laporte, 1840 10.

Oxysternon silenus Laporte, 1840

Oxystenon silenus Laporte, 1840; Oxysternon smaragdinum Olsoufieff, 1924; Oxysternon sericeum Olsoufieff, 1924; Oxysternon aeneum Olsoufieff, 1924; Oxysternon silenus aeneum Arnaud, 2002; Oxysternon zikani Pereira, 1943; Oxysternon silenus zikani Arnaud, 2002; Oxysternon zikani peruanus Pereira, 1943; Oxysternon silenus peruanus Arnaud, 2002; Oxysternon silenus dufouri Arnaud, 2001; Oxysternon silenus jossi Arnaud, 2001; Oxysternon silenus zagurri Arnaud, 2001; Oxysternon silenus chicheryi Arnaud, 2001.

Diagnosis: Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2004. Figura 2(14). Rango de tamaño: 13 – 20 mm.

Material revisado: CUZCO, La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12º12’50.79”S/ 73º01’57.64”W 1180m 01.viii.2007. La Convención, Echarate, CC. [comunidad] Santa Rosa 12º34’14.23”S/ 73º05’41.87”W 1459m 14.x.2009. La Convención, Echarate, CC.[comunidad] Santa Rosa 12º33’54.41”S/ 73º05’36.85”W 1747m 26-29.i.2010.

La Convención, Echarate, CC.[comunidad] Segakiato 11º45’38.6”S/ 73º14’57.7”W 908m 02.ii.2011. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Timpia 12º07’14.68”S/ 72º49’32.69”W 444m 22.x.2009. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Timpia 12º06’41.38”S/ 72º49’59.34”W 429m 20.x.2009. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Otsanampiato 12º40’34.04”S/ 73º10’4.86”W 1698m 20.x.2009. La Convención, Echarate CC [comunidad] Tupac

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Amaru 11º56’58.31”[S]/ 72º55’1.98”[W] 457m 14.x.2009.

Echarate, Qda [Quebrada] Pomoreni 12 o 15’22.93”S/ 72 o 50’19.55”W 488m 21-24.iv.2010. HUANUCO, Puerto Inca, Santa Rosa de Pata 9º4’33”S/ 75º1’33.75”W 247m 14-15.vi.2009. Puerto Inca, Clayton 9º11’55.37”S/ 74º55’12.1”W 243m 16-18.vi.2009. JUNÍN, Chanchamayo, San Ramón 11º08’[S]/ 75º20’[W] 1000m 2.v.2002.

Satipo 11º14’12”[S]/ 74º39’13”[W] 885m 02.ix.2011.

9.5Km NE (noreste) de Soroja, Campamento Mashira, Rio Mayado 11º25’20.25”[S]/ 73º27’16.14”[W] 672m 28.i-02. ii.2010. Satipo, Fundo Teresa 11o10’20.27”S/ 74o39’33.92”W 30.viii.2007. PASCO, Oxapampa. PN [Parque Nacional] Yanachaga Chemillen, Paujil 500m 22.ix.1993. Oxapampa, PN [Parque Nacional] Yanachaga Chemillen, Puesto de Huampal 10º10’57.1”[S]/ 75º34’25.6”[W] 1001m 06-09.xi.2010.

LORETO, Sierra del Divisor, 3Km Rio Lobo 6º13’7.5”S/ 73º14’54.1”W 145m 2-3.x.2008. Sierra del Divisor, Rio Hubuya 7º3’20”S/ 74º7’9”W 198m 5-7.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Sarayacu 6º57’21.06”S/ 74º1’27.4”W 195m 10-11.x.2008. MADRE DE DIOS, Palotoa Teparo 12o34’18.50”S/ 71o25’14.4”W 450m iv.2008. Sierra del Divisor, cerca de Rio Punga 6º55’11.2”S/ 73º50’47”W 222m 22-24.x.2008. Provincia de Manu, Distrito de Huaypetue, 12º59’27.07”S/ 70º32’6.72”W 456m 15-17.xi.2010. Puerto Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 27.iii.2009. Puerto Maldonado, Madama 12º31’20”S/ 69º3’44”W 182m 20.vii.2009. Puerto Maldonado, Sector Triunfo 12º33’42”S/ 69º11’47”W 198m 23.vii.2009.

Rio Los Amigos (CICRA) nr. Aeródromo 12º33’36.8”S/ 70º06’17.36”W 280m 18.viii.2004. UCAYALI, Coronel Portillo, Rio Tamaya 8º52’39.2”S/ 74º7’7.1”W 155m 1314.v.2008. Coronel Portillo, Puerto Purín 8º44’59.2” [S]/ 74º8’19.52”W 122m 17.vii.2008. Padre Abad, Los Ángeles 8º54’6.16”S/ 75º2’56.81”W 228m 12-13.vi.2009. Padre Abad, Alexander Von Humboldt 8º48’46.2”S/ 75º4’15.7”W 245m 10-11.vi.2009. Padre Abad, Alexander Von Humboldt 8º49’4.72”S/ 75º4’14.88”W 233m 1-2.iv.2009. Reserva Comunal Amarakaeri, Rio Colorado, 13º5’48.66”S/ 70º57’58.44”W 926m 02-04.xi.2010. Reserva Comunal Amarakaeri 12º59’51.87”S/ 70º50’26.05”W 864m 10-14. xi.2010. (Fig. 6). Rango de altura: 122 – 1708 msnm. Número de especímenes: 77.

Comentario: Oxysternon silenus se distribuye principalmente en la amazonia central y sur de Perú. En los hábitats que se les encuentra suele ser abundante. No hay reporte de esta especie sobre los 1800 msnm, siendo una especie típica de la llanura amazónica. No presenta estacionalidad, ya que se puede encontrar todo el año.

11.

Oxysternon lautum (Macleay, 1819)

Phanaeus lautus Macleay, 1819; Phanaeus chryserythrus Perty, 1830

Diagnosis: Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2004. Figura 2(12). Rango de tamaño: 17 – 26 mm.

Material revisado: UCAYALI, Coronel Portillo, Rio Tamaya 8º52’39.2”[S]/ 74º7’7.1”[W] 155m 13-14.v.2008. Yarinacocha v.1977. LORETO, Masisea, CN[Comunidad Nativa] Santa Teresa 6o00’55.07”S/ 74º4’59.95”W 87m 12.viii.2008. Coronel Portillo, Rio Inamapuya 8º44’33.7”S/ 74º6’15.9”W 135m Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el PerĂş

Figuras 11 â&#x20AC;&#x201C; 21. (11) Oxysternon conspicillatum, (12) O. lautum, (13) O. spiniferum, (14) O. silenus, (15) Phanaeus lecourti, (16) P. chalcomelas, (17) P. achilles, (18) P. sororibispinus, (19) P. bispinus, (20) P. cambeforti, (21) P. haroldi.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

131

Figueroa et al.

23-24.v.2008. Coronel Portilla, Puerto Alegre 8º44’6.76”S/ 74º9’4.54”W 196m 21-22.v.2008. MADRE DE DIOS, Tambopata, 15 km NE (noreste) Puerto Maldonado 200m 24.vi.1989. (Fig. 6) Rango de altitud: 135 – 196 m. Número de especímenes: 25 Comentario: Oxysternon lautum es una especie con poblaciones aisladas, suele ser raras en las colectas. Su distribución esta principalmente para la amazonia central de Perú, con escasos individuos en el norte y sur de la amazonia. Probablemente esta especie si presente estacionalidad (datos de colecta), ya que los individuos fueron colectados entre los meses de mayo a julio (época de estío).

12.

Oxysternon conspicillatum (Weber, 1801)

Copris conspicillata Weber, 1801; Oxysternon oberthuri Olsoufieff, 1924; Oxysternon conspicillatum oberthuri Arnaud, 2002.

Diagnosis: Arnaud 2002, Edmonds & Zidek 2004. Figura 2(11). Rango de tamaño: 16 – 29mm.

Material revisado: AMAZONAS, Cordillera del Cóndor, alto Rio Comaina, PV22 Falso Paquisha 800m 22.x.1987.

CAJAMARCA, Tambillo 22.iii.1878. Condorcanqui, Dist.

[Distrito] Rio Santiago 4o22’25.33”S/ 77o57’4.16” 277m 10-15.iii.2010 CUZCO, La Convención, Echarate CC [comunidad] Santa Rosa 12º34’15.73”S/ 73º5’10.50”W 1693m 26-29.i.2010. La Convención 11º52’2.26”S/ 72º56’50.86”W 405m 28.ii.2007. La Convención Echarate, CC [Comunidad] Santa Rosa 12º33’54.41”S/ 73º5’36.85”W 1747m 2629.i.2010. La Convención Echarate, CC [Comunidad] Santa Rosa 12º34’14.23”S/ 73º5’41.87”W 1459m 14.x.2009. La Convención 11º52’2.26”S/ 72º56’50.84”W 405m 02.iii.2007.

La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Túpac Amaru 72º55’1.98”S/ 11º56’58.31”W 457m 14.x.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Timpia 12º06’41.38”S/ 72º49’59.34”W 429m 22.x.2009. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Otsanampiato 12º39’44.42”S/ 73º09’42.09”W 1752m 15-17.ix.2010. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Otsanampiato 12º40’34.02”S/ 73º10’4.86”W 1698m 20.x.2009. La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12º12’50.79”[S]/ 73º01’57.64”[W] 1182m 05.viii.2007. La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12º10’50.39”[S]/ 73º02’01.62”[W] 772m 16.viii.2007. La Convención, 11º52’2.26”S/ 72º56’50.84”W 405m 26.ii.2007. JUNÍN, Satipo 750m i.1951. Chanchamayo, San Ramón 11º10’[S]/ 75º18’[W] x.2002. Satipo, Fundo Santa Teresa 11o10’20.27”S/ 74o39’33.92”W 30.viii.2007. Satipo, Rio Tambo, Campamento Kampitiare, Comunidad Nativa Shejova 11º42’S/ 73º01’W 250m 10.i-7.ii.2005. HUÁNUCO, Pozuzo 1928. Km 209 viii.1943. Puerto Inca, Clayton 9º11’55.37”S/ 74º55’12.1”W 243m 16-18.vi.2009. Tingo María 15.i.1967. Monzón 1928.

LORETO, RN [Reserva Nacional] Allpahuayo Mishana Km 24.6 SO [suroeste] de Iquitos 3º57’10.3”S/ 73º24’25.34”W 137m 29-31.x.2010. Maynas, Qda. [Quebrada] Agua Blanca 02º55’26”S/ 74º49’8.1”W 19.i.2009. Maynas, Napo, Rio Curanay, Gaseoducto Barrett 1º51’42.42”S/ 75º26’37.89”W 194m 23-24.ii.2008. Rio Tigre, Com. [Comunidad] Patria Nueva 3º5’16”S/ 81º16’09”W 176m 23.i.2009. Maynas, Rio Itaya 4º15’52.4”S/ 79º47’18.3”W 128-159m Sierra del Divisor, 2 Km Rio Hubuya 6º59’31.8”S/ 73º59’26.07”W 196m 13-14.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Sarayacu

132

6º57’21.06”S/ 74º1’27.4”W 195m. MADRE DE DIOS, Rio Patuyacu, Oculto camp 12º39’00”S/ 68º55’33”W 400m 14.ii.1999. Palotoa Teparo 12o34’18.50”S/ 71o25’14.4”W 450m iv.2008. (CICRA) 24-26.xi.2006. Reserva Comunal Amarakaeri, Rio Colorado 13º5’48.66”S/ 70º57’58.44”W 926m 02-04.xi.2010. Reserva Comunal Amarakaeri, 12º56’32.48”S/ 70º48’23.30”W 333m 24-26.x.2010. Fundo Vivero El Bosque 12º27’49.27”S/ 69º7’30.69”W 233m 17-19.iv.2011. Tambopata RRNN [Reserva Nacional] Explorer’s Inn 12º50’30”S/ 69º17’31”W 161m 15-18.v.2008. Puerto Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 21-22.vii.2009. ZR [Zona Reserva] Tambopata 300m ix.1984. Rio Palma Real Grande, Limón camp, 12º32’20”S/ 68º51’41”W 400m 26.i.1999. Boca Rio La Torre 300m 5.v.1984. Pantiacolla 16.xii.1985. Lagarto, Rio Madre de Dios 12º40’S/ 69º55’W vii.1974. Provincia de Manu, Distrito de Huaypetue 12º59’27.07”S/ 70º32’6.74”W 456m 15-17.xi.2010. PASCO, Oxapampa, 1930. PN [Parque Nacional] Yanachaga Chemillen, Estación Biológica Paujil 10º19’25”S/ 75º15’49”W 375m 20-24.v.2008. Yonculmaz, Rio Cacazu 700m 4.vi.1984. UCAYALI, 29.5 Km NO [noroeste] de Nuevo Mundo, campamento Kinteroni, Alto Rio Sepa 11º22’45.07”[S]/ 73º24’50.04”[W] 663m 20-24.i.2010.

Coronel Portillo, Puerto Purín 8º45’16.7”[S]/ 74º10’16.8”[W] 125m 17-18.v.2008. Yarinacocha, Rio Ucayali 18.ix.1946.

Coronel Portillo, Rio Tamaya 8º52’39.2”S/ 74º7’7.1”W 155m 13-14.v.2008. Iparia, Rio Pachitea 320m 1.xii.1967. SAN MARTÍN, Tarapoto 22.xi.1991. (Fig. 6). Rango de altitud: 125 – 1747 m. Número de especímenes: 99.

Comentario: Oxysternon conspicillatum es la especie con mayor abundancia y amplia distribución del genero Oxysternon, y posiblemente también de la tribu. En la colección el registro más alto es de 1800 msnm, aunque la literatura menciona registros sobre los 3000 m (Edmonds & Zidek 2004). Los datos muestran que esta especie no presenta estacionalidad, ya que se las poblaciones están presentes todo el año.

Género Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924 Scarabaeus sulcatus Drury, 1770; Eucopricus Gistel, 1857; Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924 (Como subgénero de Phanaeus MacLeay, 1819); Sulcophanaeus Olsoufieff, 1924: Edmonds, 1972.

Diagnosis: Género muy parecido a Phanaeus, difiere en la forma postocular del lóbulo parietal y margen anterior del pronoto, para mayor detalle ver Edmonds 2000, Vaz de Mello et al. 2011 y Arnaud 2002.

13.

Sulcophanaeus actaeon (Erichson, 1847)

Diagnostico: Edmonds 2000, Arnaud 2002, Edmonds 1972.

Comentario: Sulcophanaeus actaeon es endémica de Perú (Edmonds 2000) y está restringida al valle de Chanchamayo (Junín) en la Amazonia central, no se cuentan con datos precisos de su distribución. Es un escarabajo muy raro, se conocen pocos especímenes en colecciones. El hábitat que ocupa S. acteon sufre constantemente presión antrópica, ya que ha sido deforestado casi en su totalidad, lo que pone en riesgo esta especie.

14.

Sulcophanaeus faunus (Fabricius, 1775)

Scarabaeus faunus Fabricius, 1775; Phanaeus faunus (Fabricius): Laporte, 1840 ; Sulcophanaeus faunus (F.): Edmonds, 1972.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el Perú

Figura 22 – 24. 22)Phanaeus lunaris, 23)P. meleagris, 24) Sulcophanaeus faunus.

Diagnosis: Edmonds 2002, Arnaud 2002. Figura 3(24).

Rango de tamaño: 33 – 39 mm.

Material revisado: SAN MARTÍN, Rioja 1932. LORETO, Calientillo, Contamana 150m 8.v.1985; El Indio, Cerros de Contamana 10.ix.1986. PUNO, Sandia, San Pedro de Putina Punco, PN [Parque Nacional] Bahuaja Sonene 13º23’24”[S]/ 69º29’02.9”[W] 328m 11-24.ix.2011. (Fig. 5). Rango de altitud: 150 – 328 msnm. Número de especímenes: 12 Comentario: Sulcophanaeus faunus está distribuido a lo largo de la amazonia peruana, presenta pocos individuos en la colección, por lo que puede ser considerado como especie rara. Por su tamaño y rareza esta especie es codiciada por los comerciantes y coleccionista.

Género Phanaeus MacLeay, 1819 Lonchophorus Germar, 1824; Onthurgus Gistel, 1857; Phanaeus, sen. str., Olsouffief, 1994

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002, Vaz de Mello et al. 2011. El género Phanaeus se divide en dos subgéneros: Notiophanaeus y Phanaeus (Edmonds 1994).

Es el género que presenta mayor riqueza de especies dentro de la tribu y también registra mayor cantidad de especies de la tribu en Perú.

Subgénero Notiophanaeus Edmonds, 1994 15.

Phanaeus haroldi Kirsch, 1871

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 2(21). Rango de tamaño: 21 – 22 mm.

Material revisado: SAN MARTÍN, Rioja, 1933. (Fig. 7).

Rango de altitud: No precisa. Número de especímenes: 4 Comentario: Phanaeus haroldi es una especie de distribución restringida a las yungas norte de Perú (Edmonds & Zidek 2012), los registros que se cuentan en la colección proviene de escarabajos colectados en 1933 y no presentan información precisa, en Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

estos últimos años no se ha colectado esta especie, es probable que su hábitat haya sido degradado, habiendo desplazado esta especie a áreas más alejadas.

16.

Phanaeus bispinus Bates, 1868

Phanaeus digitalis Olsoufieff, 1924

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 2(19). Rango de tamaño: 15 – 20 mm.

Material revisado: CUZCO, Alto Madre de Dios River, Pantiacolla Lodge, 12º39’S/ 71º14’W 460m 15-18.xi.2007. La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12º08’54.45”[S]/ 73º1’41.52”[W] 604 m 25.viii.2007. La Convención, CN [Comunidad Nativa] Kitaparay 12º12’47.71”[S] 478m 22-24. iv.2010. La Convención, Echarate, CC [comunidad] Pomareni 12º15’6.25”[S]/ 72º50’57.59”[W] 532m 13.xi.2009.

La Convención, Echarate, CCPP (Centro Poblado) Tunquio 12º15’40.60”[S]/ 72º52’38.60”[W] 1035m 26.ix-01.x.2010.

La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Túpac Amaru 11º56’58.31”[S]/ 72º55’1.98”[W] 457m 14.x.2009. La Convención, Echarate, Saniri, 11º38’9.6”[S]/ 73º3’35”[W] 410m 28-30.xi.2011. HUÁNUCO, Puerto Inca, Yuyapichis, campamento Sira 800m 02.xii.1987. LORETO, Sierra del Divisor, cerca del Rio Punga 6º55’11.2”S/ 73º50’47”W 222m 2224.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Sarayacu 6º57’21.06”S/ 74º1’27.4”W 195m 10-11.x.2008. Sierra del Divisor, Rio Capanagua 6º19’30”S/ 73º37’6”W 143m 27.x.2008. Sierra del Divisor, 2 km Hubuya, 6º59’31.8S/ 73º59’26.07”W 198m 13-14.x.2008. Maynas, Qda. [Quebrada] Aguablanca 2º55’45.3”S/ 74º48’20.8”W 157m 24.i.2009. Alto Inahuaillo, camp. [campamento] Lupunay 15.vii.1988. Maynas, Rio Itaya 4º15’52.4”S/ 79º47’18.3”W 128-159m. Sierra del Divisor 7º04’3.2” [S]/ 74º01’21.2”[W] 200m 04.x.2008. MADRE DE DIOS, Palotoa Teparo 12o35’21.86” [S]/ 71o25’50.59”[W] ~450m iv.2008. Rio Tambopata, Jorge Chávez 12º38’59”S/ 69º06’24”W 230m 27-28.ix.1999. Rio Palma Real Grande,

133

Figueroa et al.

Limón camp 12º32’20”S/ 68º51’41”W 400m 30-31.iii.1999.

Rio Tambopata Res. [Reserva] 290m 11-15.xi.1979. UCAYALI, Coronel Portillo, Puerto Purín 8º44’59.2” [S]/ 74º8’19.52” [W], 122m 19.v.2008. 29. 5km NO [noroeste] de Nuevo Mundo, campamento Kinteroni, Alto Rio Sepa 11º22’45.07”[S]/ 73º24’50.04”[W] 20-24.i.2010. (Fig. 7). Rango de altitud: 128 – 800 m. Número de especímenes: 30.

Comentario: P. bispinus tiene una distribución a lo largo de la llanura amazónica peruana, con pocos registros sobre los 1000 msnm. P. bispinus está presente todo el año.

17.

Phanaeus sororibispinus Edmonds & Zidek, 2012

Phanaeus alvarengai Arnaud, 1982

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002, Arnaud 1982. Figura 2(18). Rango de tamaño: 14 – 18 mm.

Material revisado: MADRE DE DIOS, Puerto Maldonado, Sudadero, 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 21-22.vii.2009. (Fig. 7). Rango de altitud: ~200 msnm. Número de especímenes: 2.

Comentario: Phanaeus sororibispinus es un registro poco habitual para Perú, presenta pocos individuos en el sur del país, mientras que en Brasil cuenta con mayor cantidad de registros.

P. sororibispinus es una especie rara para Perú.

18.

Phanaeus chalcomelas (Perty, 1830)

Onitis chalcomelas Perty, 1830; Phanaeus chalcomelas (Perty): Harold, 1859.

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 2(16). Rango de tamaño: 13 – 18 mm Material revisado: AMAZONAS, Condorcanqui, Rio Santiago 4o22’25.33”[S]/ 77o57’4.16”[W] 277m 10-15.iii.2010.

JUNÍN, 9.5 km NE de Soraja, Campamento Mashira, Rio Mayado 11º25’20.25”[S]/ 73º27’16.14”[W] 672m 28.i. – 02.ii.2010.

LORETO, Sierra del Divisor, 2km Rio Hubuya 6º59’31.8”S/ 73º59’26.07”W 196m 13-14.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Sarayacu 6º57’21.05”S/ 74º1’27.4”W 195m 10-11.x.2008.

Sierra del Divisor, cerca de Rio Punga 6º55’11.2”S/ 73º50’47”W 222m 22-24.x.2008. Iquitos, 4o21’52.19”[S]/ 73o9’42.07”[W] 03.ii.2006. Sierra del Divisor, 2 km Rio Hubuya, 6º59’31.8S/ 73º59’26.07”W 196m 13-14.x.2008. Maynas, Margen derecha Rio Urituyacu, Urarinas 4o9”46.02”[S]/ 76o0’49.09”[W] 143m 18.xi.2009. Maynas, Napo, Rio Curaray, Gaseoducto Barret 1o35’15.65”[S]/ 75o24’31.03” [W] 16-18.iii.2008.

MADRE DE DIOS, Rio Los Amigos (CICRA) Yugunturo trail, 12º33’S/ 70º05’W 283m 20.xi.2006. Puerto Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 21-22.vii.2009.

Rio Patuyacu, Oculto Camp. 12º39’S/ 68º55’33”W 400m 25.ii.1999. Fundo vivero El Bosque 12º27’49.27”S/ 69º 7’30.69”W 233m 17-19.iv.2011. Rio Palma Real Grande, Limón Camp [campamento] 12º32’20”[S]/ 68º51’41”[W] 400m 5-6.iv.1999. Palotoa Teparo 12o34’18.50”[S]/ 71o25’14.4”[W] ~450m iv.2008. CUZCO, La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Kitaparay 12º12’12.47”[S]/ 73º49’16.12”[W] 479m 11.xi.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Kitaparay 12º12’48.27”[S]/ 72º49’55.08”[W] 575m 13.xi.2009. La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Kitaparay 12º12’49.17”[S]/ 72º49’21.30”[W] 514m 13.xi.2009.

134

La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Kitaparay 12º12’41.77”[S]/ 72º50’12.20”[W] 642m 13.xi.2009. La Convención, Reserva Comunal Matsigenga 12o8’54.45”[S]/ 73o1’41.52” [W] 604m 25.viii.2007. La Convención, Echarate, Comunidad de Timpia 12º6’50.17”[S]/ 72º49’35.46”[W] 457m 25-31.i.2010. La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] de Timpia 12º06’47.61”S/ 72º49’32.67”W 536m 2531.i.2010. La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Timpia 12º07’18.05”[S]/ 72º49’22.51”[W] 445m 20.x.2009. La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Timpia 12º06’41.38”[S]/ 72º49’59.34”[W] 429m 22.x.2009. La Convención, Echarate, CN [Comunidad Nativa] Kitaparay 12º12’47.71”S/ 72º49’17.09”W 478m 22-24.iv.2010. UCAYALI, Coronel Portillo, Puerto Purín 8º44’59.2”S/ 74º8’19.52”W 122m 19.v.2008. (Fig. 7). Rango de altitud: 143 – 672 m. Número de especímenes: 33.

Comentario: Phanaeus chalcomelas presenta una amplia distribución en la llanura amazónica, todos los registros están por debajo de los 700 msnm. Esta presente todo el año.

19.

Phanaeus cambeforti Arnaud, 1982

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 2(20). Rango de tamaño: 11 – 17 mm.

Material revisado: AMAZONAS, Qda. [Quebrada] Huancabamba 6º35’30S/ 77º33.2’ 2100m 14.vi-23.vii.2010 CUZCO, La Convención, Echarate, C. [Comunidad] Segakiato 11º45’38.6”S/ 73º14’57.7”W 908m 01-04.v.2011.

La Convención, Echarate, CCPP [Centro Poblado] Tunquio 12º15’40.60”[S]/ 72º52’38.6”[W] 1035m 26.ix-01.x.2010.

La Convención, Echarate, CC [Comunidad] Timpia 12º06’41.38”[S]/ 72º49’59.34”[W] 429m 22.x.2009. Santuario Megantoni, Pomoreni 12o15’26”[S]/ 72o50’12.56”[W] 476m 21-24.iv.2010. La Convención 11º52’2.26”S/ 72º56’50.84”W 405m 02.iii.2007. RC [Reserva Comunal] Machiguenga, Campamento Mapi, 35.5Km O [Oeste] de Nuevo Mundo 11º31’30.24”[S]/ 73º28’30.46”[W] 741m 13-18.i.2010. La Convención, Echarate CC [Comunidad] Túpac Amaru 11º57’2.29”[S]/ 72º54’57.39”[W] 441m 14.x.2009. La Convención, Echarate, CN [Comunidad Nativa] Kitaparay 12º12’47.71”S/ 72º49’17.09”W 478m 22-24.iv.2010. La Convención, Echarate, CCPP [Centro Poblado] Tunquio 12º15’40.60”[S]/ 72º52’38.60”[W] 26.i01.x.2010. LORETO, Maynas, Qbda. [Quebrada] Pucacuro 2º28’52”S/ 80º58’48.7”W 188m 10.ii.2009. Rio Tigre, Com.[Comunidad] Patria Nueva 3º5’16”S/ 81º16’09”W 176m 23.i.2009. Sierra del Divisor, a 5km del Rio Capanagua 6º19’30”S/ 73º46’9”W 160m 20-21.x.2008. Sierra del Divisor, 2km Rio Hubuya 6º59’31.8”S/ 73º59’26.07”W 196m 13-14.x.2008. Sierra del Divisor, cerca de Saracuya 6º57’21.06”S/ 74º1’27.4”W 195m 10-11.x.2008. Contamana, Aguas Calientes 16.v.1985. MADRE DE DIOS, Palotoa Teparo 12o34’18.50”[S]/ 71o25’14.40”[W] ~450m iv.2008.

Palotoa Teparo 12o34’38.49”[S]/ 71o24’36.41”“[W] ~450m iv.2008. Rio Los Amigos (CICRA), Carrizo trail 12º34’S/ 70º05’W 283m 24-26.xi.2006. Rio Los Amigos (CICRA) nr. Aeródromo 12º33’36.38”S/ 70º06’17.36”[W] 280m 18.viii.2004. Pto [Puerto] Maldonado, Sudadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 26-27.iii.2009. Puerto Maldonado, SuRev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el Perú

Figura 4. Mapa de localidades en Perú de Coprophanaeus spp.

Figura 5. Mapa de localidades en Perú de Diabroctis mimas, Gromphas spp., Oruscatus davus y Sulcophanaeus faunus.

Figura 6. Mapa de localidades en Perú de Phanaeus spp. y Oxysternon spp.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

135

Figueroa et al.

dadero 12º21’19”S/ 69º1’48”W 221m 21-22.vii.2009. Rio Patuyacu, Oculto camp 12º39’00”S/ 68º55’33”W 400m 3.ii.1999. Tambopata RRNN [Reserva Nacional] Explorer’s inn. 12º50’30”S/ 69º17’31”W 161m 15-18.x.2009. Reserva Comunal Amarakaeri 12º59’51.87”[S]/ 70º50’26.05”W 864m 10-14.xi.2010. Reserva Comunal Amarakaeri, Rio Colorado 13º5’48.66”S/ 70º57’58.44”W 926m 02-04.xi.2010.

Provincia de Manu, Distrito de Huaypetue 12º59’27.07”S/ 70º32’6.74”W 456m 15-17.xi.2010. UCAYALI, Coronel Portillo, Binocura 8º53’16.9”[S]/ 74º0’0.21”W 140m 2728.v.2008. (Fig. 7). Rango de altitud: 140 - 741 m. Número de especímenes: 68 Comentario: Phanaeus cambeforti es una especie con amplia distribución en la llanura amazónica, solo hay un registro sobre los 1000 msnm, generalmente está muy por debajo de esa altura.

No muestra temporalidad, ya que está presente todo el año.

20.

Phanaeus meleagris Blanchard, 1843

Phanaeus minos Erichson, 1847

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 3(23). Rango de tamaño: 15 – 20 mm.

Material revisado: JUNÍN, Chanchamayo, La Merced, Fundo Génova-UNALM 11º06’28.9”S/ 75º21’10.8”W 1150m 4.iii.2006. Chanchamayo, San Ramón, 11º08’[S]/ 75º20’[W] 1000m v.2002. PASCO, Oxapampa, PN [Parque Nacional] Yanachaga Chemillen, Puesto Huampal 10º10’57.1”[S]/ 75º34’25.6”[W] 1001m 06-09.xi.2010. (Fig. 6). Rango de altitud: 1000 – 1150 m. Número de especímenes: 14 Comentario: Phanaeus meleagris se encuentra distribuida en las yungas centrales de Perú, pese a que la especie también se encuentra en Bolivia, no se cuenta con registros de P. meleagris cohabitando con Phanaeus leucorti lo que sugiere que existe recambio entre estas especies.

21.

Phanaeus achilles Boheman, 1858

Phanaeus foveolatus Harold, 1880

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 2(17). Rango de tamaño: 19 – 22 mm.

Material revisado: LAMBAYEQUE, Olmos 10.iv.2001; Plaza de Olmos 5º59’06”S/ 79º44’51”W 175m 10.iv.2002.

TUMBES, Los Cedros 20.i.2008. (Fig. 7). Rango de altitud: ~175 msnm. Número de especímenes: 6 Comentario: Phanaeus achilles es una especie con distribución restringida a dos provincias biogeográficas: Ecuador Árido y Tumbes-Piura (Morrone 2001), ubicadas al sur de Ecuador y Norte de Perú. Es interesante la distribución de esta especie, ya que casi todas las especies están presentes en la vertiente oriental de los Andes.

22.

Phanaeus lecourti Arnaud, 2000

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Arnaud 2002, Arnaud 2000. Figura 2(15). Rango de tamaño: 19 – 22 mm.

Material revisado: CUZCO, La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Santa Rosa 12º34’12.73”S/ 73º05’13.73”W

136

1709m 18-21.ix.2010. La Convención, Echarate, CC. [Comunidad] Santa Rosa 12º34’15.73”S/ 73º05’10.50”W 1693m 26-29.i.2010. La Convención, Echarate CC [comunidad] Ozanampiato 12º39’38.53”S/ 73º9’18.01”W 1708m 22-24.i.2010.

JUNÍN, Chanchamayo, San Ramón 11º10’[S]/ 75º18’[W] 1500m vii.2002. (Fig. 6). Rango de altitud: 1500 – 1709 m.

Número de especímenes: 25.

Comentario: Phanaeus lecourti es una especie típica de las yungas centro-sur de Perú. Esta especie se le encuentra por encima de los 1500 m. Los lugares donde fueron capturados son bosques montanos nublados, la captura se realizó con trampas de caída con cebo de heces humanas, lo que indicaría que tienen mayor afinidad a la coprofagia.

Subgénero Phanaeus MacLeay, 1919 Sen. Str. 23.

Phanaeus lunaris Taschenberg, 1870

Phanaeus charon Harold, 1880

Diagnosis: Edmonds & Zidek 2012, Edmonds 1994, Arnaud 2002. Figura 3(22). Rango de tamaño: 19 – 24 mm.

Distribución: PIURA, Canchaque, 1200-1300m 13-17. iv.1981. (Fig. 7). Rango de altitud: 1200 – 1300 m. Número de especímenes: 3 Comentario: Phanaeus lunaris presenta una distribución en Perú similar a P. achilles, P. lunaris se encuentra a mayor elevación, sobre los 1000 m, mientras que P. achilles está por debajo de este nivel.

Género Dendropaemon Perty 1830 Enicotarsus Castlenau, 1831; Onthoecus Dejean, 1837

Diagnostico: Blut 1939, Edmonds 1972, Arnaud 2002, Vaz de Mello et al. 2011. Existen 25 especies de Dendropaemon descritas, siendo uno de los géneros (en Phanaeini) que presenta mayor riqueza de especies. La literatura cita dos especies de Dendropaemon para Perú, colectadas en el departamento Madre de Dios, específicamente en la Estación Biológica Los Amigos (Larsen & Génier 2008b). La colección cuenta con 3 especímenes de este género, los cuales no se pudieron identificar, debido a la escasa información del grupo, actualmente los especímenes fueron prestados al Dr. François Génier, quien viene desarrollando la revisión del género.

24.

Dendropaemon angustipennis Harold, 1869

Diagnostico: Blut 1939 25.

Dendropaemon telephus Waterhouse, 1891

Dendropaemon ater Laporte, 1832.

Diagnostico: Blut 1939.

Género Oruscatus Bates, 1870 Diagnosis: Vaz de Mello et al. 2011.

Inicialmente este género no era considerado dentro la tribu Phanaeini (Edmonds 1972, Olsoufieff 1924), con el trabajo de Philips et al. (2004) fue incluido, ya que se mostraba en la monofilia del grupo.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

La tribu Phanaeini en el Perú

26.

Oruscatus davus (Erichson, 1847)

Phanaeus davus Erichson, 1847

Diagnosis: Margen anterior del clípeo no emarginado, ni dentado. Proceso cefálico reducido a una carina frontal. Pronoto fuerte y uniformemente granuloso; con una fóvea en cada lado. En élitros séptima inter-estria con una protuberancia.

Color negro a verde oscuro o azul oscuro. Figura 1(8). Rango de tamaño: 13 – 24 mm.

Material revisado: ANCASH, Sihuas v.1983 APURÍMAC, Moyabamba (cerca a Andahuaylas) 3400m iii.1950.

Abancay, Bosque Ampay 3300m 28.iii.1974. Progreso, Palca 14º01’8.44”S/ 72º26’30.55”W 3960m iii.2006. Grau, Progreso 14º06’1.84”S/ 72º26’51”W 4450m iii.2006. AREQUIPA, La Unión, Tomepampa 2600m 28.ii.1968. CUZCO, Huancari 3500m 3.ii.1975. JUNÍN, Huancayo 3200m ii.2001. Acolla (cerca a Jauja) 3460m 5.xii.1953. Huancayo, El Tambo 26.iv.1962. HUÁNUCO, Pachas 18.xi.1965. PUNO, Puno 3900m ii.1948. Tequena (Lago Titicaca) ii.1948. Ayaviri 21.iv.1974. Ilave (Cerca Puno) 390m ii.1948. Chucuito, Huacullani, Comunidad de Yorohoco 16º34’5.64”S/ 69º34’19”W 3856m 06.iii.2010. (Fig. 5). Rango de altitud: 2600 – 4450 m.

Número de especímenes: 50 Comentario: Oruscatus davus es la única especie de la tribu que tiene una distribución netamente andina, se encuentran a lo largo de la cordillera de los Andes, aunque no hay especímenes registrados en la cordillera norte de Perú, probablemente porque esta parte de la cordillera está influenciada por una fauna ecuatorial. O. davus esta sobre los 2600 msnm, llegando a alturas superiores a 4400 msnm. Esta especie también registrado en los países: Colombia, Ecuador, Bolivia y Argentina. Se le encuentra asociado a heces de ganado bovinos.

Género Gromphas Brullé, 1854 Diagnostico: Cupello y Vaz de Mello 2013, Figueroa et al.

2012, Vaz de Mello et al. 2011, Barattini & Saenz 1960,1964.

Este género presenta cinco especies, es un género netamente Sudamericano (Cupello & Vaz de Mello 2013).

27.

Gromphas aeruginosa (Perty, 1830)

Gromphas aeruginosa lemoinei Waterhouse, 1891; Gromphas lacordaire Blanchard, 1843.

Diagnosis: Figueroa et al. 2012, Barattini & Saenz 1960, 1964. Figura 1(10). Rango de tamaño: 13 – 19 mm.

Material revisado: LORETO, Santa Sofía, Rio Utoquina 29-31.viii.1974. MADRE DE DIOS, Iñapari 400m 15.v.2002.

SAN MARTÍN, El Porvenir Bosque EL Pelejo 6º19’28.3”S/ 76º50’38.4”161m 17-19.v.2010. UCAYALI, Pucallpa, Nesuya 250m 16.xii.1970. Yarinacocha, Rio Ucayali 11.x.1946. Iparia, Rio Pachitea 22.xii.1967. Rio Tamaya, CCNN [Comunidad Nativa] Nueva Yarina 08º47’S/ 74º12’W 162m 01.iii.2010. (Fig. 5). Rango de altitud: 160 – 400 m. Número de especímenes: 36.

28.

Gromphas amazonica (Bates, 1870)

Gromphas coproides Dejean; Gromphas leprieuri Buquet.

Diagnosis: Figueroa et al. 2012, Barattini & Saenz 1960, 1964. Figura 1(9). Rango de tamaño: 12 – 17 mm.

Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (October 2014)

Material revisado: UCAYALI, Pucallpa, 22.viii.1990. LORETO, Padre Márquez, CCNN [Comunidad Nativa] Santa Ana 7º52’4”S/ 75º30’59”W 224m 10-11.x.2011. SAN MARTÍN, El Porvenir, Bosque El Pelejo 6º19’28.3”[S]/ 81º50’38” 161m 17-19.v.2010. (Fig.5). Rango de altura: ~160 – 225 m. Número de especímenes: 7.

Género Megatharsis Waterhouse, 1891 Diagnosis: Vaz de Mello et al. 2011, Edmonds 1972, Arnaud 2002. Es un género monotípico.

29.

Megatharsis buckleyi Waterhouse, 1891

Diagnostico: Edmonds 1972, Arnaud 2002.

Comentario: La especie fue citada anteriormente para Perú en Vaz de Mello et al. (2011), Gillet et al. (2009). La colección no cuenta con individuos de esta especie.

Género Tetramereia Klages, 1891 Diagnosis: Edmonds 1972, Vaz de Mello et al. 2011, Arnaud 2002. Es un género monotipico. Siendo considerada una especie rara dentro de las colecciones científicas.

30.

Tetramereia convexa (Harold, 1869)

Diagnosis: Edmonds 1972, Ampudia et al. 2012, Arnaud 2002.

Comentario: Esta especie fue colectada en nidos de hormigas del genero Atta sp. (Vaz de Mello et al. 1998; Ampudia et al.

2012), los adultos se mantienen dentro de los detritos de las hormigas. La colección no cuenta con individuos de esta especie.

Discusión El número de especies de Phanaeini reportados en Perú (30) es menor al reportado en Colombia (34 especies, Vitolo 2000), y que Bolivia (39 especies, Hamel et al. 2009). El menor número de especies se debe posiblemente a la falta de esfuerzo de muestreo, lo cual podría incrementar el número de especies de esta tribu. El género Dendropaemon cuenta con 25 especies descritas, de las cuales solo dos especies han sido registradas para Perú; pero, el número de especies se incrementará debido a que el género está siendo revisado y se habrían encontrado por lo menos dos especies nuevas para la ciencia procedente de la colección del MUSM (Génier comunicación personal).

La mayoría de las especies de esta tribu (como también de la subfamilia Scarabaeinae) presentan una distribución exclusivamente amazónica; son pocas las especies que tienen una distribución diferente, en Perú son tres: P. achiles, P. lunaris y Oruscatus davus, las dos primeras presentan una distribución en la vertiente occidental de los Andes, mientras que O. davus presenta una distribución netamente andina, sobre los 2500 m de altitud.

Existe reemplazo de especies en algunos géneros, Coprophanaeus ignecinctus ocupa el nicho dejado por C. telamon; C. telamon se encuentra distribuida en la llanura amazónica, siendo reemplazado en los hábitats de altura como las yungas por C. ignecinctus. Un recambio parecido ocurre entre P. meleagris y P. lecourti, ya que no hay registros que estas dos especies compartan el mismo nicho ecológico.

137

Figueroa et al.

Agradecimientos A Ana Huamantinco, Eliana Quispitupac y Rosa Martínez por las observaciones y sugerencias en la tesis, que fue la base para la elaborar este articulo. A Gerardo Lamas por brindarme las facilidades de trabajar en el Museo de Historia Natural de la UNMSM. Literatura citada Ampudia Gatty, C., Estrella Grández, R.V. & Noriega, J.A. 2012.

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Rev. peru. biol. 21(2): 125 - 138 (Octubre 2014)

Revista peruana de biología 21(2): 139 - 144 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9816

ISSN-L Variabilidad intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A.1561-0837 javarense Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES Variabilidad vegetativa intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense (Arecaceae) en Jenaro Herrera, Loreto, Perú Intra and interspecific vegetative variability of Astrocaryum chonta and A. javarense (Arecaceae) from Jenaro Herrera, Loreto, Peru Miguel Machahua, Francis Kahn y Betty Millán

Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Jesús María, Lima 11, Perú.

Email Miguel Machahua: m.machahua@gmail.com Email Francis Kahn: franciskahn@orange.fr Email Betty Millán: bmillans@gmail.com

Resumen Los caracteres vegetativos cuantitativos de individuos adultos, juveniles II, juveniles I y plántulas de Astrocaryum chonta y Astrocaryum javarense de cuatro poblaciones de la zona de Jenaro Herrera fueron analizados para observar los patrones de variación vegetativa a nivel intra e interespecífico. Los datos biométricos fueron analizados mediante ANOVA (p<0.05 y 0.01). A nivel intraespecífico el 37% y 64% de los caracteres vegetativos son significativamente diferentes en Astrocaryum chonta y Astrocaryum javarense respectivamente; mientras a nivel interespecífico el 81% de los caracteres vegetativos son significativamente diferentes.

Palabras clave: Palmeras Huicungo; variabilidad vegetativa; Amazonia peruana.

Abstract Citación: Machahua M., F. Kahn & B. Millán. 2014. Variabilidad vegetativa intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense (Arecaceae) en Jenaro Herrera, Loreto, Perú. Revista peruana de biología 21(2): 139 - 144 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9816

Fuentes de financiamiento: El presente trabajo se realizó dentro del Convenio entre UNMSM/Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Perú y el IRD/Instituto de Investigaciones para el Desarrollo, Francia; y fue financiado por el Proyecto FP7 PALMS N° 212631.

Informacion sobre los autores: Los autores declaran que partciparon en la elaboración del trabajo realizando: MM: muestreo, análisis de datos y redacción, FK: análisis y redacción y BM: análisis y redacción.

Vegetative quantitative characters from adult, juvenile II, juvenile I and seedlings of Astrocaryum chonta and Astrocaryum javarense for four populations of Jenaro Herrera were analyzed in order to observe the patterns of vegetative variation at intra and interspecific level. The biometric data were analyzed using ANOVA (p<0.05 and 0.01). At intraspecific level the 37% and 64% of vegetative characters are significantly different in Astrocaryum chonta and Astrocaryum javarense, while at interspecific level the 81% are significantly different.

Keywords: Huicungo palms; vegetative variability; Peruvian Amazon.

Introducción El género Astrocaryum presenta 40 especies, se encuentran comúnmente en los ecosistemas tropicales de Sudamérica y los bosques tropicales de América Central. El género se divide en 3 subgéneros: Astrocaryum con 16 especies, Munbaca con 4 especies y Monogynanthus con 20 especies (Kahn 2008).

La sección Huicungo del subgénero Monogynanthus es la más diversificada en el Perú con 12 de sus 15 especies (Kahn 2008, Kahn & Millán 2013). Todas las especies están adaptadas al sotobosque de los bosques tropicales, pero también se desarrollan muy bien en áreas abiertas donde incluso llegan a ser invasoras (Vormisto et al. 2004, Aponte et al. 2011, Kahn & Millán 2013). Las especies presentan alta similitud vegetativa, siendo todas palmeras con tronco corto a mediano y con hojas largas (Balslev et al. 2011, Kahn & Millán 2013). Estudios sobre variabilidad vegetativa a nivel intra e interespecífica en este grupo de palmeras son escasos; Aponte et al. (2011) reportaron variabilidad morfológica en Astrocaryum perangustatum que crece en bosques y pastizales en Pozuzo (Perú).

Astrocaryum chonta y A. javarense pertenecen a la sección Huicungo. Sus áreas de distribución geográfica son contiguas, Astrocaryum chonta se encuentra distribuida en

Presentado: 25/02/2014 Aceptado: 04/06/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 139 - 144 (October 2014)

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Machahua et al.

340 cm de largo, armada densamente con aguijones aplanados de color negro, hasta 30 cm de largo; raquis 270 − 570 cm de largo, lado abaxial con un indumento blanquecino y con setas de negras y aguijones hasta de 8 cm de largo, negros; pinnas 75 − 102 por lado, regularmente dispuestas en un mismo plano.

Flores pistiladas con cáliz armado de aguijones flexuosos, de color amarillento, marrón o negro. Fruto con epicarpo flocoso, marrón, con aguijones flexuosos, de color marrón a negro, 4 − 8 mm de ancho (Kahn & Millán 2013).

Se distribuye en Brasil y Perú (Lorenzi et al. 2010); en el Perú se encuentra en la región Sur del río Ucayali y Amazonas hasta el Sur de la cuenca del río Jauari (Kahn et al. 2011). Áreas de estudio.- Comprende la localidad de Jenaro Herrera (4o55’S, 73o40’W, altitud 125 m), perteneciente al distrito de Jenaro Herrera, provincia de Requena, Región Loreto. El muestreo se realizó en bosques de restinga y bosques de tierra firme (Fig. 1).

Figura 1. Área de estudio. Dos bosques de restinga (Estero y Shapajal) y dos bosques de altura (Copal y Fierrocaño) (adaptado del mapa Geológico del Perú-INGEMMET).

los bosques de restingas, mientras que A. javarense crece en los bosques de tierra firme (Kahn et al. 2011). Las dos especies se diferencian claramente por la morfología de sus partes florales y sus frutos (Kahn & Millán, 2013). Sin embargo, distinguirlas sólo a partir de los caracteres vegetativos es mucho más difícil.

En el presente trabajo se realizó el análisis de la variabilidad de caracteres vegetativos a nivel intra e interespecífico de Astrocayum chonta y Astrocaryum javarense.

Material y métodos Especies estudiadas: Astrocaryum chonta Mart. .- Palmera monocaule. Tallo hasta 15 m de alto y 30 cm de diámetro. Hojas 8 − 16, hasta 950 cm de largo; vaina y pecíolo hasta 230 cm de largo, fibroso, con aguijones aplanados, de color negro, hasta 20 cm de largo; raquis hasta 760 cm de largo, con tomento blanquecino y aguijones aplanados, de color negro, hasta 10 cm de largo; pinnas 89 −130 por lado, regularmente dispuestas en un mismo plano. Flores pistiladas con cáliz glabro a glabrescente. Fruto con epicarpo marrón, tomentoso, con setas suaves, flexuosas 2 − 3 mm de largo (Kahn & Millán 2013).

Se distribuye en Bolivia y Perú (Kahn 2008); en el Perú se encuentra en las terrazas bajas de los ríos Amazonas-Ucayali, hasta el bajo Urubamba y Tambo, se encontró puntualmente en el bajo Marañón al Norte del río Ucayali en Loreto, así como en el valle del río Manu en Madre de Dios (Kahn et al. 2011).

Astrocaryum javarense Trail ex Drude .- Palmera monocaule. Subacaulescente o con tallo hasta de 2 m de altura, 15 − 18 cm de diámetro, de color marrón. Hojas 8 – 16; vaina y pecíolo hasta

140

Los bosques de restinga de Estero y Shapajal son terrenos de inundación temporal, se presentan en forma de terrazas, con fajas angostas, pequeñas y dispersas en forma paralela al cauce de los ríos (Rodríguez 1990); el suelo presenta una reacción básica (pH de 6.4 a 7.8) con buena fertilidad (Hoag 1987, Rodríguez 1990). Los bosques de tierra firme de Fierrocaño y Copal son terrenos no inundables, se encuentran alejados de los cauces de los ríos (López Parodi y Freitas 1990); el suelo presenta una reacción acida (pH 3.7 a 5.3) con baja fertilidad (Escobedo et al. 1994). García (1975) reportó que los suelos de Copal presentan mayor fertilidad que los otros bosques de tierra firme de Jenaro Herrera.

Diseño de muestreo.- Para Astrocaryum chonta; en el bosque de restinga Estero, fueron muestreados 20 palmeras adultas, 12 juveniles II, 19 juveniles I y 58 plántulas; y en el bosque de restinga Shapajal: 20 adultos, 6 juveniles II, 18 juveniles I y 54 plántulas. Para Astrocaryum javarense se muestrearon en el bosque de tierra firme Fierrocaño: 20 adultos, 10 juveniles II, 15 juveniles I y 37 plántulas; y en el bosque de tierra firme Copal: 20 adultos, 12 juveniles II, 10 juveniles I y 59 plántulas.

Para el reconocimiento de los estadios de desarrollo se adoptaron los protocolos de Anthelme et al. (2010). El individuo tipo plántula se caracteriza por presentar hojas con el limbo entero y bífido, el individuo tipo juvenil I presenta hojas de 0.8 a 2 m de longitud con limbo pinnado irregularmente, el individuo juvenil II presenta hojas de 2 a 4 m de longitud con limbo pinnado regularmente, y el individuo adulto presenta hojas de más de 4 m de largo con limbo pinnado regularmente.

Parámetros biométricos.- Para los adultos, juveniles II y juveniles I se registraron datos cuantitativos de caracteres vegetativos: altura total de la palmera, largo del tronco, diámetro del tronco, número de hojas en la corona, número de pinnas (ambos lados), largo del vaina-pecíolo, largo del raquis, largo de la pinna distal, ancho de la pinna distal, largo de la pinna media, ancho de la pinna media, largo de la pinna proximal, ancho de la pinna proximal y largo de 5 aguijones más grandes de la vaina. Para los individuos adultos se registraron datos de 3 hojas, los juveniles II y I no se registraron datos del tronco por no presentar tallo. Para las plántulas se registraron el número de hojas, largo del pecíolo, largo del raquis y ancho de lámina.

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Variabilidad intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense

Análisis estadístico.- Los datos fueron analizados mediante la estadística descriptiva y el análisis de varianza ANOVA (p<0.01; 0.05) a nivel intra e interespecífico. Todos los análisis fueron realizados con el paquete estadístico SPSS Inc. (2008).

Tres caracteres son significativamente diferentes en juveniles I: número de hojas, ancho de la pinna distal y largo de los aguijones. (4) Dos caracteres son significativamente diferentes en plántulas: largo del raquis y ancho de la lámina.

Resultados Variabilidad vegetativa en Astrocaryum chonta (Tabla 1).(1) Seis caracteres son significativamente diferentes en adultos: largo del tronco, largo de la vaina-pecíolo, largo del raquis, ancho de la pinna proximal y largo de los aguijones. (2) Tres caracteres son significativamente diferentes en juveniles II: largo de la pinna media, largo de la pinna proximal y largo de los aguijones. (3)

Variabilidad vegetativa en Astrocaryum javarense (Tabla 2).(1) Diez caracteres son significativamente diferentes en adultos: largo del tronco, número de hojas, número de pinnas, largo de la vaina-pecíolo, largo del raquis, largo de la pinna distal, largo de la pinna media, ancho de la pinna media, largo de la pinna proximal y largo de los aguijones. (2) Seis caracteres son significativamente diferentes en juveniles II: altura total, número de

Tabla 1. Variabilidad vegetativa en Astrocaryum chonta: adultos, juveniles II, juveniles I y plántulas en los bosques de restinga Estero y Shapajal (**p<0.01; * p<0.05; - p>0.05).

Adultos Altura total (cm) Largo tronco (cm) Diámetro tronco (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles II Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles I Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Plántulas Número hojas Largo pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Ancho lámina (cm)

Estero

Shapajal

p

N

Media ± DS (min–max)

N

Media ± DS (min–max)

20 20 20 20 120 60 60 60 60 60 60 60 60 100

942.0 ± 218.2 (700 – 1400) 290.5 ± 192.2 (50 – 600) 18.8 ± 5.5 (11.9 – 27.7) 10.1 ± 2.1 (7 – 15) 103.2 ± 11.9 (74 – 124) 196 ± 32.1(133 – 282) 547.9 ± 85.3 (385 – 700) 49.1 ± 11.5 (31 – 87) 2.4 ± 0.7 (1.3 – 5) 115.5 ± 17.8 (88 – 155) 5.9 ± 1.1 (4 – 8) 70.6 ± 19.9 (38 – 126) 2.4 ± 0.9 (1 – 7.2) 16.9 ± 5.7 (8 – 33.6)

20 20 20 20 120 60 60 60 60 60 60 60 60 100

954.5 ± 189.0 (720 – 1420) 477.0 ± 160.0 (150 – 700) 16.0 ± 4.0 (9 – 26) 11.3 ± 2.2 (8 – 15) 103.3 ± 10.7 (79 – 130) 182.4 ± 22.7 (120 – 240) 507.8 ± 77.9 (350 – 660) 53 ± 14.4 (29 – 89) 2.6 ± 0.6 (1.5 – 5) 120.3 ± 16.4 (88 – 160) 6.2 ± 1.1 (4 – 9) 88 – 3 ± 20.7 (56 – 132) 3.1 ± 0.9 (1.5 – 6) 15.2 ± 5.2 (5 – 31.5)

– ** – – – ** ** – – – – ** ** *

12 12 24 12 12 12 12 12 12 12 12 60

332.5 ± 121.1 (200 – 600) 7.6 ± 1.6 (5 – 11) 58.2 ± 16.0 (30 – 83) 157.9 ± 59.0 (94 – 290) 248.5 ± 52.9 (182 – 350) 38.3 ± 12.0 (19 – 59) 2.4 ± 0.8 (1 – 4) 65.3 ± 15.4 (49 – 92) 3.1 ± 1.0 (2 – 5) 49.6 ± 21.1 (8 – 86) 2.7 ± 1.9 (1 – 7) 3.6 ± 2.3 (0 – 7)

6 6 12 6 6 6 6 6 6 6 6 30

309.2 ± 81.9 (230 – 420) 6.5 ± 2.2 (4 – 10) 52.8 ± 26.8 (27 – 89) 123 ± 26.9 (92 – 160) 302.8 ± 88.7 (150 – 380) 49.3 ± 13.5 (36 – 75) 3.0 ± 1.3 (2 – 5.5) 92.7 ± 11.9 (76 – 105) 3.5 ± 0.9 (2 – 4.5) 106.2 ± 17.2 (85 – 134) 3.4 ± 1.8 (2 – 7) 6.5 ± 2.2 (3.5 – 12)

– – – – – – – ** – ** – **

19 19 38 19 19 19 19 19 19 19 19 95

175.0 ± 85.4 (80 – 400) 5.4 ± 1.5 (4 – 8) 10.8 ± 6.1 (3 – 24) 98.5 ± 31.3 (60 – 152) 99.7 ± 47.0 (26 – 200) 51.2 ± 14.2 (14 – 80) 4.8 ± 3.9 (1.5 – 14) 55.6 ± 12.2 (33 – 76) 2.8 ± 2.3 (1.5 – 11) 57.1 ± 14.5 (35 – 80) 3.1 ± 1.5 (1 – 13) 2.8 ± 3.0 (0 – 10)

18 18 36 18 18 18 18 18 18 18 18 90

144.8 ± 50.7 (70 – 230) 6.7 ± 1.3 (5 – 9) 9.8 ± 7.1 (3 – 37) 81.4 ± 25.4 (34 – 125) 94.8 ± 37.3 (41 – 212) 58.6 ± 14.4 (27 – 79) 8.0 ± 3.5 (2 – 12) 59.4 ± 11.9 (38 – 78) 2.7 ± 1.5 (1.5 – 6.5) 64.5 ± 10.6 (47 – 85) 3.1 ± 1.5 (1.5 – 6) 4.3 ± 3.5 (0 – 19)

– ** – – – – * – – – – **

58 58 58 58

3.7 ± 1.4 (1 – 7) 19.5 ± 5.8 (7 – 37) 19.0 ± 6.0 (7 – 34) 5.8 ± 2.2 ( 2 – 13)

54 54 54 54

3.8 ± 1.5 (2 – 7) 18.3 ± 9.0 (8 – 54) 15.4 ± 4.1 (7 – 26) 7.1 ± 2.4 (3 – 13)

– – ** **

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Machahua et al.

Tabla 2. Variabilidad vegetativa en Astrocaryum javarense: adultos, juveniles II, juveniles I y plántulas en los bosques de tierra firme Fierrocaño y Copal (**p<0.01; * p<0.05; - p>0.05).

Adultos Altura total (cm) Largo tronco (cm) Diámetro tronco (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles II Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles I Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Plántulas Número hojas Largo pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Ancho lámina (cm)

Fierrocaño

p

Media ± DS (min–max)

N

Media ± DS (min–max)

20 20 20 20 120 60 60 60 60 60 60 60 60 100

488.0 ± 77.1 (350 – 700) 50.8 ± 3.4 (50 – 65) 10.2 ± 0.9 (10 – 14) 7.3 ±1.7 (5 – 10) 87.9 ± 11.5 (65 – 120) 186.9 ± 35.3 (120 – 270) 400.4 ± 64.7 (265 – 536) 39.8 ± 10.5 (20 – 66) 2.0 ± 0.4 (1 – 3) 80.8 ± 11.9 (62 – 135) 3.6 ± 0.7 (2 – 5) 55.1 ± 13.5 (34 – 89) 1.9 ± 3.0 (1 – 3.5) 9.3 ± 3.0 (4 – 19)

20 20 20 20 120 60 60 60 60 60 60 60 60 100

539.7 ± 96.9 (450 – 890) 89.0 ± 67.1 (50 – 300) 13.0 ± 8.9 (10 – 15.9) 8.7 ± 1.9 (6 – 13) 100.6 ± 14.5 (68 – 130) 209.3 ± 52.2 (130 – 360) 476.1 ± 84.4 (220 – 623) 49.9 ± 10.1 (32 – 80) 2.1 ± 0.5 (1 – 3.5) 98.8 ± 15.3 (60 – 130) 4.4 ± 1.0 (1 – 7) 65.5 ± 15.2 (22 – 105) 1.9 ± 0.6 (1 – 3) 17.3 ± 11.7 (2.5 – 45)

– * – * ** * ** ** – ** ** ** – **

10 10 20 10 10 10 10 10 10 10 10 50

326.9 ± 42.5 (280 – 400) 5.6 ± 1.1 (4 – 7) 64 ± 15.2 (31+82) 142.2 ± 48.5 (79 – 220) 251.7 ± 66.8 (110 – 320) 44.4 ± 9.8 (30 – 65) 1.9 ± 0.2 (1.5 – 2) 63.3 ± 11.0 (48 – 83) 2.7 ± 0.5 (2 – 3) 45.9 ± 9.1 (34 – 64) 1.6 ± 0.3 (1 – 2) 4.6 ± 2.0 (0 – 8)

12 12 24 12 12 12 12 12 12 12 12 60

225.4 ± 33.9 (170 – 290) 5.7 ± 1.5 (3 – 7) 49.5 ± 11.9 (24 – 70) 106 ± 22.3 (60 – 130) 179.7 ± 35.8 (130 – 250) 42.2 ± 7.9 (34 – 60) 1.9 ± 0.6 (1 – 3) 55.1 ± 10.1 (39 – 74) 2.2 ± 0.3 (2 – 2.5) 45 ± 10.9 (22 – 66) 1.4 ± 0.7 (1 – 3) 3.4 ± 2.4 (0 – 8)

** – ** * ** – – – * – – *

15 15 30 15 15 15 15 15 15 15 15 75

156.2 ± 37.4 (90 – 210) 4.9 ± 1.3 (3 – 7) 29.5 ± 12.7 (6 – 48) 95.3 ± 29.7 (30 – 157) 123.1 ± 40.3 (39 – 183) 50.5 ± 7.0 (39 – 64) 3.2 ± 2.4 (1.5 – 8) 48.8 ± 8.7 (37 – 65) 2.4 ± 0.9 (1.5 – 5) 39.8 ± 9.2 (26 – 58) 1.9 ± 0.9 (1 – 5) 3.2 ± 1.9 (0 – 8)

18 18 36 18 18 18 18 18 18 18 18 90

132.2 ± 40.9 (68 – 190) 5.7 ± 1.3 (4 – 8) 11.8 ± 5.9 (3 – 23) 65 ± 17.8 (41 – 110) 78.2 ± 18.3 (44 – 112) 52.3 ± 9.4 (36 – 70) 5.4 ± 2.8 (1 – 11) 44.9 ± 7.5 (29 – 60) 2.4 ± 1.6 (1 – 5) 42.8 ± 6.0 (31 – 52) 2.2 ± 1.0 (1 – 4) 1.5 ± 2.2 (0 – 8)

– – ** ** ** – * – – – – **

37 37 37 37

3.9 ± 1.5 (1 – 7) 19.2 ± 6.3 (9 – 33) 14.8 ± 3.1 (9 – 21) 4.6 ± 1.4 (2.8 – 9.5)

59 59 59 59

5.3 ± 2.0 (1 – 9) 20.7 ± 7.9 (7 – 42) 18.5 ± 5.8 (6 – 29) 7.1 ± 2.9 (1.5 – 14)

** – ** **

pinnas, largo de la vaina-pecíolo, largo del raquis, ancho de la pinna media y largo de los aguijones. (3) Cinco caracteres son significativamente diferentes en juveniles I: número de pinnas, largo de la vaina-pecíolo, largo del raquis, ancho de la pinna distal y largo de los aguijones. (4) Tres caracteres son significativamente diferentes en plántulas: número de hojas, largo del raquis y ancho de la lámina.

Variabilidad vegetativa entre Astrocaryum chonta y A. javarense (Tabla 3).- (1) Entre adultos de las dos especies, 13 caracteres son significativamente diferentes: altura total, largo del tronco, diámetro del tronco, número de hojas, número de pinnas,

142

Copal

N

largo del raquis, largo de la pinna distal, ancho de la pinna distal, largo de la pinna media, ancho de la pinna media, largo de la pinna proximal, ancho de pinna proximal y largo de los aguijones. (2) Entre juveniles II de las dos especies, siete caracteres son significativamente diferentes: número de hojas, largo del raquis, ancho de la pinna distal, largo de la pinna media, ancho de la pinna media, largo de la pinna proximal y ancho de la pinna proximal. (3) Entre juveniles I de las dos especies, seis caracteres son significativamente diferentes: número de pinnas, ancho de la pinna distal, largo de la pinna media, largo de la pinna proximal, ancho de la pinna proximal y largo de los aguijones. (4) Las plántulas de las dos especies solo difieren por el número de hojas.

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Variabilidad intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense

Discusión Al comparar Astrocaryum gynacanthum y Astrocaryum minus, Trail (1877) observó que son diferentes, pero que estas diferencias difícilmente se pueden expresar en una descripción. Las consideraciones de Trail se aplican a los caracteres vegetativos y también valen para las especies de la sección Huicungo, que parecen ser muy uniformes (Kahn & Millán 2013). Sin embargo, el presente trabajo encontramos diferencias significativas en caracteres vegetativos a nivel intra e interespecíficos en Astrocaryum chonta y A. javarense.

mente diferentes: 10 de 14 en adultos, 6 de 12 en juveniles II, 5 de 12 en juveniles I y 3 de 4 en plántulas) que en Astrocaryum chonta (6 de 14 en adultos, 3 de 12 en juveniles II, 3 de 12 en juveniles I, 2 de 4 en plántulas). La variabilidad vegetativa intrapoblacional de Astrocaryum javarense es similar a la encontrada en A. perangustatum por Aponte et al. (2011). Las dos especies estudiadas muestran variabilidad vegetativa poblacional tal como fue reportado en otras especies de palmeras como: Euterpe precatoria (Kahn & Granville 1992), Cocos nucifera (ZizumboVillareal & Piñero 1998), Geonoma cuneata (Borchsenius 1999).

La variabilidad vegetativa intrapoblacional resulta ser mayor en Astrocaryum javarense (número de caracteres significativa-

A pesar de presentar alta similitud fisonómica, con tronco corto a mediano y hojas largas, Astrocaryum chonta y A. javarense

Tabla 3. Variabilidad vegetativa entre Astrocaryum chonta y A. javarense: adultos, juveniles II, juveniles I y plántulas (**p<0.01, * p<0.05, - p>0.05).

Adultos Altura total (cm) Largo tronco (cm) Diámetro tronco (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo del raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles II Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Juveniles I Altura total (cm) Número de hojas Número de pinnas Largo vaina-pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Largo pinna distal (cm) Ancho pinna distal (cm) Largo pinna media (cm) Ancho pinna media (cm) Largo pinna proximal (cm) Ancho pinna proximal (cm) Largo aguijones vaina (cm) Plántulas Número de hojas Largo pecíolo (cm) Largo raquis (cm) Ancho lamina (cm)

N 40 40 40 40 240 120 120 120 120 120 120 120 120 200

Astrocaryum chonta Media ± DS (min–max) 948.3 ± 201.6 (700 – 1420) 383.7 ± 198.4 (50 – 700) 17.4 ± 5.0 (9 – 27.7) 10.7 ± 2.2 (7 – 15) 103.2 ± 11.3 (74 – 130) 189.2 ± 28.5 (120 – 282) 527.9 ± 83.8 (350 – 700) 51 ± 13.1 (29 – 89) 2.5 ± 0.7 (1.3 – 5) 117.9 ± 17.2 (88 – 160) 6.0 ± 1.1 (4 – 9) 79.5 ± 22.1 (38 – 132) 2.7 ± 1.0 (1 – 7.2) 16.0 ± 5.5 (5 – 33.6)

N 40 40 40 40 240 120 120 120 120 120 120 120 120 200

Astrocaryum javarense Media ± DS (min–max) 513.9 ± 90.3 (350 – 890) 69.9 ± 50.7 (50 – 300) 11.6 ± 6.4 (10 – 50) 8.0 ± 1.9 (5 – 13) 94.2 ± 14.5 (65 – 130) 198.1 ± 45.8 (120 – 360) 438.2 ± 84.0 (220 – 623) 44.8 ± 11.4 (20 – 80) 2.0 ± 0.5 (1 – 3.5) 89.8 ± 16.3 (60 – 135) 4.0 ± 0.9 (1 – 7) 60.3 ± 15.2 (22 – 105) 1.9 ± 0.6 (1 – 3.5) 13.3 ± 9.4 (2.5 – 45)

p ** ** ** ** ** – ** ** ** ** ** ** ** **

18 18 36 18 18 18 18 18 18 18 18 90

324.7 ± 107.6 (200 – 600) 7.2 ± 1.8 (4 – 11) 56.3 ± 20.4 (27 – 89) 146.3 ± 52.4 (92 – 290) 266.6 ± 69.4 (150 – 380) 42.0 ± 13.2 (19 – 75) 2.6 ± 1.0 (1 – 5.5) 74.4 ± 19.3 (49 – 105) 3.3 ± 0.9 (2 – 5) 68.4 ± 33.6 (8 – 134) 2.9 ± 1.9 (1 – 7) 4.6 ± 2.6 (0 – 12)

22 22 44 22 22 22 22 22 22 22 22 110

271.5 ± 63.7 (170 – 400) 5.6 ± 1.3 (3 – 7) 56.1 ± 15.2 (24 – 82) 122.5 ± 40.1 (60 – 220) 212.4 ± 62.7 (110 – 320) 43.2 ± 8.7 (30 – 65) 1.9 ± 0.5 (1 – 3) 58.8 ± 11.1 (39 – 83) 2.4 ± 0.4 (2 – 3) 45.4 ± 9.9 (22 – 66) 1.5 ± 0.5 (1 – 3) 4.0 ± 2.3 (0 – 8)

– ** – – * – ** ** ** ** ** –

37 37 74 37 37 37 37 37 37 37 37 190

160 ± 71.3 (70 – 400) 6.0 ± 1.5 (4 – 9) 10.3 ± 6.5 (3 – 37) 90.2 ± 29.5 (34 – 152) 97.3 ± 42.1 (26 – 212) 54.8 ± 14.6 (14 – 80) 6.3 ± 4.0 (1.5 – 14) 57.5 ± 12.0 (33 – 78) 2.7 ± 1.9 (1.5 – 11) 60.7 ± 13.1 (35 – 85) 3.7 ± 2.5 (1 – 13) 3.5 ± 3.3 (0 – 19)

33 33 66 33 33 33 33 33 33 33 33 165

143.1 ± 40.6 (68 – 210) 5.4 ± 1.3 (3 – 8) 19.9 ± 13.0 (3 – 48) 78.8 ± 28.1 (30 – 157) 98.6 ± 37.5 (39 – 183) 51.5 ± 8.3 (36 – 70) 4.4 ± 2.8 (1 – 11) 46.7 ± 8.2 (29 – 65) 2.4 ± 1.3 (1 – 5) 41.4 ± 7.7 (26 – 58) 2.0 ± 1.0 (1 – 5) 2.3 ± 2.2 (0 – 8)

– – ** – – – * ** – ** ** **

112 112 112 112

3.8 ± 1.4 (1 – 7) 18.9 ± 7.5 (7 – 54) 17.3 ± 5.5 (7 – 34) 6.4 ± 2.4 (2 – 13)

96 96 96 96

4.7 ± 1.9 (1 – 9) 20.2 ± 7.3 (7 – 42) 17.1 ± 5.2 (6 – 29) 6.2 ± 2.7 (1.5 – 14)

** – – –

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Machahua et al.

muestran diferencias significativas en los datos biométricos: 13/14 en adultos, 7/12 en juveniles II, 6/12 en juveniles I y 1/4 en plántulas. Los valores promedios de los caracteres significativos son mayores en Astrocaryum chonta que en A. javarense, a excepción del carácter longitud de la vaina-pecíolo, que es mayor en Astrocaryum javarense. Astrocaryum chonta usualmente presenta palmeras que alcanzan los niveles superiores del sotobosque (10 m de altura); mientras Astrocaryum javarense raramente pasa los niveles intermedios del sotobosque (5 −7 m de altura). Similar patrón de diferencias morfológicas pero no cuantificadas encontraron Kahn y Granville (1998) entre Astrocaryum gynacanthum y A. minus, estas dos especies pertenecen a la misma sección (Munbaca) y ambas presentan la misma forma de crecimiento palmeras pequeñas delgadas (Kahn 2008, Balslev et al. 2011).

La similitud fisonómica entre las especies esconde las diferencias morfológicas, estas últimas salen claramente del análisis biométrico. Pero, es evidente que no se puede hacer un análisis morfométrico para identificar las especies en el campo. Será la combinación de varios caracteres, algunos vegetativos con otros de flores y frutos los que permitirían identificar la especie sin ninguna ambigüedad (Kahn & Millán 2013). Sin embargo, los resultados ponen en evidencia algunos indicadores útiles, como el tamaño de las palmeras, principalmente la altura alcanzada por el tronco de Astrocaryum chonta y la longitud de sus hojas que permiten diferenciarla de A. javarense, siendo esta última una palmera más pequeña. En el área estudiada las poblaciones de las dos especies están contiguas, pero claramente ubicadas en dos formaciones geomorfológicas distintas. El criterio ecológico/ geomorfológico permite también corroborar la identificación de las especies: Astrocaryum chonta se encuentra sobre los depósitos aluviales ubicados en las terrazas más bajas, mientras A. javarense crece sobre los suelos arcillosos en las terrazas más altas de la zona interfluvial.

Agradecimientos Agradecemos al Centro de Investigaciones Jenaro Herrera (CIHJ-IIAP) y al señor Italo Meléndez por su colaboración y guía en el trabajo de campo.

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Revista peruana de biología 21(2): 145 - 154Especies (2014) altoandinas fitorremediadoras de suelos contaminados conISSN-L 1561-0837 metales pesados doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9817 Facultad de C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES Capacidad fitorremediadora de cinco especies altoandinas de suelos contaminados con metales pesados Phytoremediation capacity of five high andean species from soils contaminated with heavy metals Enoc Jara-Peña 1,2, José Gómez 1,2, Haydeé Montoya 2, Magda Chanco 2 Mauro Mariano 3 y Noema Cano 2

1 Laboratorio de Fitología Aplicada, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Ciudad Universitaria, Av. Venezuela 3400, Lima 1, Perú. / Apdo. 11-0058.

Lima 11, Perú.

2 Museo de Historia Natural. Laboratorio de Simbiosis Vegetal, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Lima 11, Perú.

3 Laboratorio de Investigación de Fauna Dulceacuícola, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Email Enoc Jara-Peña: ejarap@unmsm.edu.pe Email José Gómez: jgomezc@unmsm.edu.pe Email Haydeé Montoya: haydmon@yahoo.com Email Magda Chanco: mchancoestela@yahoo.es Email Mauro Mariano: mmarianoa@unmsm.edu.pe Email Noema Cano: noemacano@hotmail.com

Resumen La fitorremediación consiste en el uso de plantas para remediar in situ suelos, sedimentos, agua y aire contaminados por desechos orgánicos, nutrientes o metales pesados, eliminando los contaminantes del ambiente o haciéndolos inocuos. El trabajo fue realizado en condiciones de invernadero en el distrito de Lachaqui, provincia de Canta, región Lima, de octubre de 2011 a octubre de 2012. Fueron evaluados veinte tratamientos con un diseño factorial completo 5 x 4: 5 especies alto andinas, y 4 sustratos con 30%, 60%,100% de relave de mina (RM) y suelo sin RM. La producción de biomasa disminuyó significativamente en Solanum nitidum, Brassica rapa, Fuertesimalva echinata y Urtica urens y Lupinus ballianus, con el tratamiento de 100% de relave de mina. La mayor eficiencia de acumulación de plomo y zinc fue obtenida en las raíces de Fuertesimalva echinata con el tratamiento de 100% de relave de mina, obteniendo 2015.1 mg de plomo kg-1 MS y 1024.2 mg de zinc kg-1 MS. En las raíces de L. ballianus fue obtenida la más alta acumulación de cadmio, con una concentración de 287.3 mg kg-1 MS con el tratamiento de 100% de relave de mina. Fuertesimalva echinata presentó el mayor índice de tolerancia (IT) al tratamiento de 100% de relave de mina, con un IT de 41.5%, pero, S. nitidum y L. ballianus presentaron el mayor IT al tratamiento de 60% de relave de mina con IT de 68.5% y 67.9.

Palabras claves: fitorrestauración; plantas peruanas; ecosistemas andinos; fitoestabilización; relave de mina.

Citación: Jara-Peña E., J. Gómez, H. Montoya, M. Chanco, M. Mariano & N. Cano. 2014. Capacidad fitorremediadora de cinco especies altoandinas de suelos contaminados con metales pesados. Revista peruana de biología 21(2): 145 - 154 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9817

Fuentes de financiamiento: El presente trabajo fue financiado por: Vicerrectorado de Investigaciones de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Proyecto No. 121001141.

Abstract Phytoremediation consist in the use of plants to recover soil, sediments, water and air in situ, which have been contaminated by organic waste, nutrients or heavy metals, by removing pollutants from the environment or making them harmless. The evaluation work was conducted under greenhouse conditions in Lachaqui, Canta, Lima, from October 2011 to October 2012.

Twenty treatments were evaluated with a 5 x 4 factorial design: 5 high elevation Andean species, and 4 substrates with 30%, 60%, 100% mine waste (MW) and tailings soil without MW. In Solanum nitidum, Brassica rapa, Fuertesimalva echinata, Urtica urens and Lupinus ballianus, the biomass production decrease significantly with the of 100 % mine waste treatment (MW).

The major efficiency accumulation of lead and zinc was obtained in the roots of Fuertesimalva echinata with 100 % MW treatment, obtaining 2015.1 mg of lead kg-1 DM and 1024.2 mg of zinc kg-1 DM, this specie presented the major tolerance index (TI) to 100 % MW treatment, with 41.5 % TI. The highest cadmium accumulation was obtained in the roots of L. ballianus, with a concentration of 287.3 mg kg-1 DM with 100 % MW treatment, this species also had a 67.9% TI in 60% MW treatment. And finally, S. nitidum presented a 68.5 % TI in 60% MW treatment.

Keywords: phytorestoration; peruvian plants; andean ecosystems; phytostabilization; mine waste.

Información sobre los autores: Los autores declaran haber partcipado en el presente trabajo realizando: EJ: diseño, ejecución y redacción; JG: diseño, ejecución y redacción; HM: diseño, ejecución;NC: diseño y redacción, MA: diseño, ejecución, MCh: diseño, indentificación de muestras.

Presentado: 22/05/2013 Aceptado: 09/06/2013 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

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Jara-Peña et al.

Introducción En los ecosistemas andinos situados por encima de los 3300 m de altitud se forman las cabeceras de las cuencas de las Vertientes Occidental y Oriental de los Andes, aquí podemos encontrar praderas de pastizales, parches de bosques, matorrales y bofedales (Young et al. 1997), muchos de ellos amenazados por la minería y actividades asociadas. Las actividades mineras depositan sus residuos con metales pesados en la superficie del entorno minero causando la contaminación del suelo, y representando un problema ambiental de gran preocupación mundial (Alkorta et al. 2010).

En general, los suelos originales de las minas se degradan o se pierden irreversiblemente, generando nuevos suelos modificados formados por materiales poco aptos para el desarrollo de procesos biológicos (Becerril et al. 2007). Las consecuencias directas de esta contaminación del suelo son la desaparición de la vegetación, pérdida de su productividad y disminución de la biodiversidad; indirectamente se menciona la contaminación del aire, y aguas superficiales y subterráneas (Wong 2003).

Sin embargo, existen las denominadas plantas metalófitas, que han desarrollado los mecanismos fisiológicos para resistir, tolerar y sobrevivir en suelos degradados por actividades mineras (Becerril et al. 2007). Estas especies pueden restringir la absorción los metales o translocarlos hacia las hojas o absorberlo y acumularlo activamente en su biomasa aérea (Baker & Proctor 1990). Algunas plantas modifican las condiciones de la rizósfera produciendo exudados radiculares o la alterando el pH (Adriano 2001, Wenzel et al. 2003). Los grados de acumulación metálica van desde trazas hasta más del 1% de la materia seca de la planta (Diez 2008).

Actualmente para la recuperación de suelos contaminados con metales pesados se tienen varias tecnologías (Diez 2008), estas generalmente recurren al uso de plantas metalófitas que pueden utilizarse en los procesos de fitorrestauración y fitorremediación para recuperar sedimentos y aguas contaminadas por metales pesados, eliminando los contaminantes del ambiente o haciéndolos inocuos (Salt et al. 1998).

Por otro lado, están siendo investigadas las denominadas plantas hiperacumuladoras, aquellas capaces de acumular más de 1000 mg de Níquel por kilogramo de materia seca, o más de 10000 mg kg-1 de Mn y Zn, más de 1000 mg kg-1 de Co, Cu, Ni y Pb y más de 100 mg kg-1 de Cd (Brooks et al. 1977, Baker et al. 2000), que podrían usarse en las diferentes técnicas de fitorremediación.

El presente trabajo informa los resultados de un experimento que evalúa la capacidad de fitorremediación de cinco plantas andinas: Solanum nitidum, Brassica rapa, Fuertesimalva echinata, Urtica urens y Lupinus ballianus, en suelos contaminados con plomo, zinc y cadmio.

Material y métodos El experimento fue realizado en condiciones de invernadero en el distrito de Lachaqui ubicado a una altitud de 3668 m (11° 33’11”S, 76°37’32”W), provincia de Canta, región Lima, en el periodo de octubre 2011 a octubre 2012. La temperatura media mensual y la humedad relativa media mensual fueron registradas utilizando un Higrotermógrafo digital, marca VWR modelo 62344-734, cuyos valores se presentan en la Tabla 1.

146

La unidad experimental fue una maceta de 19 cm de diámetro y 5 kg de capacidad. Como sustrato fueron utilizados suelo libre de metales pesados, cuyas características físico-químicas se señalan en la Tabla 2 y relave de mina polimetálico (RM), que fue obtenido de una concentradora polimetálica, en la localidad de Yani, distrito de Huamantanga, Provincia de Canta y sus características químicas se indican en la Tabla 3. Posteriormente, se procedió con la adición de los sustratos en las macetas, según los tratamientos correspondientes.

Las semillas de Solanum nitidum Ruiz & Pav. (Solanaceae) fueron colectados en el distrito de Aquia (Departamento de Ancash). Las semillas Brassica rapa L.(Brassicaceae), Fuertesimalva echinata (C.Presl) Fryxell (Malvaceae), Urtica urens L.(Urticaceae) y Lupinus ballianus C.P. Sm (Fabaceae), fueron colectadas en el distrito de Lachaqui.

Las semillas de estas cinco especies fueron sembradas a razón de 6 semillas viables de cada especie en cada maceta, y según los tratamientos correspondientes. Los sustratos fueron regados con agua potable y se mantuvieron en su capacidad de campo durante todo el experimento. Las semillas de las especies iniciaron su germinación entre los 21 y los 30 días después de la siembra.

Se utilizó un diseño experimental completamente al azar, fueron evaluados 20 tratamientos con 5 repeticiones por tratamiento. Los tratamientos se generaron de un factorial completo 5 x 4, en donde 5 indica las cinco especies altoandinas, y 4 indica los cuatros sustratos (30% de relave de mina, 60% y 100 % de relave de mina, y suelo sin relave (control). El tratamiento 30% de relave de mina consistió de una mezcla de 1.5 kg de RM y 3.5 kg de suelo (853.0 mg de plomo por kilogramo de suelo, 1134.0 mg de zinc por kilogramo de suelo y 24.0 mg de cadmio por kilogramo de suelo). El tratamiento de 60% de relave de mina consistió de una mezcla de 3.5 kg de RM y 1.5 kg de suelo (1707.6 mg de plomo por kilogramo de suelo y 2268.0 mg de zinc por kilogramo de suelo y 48.1 mg de cadmio por kilogramo de suelo).

Tabla 1. Tempertura media mensual y humedad relativa registradas en el invernadero, desde octubre de 2011 hasta octubre de 2012, en el distrito de Lachaqui, provincia de Canta, región Lima.

Meses

Tempertura media mensual (0C)

Humedad Relativa media mensual (%)

Oct-2011

22.8

57.6

Nov-2011

24.8

56

Dic-2011

21.9

61.4

Ene-2012

16.4

72

Feb-2012

19.6

80.5

Mar-2012

18.9

81.5

Abr-2012

22.5

59.1

May-2012

28.7

47.5

Jun-2012

17.6

38

Jul-2012

13.7

31

Ago-2012

14.1

33

Sep-2012

24.7

39

Oct-2012

21.6

43

Rev. peru. biol. 21(2): 145 - 154 (Octubre 2014)

Especies altoandinas fitorremediadoras de suelos contaminados con metales pesados Tabla 2. Características físico-químicas del suelo utilizado en el experimento realizadas en el distrito de Lachaqui, provincia de Canta, región Lima.

Determinación

Valor

Metodología

Interpretación

Hidrómetro de

Franco arenoso

Arcilla

(%)

60

Limo

(%)

28

Arena

(%)

60

Bouyoucos

Capacidad de campo

(%)

23.2

Olla de presión

—

6.72

Potenciometría

Ligeramente ácido

1.1

Potenciometría

No salino

5.6

Walkley y Black

Alto

Olsen

Medio

pH (Relación agua 1:1) (dS m-1)

Conductividad Eléctrica

(%)

Materia orgánica

26.4

Capacidad de Intercambio catiónico P disponible

(mg kg-1)

71.8

K disponible

(mg kg-1)

1948

K intercambiable

(cmoles kg )

3.4

Ca intercambiable

(cmoles+ kg-1)

16.7

Mg intercambiable

(cmoles kg )

3.0

Na intercambiable

+

-1

+

-1

Alto Medio CH3COONH4 1N

Medio Medio

(cmoles kg )

3.2

Zn

(mg kg-1)

287.5

DTPA

Alto

Cu

(mg kg-1)

39.5

DTPA

Medio

+

-1

--

Fuente: Laboratorio de Suelos, Facultad de Agronomía. Universidad Nacional Agraria La Molina.

Para la evaluación de la biomasa (g) de las cinco especies, fueron utilizadas plantas completas cosechadas a los 12 meses luego de instalado el experimento. Luego las muestras fueron secadas en una estufa a 70 oC y hasta peso constante, de allí enfriadas en un desecador y pesadas en una balanza de precisión.

De igual modo, para determinar la acumulación de plomo, zinc y cadmio, las muestras de plantas fueron cosechadas a los 12 meses de iniciado el experimento y separadas por órganos. En el laboratorio, estos metales fueron determinados en hojas y tallos (Rascio & Navari-Izzo 2011), considerando que las especies vegetales hiperacumuladoras acumulan metales en estos órganos, y en raíces (Barceló & Poschenrieder 2003) considerando que las plantas fitoestabilizadoras acumulan los metales en este órgano. En seguida las muestras de cada especie vegetal fueron separadas en hojas y tallos, y en raíces. Posteriormente las muestras fueron secadas en una estufa a 60 oC hasta peso constante, molidas y luego digeridas con HNO3+HCl en un digestor de calor para obtener un extracto (Allan 1971). Las lecturas de las concentraciones de estos elementos fueron determinadas en un Espectrofotómetro de Absorción Atómica, en el Laboratorio de

Tabla 3. Concentración de metales pesados del relave polimetálico utilizado en el experimento, en el distrito de Lachaqui, provincia de Canta, región Lima.

Determinación

Valor

Metodología

Zinc total

(mg kg-1)

3780.0

Digestión húmeda

Cobre total

(mg kg )

1440.0

Digestión húmeda

Plomo total

(mg kg-1)

2846.0

Digestión húmeda

Cadmio total

(mg kg )

48.1

Digestión húmeda

-1

-1

Fuente: Laboratorio de Suelos, Facultad de Agronomía. Universidad Nacional Agraria La Molina.

Suelos de la Facultad de Agronomía de la Universidad Nacional Agraria La Molina.

El índice de tolerancia (IT) a plomo, zinc y cadmio de las especies vegetales fue calculada mediante la relación, en porcentaje, entre la biomasa de la parte aérea (peso seco de hojas y tallos) en un medio contaminado y la biomasa aérea en un medio no contaminado (Watson et al. 2003). Finalmente, ejemplares de las cinco especies evaluadas fueron colectadas por duplicado, las

Tabla 4. Biomasa (gramos) acumulada por las cinco especies altoandinas evaluadas con tratamientos de relave de mina (%) en el distrito de Lachaqui, provincia de Canta, región Lima.

Especies

Tratamientos (relave de mina) 100%

60%

30%

Control

Solanum nitidum Ruiz &Pav.

§9.1 d

21.5 c

27.4 ab

31.3 a

Brassica rapa L.

2.5 c

3.2 bc

4.3 b

6.7 a

Fuertesimalva echinata (C.Presl) Fryxel

2.1 b

3.0 bc

4.1 ab

5.1 a

Urtica urens L.

1.2 b

1.8 b

2.1 bc

3.6 a

Lupinus ballianus C.P. Sm.

2.8 d

4.7 c

6.3 b

8.7 a

§ Valores con la misma letra en las columnas son estadísticamente iguales (Tukey, a=0.05).

Rev. peru. biol. 21(2): 145 - 154 (October 2014)

147

Jara-Peña et al.

Tabla 5. Análisis de varianza de la acumulación de plomo, cadmio y zinc en hojas y tallos, y en raíces de cinco especies altoandinas evaluadas con tratamientos de relave de mina (%) en el Distrito de Lachaqui, Provincia de Canta, Región Lima.

F calculada

Significancia Pr>F

Grados de libertad

F calculada

Significancia Pr>F

Grados de libertad

F calculada

Significancia Pr>F

Control

Grados de libertad

Plomo hojas y tallos

30% Relave de mina

Significancia Pr>F

60% Relave de mina

F calculada

Acumulación de metales

100% Relave de mina Grados de libertad

Tratamientos

4

7108,9

***

4

2281,6

***

4

405

***

4

0,02

NS

Plomo raíces

4

2,5+05

***

4

93063,6

***

4

2094,5

***

4

4,5

**

Plomo total

4

1,9e+05

***

4

72252,5

***

4

2091,8

***

4

4,4

*

Zinc hojas y tallos

4

1202,4

***

4

1275,9

***

4

160,3

***

4

34,4

***

Zinc raíces

4

11050,3

***

4

31423,4

***

4

3867,1

***

4

11,2

***

Zinc total

4

8177,6

***

4

24527,5

***

4

2154,7

***

4

15,9

***

Cadmio hojas y tallos

4

32,4

***

4

87,6

***

4

33,4

***

4

1,1

NS

Cadmio raíces

4

258,0

***

4

1180,4

***

4

175.7

***

4

8,4

***

4

198,3

***

4

705,1

***

4

167.1

***

4

7,2

***

Cadmio total *: Significancia al 0.05

**: Significancia al 0.01 05

***: Significancia al 0.001

cuales han sido depositados en el Herbario San Marcos (USM), Museo de Historia Natural.

Resultados Biomasa.- Al realizar la prueba de comparación múltiple de medias, por la Prueba de Tukey, se demostró que existen diferencias significativas (P<0.050) entre tratamientos y al menos uno de ellos es diferente de los demás (Tabla 3). De las cinco especies evaluadas, el mayor valor de biomasa fue obtenido con el tratamiento control. Y comparando los valores de biomasa entre las especies evaluadas, Solanum nitidum acumuló la mayor producción de biomasa (31.3 g).

Cabe indicar, que Solanum nitidum es una especie arbustiva y las otras especies son plantas herbáceas. Por otra parte, los menores valores de biomasa en las 5 especies evaluadas, fueron obtenidos con el tratamiento de 100% de relave de mina (Tabla 4).

Acumulación y distribución de plomo, zinc y cadmio.- El análisis de varianza mostró que existen diferencias significativas (P<0.05) entre los tratamientos e indicó que al menos uno de ellos fue diferente a los demás frente a diversas concentraciones de acumulación de plomo, zinc y cadmio distribuidas tanto en las hojas y tallos, como en las raíces de las cinco especies evaluadas (Tabla 5).

En Solanum nitidum, los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidos en la raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina. Acumularon 576 mg de plomo por kg-1 de materia seca (MS), 431.4 mg de zinc kg-1 MS (Fig. 1) y 8.7 mg de cadmio kg-1 MS (Fig. 2). Una respuesta similar fue observada al analizar como plomo total, zinc total y cadmio total, la mayor acumulación de estos tres elementos se dio con el tratamiento de 100% de relave de mina.

En Brassica rapa, los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidos en las raíces con el tra-

148

NS: No significativa

tamiento de 100% de relave de mina. La especie acumuló 758.8 mg kg-1 MS de plomo, 550 mg kg-1 MS de zinc (Fig. 3) y 4.9 mg kg-1 MS de cadmio (Fig. 4). Una tendencia similar fue observada cuando se analizó como plomo total, zinc total y cadmio total, donde la mayor acumulación de estos tres elementos se generó con el tratamiento de 100% de relave de mina.

En Fuertesimalva echinata, los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidos también en las raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina.

Acumularon 2015.1 mg kg-1 MS de plomo, 1024.2 mg kg-1 MS de zinc (Fig. 5), y 11 mg kg-1 MS de cadmio (Fig. 6). Una tendencia similar fue observada cuando se analizó como plomo total, zinc total y cadmio total, donde la mayor acumulación de estos tres elementos se generó con el tratamiento de 100% de relave de mina.

De todas las especies altoandinas evaluadas, esta especie posee la mayor eficacia de fitoextraer y acumular plomo y zinc estas características ameritan considerala como una especie fitorremediadora de suelos contaminadas con estos elementos.

En Urtica urens, los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidos en las raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina. Acumularon 854.5 mg de plomo kg-1 MS, 452.8 mg de zinc kg-1 MS (Fig. 7) y 8.9 mg de cadmio kg-1 MS (Fig. 8). Una tendencia similar fue observada cuando se analizó como plomo total, zinc total y cadmio total, en donde la mayor acumulación de estos tres elementos se generó con el tratamiento de 100% de relave de mina.

En Lupinus ballianus los mayores valores de acumulación de plomo y cadmio fueron obtenidos en las raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina. Acumularon 992.8 mg de plomo kg-1 MS (Fig. 9) y 287.3 mg de cadmio kg-1 MS (Fig. 10). Una tendencia similar fue observada cuando se analizó como plomo total, zinc total y cadmio total, en donde la mayor acumulación Rev. peru. biol. 21(2): 145 - 154 (Octubre 2014)

Especies altoandinas fitorremediadoras de suelos contaminados con metales pesados 700

16.0

650

14.0

550

mg de Cd kg -1 de materia seca

mg de Pb y Zn Kg -1 de materia seca

600 500 450 400 350 300 250 200 150 100

60%

30%

Control

12.0 10.0 8.0 6.0 4.0 2.0 0.0

Pb

Pb raíces Pbtotal

hojas+Tallos

Zn

Cd hojas+Tallos

Zn raíces Zn total

Cd raíces

Cd total

hojas+Tallos

Figura 1. Acumulación de plomo y zinc en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Solanum nitidum Ruiz & Pav. 950 900 850 800 750 700 650 600 550 500 450 400 350 300 250 200 150 100 50 0.0

Figura 2. Acumulación de cadmio en hojas y tallos, raíces y cadmio total en Solanum nitidum Ruiz & Pav. 12.0

mg de Cd Kg -1 de materia seca

mg de Pb y Zn Kg-1 de materia seca

100%

50 0.0

10.0 8.0 6.0 4.0 2.0 0.0

Pb

Pb raíces Pbtotal

hojas+Tallos

Zn

Cd hojas+Tallos

Zn raíces Zn total

Cd raíces

Cd total

hojas+Tallos

Figura 3. Acumulación de plomo y zinc en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Brassica rapa L.

Figura 4. Acumulación de cadmio en hojas y tallos, raíces y cadmio total en Brassica rapa L.

20.0

2550 2400 2250 2100 1950 1800 1650 1500 1350 1200 1050 900 750 600 450 300 150 0.0

18.0 mg de Cd Kg -1 de materia seca

mg de Pb y Zn Kg -1 de maeria seca

Tratamientos (% Relave de mina)

16.0 14.0 12.0 10.0 8.0 6.0 4.0 2.0 0.0

Pb

Pb raíces Pbtotal

hojas+Tallos

Zn

Zn raíces Zn total

Cd hojas+Tallos

Cd raíces

Cd total

hojas+Tallos

Figura 5. Acumulación de plomo y zinc en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Fuertesimalva echinata (C.Presl) Fryxell.

Rev. peru. biol. 21(2): 145 - 154 (October 2014)

Figura 6. Acumulación de cadmio en hojas y tallos, raíces y cadmio total en Fuertesimalva echinata (C.Presl) Fryxel.

149

Jara-Peña et al.

Tratamientos (% Relave de mina)

1100.0

14.0

900.0

700.0

60%

30%

Control

600.0 500.0 400.0 300.0 200.0 100.0

10.0

0.0 Pb

Pb raíces Pbtotal

hojas+Tallos

Zn

8.0 6.0 4.0 2.0 0.0

Zn raíces Zn total

hojas+Tallos

Cd hojas+Tallos

Figura 7. Acumulación de plomo y zinc en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Urtica urens L. 1600 1500 1400 1300 1200 1100 1000 900 800 700 600 500 400 300 200 100 0

Cd raíces

Cd total

Figura 8. Acumulación de cadmio en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Urtica urens L. 400 350 mg de Cd kg -1 de materia seca

mg de Pb y Zn Kg -1 de materia seca

100%

12.0

800.0

mg de Cd kg -1 de materia seca

mg de Pb y Zn Kg -1 de materia seca

1000.0

300 250 200 150 100 50 0

Pb

Pb raíces

Pbtotal

hojas+Tallos

Zn

Cd hojas+Tallos

Zn raíces Zn total

Cd raíces

Cd total

hojas+Tallos

Figura 9. Acumulación de plomo y zinc en hojas y tallos, raíces y plomo y zinc total en Lupinus ballianus C.P. Sm.

Figura 10. Acumulación de cadmio en hojas y tallos, raíces y plomo y cadmio total en Lupinus ballianus C.P. Sm.

de estos tres elementos se generó con el tratamiento de 100% de relave de mina.

acumulación de estos tres elementos se generó con el tratamiento de 60% de relave de mina.

Sin embargo, la mayor acumulación de zinc fue obtenida con el tratamiento de 60% de relave de mina (763.6 mg kg-1.

MS). Una tendencia similar fue observada cuando se analizó como plomo total, zinc total y cadmio total, en donde la mayor

Índice de tolerancia de las especies a plomo, zinc y cadmio.- La prueba de comparación múltiple de medias de Tukey, mostró que existen diferencias significativas (P<0.05) entre las los tratamientos para el IT al plomo, zinc y cadmio calculadas

Tabla 6. Índice de Tolerancia (IT) de cinco especies altoandinas evaluadas con tratamientos de relave de mina (%) en el Distrito de Lachaqui, Provinvia de Canta, Región Lima.

Especies

100%

Tratamientos (relave de mina) 60% 30%

Control

Solanum nitidum Ruiz &Pav.

§28.9 d

68.5 c

87.5 b

100 a

Brassica rapa L.

37.3 d

47.9 c

63.7 b

100 a

Fuertesimalva echinata (C.Presl) Fryxel

41.5 d

59.1 c

80.7 b

100 a

Urtica urens L.

32.5 d

50.1 c

58.4 b

100 a

Lupinus ballianus C.P. Sm.

20.0 d

67.9 c

77.2 b

100 a

§ Valores con la misma letra en las columnas son estadísticamente iguales (Tukey, α=0.05).

150

Rev. peru. biol. 21(2): 145 - 154 (Octubre 2014)

Especies altoandinas fitorremediadoras de suelos contaminados con metales pesados

para los cinco especies alto andinas (Tabla 6). Los valores del IT evidencian que Fuertesimalva echinata tiene la mayor capacidad de tolerancia al tratamiento de 100% de relave de mina, con un IT de 41.5%, pero con una baja producción en biomasa (Tabla 6). Solanum nitidum y Lupinus ballianus presentaron IT mediano al tratamiento de 60% de relave de mina, logrando obtener 68.5% y 67.9 de IT, respectivamente.

Discusión Biomasa.- De las cinco especies evaluadas, los menores valores de rendimiento de biomasa fueron obtenidos con el tratamiento de 100% de relave de mina. Por consiguiente, la presencia de altas concentraciones de plomo, zinc, cadmio y otros metales del relave polimetálico se asocian a una baja producción de biomasa, en comparación con el tratamiento control.

Zornoza et al. (2002) indican que la disminución de la biomasa puede atribuirse a la reducción de la longitud de planta y a la pérdida de hojas, pero también podría deberse a la toxicidad originada por la alta concentración de cadmio disponible en el suelo (Ehsan et al. 2007).

Estudios realizados en especies de los géneros Lupinus, Solanum y Brassica siguieron comportamientos similares a los previamente descritos, tal fue el caso de Lupinus uncinatus, el cual cuando fue evaluado con diferentes concentraciones de cadmio aplicado al suelo, presentó inhibición del crecimiento en longitud de planta y en número de hojas; consecuentemente, el cadmio también influyó significativamente en el rendimiento de la materia seca en raíces, hojas y tallos (Ehsan et al. 2009).

En Solanum elaegnifolium, la presencia de plomo en el sustrato, disminuyó la acumulación de materia seca total (Trejo et al. 2009). En otras especies de Brassica evaluadas como Brassica juncea, B. rapa y B. napus, la toxicidad de zinc y cobre, redujo significativamente el crecimiento de sus raíces y el peso seco (Stephen et al. 1997). Finalmente, Diez (2008) indicó que cuando evaluó la resistencia y bioacumulación de zinc en diferentes especies de plantas autóctonas de España, la producción de biomasa en todas las especies estudiadas disminuyó significativamente debido a la toxicidad de este metal.

Acumulación y distribución de Plomo Zinc y Cadmio.- En Solanum nitidum, Brassica rapa, Fuertesimalva echinata y Urtica urens los mayores valores de acumulación de plomo y cadmio fueron obtenidos con el tratamiento de 100% de relave de mina.

Con excepción del zinc, donde la mayor concentración de este elemento fue obtenido en Lupinus ballianus, con el tratamiento de 60% de relave de mina.

Las cinco especies altoandinas evaluadas poseen la estrategia de acumular metales en las raíces, independientemente del nivel de contaminación del sustrato, esta estrategia es realizada por aquellas plantas denominadas fitoestabilizadoras (Hazrat et al. 2013). Estas especies tienen la capacidad de reducir el transporte de los contaminantes al tallo y las hojas, y minimizando la movilidad de los metales pesados mediante la precipitación y la acumulación en las raíces (Alkorta et al.

2004). Se ha comprobado, que las raíces producen cambios en la especiación de metales, al producir variaciones en el potencial redox, secreción de protones, y de agentes quelantes, además gran parte de los iones metálicos son adsorbidos físicamente a las superficies externas de las paredes celulares cargadas negativamente (Diez 2008).

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En Solanum nitidum, con el tratamiento 100% de relave de mina fueron obtenidos los mayores valores de acumulación de plomo (576 mg kg-1 MS), zinc (431.4 mg kg-1 MS ) y cadmio (8.7 mg kg-1 MS). Las concentraciones de zinc y cadmio obtenidos, estuvieron muy cercanas a las concentraciones obtenidas por Lerma (2006), en especies vegetales con potencial de acumulación de metales pesados, y donde las raíces de Solanum eleagnifolium acumularon 718.7 mg kg-1 MS de zinc y 14.5 mg kg-1 de cadmio. Sin embargo, Trejo et al. (2009) al evaluar la fitoextracción de esta misma especie, obtuvieron concentraciones de plomo en los tejidos entre 3.8 y 6.9 mg kg-1 MS, y la concentración de cadmio varió de 0.2 a 0.3 mg kg-1 MS; de tal manera que la concentración de plomo obtenida en Solanum nitidum, fue superior a la obtenida por Solanum eleagnifolium.

También es importante mencionar que Peng et al. (2006) encontraron que Solanum nigrum acumulaba 99 mg de cadmio kg-1 MS, por lo que es posible que Solanum nitidum sea una planta fito estabilzador a de plomo, zinc y cadmio.

En Brassica rapa, los análisis químicos indicaron que los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidas en las raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina. Sin embargo, se conoce que especies de otros géneros de brassicáceas fitoextraen y almacenan muchos metales pesados en las hojas, por ejemplo, Thlaspi caerulescens es una especie hiperacumuladora de zinc, que logró acumular hasta 14000 mg kg-1 MS (Becerril et al. 2007). Asimismo, cuando se cultivaron accesiones seleccionadas de Brassica juncea, B. napus, y de B. rapa en suelos contaminados con zinc y cadmio, éstas fueron las más eficientes en la eliminación de zinc fundamentalmente, logrando producir 10 veces más biomasa de tallos y hojas que, T. caerulescens (Ebbs et al. 1997). Además, en el trabajo realizado por Turan y Esringü (2007) en la evaluación de la fitorremediación de Brassica napus y Brassica juncea en suelos contaminados con cobre, cadmio, plomo y zinc, con la adición del quelato EDTA se obtuvieron diferencias significativas entre especies y por órganos, Brassica napus fue la más eficiente en la absorción de cobre, cadmio, plomo y zinc; y en ambas especies la mayor acumulación de metales pesados se obtuvo en las raíces.

En Fuertesimalva echinata, los mayores valores de acumulación de plomo (2015.1 mg kg-1 MS), zinc (1024.2 mg kg-1 MS) y de cadmio (11 mg kg-1 MS) fueron obtenidos en las raíces con el tratamiento 100% de relave de mina. Esta especie altoandina presentó la mayor capacidad de fitoestabilización de plomo y cadmio entre las cinco evaluadas.

Trabajos realizados con otras especies de malváceas corroboran estos resultados, puesto que por ejemplo en Hibiscus cannabinus, la aplicación de abono orgánico promovió una mayor capacidad de acumulación de plomo, y mayor producción de biomasa. Las raíces acumularon más de 85% del plomo total, indicando que la raíz podría ser una fuente importante de plomo biodisponible (Ho et al. 2008). Brachiaria reptans y Malvastrum coromandelianum fueron las más adecuadas en la fitoestabilización de suelos contaminados con plomo y cobre (Nassir et al. 2011).

Abe et al. (2008) al evaluar la acumulación de cadmio en tallos y raíces de 93 especies vegetales encontraron que Sida rhormbifolia presentó concentraciones de cadmio de 111.9 mg kg-1 MS en raíces y 23.8 mg kg-1 MS en tallos, Sida spinosa (46

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mg kg-1 MS en raíces y 8.7 mg kg-1 MS en tallos), Malva sylvestris (37.9 mg kg-1 MS en raíces y 33.5 mg kg-1 MS en tallos) y Abutilon theophrasti (35.8 mg kg-1 MS en raíces y 14.9 mg kg-1 MS en tallos). Las concentraciones indicadas de cadmio fueron mayores a las obtenidas en F. echinata. No obstante, también De Haro et al. (2000), al evaluar 96 especies de las zonas agrícolas adyacentes a la mina de Aznalcóllar (España), indicaron que Lavatera cretica por ejemplo obtuvo la mayor acumulación de cadmio, y la consideraron como una especie promisoria para fines de fitorremediación.

En Urtica urens, los mayores valores de acumulación de plomo, zinc y cadmio fueron obtenidos en las raíces con el tratamiento de 100% de relave de mina, acumulando 854.5 mg de plomo kg-1 MS, 452.8 mg de zinc kg-1 MS y 8.9 mg kg-1 MS de cadmio. Por otro lado, el trabajo de Malizia et al.

(2012) en Urtica dioica señaló que esta especie acumuló plomo principalmente en hojas, y podría utilizarse en la fitorremediación de suelos contaminados con plomo (Grubor 2008). Sin embargo, en el trabajo de Ziedler (2005), se dio a conocer que Urtica dioica acumulaba cadmio 2,5 mg kg-1 MS en raíces, 2,8 mg kg-1 MS en tallos y 2,1 mg kg-1 MS en hojas; de plomo 0,7 mg kg-1 MS en hojas, 0,6 mg kg-1 MS en raíces y 1,9 mg kg-1 MS en tallos; y de zinc, 0,4 mg kg-1 MS en hojas, 0,7 mg kg-1 MS en raíces y 0,9 mg kg-1 MS en tallos. En el presente trabajo la acumulación de plomo y cadmio obtenidas por Urtica urens, superan muy significativamente a los resultados obtenidos por Ziedler (2005) en U. dioica.

En Lupinus ballianus, los mayores valores de acumulación de plomo y cadmio fueron obtenidos en las raíces con el tratamiento de 100 % de relave de mina, acumulando 992.8 mg de plomo kg-1 MS y 287.3 mg de cadmio kg-1 MS. De las cinco especies evaluadas, L. ballianus obtuvo la mayor eficiencia de fitoextracción y acumulación de cadmio.

Ximénez-Embún et al. (2001) al evaluar la acumulación de metales pesado en L. albus, L. luteus, L. angustifolius y en L. hispanicus, mencionó que también se obtuvieron concentraciones más altas de Pb (II), Cr (III), y Cd (II) en las raíces que en los tallos. Aunque la mayor acumulación de zinc (763.6 mg kg-1 MS) en L. ballianus fue obtenido con el tratamiento de 60% de relave de mina, Pastor et al. (2003) informan que en la evaluación de la acumulación de zinc en Lupinus albus en suelos contaminados con este metal, la aplicación de 300 partes por millón de zinc produjo desbalances nutricionales, por lo que se obtuvo una alta acumulación de zinc en raíces (4640 mg kg-1 MS) y en la parte aérea (3605 mg kg-1 MS) y recomiendan su uso potencial en la fitorremediación de suelos ácidos o neutros contaminadas con zinc y en la revegetación de áreas degradadas. La acumulación de zinc en L. ballianus fue menor en comparación a los resultados obtenidas por Pastor et al. (2003). Sin embargo, Martínez-Alcalá et al. (2009), indicaron que en los tallos de L. albus observaron una limitada transferencia de los metales pesados, confirmando el uso potencial de esta especie en la fitoinmovilización de los metales pesados, y particularmente en suelos contaminados alcalinos y neutros.

Vásquez et al.(2006) recomiendan el uso de L. albus en la fitoestabilización de suelos contaminados con cadmio y arsénico, y en la revegetación de suelos contaminados por metales. Dary et al. (2010) al evaluar la fitoestabilización in situ de suelos contaminados con metales pesados con el uso de L. luteus, señalan

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que ésta especie logró acumular rápidamente cobre y cadmio principalmente en la raíces, e indican su uso potencial en la fitoestabilización de metales en el suelo. En el trabajo realizado con L. ballianus se obtuvo una alta eficiencia de acumulación de cadmio en las raíces, lo que ha coincidido con evaluaciones previas realizadas a otras especies del género Lupinus. Índice de tolerancia de las especies a plomo, zinc y cadmio.- Fuertesimalva echinata fue la especie que obtuvo el mayor índice de tolerancia (IT) al tratamiento de 100% de relave de mina, con un IT de 41.5%, pero obtuvo una baja acumulación de biomasa. Sin embargo, Solanum nitidum y Lupinus ballianus presentaron IT mediano con índices de 68.5 y 67.9%, respectivamente, con el tratamiento de 60% de relave de mina. Ehsan et al. (2009) al evaluar la fitoestabilización con Lupinus uncinatus de suelos contaminados con cadmio señalan que cuando son aplicadas concentraciones de 9 y 18 mg kg-1 de este metal al suelo no se afectó considerablemente la tolerancia a los metales y se obtuvieron índices de tolerancia de 88 y 82%, respectivamente; mientras que con la concentración de 27 mg kg-1 de cadmio observaron una disminución considerable de la tolerancia, afectándose significativamente la altura de planta (disminución) y el número de hojas.

Los valores calculados para L. ballianus se aproximaron a los resultados de Ehsan et al. (2009). Aunque, Ximénez-Embún et al. (2002) señaló que Lupinus albus cultivado durante 4 semanas en arena contaminada con 50 mg de cadmio L-1 obtuvo un índice de tolerancia a metales cerca al 100%. Por otro lado Diez (2008) obtuvo un índice de tolerancia de un 42% para Cytisus scoparius con sustratos fuertemente contaminado con zinc y en tratamientos moderadamente contaminados de zinc, obtuvo un IT de 85%. Gisbert et al. (2006) al evaluar la acumulación y la tolerancia a metales pesados de especies de brassicáceas cultivadas en suelos contaminados del mediterráneo, obtuvieron IT de 97.6% para Brassica juncea, IT de 74.2% para B. carinata cultivar 117, IT de 66.5% en B. carinata cultivar 2920; IT de 66.6% B. oleracea y IT de 72% para Hirschfeldia incana, respectivamente.

En conclusión, la producción de biomasa en las cinco especies disminuyó significativamente con el tratamiento de 100% de relave de mina (RM). En Solanum nitidum, Brassica rapa, Fuertesimalva echinata, Urtica urens y Lupinus ballianus, los mayores valores de acumulación de plomo y cadmio fueron obtenidas en las raíces, con el tratamiento de 100% RM debido al proceso de fitoestabilización. En Fuertesimalva echinata la más alta acumulación de plomo y de zinc fue obtenido en las raíces, con 2015.1 mg kg-1 de materia seca (MS) y 1024.2 mg kg-1 MS, respectivamente con el tratamiento de 100% RM. En Lupinus ballianus la más alta acumulación de cadmio fue obtenido en raíces con 287.3 mg kg-1 MS con el tratamiento de 100% RM. Pero la mayor acumulación de zinc fue obtenido con el tratamiento de 60% RM. Fuertesimalva echinata obtuvo el mayor índice de tolerancia (IT) al tratamiento de 100% RM, con un IT de 41.5%, Solanum nitidum y Lupinus ballianus presentaron un IT mediano con índices de 68.5 y 67.9%, respectivamente.

Agradecimientos Agradecemos a la Dra. Mónica Arakaki Makishi por la revisión del manuscrito.

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Especies altoandinas fitorremediadoras de suelos contaminados con metales pesados

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Revista peruana de biología 21(2): 155 - 162 (2014)of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (EchinodermataISSN-L 1561-0837) Phylogeography : Holothuroidea doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9818 Facultad de C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES Filogeografía de Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea) Phylogeography of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Elba Prieto-Rios 1,2, Francisco Alonso Solís-Marín 3, Giomar Helena Borrero-Pérez 4 y Píndaro Díaz-Jaimes 5

1 Facultad de Ciencias Biológicas, Biología, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Mesa de partes. Ciudad Universitaria de San Marcos, Av. Venezuela s/n Lima 1, Perú.

2 Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología (ICML), Universidad Nacional Autónoma de México (UNAM), Apdo. Post. 70-305, 04510, México, D. F. México.

3 Colección Nacional de Equinodermos “Ma. E. Caso Muñoz”. Laboratorio de Sistemática y Ecología de Equinodermos, ICML, UNAM. 4 Museo de Historia Natural Marina de Colombia (MHNMC). Instituto de Investigaciones Marinas y Costeras-INVEMAR “José Benito Vives De Andréis”. Cerro Punta de Betín, Zona Portuaria, Santa Marta. Apartado aéreo 1016 y 873-Santa Marta, Colombia.

5 Laboratorio de Genética de Organismos Acuáticos. ICML, UNAM, Circuito interior s/n, Ciudad Universitaria, México D.F. México.

Email Elba Prieto-Rios:

perprieto@hotmail.com Email Francisco Solís-Marín:

fasolis@cmarl.unam.mx Email Giomar Borrero-Pérez:

Giomar_borrero@invemar.org.co Email Pindaro Díaz-Jaimes:

pindaro@cmarl.unam.mx Citación: Prieto-Rios E., F. Solís-Marín, G.H. BorreroPérez & P. Díaz-Jaimes. 2014. Phylogeography of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea). Revista peruana de biología 21(2): 155 - 162 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9818 Fuentes de fInancIamIento: Proyecto a cargo de Alfredo Laguarda Figueras del LSEE, ICML No 204.

CONACYT-México, beca para estudios a Elba Prieto Rios, registro 447486.

Proyecto a cargo de Píndaro Díaz Jaimes, Laboratorio de Genética de Organismos Acuáticos, ICML N° 611

Resumen Se evaluó la estructura genética de las poblaciones de Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868, y se investigó cuáles podrían ser las barreras para el flujo de genes y procesos históricos. Se recolectaron muestras tratando de abarcar su ámbito de distribución, desde México hasta el norte de Perú. Con base en secuencias del gen COI se detectaron 118 haplotipos en 220 individuos y las diferencias entre dichos haplotipos fueron debidas a 97 sitios variables (21.41%) en los 453 pb secuenciados. Se observó una alta diversidad de haplotipos (h=0.979) y moderada diversidad nucleotídica (π=0.017). Para analizar la diferenciación genética, se utilizaron los valores de Fst, el test exacto de diferenciación poblacional y los análisis de varianza molecular (AMOVA). Estos análisis sugieren que existen dos poblaciones: las del norte, frente a las costas de: Sinaloa, Jalisco, Michoacán, Guerrero y Oaxaca; y las del sur, frente a las costas de: Chiapas, El Salvador, Panamá y Perú. Los acontecimientos históricos y los patrones oceanográficos podrían ser los principales factores que determinaron la dispersión y estructura de la población de H. inornata, es probable que la población original se haya extendido inicialmente en el sur y luego hacia el norte. Además, la separación entre estas dos poblaciones podría deberse al Golfo de Tehuantepec, el cual está constituido por una serie de eventos tectónicos y oceanográficos que constituyen una barrera para el asentamiento de H. inornata.

Palabras clave: Equinodermos; Holothuria (Halodeima) inornata; ADNmt; Pacífico Oriental Tropical; Perú.

Abstract Genetic structure of the populations of H. inornata was evaluated and the barriers for genetic flux and historic processes were investigated. Samples were collected trying to cover the distribution range of the species, from Mexico to northern Perú. Based on COI sequences, 118 haplotypes from 220 specimens were detected; the differences between such haplotypes were due to 97 variable sites (21.41%) of the 453 bp sequenced. A high haplotype diversity (h=0.979) and a moderate nucleotidic diversity were observed. The values of Fst, the exact test of population differentiation, and the molecular variance analysis (AMOVA) were used in order to analyze the genetic differentiation. These analyses suggest the existence of two populations: northern, off the coasts of Sinaloa, Jalisco, Michoacán, Guerrero, and Oaxaca, and southern, off the coasts of Chiapas, El Salvador, Panamá and Perú. Historic events and oceanographic patterns may be the main factors determining dispersion and structure of Hi populations. It seems probable that the original population have extended first in the south and then northern. Besides, the split between these two populations may be due to several tectonic and oceanographic events constituting a barrier for H. inornata settling.

Keywords: Echinoderms; sea cucumber; mtDNA; Eastern Tropical Pacific; Peru.

Información sobre los autores: EPR, Desarrollo y ejecución de la investigación.

FASM, Asesoramiento como especialista en equinodermos en la identificación y biología de H. inornata. GHBP, Asesoramiento y realización de los análisis de datos. PDJ, Asesoramiento en la metodología en laboratorio.

Presentado: 16/03/2014 Aceptado: 11/07/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 155 - 162 (October 2014)

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Prieto-Rios et al.

Introducción La región del Pacifico Oriental Tropical (POT) comprende aproximadamente entre los 25°N y los 4°S. Dentro de esta región se han reconocido varias provincias zoogeográficas algunas basadas en el análisis de la distribución geográfica de peces costeros e invertebrados marinos (Hasting 2000, Robertson & Cramer 2009, Briggs & Bowen 2012), otras en la distribución de peces e invertebrados marinos actuales y fósiles presentes en la Formación Canoa (Landini et al. 2002) y en el porcentaje de endemismo de algunas especies de peces e invertebrados (Briggs 1974). Hasting (2000) propuso la Provincia Mexicana (desde Sinaloa-Mazatlán hasta Oaxaca), un Central American Gap (desde el Golfo de Tehuantepec hasta el Golfo de Fonseca), y la Provincia Panámica (desde el Golfo de Fonseca hasta el norte de Perú). Landini et al. (2002) reconocieron la Provincia Panámica (desde Mazatlán hasta el norte de Perú) y dentro de ella dos unidades distintas: la Mexicana (m) que contiene las localidades de Sinaloa, Jalisco, Michoacán, Guerrero y Oaxaca, y la Panámica sensu stricto (p) que contiene las localidades de Chiapas, El Salvador, Panamá y Perú. Por último Briggs (1974) consideró la Provincia Mexicana (desde Sinaloa hasta El Salvador) y la Provincia Panámica (desde Nicaragua hasta del norte de Perú).

Muchas especies de peces e invertebrados tienen larvas que pueden ser capaces de viajar cientos de kilómetros durante su desarrollo, generalmente estas especies exhiben una estructura genética homogénea (panmíctica) en toda su área geográfica (Kinlan & Gaines 2003); sin embargo, estructuras oceanográficas (v.g. corrientes, surgencias, eddies, jets) pueden determinar quiebres biogeográficos y patrones filogeográficos (Tellier et al.

2009, Zakas et al 2009, Brante et al 2012); por otro lado, el comportamiento de las larvas y su ecología, así como los efectos del paleoclima, también pueden generar o mantener patrones de la estructura genética que se desvíen de lo esperado (Sotka et al. 2004).

Un factor importante para la dispersión de larvas son las corrientes marinas. Para la región del POT, el cierre de la comunicación entre el Pacífico Tropical y el Caribe ocurrido hace 2.8 m.a., resultó un evento que condujo a los cambios en la circulación marina hasta llegar al patrón de circulación como actualmente se conoce (Coates et al. 2005, O´Dea et al. 2007).

En el POT, la Corriente de California, que transcurre de norte a sur, es estacional y afecta solo las capas superficiales (Wyrtki 1965, Ruiz 2013); la Corriente Costera de Costa Rica es la rama más pronunciada de la circulación frente a Centroamérica y se mueve hacia el Noroeste y el Oeste llegando, una rama de la corriente, a ingresar en el Golfo de Tehuantepec (Quesada-Alpízar & Cortés 2006). A uno y otro lado de la zona ecuatorial están las corrientes denominadas Norecuatorial y Surecuatorial, que transportan agua superficial hacia el oeste (Kessler 2006). Por último, la circulación frente a la costa de Perú se destaca por la Corriente Peruana o Corriente de Humboldt que fluye hacia el noroeste y contribuye con sus aguas a la Corriente Surecuatorial como parte de la circulación (Allauca 1990, Morón 2000).

Si bien los sistemas de corrientes globales influyen sobre el transporte de las larvas, a menor escala existen otros factores que los modifican o influyen, como las surgencias, remolinos (eddies) y la fisiografía de la costa (Roughgarden et al. 1988, Nielsen & Navarrete 2004, Kelly & Palumbi 2010). En el norte de la región del Pacífico Oriental Tropical, se encuentra el

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Golfo de Tehuantepec que ha merecido varios estudios porque en esa zona suceden condiciones de vientos que influencian las estructuras oceanográficas a meso escala, como corrientes, eddies y surgencias que afectarían la Corriente Costera de Costa Rica (Stumpf 1975, Alvarez et al. 1989, Fiedler 2002, Barton et al.

2009). Estas características pueden hacer de la zona del Golfo de Tehuantepec una potencial barrera para el flujo de genes de especies marinas, considerando que en su litoral se presentan lagunas y ríos, los cuales acarrean del continente sedimentos arenosos (de la Lanza 1991) lo cual limitaría el asentamiento de Holothuria inornata, la cual vive sobre fondos rocosos.

Holohturia inornata se distribuye en el Pacífico desde el Golfo de California hasta el norte de Perú; y en las Islas Clarión y Socorro (México), Isla del Coco (Costa Rica), Islas Galápagos (Ecuador) (Solís-Marín et al. 2009), Isla Foca e islas Lobos de Afuera (Perú). Estos organismos pueden alcanzar hasta 40 cm de longitud y en general habitan en aguas someras, entre 0 a 18 m de profundidad, en hábitats rocoso-arenosos (Alvarado & Solís-Marín 2013). Esta especie es un recurso pesquero poco conocido; a pesar de su abundancia y accesibilidad en el litoral de México (Solís-Marín, datos no publicados). Se pesca artesanalmente y se explota ilegalmente en las Islas Galápagos, El Salvador y México, donde se ha reportado como severamente sobre explotada. En El Salvador, se encuentra en la lista de especies en peligro (FAO 2012).

La reproducción en H. inornata puede ser de forma asexual y sexual. En la población de H. inornata de Michoacán (México), la talla de maduración gonádica fue a los 22 cm de longitud, la edad calculada para este tamaño fue de 5 años (Ramos-Ramírez 2013). El ciclo reproductivo es semicontinuo; los periodos de reproducción abarcaron los meses de setiembre y octubre. La fecundación es externa, se desarrolla primero una larva auricularia y posteriormente una larva doliolaria, finalmente se establecen en el fondo del mar y pasan ahí su vida como adultos (RamosRamírez 2013).

Estudios genéticos de poblaciones utilizando diversos marcadores han sido realizados en equinodermos en distintos océanos. Para algunas especies de holoturias se han realizado trabajos en regiones del Océano Pacífico e Índico y el Atlántico oriental y el Mediterráneo (Uthicke et al. 1998, Arndt y Smith 1998, Uthicke y Benzie 2000, Uthicke y Benzie 2003, Chang et al. 2009, Borrero-Pérez et al. 2011). Sin embargo, no se han registrado estudios en la región del POT entre México y Perú, para ninguna especie de pepino de mar.

En este contexto, el presente trabajo investiga la estructura genética de H. inornata en la región del Pacifico Oriental Tropical, entre México y Perú. Los resultados indican que Holothuria inornata presenta una diversidad genética alta y una estructura genética diferenciada entre las unidades Mexicana y Panámica propuestas dentro de la provincia Panámica.

Material y métodos Muestreo.- Se recolectaron muestras de H. inornata de nueve localidades tratando de abarcar toda su área de distribución geográfica. De norte a sur las muestras se obtuvieron frente a las costas de México: Sinaloa (playa Cerritos, 23°15’N), Jalisco (Isla Cocinas, 19°33’N), Michoacán (Caleta de Campos, 18°04’N), Guerrero (Punta Maldonado, 16°19’N), Oaxaca (Puerto Ángel, 15°39’N), Chiapas (Puerto Madero, 14°42’N); costas de El Rev. peru. biol. 21(2): 155 - 162 (Octubre 2014)

Phylogeography of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Figura 1. Mapa de los sitios muestreados para Holothuria (Halodeima) inornata. Si, Sinaloa; J, Jalisco; M, Michoacán; G, Guerrero; O, Oaxaca; C, Chiapas; ES, El Salvador; Pa, Panamá; Pe, Perú. Unidades dentro de la Provincia Panámica: unidad Mexicana y Panámica sensu stricto (Landini et al. 2002).

Salvador: Sonsonate (Los Cobanos, 13°31’N), Panamá: San Carlos (8°29’N) y Perú: Piura (Isla Foca, 5°12’S) (Fig. 1). Los individuos fueron recolectados manualmente por buceo y se les extrajo un pedazo de tejido (pies ambulacrales) los que fueron guardados en etanol absoluto para el análisis molecular.

Extracción, amplificación y secuenciación.- El ADN genómico fue extraído según el procedimiento de Honey-Escandón et al. (2012), con algunas modificaciones. Para la limpieza de ADN se utilizó el QIAquick PCR Purification Kit (QIAGEN®).

Se amplificó un fragmento del gen mitocondrial Citocromo Oxidasa 1 (COI) utilizando iniciadores específicos diseñados para este estudio a partir de una secuencia de H. inornata de la página del GenBank, los iniciadores utilizados son: COI Forward 5´ATGGCTTTTCCCCGAATGAA3´ y COI Reverse 5´ACACCATTCCTAGATACCCGA3´. Las amplificaciones se realizaron mediante la reacción en cadena de la polimerasa (PCRs) utilizando las mismas condiciones que Honey-Escandón et al. (2012). El ADN amplificado mediante las PCRs fue secuenciado, con un oligonucleótido, en el High Throughput Genomics Center, de la University of Washington, Department of Genome Sciences, EE.UU. Diversidad genética.- Las secuencias se revisaron manualmente, y se editaron y alinearon con el programa BioEdit ver. 7.0.9.0 (http://www.mbio.ncsu.edu/bioedit/bioedit.html).

La diversidad haplotípica (H) y nucleotídica (π), así como el Rev. peru. biol. 21(2): 155 - 162 (October 2014)

número de sitios polimórficos (S), número promedio de diferencias nucleotídicas (k) se obtuvieron por medio del programa ARLEQUIN 3.1 (http://cmpg.unibe.ch/software/arlequin35/) (Excoffier & Lischer 2010).

Diferenciación poblacional.- Para entender la diferenciación o similitud de las poblaciones se utilizaron los estadísticos F de Wright (Wright 1951) calculados mediante la realización de 10100 permutaciones en ARLEQUIN. Para corroborar lo encontrado en los estadísticos Fst se realizó el test exacto de diferenciación poblacional (longitud de la cadena de Markov, 100000 pasos) (Raymond & Rousset 1995). Con el fin de evaluar el aislamiento por distancia, se calculó la correlación entre los valores de diferenciación genética (Fst) y las distancias geográficas para todos los pares de localidades utilizando los procedimientos de permutación de Mantel implementados en el software ARLEQUIN (Mantel 1967). Se realizó un Análisis de Varianza Molecular (AMOVA), para conocer la estructura de la población, organizando las muestras en varios grupos geográficos de acuerdo con propuestas de provincias del POT presentadas por varios autores, las cuales se consideran como hipótesis que pueden explicar la estructura genética de las poblaciones. Las agrupaciones consideradas fueron: (i) Provincia Mexicana (Si, J, M, G, O) vs. Central American gap (C, ES) vs. Provincia Panámica (Pa, Pe) (Hasting 2000); (ii) Unidad Mexicana (Si, J, M, G, O) vs. Unidad Panámica (C, ES, Pa, Pe) (Landini et

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Prieto-Rios et al.

Tabla 1. Medidas de diversidad para Holothuria (Halodeima) inornata. Los valores se presentan considerando las poblaciones de la especie, las unidades Mexicana y Panámica, y todos los individuos de la especie. N, Número de individuos; Nh, Número de haplotipos; π, Diversidad nucleotídica; H, Diversidad haplotípica.

Unidad

Localidad

Código

Mexicana Sinaloa-Playa Cerritos Jalisco-Isla Cocinas Michoacán-Caleta de Campos Guerrero-Punta Maldonado Oaxaca-Puerto Ángel

Si J M G O

Chiapas-Puerto Madero El Salvador-Los Cobanos Panamá-San Carlos Perú-Isla Foca

C ES Pa Pe

Panámica

Todos los individuos Varianza Error estándar

al. 2001); (iii) Provincia Mexicana (Si, J, M, G, O, C, ES) vs.

Provincia Panámica (Pa, Pe) (Briggs 1974). Por otra parte, se utilizó el programa TCS versión 1.21 (http://darwin.uvigo.es/ software/tcs.html)(Clement et al. 2000) que hace aproximaciones tipo redes con el procedimiento de parsimonia estadística con una confianza de 95%.

Demografía histórica.- Considerando la diferenciación entre las poblaciones, se examinó la demografía histórica por medio de la distribución de mismatch, la cual se realizó en ARLEQUIN. También se realizaron las pruebas estadísticas D de Tajima y Fs de Fu (Tajima 1989 y Fu 1997). Para estimar el tiempo aproximado de expansión de las poblaciones de H. inornata, se utilizó

N

Nh

π

H

103

47

0.0096

0.951

6 17 21 30 29

4 11 16 19 20

0.008 0.007 0.012 0.009 0.009

0.8 0.934 0.948 0.959 0.968

117

76

0.0146

0.973

30 32 28 27 220

23 27 22 22 118

0.016 0.015 0.015 0.014 0.017 0.0000001 0.00037

0.977 0.978 0.968 0.969 0.979 0.00001 0.004

la fórmula T = 1t/2uk. Se consideró una tasa de mutación de 1.5%/m.a. para el gen COI estimado para equinoideos (Lessios et al. 2001).

Resultados Diversidad genética.- Se detectaron 118 haplotipos en 220 individuos y las diferencias entre dichos haplotipos fueron debidas a 97 sitios variables en los 453 pb secuenciados (21.41%) (Números de acceso Genbank KM888322 - KM888544).

La diversidad haplotípica, expresada como la probabilidad de encontrar dos haplotipos diferentes en la muestra de 223 individuos, fue de 0.979. La diversidad nucleotídica, la cual expresa

Tabla 2. Estimaciones de Fst entre las muestras de Holothuria (Halodeima) inornata basados en ADNmt COI (valores en la diagonal inferior); los valores de p significativos se indican con (*) = p< 0.05. Los valores del test exacto de diferenciación poblacional se muestran en la parte diagonal superior. p< 0.05. Los valores de p significativos se indican con (*). Localidades: (Si): Sinaloa, Playa Cerritos; (J): Jalisco, Isla Cocinas; (M): Michoacán, Caleta Campos; (G): Guerrero, Punta Maldonado; (O): Oaxaca, Puerto Ángel; (C): Chiapas, Puerto Madero; (ES): El Salvador, Los Cobanos; (Pa): Panamá, San Carlos; (Pe): Perú, Isla Foca.

Mexicana Localidades (Si) (J) (M) (G) (O) (C) (ES) (Pa) (Pe)

(Si)

(J)

(M)

(G)

(O)

— -0.009 -0.020 -0.024 -0.035 0.341* 0.359* 0.359* 0.434*

0.500+0.007 — -0.014 -0.018 -0.009 0.396* 0.416* 0.414* 0.484*

0.150+0.011 0.406+0.011 — -0.010 -0.011 0.336* 0.356* 0.350* 0.416*

0.437+0.015 0.784+0.010 0.420+0.012 — -0.019 0.401* 0.419* 0.418* 0.481*

0.458+0.015 0.707+0.009 0.729+0.012 0.961+0.002 — 0.378* 0.394* 0.395* 0.458*

Panámica Localidades (Si) (J) (M) (G) (O) (C) (ES) (Pa) (Pe)

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(C)

(ES)

(Pa)

(Pe)

0.035+0.003* 0.012+0.002* 0.019+0.003* 0.005+0.003* 0.003+0.001* — -0.015 -0.016 -0.013

0.135+0.014 0.004+0.001* 0.003+0.001* 0.000+0.000* 0.004+0.001* 0.122+0.011 — -0.020 -0.019

0.064+0.005 0.002+0.001* 0.001+0.001* 0.000+0.000* 0.000+0.000* 0.147+0.014 0.900+0.009 — -0.017

0.108+0.010 0.003+0.001* 0.002+0.001* 0.000+0.000* 0.000+0.000* 0.208+0.008 0.964+0.004 0.899+0.006 — Rev. peru. biol. 21(2): 155 - 162 (Octubre 2014)

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la probabilidad de encontrar sitios nucleotídicos diferentes entre secuencias de la misma población, fue de π=0.017 (Tabla 1).

En los análisis por localidades, en general los mayores valores de diversidad haplotípica (H) y nucleotídica (π) están en las localidades del sur y los menores en las del norte, que corresponden a las unidades Panámica y Mexicana propuestas por Landini et al. (2001).

Diferenciación poblacional.- Los valores de Fst fueron altos y significativos al comparar entre las poblaciones de la unidad Mexicana (Si, J, M, G, O) y las de la unidad Panámica (C, ES, Pa, Pe), observándose nula diferenciación dentro de estos dos grupos. El Test Exacto en la mayoría de los casos corroboró lo encontrado en los estadísticos Fst (Tabla 2).

Los resultados del análisis de varianza molecular arrojaron que la mayor varianza era explicada significativamente por la diferencia entre los grupos de las poblaciones de la unidad Mexicana y la Panámica (Si-O vs. C-Pe), con 41.95% (p= 0) de varianza total. Esto corrobora lo encontrado en los otros análisis de estructura genética (estadístico Fst y test exacto). También se detectó una varianza significativa (36.09%, p=0.01) entre los grupos Provincia Mexicana (Si, J, M, G, O); Central American gap (C, ES) y Provincia Panámica (Pa, Pe) propuestas por Hasting (2000). Para la tercera agrupación que consideraba la Provincia Mexicana (Si, J, M, G, O, C, ES) y la Provincia Panámica (Pa, Pe) (Briggs 1974) la varianza explicada fue de 13.71% (p= 0.13).

La prueba de Mantel obtenida a partir de 10000 permutaciones, arroja una correlación positiva entre la distancia genética y la distancia geográfica lineal; sin embargo, esta correlación no fue alta (r(AB)= 0.508). Con base en este resultado, se puede concluir que no existe un patrón de aislamiento por distancia geográfica para H. inornata.

Distribución geográfica de los haplotipos de ADNmt.- La red derivada de los datos del gen COI mostró un patrón en el que se observan, de abajo hacia arriba en la figura 2, la mayoría de los haplotipos de Perú, Panamá, El Salvador y Chiapas (unidad Panámica); y hacia arriba los haplotipos de las otras localidades ubicadas hacia el norte Oaxaca, Guerrero, Michoacán, Jalisco y Sinaloa (unidad Mexicana) (Fig. 2) Los haplotipos más frecuentes: COI-1, COI-2, COI-3 y COI-4, se encontraron en 7.6, 7.2, 6.3 y 5.8% de los individuos, respectivamente (Fig. 2). El haplotipo más común (COI-1), que por el método se deduce ser el ancestral, fue detectado en todas las localidades muestreadas en la unidad Panámica. El segundo haplotipo (COI-2) más común fue detectado en Chiapas y en todas las localidades de la unidad Mexicana, excepto en Sinaloa. El tercer haplotipo compartido (COI-3) está ampliamente distribuido, encontrándose en todas las localidades de las dos poblaciones, excepto en Chiapas y Sinaloa.

Demografía histórica.- Considerando la diferenciación encontrada entre las poblaciones de las unidades Mexicana y la Panámica, estos análisis se realizaron considerando cada una de estas unidades como una metapoblación panmíctica.

La distribución de las diferencias de sitios nucleotídicos entre pares de secuencias mostró una distribución que podría considerarse bimodal en la población Mexicana y multimodal en la población Panámica. Sin embargo, se encontró un buen ajuste al modelo de expansión súbita, en los dos casos la diferencia entre Rev. peru. biol. 21(2): 155 - 162 (October 2014)

Figura 2. Redes de haplotipos obtenidas con el método de parsimonia estadística con base en las secuencias del gen COI para Holothuria (Halodeima) inornata. El tamaño de los círculos es proporcional al número de individuos que presenta cada haplotipo y las divisiones dentro de cada circulo representan la proporción de individuos de cada localidad, indicadas con colores diferentes. Los haplotipos que solo están en un individuo no tienen número. Cada línea de la red de haplotipos representa un solo cambio mutacional. Los puntos pequeños de color azul indican haplotipos perdidos, probablemente no muestreados o extintos.

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Prieto-Rios et al.

la distribución observada y la esperada bajo este modelo no fue significativa (SSD p>0.05; Fig. 3). Así mismo, las pruebas de neutralidad también indicaron expansión poblacional (Fig. 3).

El tiempo de expansión de las poblaciones de H. inornata para la unidad mexicana fue de aproximadamente 344.148 años y para la Panámica de 439.555 años (Fig. 3).

Discusión Con base en el gen COI, Holothuria inornata muestra alta diversidad haplotípica (Hd= 0.979) e intermedia diversidad nucleotídica (π= 0.017) (Tabla 1), valores que son considerados típicos en invertebrados marinos con tamaños poblacionales grandes (Avise et al. 1984, Watterson 1984). Estos valores son similares a los observados para otras especies de holoturias en otras regiones como el Pacífico Occidental y el Índico (Holothu-

Mexicana

1200

Frecuencia

1000 800 600 400 200 0

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 Observado

t Θ0 Θ1 SSD ρ

4.646 0.023 20.088 0.003 0.526

Esperado

D de Tajima ρ Fs de Fu ρ

-1.894 0.006 -25.756 0.000

Panámica

700

Frecuencia

600 500 400 300 200 100 0

1 2 3 4 5 6 7 8 9 1011121314151617181920 Observado

t Θ0 Θ1 SSD ρ

5.934 2.995 16.533 0.003 0.822

Esperado D de Tajima ρ Fs de Fu ρ

-1.769 0.01 -24.96 0.000

Figura 3. Distribución observada (círculos negros) de las diferencias por parejas y su distribución esperada (círculos vacíos) bajo el modelo de expansión súbita para los grupos definidos para Holothuria (Halodeima) inornata: unidad Mexicana (superior) y unidad Panámica (inferior). Debajo de cada gráfico se incluyen los parámetros de expansión de la población y la prueba de neutralidad.

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ria atra Hd= 0.92, π= 0.009, Skillings et al. 2011; H. nobilis Hd= 0.942, π= 0.0075, Uthicke & Benzie 2003)) y el Atlántico y el Mediterráneo (H. mammata Hd= 0.92, π= 0.007, Borrero-Pérez et al. 2011). Así mismo estos valores son similares a los obtenidos para otras especies de equinodermos (Arbacia lixula Hd= 0.912, π= 0.0075, Wangensteen 2013) y otros invertebrados (Nerita albicilla Hd= 0.989, π= 0.021, Crandall et al. 2008; Pachygrapsus crassipes Hd= 0.923, π= 0.009, Cassone & Boulding 2006). Por otra parte, los valores de diversidad nucleotídica obtenidos en el presente trabajo se encuentra en el intervalo de 0.0005 – 0.020, considerado por Stephan y Langley (1992) como valores típicos de la diversidad nucleotídica en una población de acuerdo a los loci y a las especies estudiadas.

Todos los análisis de diferenciación genética entre las localidades muestreadas (Fst, test exacto, AMOVA y test de mantel) sugieren que estas podrían dividirse en dos poblaciones, las del norte (Sinaloa, Jalisco, Michoacán, Guerrero y Oaxaca) y las del sur (Chiapas, El Salvador, Panamá y Perú). Esta estructura observada coincide con las unidades Mexicana y Panámica sensu stricto propuestas por Landini et al. (2002). Específicamente en el AMOVA, esta agrupación explicó el mayor porcentaje de varianza con un 41.95%.

Los valores de Fst obtenidos entre las localidades de las unidades Mexicana y Panámica (0.336 – 0.48) son altos considerando el intervalo de variación de este estadístico (0 hasta 1) y valores mayores a 0.25 indicarían una diferenciación genética muy grande (Wrigth, 1978). Por otro lado, los valores de Fst dentro de cada una de las unidades son muy bajos, es decir que la diferenciación genética entre las poblaciones de la unidad Mexicana y la Panámica es muy grande, pero el flujo de genes dentro de ellas es muy bajo. Cabe resaltar que el valor de Fst entre Oaxaca y Chiapas, donde se encuentra el Golfo de Tehuantepec, es alto, del mismo orden de magnitud al encontrado entre localidades distantes, a pesar de la cercanía de estas dos localidades.

La importancia del área del Golfo de Tehuantepec y sus alrededores en la estructura genética de las poblaciones de H. inornata en la región del POT se puede observar también cuando se considera el resultado del AMOVA agrupando las localidades de acuerdo a lo propuesto por Hastings (2000), el cual explica un 36% de la varianza. Según Hastings (2000), las localidades de Chiapas y El Salvador no pertenecerían a ninguna provincia, estarían ubicadas en un tramo de costa denominado Central American Gap, con fondos blandos carentes de substratos rocosos importantes y continuos, este Central American Gap, incluye el área del Golfo de Tehuantepec.

El patrón que se observa en la red de haplotipos obtenida también soporta la estructura poblacional descrita anteriormente. Sin embargo, como es de esperarse se presentan algunos haplotipos, que corresponden al 6%, los cuales son compartidos por poblaciones de ambas unidades. Este patrón puede reflejar el efecto combinado de los eventos históricos y las características oceanográficas actuales que se presentan en el área y que determinan la estructura genética y el flujo genético entre las poblaciones de H. inornata. En este sentido la información que podría obtenerse del análisis de estas poblaciones utilizando otros marcadores como los microsatélites, permitiría complementar esta información al describir, por sus características, escenarios más recientes sobre la diversidad y la estructura poblacional.

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El análisis demográfico (distribuciones mismatch, pruebas D de Tajima y Fs de Fu), considerando a cada población como una unidad panmíctica, indican que ha habido una expansión poblacional (Fig. 3) para ambas. Con base en el cálculo del tiempo aproximado de expansión se podría plantear la hipótesis de que la población de H. inornata sufrió una primera expansión en la población Panámica, en la que además se encuentra el haplotipo ancestral, hace aproximadamente 400000 años, y posteriormente una expansión en la población Mexicana hace aproximadamente 300000 años (Fig. 3).

Los resultados sugieren que la principal barrera al flujo génico estaría asociada al área del Golfo de Tehuantepec, donde varios factores podrían haber constituido o constituyen actualmente una barrera para el intercambio de larvas y por lo tanto para el flujo de genes. Este golfo está caracterizado por una morfología y oceanografía que incluyen la ausencia de afloramientos rocosos importantes y continuos, la desembocadura de ríos que acarrean sedimentos arenosos desde el continente, la alta actividad biológica por las surgencias eólicas y la direccionalidad hacia el este de la Contra Corriente Ecuatorial. Estos factores podrían impedir el asentamiento larvario, disminuyendo la supervivencia de la especie en el área, lo cual favorecería la diferenciación genética entre las poblaciones de las provincias Mexicana y Panámica.

El conocimiento de la diversidad y a la estructura genética de las poblaciones de H. inornata proporcionarían una base científica sólida para implementar políticas de ordenación que permitan el uso sustentable de esta especie como recurso pesquero. En particular la estructura genética de las poblaciones de H. inornata nos revela aspectos de su historia evolutiva, información acerca de sus relaciones geográficas y la conectividad entre poblaciones, conocimientos útiles para el planeamiento de estrategias de conservación y restauración, en el caso de ser necesaria.

Agradecimientos Agradecemos a todas las personas que colaboraron con la obtención de muestras y su procesamiento, en especial al Dr. Francisco Benítez Villalobos (Universidad del Mar, Oaxaca, México); a Heleni Eunice Cansino Guzmán (Centro de Biociencias, Puerto Chiapas, Chiapas, México); Dr. José Enrique Barraza (Ministerio de Medio Ambiente y Recursos Naturales de El Salvador), Ing. Zedna Ibis Guerra (Laboratorio de Moluscos Bivalvos, Estación de Maricultura del Pacífico, Dirección de Investigación y Desarrollo, Panamá) e Ing. Gustavo N. Collado, Sr. Fabián Valdés y Dr. José Manuel Mazón Suástegui (CIBNOR, La Paz, Baja California Sur, México); a la Dra. Albertina Kameya Kameya (Instituto del Mar del Perú) y a Yuri Hooker (Universidad Peruana Cayetano Heredia). Finalmente a la Dra. Magali Honey Escandón (Posgrado ICML-UNAM) por el apoyo en el desarrollo metodológico del presente trabajo.

Un especial reconocimiento al Dr. Alfredo Laguarda Figueras y al personal del Laboratorio de Sistemática y Ecología de Equinodermos; y al personal del Laboratorio de Genética de Organismos Acuáticos por su importante ayuda.

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Revista peruana de biología 21(2): 163 - 170 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9819

1561-0837 Nuevas angiospermas para los bosques Andinos AmazónicosISSN-L del sur peruano Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Adiciones de angiospermas a la Flora del Perú procedentes de los bosques Andino Amazónicos del sur peruano Additions of angiosperms to the Flora of Peru from the Andean-Amazonian forests of southern Peru Isau Huamantupa 1, Rodolfo Vásquez 2, Robin Foster 3, Magaly Cuba 4 y Gloria Calatayud 1

1 Herbario CUZ, Universidad Nacional de San Antonio Abad del Cusco, Perú.

2 Jardín Botánico de Missouri – Oxapampa, Pasco, Perú.

3 The Field Museum, Environment, Culture and Conservation. Chicago IL. USA. 4 Universidad Nacional San Luis Gonzaga de Ica, Perú.

Email Isau Huamantupa: andeanwayna@gmail.com Email Gloria Calatayud: gcalatayud@gmail.com Email Rodolfo Vásquez: neotaxon@yahoo.com Email Robin Foster: rfoster@fieldmuseum.org

Resumen Se da a conocer 25 nuevos registros de angiospermas a la flora peruana, como resultado de diferentes exploraciones botánicas realizadas en el sur peruano, principalmente en los ámbitos de los departamentos de Cusco, Madre de Dios y Apurímac.

Palabras clave: Amazonia; flora; nuevos registros; adiciones; bosques.

Abstract We present 25 new records of angiosperms for the Peruvian flora, as a result of different botanical explorations conducted in southern Peru, mainly in the areas of the departments of Cusco, Apurimac and Madre de Dios.

Kew words: Amazonia; flora; new reports; additions; forests.

Email Magaly Cuba: commicarpus@gmail.com

Citación: Huamantupa I., R. Vásquez, R. Foster, M. Cuba & G. Calatayud Hermoza. 2014. Adiciones de angiospermas a la Flora del Perú procedentes de los bosques Andino Amazónicos del sur peruano.

Revista peruana de biología 21(2): 163 - 170 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9819

Información sobre los autores: Los autores declaran que participaron en: IH: la compilación, revisión y redacción del trabajo; RV: identificación y validación de especies registradas como nuevos reportes, y redacción del trabajo. RF: identificación de especies como potenciales nuevos reportes en el herbario del Field Museum de Chicago-EEUU; ZMC: elaboración del manuscrito y actualización de la nomenclatura; GC: participó en la elaboración del manuscrito y actualización de la nomenclatura.

Introducción Los registros de las angiospermas en la flora peruana fueron compilados por Brako y Zarucchi (1993) dando a conocer 17143 especies. Trabajos posteriores como los de Ulloa Ulloa et al. (2004) adicionaron 1509 especies y Rodríguez et al. (2006 a, b) adicionan 125 especies, totalizando 18800. Adiciones, desde el 2007 hasta la fecha en diferentes taxa de Angiospermas, no permiten dar una cifra exacta de especies para Perú, sin embargo se espera puedan superar la cifra de 19524 (Vásquez y Rojas comunicación personal).

El sur del Perú es una de las zonas más estudiadas desde la llegada de los primeros naturalistas y botánicos en el siglo XVI, pero fueron los trabajos de los botánicos cusqueños Fortunato L. Herrera y César Vargas los que notablemente contribuyeron al conocimiento de la flora peruana; sus trabajos principalmente en los ámbitos de los departamentos de Cusco, Arequipa, Apurímac, Tacna, Puno y Ayacucho, constituyen notables obras como Chloris Cuzcoensis (Herrera 1926) y Sinopsis de la Flora del Cuzco (Herrera 1941), esta última que sintetizó el conocimiento de la flora del departamento de Cusco hasta ese entonces, Orchids of Machupicchu (Vargas 1965), Síntesis de la flora de las provincias Sureñas: Canas, Espinar y Chumbivilcas (Vargas 1969a) y Especies nuevas para la flora del Sur-Perú (Vargas, 1969b) entre otras.

Presentado: 21/04/2013 Aceptado: 29/11/2013 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

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Huamantupa et al.

El Missouri Botanical Garden (MO), entre la década de los 80 y 90 desarrolló intensos estudios de la flora del Perú, los cuales tuvieron como una de las regiones prioritarias los bosques amazónicos de Madre de Dios. Posteriormente, entre el 2002 y 2008 el Missouri Botanical Garden desarrolló el proyecto “Diversidad florística de las áreas Naturales Protegidas y Adyacentes en el sur del Perú”, que significo estudios que abarcaron gran parte de las regiones inmersas en las cuencas del Urubamba, Apurímac, Araza y Madre de Dios (Vázquez 2005). Producto de estos y otros trabajos, han sido reportadas numerosas especies nuevas para la flora peruana, las cuales fueron publicadas en diferentes revistas y medios como las obras Diez años de adiciones a la flora del Perú: 1993-2003 de Ulloa Ulloa et al. (2004), Nuevas adiciones de angiospermas a la flora del Perú de Rodríguez et al. (2006b, c) y luego considerados en el Libro rojo de las plantas endémicas del Perú de León et al. (2007).

En el presente trabajo se registran por primera vez para el Perú especies de angiospermas que fueron colectadas entre los años 2002 y 2008 dentro del marco del proyecto “Diversidad florística de las áreas Naturales Protegidas y Adyacentes en el sur del Perú”.

Material y métodos Las colecciones botánicas descritas en el presente documento, fueron realizadas por los autores en diversas expediciones botánicas efectuados en los Departamentos de Cusco, Apurímac y Madre de Dios desarrollados en gran medida dentro del marco del proyecto “Diversidad florística de las áreas Naturales Protegidas y Adyacentes en el sur del Perú”, conducido por el Missouri Botanical Garden (MO) y el Herbario Vargas (CUZ) de la UNSAAC, entre los años 2002 y 2008.

Las determinaciones e identificaciones taxonómicas fueron efectuadas por los autores y diversos especialistas que visitaron los herbarios nacionales de CUZ, USM, HOXA y en herbarios extranjeros como el F y MO. Para la referencia comparativa de los registros nuevos se tomó en cuenta las especies peruanas catalogadas en las obras: Catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú (Brako y Zarucchi, 1993) Diez años de adiciones a la flora del Perú: 1993-2003 (Ulloa-Ulloa et al. 2004), el Libro rojo de las plantas endémicas del Perú (León et al. 2007) y Nuevas adiciones de angiospermas a la flora del Perú (Rodríguez et al. 2006b y c). Complementariamente se contrastó la información con la Base de Datos Trópicos del Missouri Botanical Garden Herbarium [MO, http://mobot. mobot.org/W3T/Search/vast.html].

Estos registros son considerados como nuevas adiciones a la flora peruana, ya que hasta antes del presente documento sólo eran conocidos y registrados en países vecinos. Todos los registros mencionados se encuentran por lo menos en un herbario nacional, principal como: CUZ, USM y HOXA. La escritura binomial de las especies están considerados según el International Plant Names Index [IPNI- http://www.ipni.org].

Para cada especie se citan las siguientes descripciones, signos y abreviaturas: Basónimos (B), Sinónimos (S), ejemplares estudiados (E), número de colección, herbario donde se encuentra depositado, distribución geográfica en los departamentos del Perú: AM= Amazonas, AN= Ancash, AR= Arequipa, CA=

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Cajamarca, CU= Cuzco, HU= Huánuco, JU= Junín, LA= Lambayeque, LL= La Libertad, LO= Loreto, LI= Lima, MD= Madre de Dios, PA= Pasco, PI= Piura, SM= San Martín, TU= Tumbes, además se especifica para cada una de estas las provincias donde se registraron los especímenes., países vecinos donde se encuentran registrados y el tipo en el que se describió. Las familias reconocidas se encuentran en orden alfabético y son las aceptadas por el APG III (2009).

Resultados Se reconocen 25 nuevas adiciones para la Flora peruana; las que amplían su rango de distribución de otros países al Perú.

Annonaceae 1. Cardiopetalum calophyllum Schltdl.

S: Cymbopetalum parvifolium Rusby, Duguetia schlechtendaliana Mart, Hexalobus brasiliensis A. St.-Hil. & Tul. E: CU, Prov. La Convención: I. Huamantupa, E. Suclli & A. Carazas 7276, (CUZ, MO, USM). Brasil (Tipo).

Aquifoliaceae 2. Ilex boliviana Britton E: CU, Prov. Urubamba, I. Huamantupa et al. 3241, 3877; L. Valenzuela et al. 1528, 4892; G. Calatayud et al. 1125; W. Galiano et al. 6370 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM).

Bolivia (Tipo).

3. Ilex nervosa Triana E: CU, Prov. La Convención: G. Calatayud 2804 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM), Prov. Paucartambo: P. Nuñez et al. 13382 (MO); AM, Prov. Bagua: P.J. Barbour 3371 (MO); CA, Prov. San Ignacio: J. Campos & S. Nuñez 4280 (MO); SM, Prov. Rioja: H. van der Werff et al. 15620 (MO). Bolivia, Colombia (Tipo), Ecuador, Venezuela.

Celastraceae 4. Maytenus cardenasii Rusby E: CU, Prov, La Convención: I. Huamantupa et al. 8849, 8859, 8860, 8887 (CUZ, MO). Bolivia (Tipo).

Ericaceae 5. Disterigma humboldtiana Nied.

E: CA. Prov. San Ignacio: Camilo Díaz et al. 10512 (MO); CU. Prov. Urubamba: I. Huamantupa, J. Farfán & G. Huallparimachi 3156 (CUZ, MO); PA. Prov. Oxapampa: R. Rojas 3299 (USM, MO). Colombia (Tipo), Costa Rica, Guatemala.

Fabaceae 6. Punjuba lehmannii Britton & Rose ex Britton & Killip E: CU. Prov. Calca. L. Valenzuela, E. Suclli, I. Huamantupa & J. La Torre, 3824 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM).

Bolivia, Colombia (Tipo).

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Nuevas angiospermas para los bosques Andinos Amazónicos del sur peruano

Liliaceae 7. Khuchia latifolia (Kunth) Cruden B: Phalangium latifolium Kunth E: CU, Prov. La Convención, I. Huamantupa, M. Ninancuro & A. Huamantupa 4131 (CUZ, MO); Prov. Urubamba. P. Núñez 10336 (MO; Ecuador (Tipo).

Loasaceae 8. Mentzelia scabra subsp. chilensis (Gay) Weigend B: Mentzelia chilensis Gay S: Loasa ignea Phil., Mentzelia fendleriana Urb. & Gilg, Mentzelia cordobensis Urb. & Gilg ex Kurtz, Mentzelia ignea (Phil.) Urb. & Gilg E: CU, Prov. Urubamba. I. Huamantupa, E. Acurio & J.R. Ayerbe 3632 (CUZ, MO); AM; AN; AR; CA; HU, LA, LL, LI. Bolivia, Chile (Tipo), Ecuador, Venezuela.

Meliaceae 9. Cedrela saltensis M.A. Zapater & del Castillo E: CU, Prov. La Convención: G. Calatayud et al., 3877 (CUZ, MO, USM); CU, Prov. La Convención: L. Valenzuela et al., 10236 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM); CU, Prov.

Urubamba. I. Huamantupa, Y. Gutierrez & G. Huallparimachi, 3871 (CUZ, MO, USM). Argentina (Tipo), Bolivia.

Moraceae 10. Ficus apollinaris Dugand E: CU, Prov. La Convención, L. Valenzuela et al. 7438 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM); PA, Prov. Oxapampa, R. Rojas et al. 4635 (MO, USM), R. Rojas et al.

4664 (HUT, MO, USM), J. Perea & J.L. Mateo 025 (AMAZ, HUT, MO, MOL, USM); Belize, Bolivia, Colombia (Tipo), Costa Rica, Ecuador, Guatemala, Honduras, México, Panamá y Venezuela.

11. Ficus loxensis C.C. Berg E: CU, La Convención. G. Calatayud, I. Huamantupa & E. Suclli, 3666 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM); Prov.

Urubamba. I. Huamantupa, Y. Gutiérrez & E. Quispe 3917 (CUZ, MO); PA. Prov. Oxapampa. A. Monteagudo, A. Peña, R. Francis & Grob 7469 (AMAZ, HUT, MO, MOL, USM); R. Rojas 3146 (AMAZ, HUT, MO, MOL, USM); Ecuador (Tipo).

Myrtaceae 12. Psidium sartorianum (O. Berg) Nied.

S: Calycorectes protractus Griseb, Mitranthes sartoriana O. Berg, Calyptranthes tonduzii Donn. Sm, Psidium yucatanense Lundell.

E: CU. Prov. La Convención. L. Valenzuela, E. Suclli, I. Huamantupa & J. Farfán, 1424 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM). Beliza, Bolivia, Brasil, Cuba, Colombia, Costa Rica, Rev. peru. biol. 21(2): 163 - 170 (October 2014)

Ecuador, El Salvador, Guatemala, Honduras, México (Tipo), Nicaragua, Panamá, Paraguay & Venezuela.

13. Myrcia tomentosa (Aubl.) DC. S: Aguava tomentosa (Aubl.) Raf., Aulomyrcia caracasana O. Berg, Aulomyrcia micrantha O. Berg, Aulomyrcia ottonis O. Berg, Aulomyrcia prunifolia O. Berg, Aulomyrcia rosulans O. Berg, Aulomyrcia tomentosa (Aubl.) Amshoff, Aulomyrcia zetekiana (Standl.) Amshoff, Cumetea tomentosa (Aubl.) Raf., Eugenia tomentosa Aubl., Eugenia vallis Standl., Eugenia zetekiana Standl., Myrcia zetekiana (Standl.) B. Holst.

E: CU. Prov. Calca: E. Suclli et al, 2364 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, USM); Prov. La Convención: I. Huamantupa et al, 7240 (CUZ, HUT, MO, USM). Bolivia, Brasil (Tipo), Colombia, Ecuador, Guyanas, Panamá, Suriname, Venezuela.

Nyctaginaceae 14. Neea boliviana Standl.

E: CU. Prov. Paucartambo: R. Foster et al, 3051 (F); MD. Prov. Manu: R. Foster et al, 3456 (F). Bolivia (Tipo).

15. Reichenbachia paraguayensis (D. Parodi) Dugand & Daniel B: Elaeagnus paraguayensis D. Parodi E: CU, Prov. Calca. L. Valenzuela et al, 5285 (AMAZ, CUZ,

Onagraceae 16. Fuchsia juntasensis Kuntze S: Fuchsia steinbachii I.M. Johnst.

E: CU, Prov. Calca. E. Suclli 1096 (CUZ, MO); Prov. La Convención. E. Suclli 1349 (CUZ, MO); Bolivia (Tipo).

Passifloraceae 17. Passiflora venusta R. Vásquez & M. Delanoy E: CU, Prov. La Convención, I. Huamantupa, et al. 10417 (CUZ, MO). Bolivia (Tipo).

Sabiaceae 18. Meliosma glossophylla Cuatrec.

E: CU. Prov. Calca. H. van der Werff, et al. 21248 (MO); Prov. La Convención: H. van der Werff, L. Valenzuela, E. Suclli & A. Carazas, 21028 (MO); E. Suclli, I. Huamantupa, 2880; (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM); PA. Prov. Oxapampa: A. Monteagudo, A. Peña, R. Francis & E. Quintuya, 9504 (HUT, MO, USM). Colombia (Tipo).

19. Meliosma glabrata (Liebm.) Urb. B: Lorenzanea glabrata Liebm.

S: Lorenzanea glabrata Liebm, Lorenzanea ira Liebm, Meliosma ira (Liebm.) L.O. Williams, Meliosma panamensis Standl, Meliosma tonduzii Donn. Sm.

165

Huamantupa et al.

Figura 1. (a) y (b). Cardiopetalum calophyllum, (c). Tropaeolum cuspidatum, (d). Ilex boliviana, (e). Maytenus cardenasii y (f).

Disterigma humboldtiana.

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Nuevas angiospermas para los bosques Andinos Amaz贸nicos del sur peruano

Figura 2. (a) y (b). Punjuba lehmannii, (c). Cedrela saltensis, (d). Neea boliviana.

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167

Huamantupa et al.

Figura 3. (a) y (b). Myrcia tomentosa, (c) y (d). Psidium sartorianum, (e). Fuchsia juntasensis, y (f). Passiflora venusta.

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Rev. peru. biol. 21(2): 163 - 170 (Octubre 2014)

Nuevas angiospermas para los bosques Andinos Amazónicos del sur peruano

E: CU. Prov. Quispicanchis, L. Valenzuela et al. 8415 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM), PA. Prov. Oxapampa: C. Arias, A. Peña & c. Rojas. 302 (AMAZ, HUT, MO, URP, USM), R. Vásquez 33537 (AMAZ, HOXA, HUT, MO, USM); Bolivia, Brasil, Colombia, Costa Rica (Tipo), Ecuador, Honduras, México, Nicaragua & Panama.

Sapotaceae 20. Chrysophyllum parvulum Pittier E: CU. Prov. Calca. L. Valenzuela, E. Suclli, I. Huamantupa & J. Farfán, 1393 (CUZ, HUT, MO, USM). Colombia, Venezuela (Tipo).

Smilacaceae 21. Smilax maypurensis Kunth E: CU, Prov. Calca, E. Suclli 2597 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM), Prov. Urubamba, Valenzuela et al. 4833 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, USM), CA. San Ignacio, R. Vásquez 20856 (MO), MA. Prov. Tambopata, M. Aguilar R. & D. Castro 539 (MO), PA. Prov. Oxapampa, 4427 (HUT, MO, USM); Bolivia, Brasil, Colombia (Tipo), Suriname, Venezuela.

Solanaceae 22. Nicotiana tomentosiformis Goodsp.

E: CU. Prov. Urubamba. I. Huamantupa, J. Farfán & G. Huallparimachi 3053 (CUZ, HUT, MO, USM); Prov. Anta.

Washington L. Galiano, P. Núñez V., G. Calatayud & I. Huamantupa 5041 (CUZ, MO); Prov. La Convención. G. Calatayud, I. Huamantupa, Efrain Suclli & E. Acurio 1446 (CUZ, MO); L. Valenzuela, E. Suclli & F. Carazas 456 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, MOL, USM); E. Suclli 1267 (CUZ, MO); Bolivia (Tipo).

Tropaeolaceae 23. Tropaeolum cuspidatum Buchenau S: Tropaeolum infundibularum Rusby E: CU, Prov. Calca, E. Suclli 1094 (CUZ, HUT, MO, USM), H. van der Werff 21237 (MO), Valenzuela et al. 3953 (CUZ, HUT, MO, USM), Prov. La Convención, G. Calatayud, I. Huamantupa, E. Suclli 3287 (CUZ, MO), L. Valenzuela et al.

6874 (CUZ, MO, USM); Bolivia (Tipo).

Vochysiaceae 25. Vochysia boliviana Rusby E: CU, Prov. Quispicanchis. P. Núñez. 14125 (MO); Bolivia (Tipo).

Agradecimientos Los autores expresan su agradecimiento a los directores y curadores de los herbarios CUZ, USM, F, MO por el apoyo en la realización del trabajo. A los doctores Lucia Kawasaki, Will Alverson, por el apoyo en las identificaciones de especímenes.

A O. Martha Montiel, por su apoyo en la visita al MO. A la Andrew Mellon Foundation, por la bolsa de apoyo brindado.

Al Instituto Nacional de Recursos Naturales (INRENA), por las autorizaciones facilitadas durante el desarrollo de las diferentes exploraciones.

Literatura citada Angiosperm Phylogeny Group (APG III). 2009. A phylogenetic classification of the land plants to accompany APG III.Bot. Jorn. Lin. Soc. 161, 122–127.

Brako, L. & J. Zarucchi. 1993. Catálogo de las Angiospermas y Gimnospermas del Perú. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Garden. 45: 1-1286.

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Urticaceae 24. Myriocarpa tatei Rusby E: CU, Prov. La Convención, G. Calatayud et al. 1398 (CUZ, MO); W. Galiano et al. 5188 (CUZ, HUT, MO, USM), Prov.

Calca, Valenzuela et al. 3965 (AMAZ, CUZ, HUT, MO, USM), Prov. Urubamba I. Huamantupa, J. Farfán & G. Huallparimachi 3052 (CUZ, HUT, MO, USM), PA. Prov. Oxapampa, A. Monteagudo et al. 4552 (HUT, MO, USM); Bolivia (Tipo).

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Revista peruana de biología 21(2): 171 - 174 (2014) ISSN-L en 1561-0837 Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum y Toxocara alienata el Perú doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9820 Facultad de C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) y Toxocara alienata (Toxocaridae) en el Perú First records of Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) and Toxocara alienata (Toxocaridae) from Peru Luis A. Gomez-Puerta

Laboratorio de Epidemiologia y Economia Veterinaria, Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Av. Circunvalación 2800, San Borja. Lima, Perú.

Email Luis Gomez-Puerta: lucho92@yahoo.com

Resumen Dos nematodos ascarididos son registrados para el Perú: Hysterothylacium pelagicum parasitando al pez perico o dorado (Coryphaena hippurus) colectado en un mercado de Lima y a Toxocara alienata encontrado en un pecarí de collar (Pecari tajacu) procedente de Iquitos.

Así mismo, se realiza una descripción morfológica de los nematodos mencionados.

Palabras clave: Nematodo; Ascaridida; ascarididos; Perú.

Abstract Citación: Gomez-Puerta L.A. 2014. Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) y Toxocara alienata (Toxocaridae) en el Perú.

Revista peruana de biología 21(2): 171 - 174 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9820

Two ascaridoid nematodes are recorded by Peru: Hysterothylacium pelagicum parasitizing to common dolphinfish (Coryphaena hippurus) from a market of Lima and Toxocara alienata in a collared peccary (Pecari tajacu) from Iquitos. Likewise, it is made a morphological description of the nematodes.

Keywords: Nematode; Ascaridida; ascaridoid; Peru.

Introducción Los nematodos del orden Ascaridida Yamaguti, 1961, están conformados por una variedad de especies parásitas de animales vertebrados (Anderson et al. 2009). Son nematodos de ciclo de vida monoxeno o heteroxeno. La forma adulta se localiza en el sistema gastrointestinal del hospedero definitivo (Anderson, 2000). Actualmente, veinte especies de ascarididos han sido registradas para el Perú, estas se incluyen en los géneros Anisakis, Contracaecum, Hysterothylacium, Pseudoterranova, Raphidascaroides, Acanthocheilus, Porrocaecum, Toxocara, Ascaris, Lagochilascaris, Parascaris y Toxascaris (Sarmiento et al. 1999). En el presente trabajo son registrados para el Perú por primera vez Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) en Coryphaena hippurus y Toxocara alienata (Toxocaridae) en Pecari tajacu.

Presentado: 07/11/2013 Aceptado: 20/06/2014 Publicado online: 30/10/2014

Materiales y métodos Información sobre las localidades de colecta son mencionadas en la sección de Procedencia de Resultados. Los nematodos fueron colectados directamente de los hospederos, posteriormente se lavaron en suero fisiológico para ser fijados y preservados en etanol al 70%. Para el estudio morfológico, los nematodos fueron aclarados en una solución de alcohol-fenol (1:2 V/P). Algunos nematodos fueron disecados para el estudio anatómico del esófago y de sus órganos genitales. Las medidas y fotografías se realizaron usando un microscopio Carl Zeiss Axioskiop-40 y el programa Leica IM50 Version, 4.0 R117. Así mismo, se obtuvieron fotografías con el microscopio electrónico de barrido de algunos especímenes. Para lo cual, los nematodos fueron deshidratados

Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

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Figura 1. Hysterothylacium pelagicum. (A). Extremo anterior de hembra. (B). Cabeza del macho (C). Extremo posterior del macho, vista lateral. (D). Extremo posterior de hembra. (E) Extremo posterior del macho, vista ventral. Escala: A = 2000 μm, B = 500 μm, C = 1000 μm, D = 1000 μm, E = 1000 μm.

en series de etanol, hasta etanol absoluto. Posteriormente, fueron metalizados con oro para la toma de imágenes, utilizando un microscopio electrónico de barrido Fei Inspect S50.

Para la identificación de los especímenes se utilizaron las descripciones propuestas por Warren (1970), Sprent (1982) y Deardorff y Overstreet (1982). La nomenclatura taxonómica se realizó de acuerdo a Anderson et al. (2009). Ejemplares de de ambas especies examinadas fueron depositadas en la Colección Helmintológica y de Invertebrados Relacionados del Museo de Historia Natural de la UNMSM (MUSM) Lima, Perú.

Resultados y discusión Phylum: Nematoda Orden: Ascaridida Yamaguti, 1961 Familia: Anisakidae (Railliet y Henry, 1912) Skrjabin y Karokhin, 1945 Género: Hysterothylacium Ward & Magath, 1917 Hysterothylacium pelagicum Deardorff & Overstreet, 1982 (Fig. 1) Descripción: Nematodos de tamaño mediano, llegando a medir una longitud de 36 – 45 mm en machos y 52 – 64 mm en hembras. Presentan dos alas laterales que se extienden a lo largo del cuerpo. Los machos tienen 400 – 1000 μm de ancho máximo del cuerpo. Los labios miden 165 – 273 μm de largo por 220 – 315 μm de ancho. Anillo nerviosos situado en el tercio anterior del esófago a 610 – 720 μm de la parte anterior. El esófago mide 4.7 – 6.0 mm de largo por 320 – 402 μm de ancho máximo. La longitud del ventrículo y el apéndice ventricular son 148 – 188 μm y 720 – 1260 μm, respectivamente. Espículas ligeramente irregulares, la espícula izquierda tiene una longitud de 1.8 – 2.0 mm y la derecha 1.9 – 2.2 mm. Las pailas caudales van de 43 – 46 pares. Las hembras tienen 800 – 1586 μm de

172

ancho máximo del cuerpo. Los labios miden 132 – 318 μm de largo por 112 – 364 μm de ancho máximo. El anillo nervioso está situado a 636 – 944 μm de la parte anterior. El esófago mide 4.4 – 6.5 mm de largo por 320 – 450 μm de ancho máximo. La longitud del ventrículo y el apéndice ventricular son 293 – 410 μm y 1240 – 1680 μm, respectivamente. El útero es didelfo.

El ano se encuentra entre 538 – 760 μm del extremo posterior.

Los huevos son ovalados de cascara doble y miden entre 52 – 60 μm de diámetro.

Hospedero: Perico o dorado (Coryphaena hippurus Linnaeus, 1758) Lugar de infección: Sistema digestivo (estomago, ciego pilórico e intestinos) Procedencia: Terminal pesquero de Villa María del Triunfo, Lima Perú, 17 de enero de 2005.

Deposito de especímenes: MUSM 3198 Comentarios: Las medidas morfológicas de los nematodos estudiados en el presente trabajo, coinciden con las descripciones de Hysterothylacium pelagicum realizadas por Deardorff y Overstreet (1982) (Tabla 1). Los nematodos del genero Hysterothylacium Ward & Magath, 1917, son parásitos de ciclo de vida heteroxeno que tienen como hospederos definitivos a peces marinos, peces estuarinos y de agua dulce (Skrjabin, 1991). Hysterothylacium pelagicum es un parasito común del pez Coryphaena hippurus, conocido como “perico” o “dorado”. Este nematodo ha sido registrado en C. hippurus de diversos países del mundo como: Hawaii, Panamá, USA, Nueva Guinea, entre otros (Deardorff y Overstreet 1982, Dyer et al. 1997). El presente hallazgo amplía la distribución geográfica para el parásito.

Phylum: Nematoda Orden: Ascaridida Yamaguti, 1961 Familia: Toxocaridae Werner, 1782 Rev. peru. biol. 21(1): 171 - 174 (Octubre 2014)

Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum y Toxocara alienata en el Perú Tabla 1. Medidas de Hysterothylacium pelagicum.

Hysterothylacium pelagicum Acuerdo con

Presente estudio

Hospedero

Deardorff & Overstreet, 1982

Coryphaena hippurus

Sexo Largo (mm) Ancho (mm) Esofago (mm) Anillo nervioso (μm) Apéndice ventricular (μm) Espiculas (μm) Diametro de huevos

Macho 36 – 45 400 – 1000 4.7 – 6.0 610 –720 720 – 1260 1.8 – 2.2 –

Género: Toxocara Stiles in Stiles & Hassall, 1905 Toxocara alienata (Rudolphi, 1819) Warren, 1971 (Figs. 2 y 3) Descripción: Nematodos de tamaño mediano con presencia de aletas laterales de poco espesor (Fig. 3). El cuerpo tiene una longitud de 52 – 74 mm en machos y 68 – 82 mm en hembras. El ancho máximo del cuerpo es de 1.6 mm en machos y 2.2 mm en hembras. En los machos, el esófago incluyendo el ventrículo mide 4.1 – 5.3 mm de largo por 680 – 810 μm de ancho máximo. El anillo nervioso y poro excretor se encuentran situados a 882 – 936 μm y 1058 – 1204 μm de la parte anterior, respectivamente. Las espículas son de igual tamaño y presentan una longitud de 810 – 918 μm. En las hembras, el esófago incluyendo el ventrículo mide 4.6 – 5.1 mm de largo por 820 – 910 μm de ancho máximo. El anillo nervioso y poro excretor se sitúan a 724 – 780 μm y 1028 – 1204 μm de la parte anterior del cuerpo, respectivamente. La vulva se localiza

Coryphaena hippurus

Hembra 52 – 64 800 – 1586 4.4 – 6.5 636 – 944 1240 – 1680 – 52 – 60

Macho 28 –67 0.4 – 1.0 3.5 – 6.1 556 – 898 0.6 – 1.2 1.3 – 2.4 –

Hembra 17 – 82 0.2 – 1.0 1.8 – 7.5 376 – 992 1.0 – 1.7 – 49 – 61

a 13.8 – 14.8 mm de la parte anterior del cuerpo. Los huevos son ovalados de cascara doble y miden 74 – 81 μm de largo por 59 – 65 μm de ancho.

Hospedero: Pecarí de collar (Pecari tajacu Linnaeus, 1758).

Lugar de infección: Intestino delgado.

Procedencia: Carretera Iquitos-Nauta Km 22.5, Loreto, Perú, 15 de junio de 2011.

Deposito de especímenes: MUSM 3199 Comentarios: Las medidas de los especímenes estudiados en el presente trabajo, coinciden con las descripciones de T. alienata en el estudio de Warren (1970) y Sprent (1982). El género Toxocara se encuentra conformado aproximadamente por 30 especies (Gibbons et al. 2001), de las cuales solo tres son conocidas para el Perú: Toxocara canis registrada parasitando perros (Canis lupus f. familiaris) y gato domestico (Felis silvestris f. catus), Toxocara cati en gato domestico y Toxocara vitulorum en bovinos (Bos primigenius f. taurus) (Sarmiento et al. 1999).

Figura 2. Toxocara alienata. (A). Extremo anterior del macho. (B). Vista apical de la cabeza del macho (C). Sección transversal, parte media del esófago. (D). Extremo posterior del macho, vista lateral. Escala: A = 1000 μm, B = 200 μm, C = 500 μm, D = 1000 μm.

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Figura 3. Toxocara alienata. Extremo anterior del macho, la flecha indica la aleta lateral.

El hallazgo de T. alienata en el presente estudio representa el primer registro para el Perú, ampliando la distribución geográfica del nematodo. Toxocara alienata (sinónimos: Ascaris alienata y Neoascaris alienata), ha sido descrito por primera vez parasitando a un coati (Nasua nasua rufa) de Brasil (Warren 1970, Sprent 1982). Posteriormente se le ha descrito como parasito del mapache austral (Procyon cancrivorus) y del pecarí de collar (Pecari tajacu) provenientes también de Brasil (Sprent 1982, Vicente et al. 1997).

Agradecimientos Se agradece a la M.V. Mariella Guere por su ayuda brindada para la obtención de fotografías de microscopia electrónica.

Literatura citada Anderson R. C. 2000. Nematode parasites of vertebrates: Their development and transmission, 2nd ed. CABI Publishing, Wallingford, Oxon, UK, 650 p.

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ISSN-L 1561-0837 Primer registro de Nemopalpus phoenimimos en Venezuela Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Primer registro de Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) en Venezuela First record of Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) in Venezuela Dalmiro Cazorla1,*, Mireya Sánchez 2, Yetsenia Sánchez 2, Luzmary Oraá 2, Yorfer Rondón 2, Masyelly Rojas 2, María Rujano 2, Maritza Rondón 2, Néstor González 2 y Elsa Nieves 2 1Laboratorio de Entomología, Parasitología y Medicina Tropical(LEPAMET), Centro de Investigaciones Biomédicas, Universidad Nacional Experimental “Francisco de Miranda”, Apdo. 7403, Coro 4101, Estado Falcón, Venezuela.

2Laboratorio de Parasitología Experimental (LAPEX), Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida, Estado Mérida, Venezuela. *Autor para correspondencia.

Email Dalmiro Cazorla: lutzomyia@hotmail.com Email Mireya Sánchez: ms_706@hotmail.com Email Yetsenia Sánchez: yetse2000@hotmail.com Email Luzmary Oraá: lliissii@hotmail.com Email Yorfer Rondón: yorferrg97@hotmail.com Email Masyelly Rojas: dama_mas@yahoo.es Email María Rujano: alemaryrujano@gmail.com Email Maritza Rondón: maritzarondon35@gmail.com Email Néstor González: cursogenetica2@gmail.com

Resumen Se registra por primera vez la presencia en Venezuela del díptero-psicódido de la subfamilia Bruchomyiinae Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000. Se capturaron dos especímenes a 2200 m de altitud en Escagüey (8°42’31.19”N; 70°59’41.25”W), estado Mérida, en la región andina de Venezuela. Este registro representa la segunda especie de Nemopalpus Macquart,1838 reportada para el país.

Palabras clave: Nuevo registro; Psychodidae; Nemopalpus phoenimimos; diversidad; Venezuela.

Abstract The moth fly (Diptera: Psychodidae) of the Bruchomyiinae subfamily Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 is recorded for the first time in Venezuela. Two specimens were collected at 2200 m of altitude in Escagüey (8°42’31.19”N; 70°59’41.25”W), Mérida state, from Venezuelan Andes region. This record represents the second Nemopalpus Macquart, 1838 species reported from this country.

Keywords: New record; Psychodidae; Nemopalpus phoenimimos; diversity; Venezuela.

Email Elsa Nieves: nievesbelsa@gmail.com Citación: Cazorla D., M. Sánchez, Y. Sánchez, L. Oraá, Y. Rondón, M. Rojas,M. Rujano, M. Rondón, N. González & E. Nieves. 2014. Primer registro de Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera,Psychodidae, Bruchomyiinae)en Venezuela. Revista peruana de biología 21(2): 175 - 178 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi. org/10.15381/rpb.v21i2.9821 Fuentes de fInancIamIento: El presente trabajo fue financiado por: Fondo Nacional de Ciencias, Tecnología e Innovación de Venezuela (FONACIT) (Proyecto Estratégico N° 2011000371).

Informacion sobre los autores: Los autores declaran: DC: realizó el análisis morfométrico,taxonómico y la redacción del manuscrito. YS: colecta, montaje e identificación de insectos, análisis e interpretación de resultados. MS, MR, LO, EN y YR: colecta de insectos, análisis e interpretación de resultados. MR, NG y MR: análisis e interpretación de resultados.

Introducción De las seis subfamilias que integran actualmente a la familia Psychodidae (Diptera) (moth flies), se considera a Bruchomyiinae como la más primitiva o plesiomórfica, estando compuesta por tres géneros, incluyendo Nemopalpus Macquart, 1838, Bruchomyia Alexander, 1920 y Eutonnoiria Alexander, 1940 (Quate & Alexander 2000, Curler & Jacobson 2012).

Es poco lo que se conoce sobre la fauna y distribución de la subfamilia Bruchomyiinae en Venezuela, y hasta el presente solamente se ha reportado la presencia de una especie del género Nemopalpus (Ortiz & Scorza 1963).

Como parte de un estudio bio-ecológico sobre el efecto del cambio climático sobre las poblaciones flebotominas (Diptera: Psychodidae,Phlebotominae)vectoras de Leishmania en el estado Mérida, en la región andina de Venezuela, en una de las capturas de rutina inusualmente se colectaron dos ejemplares de grandes dimensiones con apariencia superficial muy semejante a la de los flebotominos. Los mismos resultaron ser de la especie N. phoenimimos Quate & Alexander, 2000, por lo que en este trabajo se hace su registro por vez primera para Venezuela.

Presentado: 10/01/2014 Aceptado: 19/05/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 175 - 178 (October 2014)

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Cazorla et al.

Material examinado Los ejemplares se recolectaron el 6 de febrero de 2013 con una trampa de luz CDC, en la localidad de Escagüey (8°42’31.19”N; 70°59’41.25”W) a 2200 m de altitud, municipio Rangel, estado Mérida, en la región andina de Venezuela. El área de muestreo posee una zona de vida bioclimática correspondiente al bosque húmedo montano bajo (Ewel et al. 1976). Los insectos fueron clarificados en solución de Nesbitt y montados en líquido de Berlese.

La identificación de los ejemplares de psicódidos se realizó siguiendo los criterios morfológicos y taxonómicos empleados por Quate & Alexander (2000) y Curler & Jacobson (2012).

Las estimaciones morfométricas se hicieron mediante ocular de microscopio de luz previamente calibrado. El largo de la cabeza se determinó desde el vértex hasta el borde inferior del clípeo; mientras que su anchura desde los puntos más anchos de los ojos (Curler & Jacobson 2012).

El material entomológico se encuentra depositado en la Colección de Artrópodos del LAPEX (CA-LAPEX), Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de Los Andes, Mérida, Estado Mérida, Venezuela.

Taxonomía

Phylum Arthropoda von Siebold, 1848 Clase: Insecta Linnaeus, 1758 Orden: Diptera Linnaeus, 1758 Familia: Psychodidae Newman, 1834 Subfamilia: Bruchomyiinae Alexander, 1921 Género: Nemopalpus Macquart, 1838 Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000

A continuación se dan las mediciones (en mm) de varias de las estructuras morfológicas empleadas en la taxonomía del grupo, complementándose de este modo las aportadas por Quate & Alexander (2000) en la descripción original de la especie. Las mediciones de la cabeza se hicieron en un solo ejemplar, y en las restantes partes anatómicas, a menos que se indique lo contrario, en dos individuos; dándose la media aritmética y la desviación estándar y el rango entre paréntesis.

Longitud total: 3.47 ± 0.064 (3.42- 3.51). Cabeza (Fig.1 A): 0.701 de largo por 0.87 de ancho. Clípeo 0.135. Espacio interocular 0.06. Ojos 0.5 de largo por 0.42 de ancho. Diámetro de escapo 0.0575. Longitud de pedicelo 0.1. Longitud de flagelómeros (Fig. 1): F1 0.75; F2 0.51; F3 0.47; F4 0.47; F5 0.44; F6 0.42; F7 0.4; F8 0.34; F9 0.3; F10 0.28; F11 0.27; F12 0.24; F13 0.22 y F14 0.2. Ascoides en forma de setas, a una distancia de 0.075 ± 0.01 (0.06 – 0.083; N= 7) del borde basal

176

(Fig.1C). Longitud de palpómeros (Figs. 1A, B): 1 0.07; 2 0.09; 3 0.17; 4 0.2; 5 0.52. Labro 0.16 de largo. Longitud de labio 0.18. Tórax. Mesonoto 1.29 ± 0.042 (1.26- 1.32) de largo. Alas 5.28 ± 0.028 (5.26- 5.3) de largo por 1.68 ± 0.141(1.58- 1.78) de ancho (Fig. 2D). Longitud de venas alares (Fig. 2D): A1 1.03 ± 0.042 (1.02- 1.045); CUA1 1.933 ± 0.02 (1.92- 1.945); CUA2 1.55 ± 0.014 (1.54- 1.56); CUP 0.743 ± 0.004 (0.74- 0.745); M1 2.22 ± 0.007 (2.21- 2.22); M2 1.75 ± 0.014 (1.74- 1.76); M3 1.93 ± 0.042 (1.9- 1.96); R1 2.31 ± 0.01(2.3- 2.31); R2 1.15 ± 0.071 (1.1- 1.2); R3 1.395 ± 0.007 (1.39- 1.4); R4 2.7 ± 0.021 (2.68- 2.71); R5 2.65 ± 0.014 (2.64- 2.66); RS 0.69 ± 0.014 (0.68- 0.7); SC 1.542 ± 0.004 (1.54- 1.545).Longitud de coxa, fémur, tibia y basitarso: patas delanteras 0.97 ± 0.014 (0.96- 0.98), 2.03 ± 0.014 (2.02- 2.04), 2.97 ± 0.014 (2.962.98), 1.57 ± 0.014 (1.56- 1.58); patas medias 0.62 ± 0.014 (0.61- 0.63); patas traseras 0.67 ± 0.021 (0.68- 0.71), 2.11 ± 0.014 (2.1- 2.12), 3.9 ± 0.028 (3.88- 3.92), 1.77 ± 0.014 (1.761.78). Abdomen (Fig. 2). Genitalia (Fig. 2 A, B, C): longitud de gonostilo 0.42 ± 0.028 (0.4- 0.44); gonocoxito 0.5 ± 0.014 (0.49- 0.51) de largo.

La descripción original de N. phoenimimos se hizo en el Valle del Cauca, en la región andina de Colombia, por lo que con la captura de estos dos ejemplares en los Andes venezolanos se amplía el rango de distribución conocido de este psicódido a solo dos localidades. Como ya se mencionó anteriormente, N. phoenimimos junto con N. torrealbai Ortiz & Scorza, 1963, serían apenas las dos especies del género registradas para Venezuela, lo que probablemente se deba a que la mayoría de los estudios y recursos se destinan a la subfamilia Phlebotominae Rondani, 1840, la cual posee gran importancia en la salud pública.

Agradecimientos A los Drs. F. Bravo, Universidade Estadual de Feira de Santana, y C. dos Santos Biral, Universidade Federal do Espírito Santo, Brasil por sus valiosas ayudas en la identificación taxonómica.

Literatura Citada Curler G. & A. Jacobson.2012. New species of Psychodidae (Diptera) from Australasia, with a checklist of the world species of Bruchomyiinae and Sycoracinae. Zootaxa. 3552: 43–65.

Ewel J., A.Madriz & Jr J.Tosi 1976. Zonas de Vida de Venezuela.

Memoria explicativa sobre el mapa ecológico. 4a Ed. Caracas, Venezuela: Editorial Sucre.

Ortiz I. & J. Scorza. 1963. Notas biológicas y taxonómicas sobre algunos Phlebotominae (Diptera, Psychodidae) de Rancho Grande, Venezuela. Acta Biologica Venezuelica. 3(23): 341-361.

Quate L. & J. Alexander. 2000. Synopsis of the New World Nemapalpus (Diptera: Psychodidae,Bruchomyiinae)with description of four new species. Annals of the Entomological Society of America. 93(2): 185–193. http://dx.doi.org/10.1603/00138746(2000)093[0185:SOTNWN]2.0.CO;2

Rev. peru. biol. 21(2): 175 - 178 (Octubre 2014)

Primer registro de Nemopalpus phoenimimos en Venezuela

Figura 1. Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000. ♂ (A): Cabeza; (B): palpos (flechas); (C): ascoide en forma de seta (flecha) en región distal de flagelómero 4; (D): sección de flagelómero 5 mostrando sensilas (flechas); (E): flagelómeros 13 y 14 (flecha).

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Cazorla et al.

Figura 2. Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000.♂.(A): Vista dorsal de región abdominal posterior y terminalia; (B): vista lateral de terminalia; (C): gonostilo; (D): ala, nótese que la vena CuA2 (flecha) es inusualmente gruesa.

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Revista peruana de biología 21(2): 179 - 182 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9822

ISSN-L 1561-0837 Primer registro de Muusoctopus longibrachus para el mar peruano Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Primer registro del pulpo de profundidad Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) para el mar peruano First record of depth octopus Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) for Peruvian sea Franz Cardoso 1 & F.G. Hochberg 2

1 Laboratorio de Biología y Sistemática de Invertebrados Marinos, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apdo.

11-0058, Lima 11, Perú.

2 Department of Invertebrate Zoology, Santa Barbara Museum of Natural History, 2559 Puesta del Sol Road, Santa Barbara, California 931052936, USA. Autor para contacto: Email Franz Cardoso: fcardosop@unmsn.edu.pe Tel: (51-1) 967747291

Citación: Cardoso C. & F.G. Hochberg. 2014. Primer registro del pulpo de profundidad Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) para el mar peruano. Revista peruana de biología 21(2): 179 - 182 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi. org/10.15381/rpb.v21i2.9822

Resumen El pulpo de profundidad Muusoctopus longibrachus (Ibañez et al. 2006) se registra por primera vez en el mar peruano. Dos ejemplares machos fueron capturados a 852 – 875 m de profundidad entre los 05°08’S y 09°18’S. Esta especie se le conocía sólo para Chile, en el presente trabajo se amplia su distribución norte hasta Perú.

Palabras claves: Enteroctopodidae; Muusoctopus; Nuevo registro; Perú.

Abstract The octopus deep-sea Muusoctopus longibrachus (Ibañez et al. 2006) is recorded for the first time in the Peruvian sea. Two male specimens were caught at 852 – 875 m depth between 05°08'S and 09°18'S. This species was known only from Chile, in the present study extends its distribution north to Peru.

Keywords: Enteroctopodidae; Muusoctopus; New record; Peru.

Introducción En el Océano Pacifico Sudeste existen pocos estudios taxonómicos y biogeográficos sobre pulpos de profundidad, con la excepción de Chile donde se reportan algunos estudios (Ibañez et al. 2006, Ibañez et al. 2009, Ibañez et al. 2012).

Nesis (1973) en su trabajo Cephalopods of the Eastern Equatorial and Southeastern Pacific Ocean identifico dos pulpos adultos como Benthoctopus sp., capturados a una profundidad de 891 m, a los 09°56’S, 79°27’W durante el 8th viaje del R/V DIMITRI MENDELEV, comentando que este ejemplar estaría muy relacionado con Benthoctopus januarii.

Informacion sobre los autores: Los autores declaran: FC: realizó el análisis morfométrico y taxonómico, y la redacción del manuscrito. FGH: realizó el análisis taxonómico, y la redacción del manuscrito.

El género Benthoctopus Grimpe, 1921 es el más común de la familia y la identificación de especies de este género es muy difícil, con muchas especies pobremente descritas (Voss 1988). Gleadall (2004) y Norman & Hochberg (2005), sugirieron que el género necesita una revisión crítica de sus especies, las cuales se agrupan sobre la base de la ausencia de una bolsa de tinta. Sin embargo, Ibáñez et al. (2006) describieron a Benthoctopus longibrachus, una nueva especie para aguas Chilenas.

Gleadall (2004) propuso un nuevo nombre de género Muusoctopus para la especie Octopus januarii Hoyle, 1885, que fue colocado previamente en Benthoctopus. Posteriormente, Gleadall et al. (2010) reasignaron otras 21 especies que estuvieron incluidas en Benthoctopus al nuevo género Muusoctopus Gleadall, 2004, incluyendo la especie B. longibrachus, debido a que el género Benthoctopus sensu Grimpe, 1921 estaría formado por un grupo de especies que todavía permanece sin resolver.

Presentado: 19/06/2014 Aceptado: 03/08/2014 Publicado online: 07/10/2014

Recientemente el género Muusoctopus que formaba parte de la familia Octopodidae ha sido reasignado en base a estudios moleculares y morfológicos a la nueva familia

Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 179 - 182 (October 2014)

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Cardoso & Hochberg

Enteroctopodidae Strugnell et al. 2014, que agrupa cinco géneros: Enteroctopus Rochebrune & Mabille, 1889, Benthoctopus sensu Grimpe, 1921, Vulcanoctopus Gonzalez & Guerra, 1998, Muusoctopus Gledall, 2004, y Sasakiopus Jorgensen, Strugnell & Allcock, 2010 (Strugnell et al. 2014).

En el presente trabajo se registra M. longibrachus por primera vez en aguas peruanas, lo que representa el límite más norteño de distribución geográfica de la especie.

Material y métodos El material examinado fue colectado en el norte del Perú, sobre el talud continental entre 852 y 865 m de profundidad.

Los ejemplares fueron fijados en formol al 10% luego preservado en alcohol al 70%. Las mediciones y la longitud del manto (ML) se registró al milímetro. Las abreviaturas para los índices y recuentos según Roper & Voss (1983) y Huffard & Hochberg (2005): MWI, índice del ancho del manto; HWIw, índice del ancho de la cabeza; FuLI, índice de la longitud del sifón; FFuLI, índice de la longitud del sifón de la región libre; WDI, índice de la profundidad de la umbrela; MAI, índice del mantobrazo; HAMI, índice de la longitud del brazo hectocotilizado; OAI, índice de la longitud del brazo opuesto; SDIn, índice del diámetro de la ventosa normal; SCHc, número de ventosas del brazo hectocotilizado del macho; GC, número de laminillas branquiales; GLI, índice de la longitud de la branquia; LLI, índice de la longitud de la lígula; CLI, índice de la longitud del cálamo; TOLI, índice de la longitud del órgano terminal.

El material examinado esta depositado en el Laboratorio de Biología y Sistemática de Invertebrados Marinos de la Facultad de Ciencias Biológicas (LaBSIM), Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Sistemática y Taxonomía

Orden Octopoda Leach, 1818 Suborden Incirrata Grimpe, 1916 Superfamilia Octopodoidea d’Orbigny, 1839 Familia Enteroctopodidae Strugnell, Norman, Vecchione, Guzik & Allcock, 2014

Diagnosis.- Pulpos con ventosas biseriadas y hectocótilo con lígula no laminado y cálamo bien desarrollado.

Género tipo.- Enteroctopus Rochebrune & Mabille, 1889.

Género Muusoctopus Gleadall, 2004 Diagnosis.- Manto globoso a ovoide, cabeza amplia, ojos relativamente grandes y prominentes lateralmente. Brazos moderadamente largos, delgados, cilíndricos, 3 – 5 veces la longitud del manto, brazos 1 y 2 un poco más largos que los brazos 3 y 4. Ventosas en dos filas moderadamente espaciadas. Umbrela de profundidad moderada, un poco más baja entre los brazos 4 y 1. Machos con hectocótilo en el tercer brazo derecho; lígula delgada, cónica, surco o canal de tamaño moderado o reducido, escultura de la superficie oral débil o ausente. Sifón moderadamente grande, 1/3 a 1/2 de la longitud del manto. Órgano terminal más o menos lineal, con la pared ligeramente muscular y presenta dos cámaras, uno anteromedial y otro posterolateral; conducto espermatóforico se une a la parte anterior, entrando a lo largo de superficie dorsal de la cámara anteromedial; presenta arco dorsal, que se encuentra posterior a la entrada del conducto

180

espermatóforico, formando el paso entre los dos cámaras. Glándulas salivales posteriores de tamaño moderado, más pequeña que la masa bucal, aplanada, triangular a discoidea. Buche con divertículo. Intestino con el lazo de horquilla a la derecha. Rádula con el diente raquídeal pentacúspide bien definido (Gleadeall et al, 2010).

Especie tipo.- Octopus januarii Hoyle, 1885, por designación original.

Muusoctopus longibrachus (Ibáñez, Sepúlveda & Chong, 2006) (Fig. 1a, b) Benthoctopus longibrachus Ibáñez, Sepúlveda & Chong, 2006: 355, Figs. 1, 2B–I. Muusoctopus longibrachus, Gleadell et al., 2010: 538.

Muusoctopus longibrachus longibrachus Gleadell et al., 2010: 540.- Norman et al. 2014: 153.

Material examinado.- 1 macho (maduro) 56 mm ML; 09°18’S, 79°45’W, 860 m; col. A. Querevalu, R/V SNP-1, crucero 8511, 12 Noviembre 1985; LaBSIM 15.08-0004. –1 macho (maduro) 86 mm ML; 05º08.01’S, 81º29.56’W, 852-875 m; col. Albertina Kameya & Yuri Hooker, R/V HUMBOLDT, crucero 9607-08, 23 Julio 1996; LaBSIM 15.08-0005.

Descripción.- Cuerpo liso, de consistencia firme, sin ornamentación. Manto pequeño y sacular. Ojos grandes que sobresalen levemente. Sifón constituye el 34 – 42% de la longitud del manto, el extremo libre ocupa el 56 – 69% de su longitud. Órgano sifonal en forma de W, ocupando el 44% de la longitud del sifón (LaBSIM 15.08-0004). Umbrela con los sectores desiguales, el sector más profundo constituye el 16% de la longitud del manto, el sector E es el más corto, fórmula de la umbrela B.A.C.D.E. Primer par de brazos siempre más largos que los otros brazos, 5 – 6 veces la longitud del manto, fórmula del brazo 1.2.3.4, con 174 ventosas biseriadas en cada brazo no modificado. Machos con el tercer brazo derecho hectocotilizado, 60% más corto que el tercer brazo izquierdo, con 65 – 68 ventosas pequeñas. Lígula (Fig. 2b) del órgano copulatorio con una ranura longitudinal y la punta redondeada, 8 – 9% de la longitud del tercer brazo derecho, con el cálamo 30 – 37% de la longitud de la lígula. Órgano terminal mediano (20 – 23% de ML). Branquias con 9 – 10 laminillas externas por demibranquia. Saco de tinta ausente. Color de la piel es rojizo en el ejemplar preservado de 56 mm ML. Los Caracteres morfométricos de los dos machos son mostrados en la Tabla 1 y comparados con los datos de Ibañez et al. (2006).

Tamaño.- Pulpos de tamaño mediano; máxima longitud del manto reportado 170 mm en hembras y 140 mm en machos.

Descripción original.- Christian M. Ibañez, Roger D. Sepúlveda y Javier Chong 2006. Proceedings of the Biological Society of Washington, 119(3): 355-364; figs. 1 y 2A-H. Tipo: Holotipo.- Macho 115 mm ML, Museo Nacional de Historia Natural, Santiago de Chile (MNHN 300123).

Localidad tipo.- Frente a la costa de Constitución, Chile (35°10’S, 72°75’W a 35° 20’S, 73°00’W).

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Primer registro de Muusoctopus longibrachus para el mar peruano Tabla 1. indices morfométricos y recuentos de machos de Muusoctopus longibrachus. Para abreviaturas ver material y métodos. a: órgano dañado, b: reportado en este estudio.

Este Estudio Carácter Sexo Estadio ML (mm) MWI HWIw FuLI FFuLI WDI MAI HAMI OAI SDIn SC Hc GC GLI LLI CLI TOLI

LaBSIM15.08-0004

LaBSIM15.08-0005

Macho(1) Maduro 56 80 86 34 69 15.8 18 264 60 6.4 65 9.0 35.4 9.2 37.2 20.2

Macho(1) Maduro 86 73 75 42 56 14.9 16 296 a 6.4 68 10.0 33.7 8.0 29.8 22.8

Ibañez et al (2006) MNHN300123 Holotipo Paratipos Macho(1) Machos (9) Maduro Maduros 115 75 – 140 75 54 – 75 52 52 – 94 35 25 – 42 35 34 – 74 13.8 12.4 – 18.7 21 19 – 27 230 185 – 253 93 66 – 74 4.3 3.8 – 5.9 75 63 – 74 9.0 8.0 – 9.0 21.7 11.5 – 23.8 6.0 5.3 – 8.3 31.2 27.8 – 50.0 15.6b ?

Distribución geográfica.- Conocida para el Océano Pacífico Sudeste frente a las costas de Coquimbo (29°S) hasta 45°S, Chile, incluyendo el Archipiélago de Juan Fernández (Ibañez et al. 2006, Ibañez et al. 2011). En este trabajo con estos nuevos registros, prolongamos el límite norte hasta los 05°08’S en aguas peruanas.

La mayoría de registros de M. longibrachus se han presentado en aguas templadas-cálidas de Chile, por lo que Ibañez et al.

(2011), la considero como una especie endémica; estos nuevos registros indican también la presencia de esta especie en aguas templadas-cálidas de Perú.

Etimología.- El nombre de la especie longibrachus se refiere a la longitud del primer par de brazos, que son mucho más largos que los de otras especies en el género.

Esta especie ha sido encontrada como fauna acompañante en la pesca de arrastre de langostinos rojos de profundidad que coincide con lo propuesto por Ibañez et al. (2008) que la mencionan como fauna acompañante en la pesca de arrastre de la gamba de profundidad (Haliporoides diomedeae).

Hábitat y biología.- Una especie mesobentónica, que vive sobre fondos fango arenosos, entre 241 y 1000 m de profundidad (Ibañez et al. 2011, este estudio). Se ha reportado restos de gambas Haliporoides diomedeae y parásitos coccidios del género Aggregata en el tracto digestivo (Ibañez et al. 2008).

Interés pesquero.- Se desconoce si tiene algún valor actual en el mercado local pero por su gran tamaño puede constituir un recurso potencial.

Discusión Gleadall et al. (2010), separaron a la especie Muusoctopus longibrachus en dos subespecies M. longibrachus longibrachus (Ibáñez, Sepúlveda & Chong, 2006) y M. longibrachus akambei Gleadall, Guerrero-Kommritz, Hochberg & Laptikhovsky, 2010 basados en su distribución geográfica y batimetría, en cuanto a su morfometría señalan que hay diferencias en el tamaño de la branquia (M. longibrachus longibrachus 12 – 24 vs M. longibrachus akambei 24 – 38), estos datos han sido recalculados considerado solo a los machos maduros.

Nuestros datos de la morfometría del tamaño de la branquia (GLI 34 – 35) estarían dentro del rango de M. longibrachus akambei, lo cual consideramos que no es un parámetro adecuado para separar estas dos subespecies. No obstante, proponemos que los índices morfométricos de la profundidad de la umbrela (M. longibrachus longibrachus 12 – 19 vs M. longibrachus akambei 17 – 27) y el diámetro de la ventosa normal (M. longibrachus longibrachus 3.8 – 6.4 vs M. longibrachus akambei 6.5 – 8.6) podrían ser de gran utilidad para separar ambas subespecies.

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Agradecimientos El primer autor agradece al Museo de Historia Natural de Santa Barbara, California (SBMNH) por el apoyo económico del proyecto Taxonomy and biogeography of Deep-sea cephalopod from Peru para visitar dicha institución.

Literatura citada Gleadall I.G. 2004. Some Old and New Genera of Octopus. Interdisciplinary Information Sciences 10(2): 99–112. http:// dx.doi.org/10.4036/iis.2004.99 Gleadall I.G., J. Guerrero-Kommritz, F.G. Hochberg, et al. 2010.

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181

Cardoso & Hochberg

(a)

(b)

Figura 1. Muusoctopus longibrachus, (a) vista dorsal de un macho 56 mm ML, (b) extremo distal del brazo hectocotilizado del mismo macho mostrando la lígula (L) y cálamo (C).

Ibañez C.M., M.C. Pardo-Gandarillas, D. Párraga, et al. 2011. Cefalópodos recolectados en el talud continental de Chile central.

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182

Rev. peru. biol. 21(2): 179 - 182 (Octubre 2014)

Revista peruana de biología 21(2): 183 - 186 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9824

1561-0837 Hypanartia splendida una rara especie de la SelvaISSN-L Central de Perú Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) una rara especie de la Selva Central de Perú Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) a rare species from the central rainforest of Peru Juan Grados

Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 14-0434, Lima14, Perú.

Email: gradosjuan@hotmail.com

Resumen La especie Hypanartia splendida Rothschild, 1903 fue descrita de Perú, no proporcionándose más datos acerca de la localidad tipo. Luego de 105 años, el 6 de abril de 2008, un ejemplar macho fue colectado en la parte alta del Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, Pasco, Perú.

Este es el primer ejemplar que cuenta con datos exactos de colecta.

Palabras clave: Lepidoptera; Parque Nacional Yanachaga-Chemillén; Perú.

Citación: Grados J. 2014. Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) una rara especie de la Selva Central de Perú.

Revista peruana de biología 21(2): 183 - 186 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9824

Abstract The species Hypanartia splendida Rothschild, 1903 was described from Perú, without giving further information about its type locality. After 105 years, the April 6 2008, a male specimen was collected at the upper parts of Yanachaga-Chemillén National Park, Pasco, Peru. This is the first specimen with precise collection data.

Keywords: Lepidoptera; Yanachaga-Chemillén National Park; Peru.

El género Hypanartia [Hübner], 1821 tiene distribución Neotropical y consta en la actualidad de 14 especies. El género ocurre en bosques primarios, bosques secundarios y matorrales, existiendo dos grupos que tienen diferentes preferencias por hábitats: el grupo paullus compuesto de 4 especies que se pueden encontrar en áreas de bosques secos, bosques de crecimiento secundario y a lo largo de los márgenes del bosque; el grupo dione con 10 especies que se pueden hallar en bosques intactos y bosques húmedos (Willmott et al. 2001).

Presentado: 19/12/2013 Aceptado: 13/07/2014 Publicado online: 07/10/2014

En la descripción original de la especie Hypanartia splendida, Rothschild (1903) menciona como localidad de procedencia “Peru”. Más datos podemos encontrar en el lectotipo (Fig. 1), designado por G. Lamas (Willmott et al. 2001), el cual fue ilustrado en Rothschild & Jordan (1903), donde se lee en la diferentes etiquetas: Peru / Hypanartia splendida R. Nov. Zool. 1903, Type / Sintype / Nov. Zool. 1903, PL. XI. fig. 8 / Type / Syntype, Hypanartia splendida Rothschild det. S.M. North 1984.

Existen dos ejemplares más, uno en el Booth Museum of Natural History, Brighton, con etiqueta “Bolivia, Ernst A. Bottcher, Berlin, e coll. Thieme, 1910” y, otro en la misma colección con información dudosa.

Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 183 - 186 (October 2014)

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Grados

Figura 1. Hypanartia splendida Rothschild, 1903. Lectotipo, (a) vista dorsal, (b) vista ventral.

Acerca de la biología de la especie y del rango de distribución altitudinal no se cuenta con información (Wilmott et al. 2001) debido a los pocos datos consignados en las etiquetas de los 3 ejemplares que se conocen.

Años después de las dos oleadas de la colonización del Pozuzo (1857-1858; 1868-1869) (Sobrevilla 2001; Arona [1891] 1971), en el año 1875 llegaron a Huancabamba, por la ruta de Cerro de Pasco (la única vía de acceso de la época) Carl Böttger con su esposa Elise Treu y sus seis hijos varones provenientes de Lima, asentándose en la zona de Ranchería y Yanachaga. Dos de los hijos merecen nuestra atención: Enrique Böttger, quien fue prefecto y comisario de Huancabama y que tendría un papel decisivo, años después en la fundación de Oxapampa (Ortiz 1967, Godbersen 2003) y Emil Böttger (1863-1936) quien se dedicó a colectar insectos en el valle de Huancabamba.

En los años de la colonización, la comunicación era bastante difícil con los pueblos más cercanos y que gozaban de acceso a vías terrestres, tanto por la distancia, como por los caminos agrestes por recorrer. La familia Böttger fue la que implementó un correo que partía desde el valle de Huancabamba hacia Cerro de Pasco cada quince días (Ortiz 1967). Emil Böttger probablemente envió material entomológico a Hermann Rolle (1864-1929), comerciante alemán radicado en Berlín, de quien se conocía contaba con material proveniente de Huancabamba y Pozuzo. Es casi seguro que también Emil Böttger enviase material directamente a Lionel Walter Rothschild (1868-1937) del Tring Museum, Inglaterra (Lamas 1980, Jordan 1938, Grados 2013).

Han sido varias las especies de fauna que fueron descritas en base a material enviado por los hermanos Böttger. Tenemos mariposas diurnas y nocturnas (Rothschild 1910, Viette 1980) colectadas por Emil Böttger y, reptiles y anfibios que fueron colectados por Enrique Böttger (Boulenger 1911, Barbour & Noble 1920). La información consignada en las etiquetas de esos especímenes es variada. Se lee “Huancabamba, Peru”, “Huancabamba, Cerro de Pasco, 6000‒10000 feet”, “Huancabamba, East Peru”, y “N. Peru, Huancabamba, (Mus. Druce), 6000‒10000 feet” (Rothschild 1909, 1910, Druce 1904).

En los años que Emil Böttger llevaba a cabo sus colectas, el departamento de Pasco no existía como tal, y Huancabamba era apenas un distrito de la provincia de Pasco, cuya capital era la ciudad Cerro de Pasco, perteneciente al departamento de Junín (Stiglich 1913). Entonces, la notación “N. Peru, Huancabamba”, probablemente hace referencia a la localidad de colecta ubicaba al

184

norte de la localidad de Huancabamba en Pasco, y no al norte de Perú, Huancabamba en Piura. En aquellos años, Huancabamba en el norte del Perú, era una provincia del departamento de Piura, creada como tal desde 1865, localidad que era representada en todos los mapas, mientras que Huancabamba en el centro del Perú, era un pequeño distrito del departamento de Junín, que pasaba desapercibido. Al parecer este fue el origen de la confusión con la bastante mencionada “localidad tipo” Huancabamba, que ha causado confusión y algunos problemas en los estudios biogeográficos. Por lo tanto podemos aseverar que todo el material colectado por Emil Böttger y que tiene como localidad Huancabamba proviene del departamento de Pasco (Barbour & Noble 1920, Lamas 1980, Cadle 1991), donde su familia se asentó y vivió, y no de Huancabamba en el norte de Perú.

Los lugares exactos dónde se realizaron las colectas sí son una incógnita, debido a que los datos que proporcionaron los hermanos Böttger en relación a Huancabamba son muy generales, tal como se ha indicado, por ejemplo indicando un rango de altura (1828–3048 m) que no ayuda mucho a la localización, en un valle como el de Huancabamba que esta rodeado de montañas, y además que casi todo el material colectado por Emil Böttger son de partes altas. Hacia el este, Huancabamba colinda con la Cordillera de Yanachaga y por el oeste con la meseta de Bombón, con localidades cercanas como Ninacaca y Huachón ubicadas en la serranía. La pregunta que surge, cuando analizamos material de insectos colectados por Emil Bötgger, es de qué cordillera proviene exactamente su material.

Hacia la parte este de Huancabamba, la Cordillera de Yanachaga fue explorada muchas veces con el objetivo de buscar una ruta más accesible a las partes navegables del río Pachitea y Ucayali, buscando una ruta hacia el Oceáno Atlántico. Se cuentan las exploraciones del Padre Vicente Calvo (1858, 1859), del Sr. Esteban Bravo (1859) y del Padre Bernardino Gonzáles (1882) en la parte norte de la Cordillera; y la búsqueda de otro paso, por el Abra Esperanza, hacia el este de la actual Oxapampa, que fue llevada a cabo por colonos de la misma ciudad en 1896 (Amich 1988, Ortiz 1967, Izaguirre 2003). Mención importante es la que debe hacerse del viajero francés Olivier Ordinaire, que ascendió por Tingo y CajónPata, llevándole ochos días cruzar la Cordillera (Ordinaire [1892] 1988). La familia Böttger había hecho una trocha desde la hacienda Yanachaga (Río Yanachaga) hasta un lugar del río Chuchurras, donde tenían algunos sembríos. Fueron ellos mismos quienes presentaron en 1893, una propuesta al Rev. peru. biol. 21(2): 183 - 186 (Octubre 2014)

Hypanartia splendida una rara especie de la Selva Central de Perú

Figura 2. Hypanartia splendida Rothschild, 1903. Macho, (a) vista dorsal, (b) vista ventral. Escala 1 cm.

gobierno de construir un camino desde Huancabamba hasta el Pachitea, pasando por el Palcazu (Ortiz 1967). Los Böttger con seguridad atravesaron muchas veces la parte norte de la Cordillera de Yanachaga y en esos recorridos debieron colectar importante material. Se tienen referencias seguras y exactas que Emil Böttger estuvo en Palcazu (Viette 1980) y en Chuchurras (1885-1887) (Gaede 1923).

Hacia el oeste, las rutas de ingreso al valle de Huancabamba eran Ninacaca-Huancabamba y Paucartambo-Huancabamba, que eran tierra de las comunidades nativas Amueshas, y fueron muy utilizadas por evangelizadores como Fray Jerónimo Jiménez. Varios caminos debieron existir desde tiempos anteriores debido al comercio entre los pobladores del Valle de Huancabamba con los antiguos pobladores de la sierra, al oeste del Lago de Junín (Chinchaycocha) (Ortiz 1967, Smith 1974).

Con la existencia de caminos, las exploraciones de los Böttger hacia el este de Huancabamba no debió ser nada extraordinario, siendo esa ruta conocida en cuanto ellos mismos llegaron al valle por esa ruta.

Durante un estudio de diversidad de lepidópteros en el Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, se llevó a cabo colectas en la localidad conocida como Santa Bárbara (3374 m, 10°20’22.7”S, 75°38’27.1”W), ubicada hacia el noroeste del pueblo de Huancabamba. El área de evaluación se ubicó cerca al ecotono entre la vegetación típica de los altos andes de bosques densos de baja estatura que alternan en una frontera irregular con pajonales. La zona durante todos los días estuvo nublada con presencia de llovizna, inclusive en temporada seca. En uno de los pocos días con presencia de brillo solar, el 6 de abril de 2008, a media mañana, se logró capturar un ejemplar macho de Hypanartia splendida (Fig. 2). Este ejemplar volaba justamente en el límite entre el pajonal y el bosque denso achaparrado. Este es el primer registro con datos exactos de localidad y altura. El hallazgo a 3374 m, nos indica que es una de las especies, junto con Hypanartia lindigii, que habita en las partes más altas de los Andes, quedando pendiente por conocer su rango de distribución altitudinal.

El espécimen en mención se encuentra depositado en el departamento de Entomología, Museo de Historia Natural (MUSM), Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Rev. peru. biol. 21(2): 183 - 186 (October 2014)

Las partes más altas de la cordillera de los Andes, son las zonas menos exploradas. Esto es debido a que presentan condiciones bastante adversas como el frío intenso, con temperaturas bajo cero, la falta de caminos, la baja concentración de oxígeno que produce el mal de altura, sumado a que en muchos lugares las horas de brillo solar, condición importante para la actividad de los insectos diurnos, son muy escasas. Justamente son estos ecosistemas los que albergan especies aún desconocidas para la ciencia y a su vez los más frágiles ante los efectos del Cambio Climático. Anticipándonos a lo que al parecer es inevitable, es necesario dirigir mayor esfuerzo para conocer la biodiversidad que albergan estos frágiles ecosistemas.

Agradecimientos A los guardaparques del Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, a Sarah Carbonel y Carol Calderón que asistieron en el trabajo de campo. Gerardo Lamas proporcionó la fotografía del lectotipo. El Sistema Nacional de Áreas Naturales Protegidas (SERNANP) otorgó los permisos de colecta mediante la jefatura del Parque Nacional Yanachaga-Chemillén, mediante el acuerdo contractual con PROFONANPE. Literatura citada Amich J. 1988. Historia de las Misiones del Convento de Santa Rosa de Ocopa. Monumenta Amazónica, IIAP & CETA, Iquitos, 590 pp.

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Revista peruana de biología 21(2): 187 -registros 188 (2014) 1561-0837 Nuevos de Gerridae (Hemiptera) en Nicaragua y registros adicionalesISSN-L para Costa Rica doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9825 Facultad de C iencias B iológicas UNMSM

NOTA CIENTÍFICA Nuevos registros de chinches patinadores (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) en Nicaragua y registros adicionales para Costa Rica New records of water striders (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) from Nicaragua and additional records for Costa Rica Federico Herrera

Escuela de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional, Heredia, Costa Rica.

Apartado postal 86-3000, Heredia, Costa Rica Email: federico.herrera.madrigal@una.cr

Resumen Se confirma la presencia de las especies Trepobates taylori, Trepobates trepidus y Limnogonus franciscanus por primera vez para Nicaragua. Además, se proveen otros registros de distribución para los géneros Trepobates y Limnogonus en Costa Rica.

Palabras clave: Gerromorpha; Trepobatinae; Gerrinae; chinches patinadores; Centroamérica.

Abstract The presence in Nicaragua of the species Trepobates taylori, Trepobates trepidus and Limnogonus franciscanus, not previously-reported for the country, is confirmed. Besides, other distributional records of the genera Trepobates and Limnogonus are provided for Costa Rica.

Keywords: Gerromorpha; Trepobatinae; Gerrinae; water striders; Central America.

Citación: Herrera F. 2014. Nuevos registros de chinches patinadores (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) en Nicaragua y registros adicionales para Costa Rica. Revista peruana de biología 21(2): 187 - 188 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9825

El género americano Trepobates Uhler, 1883 cuenta con 12 especies descritas, estando en Norteamérica mejor representado (Konopko & Mazzucconi 2011). De éstas, sólo tres se han registrado hasta la fecha en Centroamérica: Trepobates panamensis Drake y Hottes, 1952 en Costa Rica (Pacheco 2010) y Panamá. Drake y Hottes (1952), Drake y Chapman (1953) y Roback y Nieser (1974) reportan a Trepobates taylori (Kirkaldy 1899) para Centroamérica, sin especificar países. Drake & Hottes (1951) la citan para Panamá. Trepobates trepidus Drake y Harris, 1928 es registrada en Centroamérica por Drake & Hottes (1952) y Drake & Chapman (1953) sin especificar los países. Pacheco (2010) la reporta para Costa Rica y Drake & Harris (1932) para Guatemala.

Por otra parte, el género Limnogonus Stål, 1868 es un género principalmente del Viejo Mundo. En Centroamérica se encuentran registradas cuatro especies: Limnogonus aduncus aduncus Drake y Harris, 1934 para Panamá (Kuitert 1942), Limnogonus franciscanus (Stål 1859) en Guatemala, Honduras (Drake y Harris 1932), Belize (Champion 1901, Kirkaldy & Torre-Bueno 1909, Kuitert 1942) y Costa Rica (Hungerford 1939, Kuitert 1942, Epler 2006, Pacheco 2010); Limnogonus recens Drake & Harris, 1934 en Guatemala, Honduras, Belice, Costa Rica y Panamá (Hungerford 1939, Kuitert 1942). Limnogonus hyalinus (Fabricius 1803) ha sido registrado en Panamá por Drake & Harris (1934) y por Pacheco (2010) para Costa Rica. Finalmente, Limnogonus hesione (Kirkaldy 1902) se reporta para Panamá (Kirkaldy 1902, Drake & Harris 1934).

Presentado: 06/05/2014 Aceptado: 10/08/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 187 - 188 (October 2014)

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Herrera

El material fue identificado utilizando la información propuesta por Pacheco (2010). Los especímenes se encuentran depositados en la colección de entomología acuática del Museo de Zoología (MZUCR) preservados en etanol al 70%, los otros en la colección seca de dicho museo (MZUCR-CS).

Los acrónimos utilizados son: Col. – colector; Depto – Departamento de; Det. – determinado por; Indet – indeterminado; MM – morfo macróptero; MZUCR – Museo de Zoología de la Universidad de Costa Rica, Colección húmeda; MZUCR-CS – Colección seca del MZUCR; PN – Parque Nacional, Répl – réplica.

Limnogonus franciscanus (Stål, 1859) Material examinado: NICARAGUA: Depto. Rivas, Río Escameca Grande, en puente. 5-I-2014. Col. F. Herrera & M. González, ♂MM (MZUCR). COSTA RICA: Guanacaste, PN. Santa Rosa. XII-2012. Col. F. Herrera, ♂MM, ♀MM (MZUCR-CS) Limnogonus hyalinus (Fabricius, 1859) Material examinado: COSTA RICA: Alajuela, Cariblanco de Sarapiquí, Laguna de Hule, 605 msnm. II-2011. Col. F. Herrera, ♂MM (MZUCR) Trepobates taylori (Kirkaldy, 1899) Material examinado: NICARAGUA: Depto. Rivas Río Escameca Grande, puente. 5-I-2014. Col. F. Herrera & M. González, ♂MM (MZUCR). COSTA RICA: Alajuela, Cariblanco de Sarapiquí, Laguna de Hule, 605 msnm. II-2011. Col. F. Herrera, ♀ (MZUCR) Trepobates trepidus Drake & Harris, 1928 Material examinado: NICARAGUA: Depto. Rivas Río Escameca Grande, puente. 5-I-2014. Col. F. Herrera & M. González, ♀ (MZUCR). COSTA RICA: Puntarenas, Osa, Río Tigre #3. Répl. 2. Fecha indet. Col. indet, ♂MM, ♀MM (MZUCR).

En Nicaragua T. taylori y T. trepidus se encontraban compartiendo el hábitat, lo cual coincide con lo observado por Drake & Hottes (1951), y con individuos de Hydrometra Latreille, 1796 y Rhagovelia Mayr, 1865. Éstos fueron encontrados en el remanso de un río con poca corriente, bajo completa sombra, en orillas sin vegetación y con lodo. En Costa Rica L. franciscanus compartía su hábitat con Microvelia Westwood, 1834. Maes (1988) reportó la presencia de los géneros Trepobates y Limnogonus en Nicaragua pero hasta el momento, en estos géneros, no hay especies registradas en Nicaragua. De esta manera, se confirma la presencia de T. taylori, T. trepidus y L. franciscanus para el país.

188

Agradecimientos A Ideawild.org por su apoyo con equipo de laboratorio; a Mónica González por su ayuda en las recolectas; a Monika Springer del MZUCR; Felipe F.F. Moreira por su gran disposición a compartir información y por facilitar literatura; de igual manera a Bernald Pacheco; al Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SINAC) por los permisos de recolecta y al MZUCR por el apoyo.

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Rev. peru. biol. 21(2): 187 - 188 (Octubre 2014)

Revista peruana de biología 21(2): 189 - 192 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9826

in vitro

ISSN-L 1561-0837 growth of seedlings of Cyrtochilum loxense Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

TRABAJOS ORIGINALES Effects of photoperiod, plant growth regulators and culture media on in vitro growth of seedlings of Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. an endemic and endangered orchid from Ecuador Efectos del fotoperíodo, reguladores de crecimiento vegetal y medio de cultivo en el crecimiento in vitro de plántulas de Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. una orquídea endémica del Ecuador Yadira González1 y Augusta Cueva A.1* 1 Departamento de Ciencias Naturales, Universidad Técnica Particular de Loja, San Cayetano Alto.

P.O. Box 608-1101 Loja, Ecuador. * Autor para correspondencia. Fax: +593 72584893; Casilla postal: 11-01-608 Email: Yadira Gonzalez: xygonzalez@utpl.edu.ec Email: Augusta Cueva: acueva@utpl.edu.ec

Citación: González Y. & A. Cueva. 2014. Effects of photoperiod, plant growth regulators and culture media on in vitro growth of seedlings of Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. an endemic and endangered orchid from Ecuador. Revista peruana de biología 21(2): 189 - 192 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi. org/10.15381/rpb.v21i2.9826

Fuentes de financiamiento: El presente trabajo fue financiado por la Universidad Técnica Particular de Loja.

Abstract Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. is an endemic and seriously endangered orchid species endemic in the Loja Province (Southern Ecuador). The main goals of this research were to analyze how culture media, plant growth regulators and photoperiod affect the growth of C. loxense. Eight month old plants (approximate 1 – 1.5 cm in height) obtained by in vitro germination, were cultivated on MS media or Knudson C; MS with three levels of naphthalene acetic acid (NAA) and 6-benzylaminopurine (BAP) (2/0.5; 1/0.5 y 0.5/ 0.5 mg-1L); and three photoperiodic regimes (24/0, 16/8, 8/16 h) on MS with and without plant growth regulators.

No significant differences of shoot induction were observed on media with or without plant growth regulators, and all tested photoperiods. The highest growth (1.2 cm) was observed in plantlets cultivated on growth regulator-free media with a 16/8 photoperiod. Also the shoot and root formation was better in this species in absence of plant growth regulators. Probably this response is due to the endogenous hormone levels in the tissues or due to the kind and concentrations of PGRs used were too low to induce positive morphogenetic responses.

Palabras clave: culture media; photoperiod; plant hormones; endemic plant; Orchidaceae.

Resumen Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. es una orquídea endémica y críticamente amenazada, distribuida en la provincia de Loja (Sur del Ecuador). Los objetivos principales de esta investigación fueron analizar la influencia del medio de cultivo, reguladores de crecimiento vegetal y fotoperíodo en el crecimiento de C. loxense. Plantas de ocho meses (altura aproximada de 1 – 1.5 cm.) obtenidas por germinación in vitro, fueron cultivadas en medio MS y Knudson C; medio MS con tres niveles de ácido naftalen acético (ANA) y 6-bencil amino purina (BAP) (2/0.5; 1/0.5 y 0.5/ 0.5 mg-1L); y tres fotoperíodos (24/0, 16/8, 8/16 h) en MS con o sin reguladores de crecimiento vegetal (RCV). No se observaron diferencias significativas en la inducción de brotes en medio con o sin RCV, entre todos los fotoperíodos testados. El tamaño más grande (1.2 cm) se registró en plántulas cultivadas en medio libre de reguladores de crecimiento vegetal, incubadas en un fotoperíodo de 16/8. Además, la mayor brotación y enraizamiento se observó para esta especie en medio libre de reguladores de crecimiento vegetal. Probablemente esta respuesta es debida a los niveles endógenos de hormonas vegetales en el tejido o el nivel de RCV usado fue muy bajo para inducir alguna respuesta morfogénica.

Palabras clave: Medio de cultivo; fotoperíodo; hormonas vegetales; plantas endémicas; Orchidaceae.

Información sobre los autores: Los autores declaran: A.C. y Y.G. diseñaron los experimentos, analizaron resultados y escribieron el artículo. Y. G. desarrolló los experimentos.

Presentado: 06/02/2014 Aceptado: 16/08/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

Rev. peru. biol. 21(2): 189 - 192 (October 2014)

189

González & Cueva

Introduction Orchidaceae is the largest of all vascular plant families present in Ecuador with nearly 4000 species 40% of which are endemic (Jørgensen & León-Yánez 1999). Approximately 116 species distributed from Mexico to Bolivia belong to the genus Cyrtochilum and sixty-five of these are present in Ecuador (Dodson & Escobar 2005). Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. is an endemic species distributed in the high Andean forest of Southern Ecuador, near to Podocarpus National Park (Loja Province) (Endara et al. 2000). At present, due to high rate of deforestation, forest fires and habitat loss, this species is critically endangered (Dodson & Escobar 2005).

myo-inositol; 0.05 mgL-1 nicotinic acid and 0.05 100 mgL-1 pyridoxine; during 60 days, and they were incubated in growth chambers at 22 ± 1 ºC. Ten replicas (with ten plants per flask) per PGR and culture media treatment and five replicas for photoperiod were cultured.

The growth (growth from the initial plant size, in cm), percentage of individuals forming new lateral shoots, shoot number, percentage of individuals forming roots and root number were register in seedling of C. loxense in 30 days intervals. All data were submitted of two-way variance analysis. Culture media data were submitted to Student`s t test, with an alpha value of 0.05. Bonferroni’s test was used to detect differences (p ≤ 0.05) among plant growth regulators and photoperiod treatments.

Cueva and González (2009) have previously determined the best conditions for germination of C. loxense. This study describes the effects of other parameters such as photoperiod, plant growth regulators as well as culture media to obtain optimal in vitro growth of this endangered orchid.

Results and discussion Culture media.- No significant differences in growth of Cyrtochilum loxense were observed using the culture medium MS and Knudson C (Table 1). These results are in contrast with those recorded for other orchid species, like Catasetum fimbriatum and Cyrtopodium paranaensis, in which MS medium stimulated a better growth with respect to Knudson C medium after six months of culture (Rego Oliveira & Tadeo de Faria 2005). Since sucrose is a crucial component of culture medium, especially so for orchids (Pierik 1990), the same sucrose concentration in MS and Knudson C (2%), might explain the growth results.

Material and methods Eight-month old plants (approximately 1.5 cm in height), obtained through in vitro germination (Cueva & González 2009) were used for the evaluation of culture media, photoperiod and plant growth regulators treatments.

Culture media.- Murashige and Skoog (1962) (MS) and Kundson C (1946) media were tested to evaluate the nutrient influence on growth, shooting and rooting.

The highest percentage of shoot formation after 60 days of culture (23%) was obtained using Knudson C medium as compared with 7% of shoot formation on MS (Figs. 1a, b).

Shoot number was similar in MS and Knudson C. The highest percentage of root formation (82%) and the highest number of roots per explants (1.07) were obtained on Knudson C medium.

In this medium, roots were longer and thicker than those formed on MS (Figs 2a, b). Contrarily, in C. fimbriatum y C. paranaensis these two culture media did not induce significant differences on root number and structure. It seems that the development in C. loxense could be stimulated by the presence of some nutrients available in Knudson C medium (George 1993b), a hypothesis that is in agreement with results reported for Epidendrum and Laeliocattleya (Churchill et al. 1972).

Plant Growth Regulators treatments.- Effects of plant growth regulators on growth, shooting and rooting were observed in plants cultivated by 60 days on MS with three combinations of α-naphthalene acetic acid (NAA) and 6-benzylaminopurine (BAP) (2 – 0.5, 1 – 0.5, and 0.5 – 0.5 mgL-1, respectively). All culture media were supplemented with 20 g-1 sucrose; the pH was adjusted to 5.8 with 1N KOH or HCl before adding 7 g-1 agar (BactoTM Agar 214010) and autoclaving at 121 ºC for 20 min.

Photoperiod.- To determine the influence of photoperiod on the growth, shoot and root formation of C. loxense, day lengths of 8, 16 and 24 h, provided by 40W cool white fluorescent lamps (57 µmol m-2 s-1) were tested. Plants were cultivated on MS medium augmented with 2 mgL-1 glycine; 100 mgL-1

Plant growth regulators treatments.- None of the plant growth regulators evaluated caused significant differences in

Table 1.Effect of culture media Murashige and Skoog (MS). and Knudson C (KC) on growth, shooting and rooting of Cyrtochilum loxense.

Culture Media Time

Morphogenic Responses

60 days

30 days

Growth (cm.)

Shoot formation (%) Shoot number Root formation (%)

MS

KC

P-value

0.38 ± 0.02

0.41 ± 0.04

0.39

0

7±3

0

0.19 ± 0.14

27 ± 4

39 ± 5

0.64

Root number

0.27 ± 0.04

0.41 ± 0.06

0.44

Growth (cm.)

0.85 ± 0.04

0.77 ± 0.05

0.26

Shoot formation (%) Shoot number Root formation (%) Root number

7 ± 2.1

23 ± 4.4

0.007

0.27 ± 0.1

0.85 ± 0.4

0.23

63 ± 4.9

82 ± 4.8

0.007

0.79 ± 0.06

1.07 ± 0.06

0.008

Data are present as mean ± standard error. Data were compared with two-sided Student`s t test with an alpha value = 0.05 and equal variance assumed

190

Rev. peru. biol. 21(2): 189 - 192 (Octubre 2014)

in vitro

growth of seedlings of Cyrtochilum loxense

Figure 1. Protocorm like body formation of Cyrtochilum loxense at 60 days. (a) Kundson C medium. (b) MS medium.

Figure 2. Rooting of Cyrtochilum loxense plants at 60 days: (a) Knudson C; (b) MS (1962) media.

growth and shoot formation. After 60 days, plant growth ranged between 0.75 – 0.86 cm (Table 2). The highest percentage of shoots (14%) and number of shoots per explants (0.57) were obtained on medium with 0.5 mg-1L BAP and 1 mg-1L of NAA (Table 2). The only statistical difference was observed on percentage of root formation (63%) and number of roots per explant (0.79) both on media without hormones. Krapiec et al.

(2003) found the highest shoot induction in Cattleya walkeriana, on medium with the same plant growth regulators. Thus these results in the case of C. loxense could be attributed to the endogenous hormone concentration, since there are species for which external addition of plant growth regulators is not required (George 1993a).

with PGRs. The growth responses observed on MS without hormones were higher than those on media with plant growth regulators (Table 3). At day 45 the highest growth response was achieved under photoperiod 16/8 h. It is well known how light affects plant development, especially in in vitro culture conditions when plants are exposed to continuous light, a condition that can produce significant growth (Clouse 2001; Kim et al.

2002, Nemhauser & Chory 2002), for C. loxense at 60 days all plant growth regulators combinations present the highest growth under photoperiod 24/0 h (Table 3, Fig. 3). These results are similar to the results observed for Psygmorchis pusilla, for which the highest growth rate was observed with a photoperiod of 22/2 h (Vaz et al. 2004).

Photoperiod.- To evaluate the effect of the photoperiod on growth, we inoculated explants in MS medium alone and added

Summarizing we can conclude that Knudson C is a good medium for growing C. loxense in vitro, moreover it stimulates

Table 2. Effect of plant growth regulators on in vitro growth, shooting and rooting of Cyrtochilum loxense after 60 days.

Plant Growth Regulators mgL-1

Shooting Growth (cm)

Rooting (p < 0.0001)

Shoot formation (%) (p < 0.074)

Shoot number/ explant (p < 0.412)

Root formation (%)

Root number/ explant

0.796a

4

0.37a

16b

0.17b

1

0.751a

14

0.57a

18b

0.2b

0,5

0.860a

9

0.21a

27b

0.29b

0.847a

7

0.27a

63a

0.79a

BAP

NAA

0.5

2

0.5 0.5 0

0

Growth, shoot number, rooting percentage and root number were analyzed by Duncan test; the data within the same column following by the same letter are not significantly different. Shoot formation data were analyzed using the Kruskall Wallis test.

Rev. peru. biol. 21(2): 189 - 192 (October 2014)

191

González & Cueva Table 3. Effect of plant growth regulators and photoperiod on in vitro growth in Cyrtochilum loxense.

Plant Growth Regulators mg-1L

BAP

ANA

0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0.5 0 0 0

2 2 2 1 1 1 0.5 0.5 0.5 0 0 0

Photoperiod Light/Dark 24/0 16/8 8/16 24/0 16/8 8/16 24/0 16/8 8/16 24/0 16/8 8/16

Growth (cm)

45 days

60 days

0.6 cd 0.5 d 0.6 cd 0.6 bcd 0.6 cd 0.6 cd 0.7 abcd 0.6cd 0.5 cd 0.9 ab 1a 0.8 abcd

0.7 0.6 0.6 0.8 0.6 0.7 0.8 0.7 0.6 1.2 1.2 1

Means in the same column followed by the same letter are not significant different (Duncan p< 0.0001).

good shooting and rooting after 60 days. However given that these three experiments were performed simultaneously, we evaluated only MS medium to verify the influence of PGRs and photoperiod. The use of 0.5 mgL-1 of BAP and 1 mgL-1 of NAA on MS medium improve shooting, on the other hand the best medium for rooting was MS medium without hormones. The best photoperiod for growing was 16/8 h, when MS without PGRs was used.

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Figure 3. High of Cyrtochilum loxense growing in MS with PGR at 60 days. (a) 24/0 light/darkness; (b) 8/16 light/darkness.

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Rev. peru. biol. 21(2): 189 - 192 (Octubre 2014)

Revista peruana de biología 21(2): 193 - 198 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9827

Facultad

de

ISSN-L 1561-0837 On Boundaries C iencias B iológicas UNMSM

COMENTARIO On Boundaries Sobre los límites

Walter Cabrera-Febola

Group on Natural Structures and Theoretical Research, Facultad de Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Ciudad Universitaria, Av. Venezuela s/n, Lima 1- Perú Emial: febcawal@gmail.com

Citación: Cabrera-Febola W. 2014. On Boundaries.

Revista peruana de biología 21(2): 193 - 198 (Octubre 2014). doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9827

Abstract.

The exchange of information between natural entities is made through boundaries, this begs for a systematic study of them which so far has been lacking. Here, such study is provided, thus it begins by establishing a general conceptualization of boundary, which has been stated in a previous paper by the author, followed by the identification of some kind of boundaries. Thus, interface, limit, border and some of its kinds, and barrier are identified and conceptualized.

Then, a partial study of some of the conceptualized boundaries is provided trying to analyze them as much as possible. Finally, a general discussion on the existence and importance of boundaries is given remarking the generality and robustness of the concept of boundary and its different kinds, hence its utility in science and technology is appreciated.

Keywords: Boundary; Natural Structure; Interface; Border; Surface; Barrier; Ecotone.

Resumen El intercambio de información entre entes naturales se produce a través de los boundaries [límites], este hecho reclama un estudio sistemático de ellos, lo cual hasta el momento no se ha realizado. En el presente trabajo, establecemos el concepto general de boundary, para luego identificar ciertos tipos de boundaries como interface, límite, borde y algunos de sus tipos, y barrera son identificados y conceptualizados. Luego realizamos un estudio parcial de algunos de los boundaries conceptualizados, tratando de analizarlos lo más posible. Finalmente, se da una discusión general sobre la existencia e importancia de los boundaries remarcando la generalidad y robustez del concepto de boundary y sus diferentes tipos, de aquí su utilidad en la ciencia y la tecnología es posible de apreciarse. Por último se comenta sobre su perspectiva en ciencia y tecnología.

Palabras clave: Boundary; límites; estructura natural; interface; borde; superficie; barrera; ecotono.

Introduction.

The sense of boundaries of things in nature is, probably, one of the most easily perceived by human observers, but its study is relatively recent. It has been developed, as it seems, in three areas as the study of physics-chemistry of surfaces, the study of grain boundaries, and the study of ecological boundaries or ecotones. The first is perhaps the oldest established, the second came of age by 1957 (Padmanabhan 1990), and the third has gained acceptance, practically, by 1988 as a result of a meeting held in Paris one year before in spite that Clements described the ecotone in 1905.

One point to be emphasized is that these efforts are disparate lacking a general framework, which may establishes a unified vision of phenomena linked to boundaries.

Presentado: 12/07/2014 Aceptado: 16/08/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

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Cabrera-Febola

Here the development of such a general framework is intended, posing as a first step a definition of boundary, then I discriminate the different kinds of boundaries followed by the study of them and concluding with some remarkable points. In this way, the generality of boundaries is systematized and established in the grounds of natural structures, placing the point of departure to new developments on this topic in the search for understanding and explaining nature.

Definition First of all it is necessary to recall the general definition of boundary (BOU) in Cabrera-Febola (2004). A boundary is everything that delimits an entity, in some way, from the rest.

Perhaps it is necessary to clarify that here “from the rest” is referred to all the other entities of the universe.

Kinds of Boundaries With a general definition of BOU stated it is worth identifying some kind of boundaries. Thus we have: INTERFACE. Is the zone or place between adjacent entities.

As a consequence it is necessary to have at least two entities in order to have an interface. There are three, basic, kinds of interfaces: •

Between Natural Structures (NE)

•

Between NEs and any other entities

•

Between entities other than NEs

The first will be called frontier or NE-interface, the second will be called NE-entity-interface, and the third will be called entity-entity-interface. It is necessary to clarify that in the definition of interface the word adjacent does not necessarily means touching. It has the sense of meeting, therefore the entities may touch, close approximate or penetrate (mutually or one into the other(s)) and they might go into interaction (which is defined in Cabrera-Febola (2004)).

LIMIT. Is referred to the extent that any entity may have in properties, characteristics or spatial extension. Therefore, there are two basic kinds of limits; one is the limit of properties or characteristics of an entity. The other is the spatial limit.

BORDER. Is the part of an entity that surrounds and contains the rest of it. There are two basic kinds of borders; homogeneous and heterogeneous. Homogeneous when it is composed of the same kind of entities and heterogeneous when it is composed of different kinds of entities. The border is the part that is in direct contact with the exterior which is everything that is not part of the respective entity. It contains the rest of the entity means that all the rest of it do not have direct contact with the exterior, in other words the border is in the spatial limit of the entity.

PSEUDOBORDER. Is something that contains an entity without being a part of it. It could be constituted by elements of he entity or not, although the latter possibility seems to be very difficult to appear in nature.

SURFACE. Is the external face of an entity which is in direct contact with the exterior. In entities with border the surface would be the external face of it.

BARRIER. Since a barrier is anything that shut the passage

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to other things but it seems that it is not absolute (i.e., there are some things that can cross a determined barrier and others than not), it must be defined from the entities that have to cross it.

Therefore, it seems that to any entity there are some other entities which shut its passage, these latter will be called barriers to the first one. It is said “it seems” because we have the neutrino which is able to cross, it seems, anything, therefore, there would not be any barrier to it; but to all the rest of entities it seems that always it will be at least one barrier.

NOTE. The possibility of the existence of other kinds of boundaries out of the ones stated above remains open.

Partial Study of Some Boundaries INTERFACES. It seems that the meaning of close approximation must be specified. Thus, close approximation would means that two or more entities are at a distance which is equal to an ε that could be as small as possible but never zero and/or as near as possible to the value of the unity of measure of the smaller entity but never equal to it, this unity will be what is usually used to measure the length of this entity from the point or points that is (are) adjacent to the other(s) entity/entities.

The precise value of ε would be given by the distance at which the intensity of possible interactions between the adjacent entities is near a maximum. Perhaps it could be represented as an element of an interval like the following: ε Є (0, U), 0 < ε < U; which is an open interval from zero to the respective unity of measure (U).

It seems that the entities are placed in a medium or in a perfect vacuum (which seems to be very difficult to exist in nature). Perhaps it is interesting to point out that interfaces do not have an existence of their own, they are a consequence of adjacent entities. From this, it is clear that if one or both entities go away and/or one or both disappear (i.e., become destroyed) the interface must disappear.

Some other Kind of Interfaces. There could be the zero interface, when the entities in contact are touching, so there is nothing between them. This may be total or partial being the latter when there are some small spaces between the entities.

The places of touching not necessarily constitute a bridge or channel. Other kind of interface would be momentary interface when the entities approach and separate only once or when they do this several times, and permanent interface when they remain adjacent until one or all of them disappear (i.e., they never go away from each other). One special case of momentary interface would be the marine shore and perhaps some other similar entities like lacustrine shore. Another kind of interface would be the one formed when one entity embodies another surrounding it completely (e.g., some NE in a medium). Of course the embodiment is not an interface, but the characteristic fact is that the embodied entity relates to an interface that surrounds it completely and it is isolated by the entity that is producing the embodiment. This kind of interface could be called embodiment interface.

The interfaces could be passive and active. Passive when the interface only receives the action of the entities, active when it also acts over the entities. It may be semi passive or semi active when it receives only the action of one of the entities or when it acts only over one of the entities, respectively.

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On Boundaries

Another kind of interface could be when one an entity is in some way contained in another and the first (the contained) is flowing (i.e., a river, a marine current). A variation of this interface will be when two contained entities are running aside each other, both in the same direction or opposite directions (e.g., two marine currents). This kind of interface could be called flowing interface.

Others could be when the interface something graded and when it is drastically cut from the entities. In the first case the entities may be somewhat mixed or may be intercalating some parts of each other without mixing. Some special case of graded interface will be the marine and lacustrine shores.

Other kind of interfaces would be when the interface is in a greater interaction with one of the adjacent entities and when it is equally interacting with all of the adjacent entities. Also when the interface is more similar to one of the entities or it has the same grade of similarity to all of them, or yet it is totally different to all of them. All this could be graded.

When the adjacency is a close approximation there would be two sub interfaces: one between what is in the zone and each of the entities in close approximation, this will be called second degree interface; and the other between the entities in close approximation, which will be called first degree interface. Additionally, in the interface may appear, develop and exist a NE or any other entity and what has been in the zone would be a part of this entity, this entity will be will be called developed interface; when nothing has appeared or developed in the interface it will be called undeveloped interface. The developed interface probably is formed because of the special conditions that result from the influence of the adjacent entities on the undeveloped interface. The special characteristics could be a result of a greater influence of one of the adjacent entities and these characteristics could be similar to that of this entity; if the influence is equally strong from both entities the similarity could be of the same grade as both entities. The developed interface may also appear when the entities are touching (i.e., zero interface) and when they are penetrating. The second degree interface can be of two types primary and secondary; primary is that between what is in the zone and each entity in close approximation and secondary is between each of these entities and what has developed in the zone. In some cases may not develop anything and remain only undeveloped interfaces.

As it has been clarified above about the word adjacent two or more entities can penetrate and mix. The zone or place between the adjacent entities will be the zone or place of mixing.

This might occur between entities that do not have anything to prevent the penetration or simply that are able to permit it.

Therefore, the zone of mixing should be the interface. Mix means that the elements of each entity which are in the interaction are surrounded by the elements of the other(s) entitiy (ies). It seems that to become mixed the elements must be disconnected, so they could be connected but they become disconnected in the mixing process, after finished it the elements may remain disconnected or they may become connected again both between the elements of each entity only or between them and between them and the elements of the other entities that are in contact, this could be meaning that a new NE has arisen.

To be a mix it is necessary that the elements are disconnected Rev. peru. biol. 21(2): 193 - 198 (October 2014)

in the mixing process in spite that they would be connected before and after the mixing process. The mix zone, connected or not, seems to be a kind of developed interface (perhaps a special case of developed interface). When there is an interface that is a mix zone there will be an interface between the mix zone and each entity too.

If two or more entities are totally mixed they do not form an interface, they are, simply, mixed. So, to have an interface it is necessary that part of the entities must not be mixed; in the case that one of the entities is totally mixed while only part of the other is mixed there would be a penetration-mixing but not an interface, between the mixed part and the part of the entity that is not mixed there will be an interface. There could be an entity which is structured like a net and it may be totally surrounded and apparently penetrated by the elements of the other entity(ies) , but in this case there will not be a mixing and the interface would be between the parts (border) of the like net entity in contact with the other(s).

BORDERS. Entities possessing a border may be totally closed when they do not permit anything to go out or in; semi closed when they permit things to go only out or into the entity (when there are two adjacent entities things may go out or into of both or to one go into and to the other go out); open when things going out and into. This may be done continuously (the go of things out and/or into of the entities) or for moments (intermittent). A totally closed border is when nothing can cross it and totally open when everything can cross it. But these cases can be only ideal; the most probably is that they do not exist in nature. Between these two extremes there must be a gradation.

Between adjacent entities there could be the formation of bridges or channels. Also there may be the case of borders which permit the pass of only energy and others that permit the pass of only matter; therefore, the first may be called open to energy and the latter open to matter. The open to matter is closed to energy and the other the inverse. Also there may be semi closed to matter and open or closed to energy and vice versa. Also semi closed for both (matter and energy) in the same or opposite directions. The latter case is the first idea expressed in terms of matter and energy with the specification of the directions.

Zero interface exists in a range from only one point of touching to total touching passing for two, three, etc. , points of touching and to an increase in the length of the space of touching and in the number of such spaces up to a total touching. It seems that the later possibility is only for entities that have border.

The case of mixing saw above may be between entities that have disconnected or partially connected borders, pseudo borders, and also connected borders but with connections of a kind that permit the mixing. The border or pseudo border of any of the two entities will be in its spatial limit when it is included the mixing zone, but without that zone (i.e., the entity as pure) the border or pseudo border will be that aside the mix zone. If the mix zone is a connected entity (i.e., a NE) the only borders will be that of the entities as pure. Of course in any one of the cases above the mix zone has its own border or pseudo border. It seems that borders in general are like barriers of a minimum degree.

Some things that are related to borders are exterior and in-

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Cabrera-Febola

terior. Everything that is covered or surrounded by the border is in the interior of an entity. Everything that is not covered or surrounded by the border of an entity and is not in the border is in the exterior of the entity. The same must be in reference to pseudo borders when they are formed by elements of the entity in case. In the very improbable case that it is not formed by elements of the entity anything that is not covered or surrounded by the pseudo border is in the exterior of the entity.

It seems that borders “create” discontinuities or disruptions.

Also that interfaces do this, this seems to be because the entities that share the interface are reaching their spatial limit at that place, therefore they are interrupted or disrupted. In some cases interfaces can “create,” in some sense, a continuity if the entities (they would be sub-entities in this case) that share the interface form part of a major entity, which is a whole and as such it is continuous; therefore, it seems that, in this case, the interface is connecting the adjacent entities. An analogy would be a brick wall, where bricks are joined by cement which is in the space between the bricks. In this way the wall arises as a whole, without the cement there would be “empty” space between the bricks and the wall would not be a wall, it would disappear becoming an aggregate of bricks and no more a whole.

It seems that the earth has a disconnected border which is the atmosphere. It is part of the earth and it is connected to it, but it is a disconnected entity.

It seems that some kind of NEs like couple of mates, animals fighting have a border which is the sum of the individual borders when they are touching each other; this should be in general with NEs of these types. When they are not touching they could be visually connected and the photons must be part of the NE and of the border. In general any particular case of these types of NEs must be analyzed in order to see if they have a border or not. It exists the possibility that some NEs could have disconnected borders like the earth. But it seems that any NE has a border and that only NEs have border.

Other NEs that have borders which are not easy to be perceived would be galaxies, the universe, atoms, the planetary systems, clouds, schools of fishes, and flocks of birds and other similar animal agroupations.

Connection not necessarily means that nothing can pass between the connected entities. But, since two things cannot occupy the same place in space at the same instant, things can move only displacing other things (because it seems that there is not any empty region in the universe), therefore entities very strongly connected would be very difficult of being displaced and borders connected in this way would be barriers of high degree. In consequence, as stated above if things can pass or not connected entities will depend of the kind of connection and how the entities are connected. Some borders may possess spaces which may permit the passing of some things.

LIMITS. It seems that every time that an entity gets its spatial limit an interface appears, because entities are not in a vacuum; in consequence, at the limit of one entity it will be the limit of another one and a zone should be between them.

It seems that in the case of disconnected entities, to pertain to the respective entity an element must be engaged in the same activity than the other elements of that entity and must

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be covered by the pseudo border or in it; (i.e., all the elements that are engaged in a determined activity and are covered by a pseudo border or in it pertain to a specific entity).

It seems that there should exists a minimum reach of spatial extension in any direction of an entity; under this minimum reach the entity would disappears, also there might be a maximum spatial reach over it the entity would disappears.

Therefore, the spatial limit will be called minimum spatial limit and maximum spatial limit respectively. If the minimum and maximum reaches are the same, the entity most probably is limit invariant.

It seems that there is also the durational limit of an entity, which is referred to the span f its existence which would be got without the action of any other entity. This durational limit may be constrained and reduced or, perhaps, enhanced and amplified by the action of other(s) entity(ies). These two possibilities could be denominated fundamental durational limit and realized durational limit.

Remarks and Perspectives The definition of boundary in this paper encloses the ideas of boundaries given by Salthe, Longman and Jenik, Wiens, and Pinay et al. (1985, 1992, 1992, 1990), and it is in great extent overlapping with the idea posited by Buchler (1990).

Some could doubt if boundaries have any worth? I think that they are very important Allen and Hoekstra (1992), for instance, show us that it is by the surface (a kind of boundary) that the whole communicates to all the rest and is at that boundary “where the dynamic forces dominating the internal functions of an entity reach their functional limits.” They, also, add that the skin of animals contain the individual organisms and regulates the passing of pathogens to permit the achieving by the animal of a new infection. Also, they indicate that surfaces filter energy and material. It seems clear that they are calling surface to what has been here identified as border. Hansen et al. (1988) point out that the nature of the boundary between elements of a landscape may strongly influence their mutual interactions. Holland (1988) asserts that ecological boundaries play an important role in the management of natural environments, because they are important for predation and biological control, they are they are zones for many species of cynegetic importance to reproduce and they may have an important role for biodiversity. In consequence, we can see that boundaries play important roles in nature, without boundaries there will not be any individualization of entities everything will be an undivided continuous, and without individualized things there would not be possible the surge of any NE; therefore, the universe including us would not exists. Not only communications but also interactions seem to be produced through boundaries.

Therefore, if boundaries show to be as important as they seem it will be very valuable to study them, and in doing so it could be possible to envisage new important aspects of their role in nature and of nature itself.

One point that is worthy to be mentioned is about the existence of boundaries. It seems that it is clear the finiteness of entities in nature, from this the existence of boundaries arises undoubtly. Margalef (1972) makes this point when he expresses that nature looks discontinuous and that boundaries Rev. peru. biol. 21(2): 193 - 198 (Octubre 2014)

On Boundaries

seem “real.” Also he says “[Either the surface of each organism as, in a different scale, the ‘surface’ of phytoplankton patches may be conceived as significative frontiers in the ecosystem structure and function (translation by the author)]” (Margalef 1980). Allen and Starr (1982) express that “the cell has a surface that is readily recognizable in human perceptual terms … Since the cell membrane is tangible …” they also say “The prevalence of readily identifiable surfaces in the hierarchies of life (organelles, organs, individuals, population mosaics) is a reflection of the importance of localizing fatalities (by means of surfaces) …” Allen and Hoekstra (1992) indicate that “solid concrete things are surrounded by surfaces. The surface is all that we see of most things because it is the part through which the whole communicates with the rest of the universe. …The integration of the tree produces a tree surface …Processes are held within surfaces …” “the boundary of the organism is usually tangible.” “Ron Neilson has data that suggest that the boundaries of entire biomes can be remarkably robust.” Bonner (1993) relates how packs of wolves show tangible territorial borders which they patrol. Out of doubt is the tangibility of grain boundaries, being them a field of intense research as is shown by Padmanabhan (1990).

In spite of all this there are some researches who pose some doubts about the existence of boundaries thus Margalef (1975) expresses “Everywhere in nature we can draw arbitrary surfaces and arbitrarily declare them boundaries separating two subsystems … Any ecosystem under study has to be delimited by arbitrary decision …” Allen and Starr (1982) point out “We suggest that it is more profitable to view the discreetness of levels as a product of human perception.” Allen and Hoekstra (1992) express ”surfaces disconnect the internal functioning of entities from the outside world. The disconnection is significant but not complete. Therefore, the observer has to judge whether or not the disconnection is sufficient to warrant designating a surface. That judgment is what makes all surfaces arbitrary, even natural surfaces that are robust to transformation.”, also they pose the difficulties for the spatial tangibility of communities and ecosystems which impose the same problem to their boundaries. In the same vein, Cousins (1990) points out that population, ecosystem, and biotic regions no posses objective spatial boundaries except where a physical discontinuity is provided by topographical, or other aspects of the abiotic environment. He makes note that a problem which is at the heart of ecological science is that of the identification of ecosystem boundaries. But what is clear that all of these authors are doing is transferring the difficulties that exist in recognizing some ecological entities to the existence or not of boundaries in nature which from the above previous paragraphs are clear to exist. In addition, one more time the subjective way of looking to nature is at work.

Thus the problem is if we can recognize some unities like ecosystems and by doing it if we are able to find their boundaries.

What it seems must be done is an effort to elucidate if researchers wish, simply, to create units to develop their work artificially for practical goals or to clarify what really are the entities in nature in order to explain and know it.

One point which is interesting to be mentioned is about the existence of the boundary of the universe which is put in doubt for some researchers. What can be say is that since the universe is a NE it must have a boundary which would also be expanding with the expansion of the whole universe.

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It seems that some entities might have multiple boundaries, in the sense that they are inner parts or elements of another entity which has its boundary, therefore these would have at least its own boundary and the boundary of the whole that contains them. The boundaries of this multiple boundary may be from two to n.

Allen and Starr (1982) pose the possibility of antisurfaces (it seems that they are referring to antiboundaries and antiborders). They express that homogeneity is a feature of antisurface (in their parlance), but the fact that the world is populated by a diversity of entities which in addition are finite does not mean that heterogeneity is a feature of surfaces (I understand boundaries), because the homogeneity of something say pure water is not due to the lack of discrete units (molecules, atoms, etc.) therefore it is not the lack of borders (and boundaries in general) but this not eliminate the homogeneity of the entity.

Another point is that it seems that they are proposing that structural surfaces (borders?) are dependent of steep gradients which is not so, it is possible that in general this may occur at borders and other boundaries, but it not necessarily mean that a boundary depends of any gradient this only might be a consequence of certain boundaries. What must be pointed out is that if there is something like antiboundaries it must be something that not delimits, in any way, an entity from the rest; therefore, what this imply is not homogeneity but strictly continuity. Perhaps, in some sense, an antiboundary and in the specific antiborder would be communication channels which Allen and Starr come across.

The definition of ecotone based on operational concerns presented by Holland (1988) represents the application of the definition of interface to ecology with some complementarities that are in some extent unnecessary as part of the definition, because it is logical that the ecotone must have some specific characteristics which might be put in a complementary paragraph. It seems that ecologists also use the idea of border as ecotone. But, it must be taken in consideration that they are two different kinds of boundaries.

To come to an end it is worth to say that the generality of the concept of boundary and its different kinds is unquestionable, they may be applied to any entity like ecological boundaries or ecotones and some related boundaries like the transition zones between populations with different genetic structure to durational discontinuities, to surfaces and interfaces of materials, to the biggest and the smallest entities in nature. From these diverse entities the central and unified concept of boundary and its traits can be enhanced and viceversa.

Acknowledgements.

The author would like to thank T. F. H. Allen for a review of the first part of the article, and to C. Marcelo-Serván, R. J. Naiman, and D. Pacheco for a general review of the whole article. They should not however be blamed for any remaining shortcoming.

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Revista peruana de biología 21(2): 199 (2014) doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v21i2.9828

ISSN-L 1561-0837 Revision of the South American wasp genus Alophophion Facultad

de

C iencias B iológicas UNMSM

FE DE ERRATA Revision of the South American wasp genus Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) - Erratum Revisión del genero de avipas sudamericanas Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) - Erratum Mabel Alvarado1,2

1 Division of Entomology, Natural History Museum, and Department of Ecology & Evolutionary Biology, 1501 Crestline Drive – Suite 140, University of Kansas, Lawrence, Kansas, 66045, USA 2 Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256 Jesús María, Lima 14, Perú Email Mabel Alvarado: malvarado@ku.edu

In: Alvarado M. 2014. Revision of the South American wasp genus Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae). Revista peruana de biología 21(1): 003 - 060 (Mayo 2014), doi: http://doi.org/10.15381/rpb.v21i1.8245 The following information on depository of the type material was not provided: Holotype of Alophophion atahualpai is housed in the Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru (MUSM); and, the holotype of A. carcanchoi, A. coquimboensis and A. yestay are housed in the American Entomological Institute, USA (AEIC).

I thank Gavin Broad for bringing this problem to my attention.

Citación: Alvarado M. 2014. Revision of the South American wasp genus Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) Erratum. Revista peruana de biología 21(2): 199 (Septiembre 2014), doi: http://dx.doi.org/10.15381/ rpb.v21i2.9828

Presentado: 07/09/2014 Aceptado: 07/09/2014 Publicado online: 07/10/2014 Journal home page: http://revistasinvestigacion.unmsm.edu.pe/index.php/rpb/index © Los autores. Este artículo es publicado por la Revista Peruana de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Este es un artículo de acceso abierto, distribuido bajo los términos de la Licencia Creative Commons Atribución-NoComercial-CompartirIgual 4.0 Internacional.(http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/), que permite el uso no comercial, distribución y reproducción en cualquier medio, siempre que la obra original sea debidamente citadas. Para uso comercial, por favor póngase en contacto con editor.revperubiol@gmail.com.

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PAUTAS PARA LA PRESENTACIóN DE TRABAJOS A LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGíA Mayo 2014 Identidad y propósito

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada producida por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú; es publicada tres veces al año y los números aparecen en abril, agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como online.

La Revista Peruana de Biología publica artículos completos, originales e inéditos que contribuyan al conocimiento científico en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas.

Evaluación de los trabajos

Los trabajos que cumplan con las pautas solicitadas serán incluidos en el la lista para evaluación. Un editor será encargado de conducir el proceso enviando el trabajo a árbitros. El trabajo será evaluado según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. El artículo será aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y de realizadas las modificaciones indicadas. El artículo aceptado será editado y una prueba enviada al autor para la aceptación y consentimiento de publicación.

Sumisión para edición y Licencia de uso 1. Consideraciones sobre la edición

El envío del trabajo a la Revista Peruana de Biología, implica el consentimiento de los autores para la revisión por pares, la corrección, la edición y posteriormente el consentimiento de la publicación del trabajo tal como se presentará después de la Prueba Final del trabajo.

Los autores reconocen que la Revista Peruana de Biología se adhiere a la política de acceso abierto dando inmediato acceso libre a su contenido bajo el principio de: hacer disponible gratuitamente la investigación al público fomenta un mayor intercambio de conocimiento global.

Todos los autores garantizan la calidad del trabajo mediante una carta de presentación, la carta será considerada una declaración jurada y debe afirmar que: a. Garantizan que han leído las pautas de presentación y entendido los requerimientos legales y éticos que se mencionan en las PAUTAS PARA PRESENTACIÓN DE TRABAJOS. b. Garantizan que todos los datos contenidos son exactos y todos los hechos declarados proceden de observaciones o investigaciones realizadas por los autores. c. Garantizan la autoría de todos los nominados en el trabajo y su participación de manera relevante en el diseño, ejecución y análisis y se responsabilizan por el trabajo publicado. d. Garantizan que el trabajo presentado no presenta problemas de competencia en los resultados o conclusiones vertidas. e. Garantizan que el manuscrito enviado, nunca ha sido publicado en su totalidad o en parte, en el idioma presentado o en cualquier otro idioma, y no se encuentra sometido otra revista. f. Los autores garantizan que no infringieron leyes ni normas éticas o bioéticas nacionales ni internacionales en la elaboración del artículo. g. Esta carta debe ser enviada por cada uno de los autores, por email debidamente firmada.

2. Entendimientos sobre la licencia de uso

Entrando en vigencia en el momento de su consentimiento para publicación, los autores convienen que el artículo será publicado por la Revista Peruana de Biología, en medio impreso y digital, además de ser adaptado a sistemas informáticos que amplíen su visibilidad y difusión, incluyendo su reproducción o publicación en formatos aptos para ser leídos por máquinas y su incorporación en sistemas de recuperación y bases de datos bibliográficos.

Los autores, en conocimiento que la Revista Peruana de Biología tiene una política de Acceso Abierto (Open Access) aceptan las condiciones de la LICENCIA Creative Commons Attribution-Non Commercial-Share Alike 4.0 International (CC BY-NC-SA 4.0) [http://creativecommons.org/licenses/by-nc-sa/4.0/] que permite copiar, distribuir y comunicar públicamente la obra. Esta Licencia será colocada en toda forma y medio en los cuales el artículo se publique por la Revista Peruana de Biología.

Todas las copias de los artículos de la Revista Peruana de Biología, en papel o digitales, o cualquier otro uso de la información deberán incluir una cita de la fuentes de publicación en su totalidad.

Una vez terminado el proceso de edición, el Editor Jefe de la Revista Peruana de Biología enviará a los autores una Prueba Final del trabajo en formato PDF, para su revisión final; deberán efectuar los cambios pertinentes, corregirán

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los errores de impresión y una vez subsanados los errores el autor enviara la carta de consentimiento para publicación del artículo, en la cual: acepta la publicación del trabajo en la Revista Peruana de Biología y está de acuerdo con la LICENCIA de uso.

3. Los autores retienen sus derechos como: a. Los derechos de marca y patente y derechos sobre cualquier proceso o procedimiento descrito en el artículo. b. El derecho de compartir, copiar, distribuir (v.g.: en sus repositorios institucinales), ejecutar y comunicar públicamente la obra. c. El derecho posterior a la publicación, de utilizar el artículo o cualquier parte de aquel, en una compilación impresa de sus propios trabajos, como ser una selección de escritos o notas para conferencias, en una tesis, o para ampliar el artículo a formato de libro para publicación, siempre que se haga cita de las fuentes de la publicación en su totalidad.

Cartas de presentación

Las coordinaciones se llevaran entre el Editor Jefe y el responsable del trabajo.

El trabajo será acompañado de una carta del responsable y dirigido al Editor Jefe, indicando haber leído las presentes Pautas para Presentación de Trabajos; asegurando la originalidad, carácter inédito y completo del trabajo presentado y su disposición para que sea revisado y editado. Esta carta tendrá carácter de declaración jurada según lo estipulan las directivas del Vicerrectorado de Investigación de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos referidos a las autorías de trabajos publicados.

Cada autor del trabajo deberá de enviar por correo electrónico una Carta de Presentación del trabajo dando las garantías mencionadas anteriormente.

Presentación de los trabajos Los archivos del trabajo serán enviados por correo electrónico al editor: editor.revperubiol@gmail.com Los trabajos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano.

Los autores deben asegurarse que las ecuaciones matemáticas sean editables, no imágenes.

El trabajo debe tener tres partes básicas: (a) identificación, (b) cuerpo y (c) literatura citada (a) La identificación debe contener obligatoriamente todos los siguientes items: • Título (en inglés y castellano), escrito en altas y bajas, con una longitud no mayor a 150 caracteres, incluidos espacios.

• Nombre y apellido del autor o los autores.

• Afiliación institucional de los autores, dirección postal de la institución, correo electrónico de cada uno de los autores, e indicar la dirección postal del autor para correspondencia.

• Resumen no mayor de 250 palabras (en inglés y castellano), • Palabras clave, cinco (en inglés y castellano).

• Información adicional, debe contener: • Información sobre la contribución de cada uno de los autores en el trabajo presentado y una declaracion sobre en conflicto de intereses (<http://www.elsevier.com/?a=163717>).

• Fuente de financiamiento. Debe indicarse la fuente de financiamiento del trabajo, e incluir el código o numero de referencia.

• Agradecimientos. Deben dedicarse solamente a las personas e instituciones que colaboraron directamente en la realización del trabajo. (b) El cuerpo del trabajo. Variará según la sección de la Revista: Trabajos originales. Son artículos primarios, inéditos que exponen los resultados de trabajos de investigaciones completas y finales, y que constituyen aportes al conocimiento. Aquí también se incluyen las descripciones de especies nuevas, que cumplan con las Normas y características de la información en los trabajos (ver abajo). El cuerpo está organizado en: Introducción, Material y métodos, Resultados y discusión (Resultados, Discusión). Debe abarcar un texto promedio de 30 páginas, las ilustraciones (Tablas y Figuras) deben ser sólo las necesarias para una mejor exposición de los resultados.

La

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introducción: proporciona el contexto y permite a los lectores que no son del campo comprender el propósito y la importancia del estudio. Define el problema abordado y por qué es importante.

Presenta la literatura mas relevante sobre el problema. Señala las controversias o desacuerdos relevantes en el tema. Concluye con una declaración del objetivo general del trabajo y un comentario de los resultados y conclusión.

Material y métodos: debe proporcionar suficiente detalle como para permitir a otros investigadores replicar completamente su estudio. Los protocolos de los nuevos métodos deben ser incluidos en detalle. Si los materiales, métodos y protocolos están bien establecidos, los autores pueden citar artículos en los que esos protocolos se describen en detalle, pero la presentación deberán incluir información suficiente para ser entendido independiente de estas referencias. Protocolos detallados de los métodos nuevos o no muy conocidos pueden incluirse en Apéndices como información de apoyo. Las investigaciones con humanos, tejidos humanos, animales de laboratorio deben incluir declaraciones de los procedimientos de ética pertinentes y la aprobación de los comités de bioética.

En los casos pertinentes, los trabajos con colectas deben declarar los permisos de las autoridades correspondientes.

Resultados y discusión: Esta sección puede presentarse como dos secciones separadas, es decir una sobre Resultados y otra sobre Discusión. En general esta sección puede dividirse en subsecciones más especificas, según sea apropiado. El lenguaje debe ser claro y conciso. Esta sección debe discutir y contrastar los resultados, interpretarlos y mostrar las conclusiones que se pueden extraer. Los autores deben explicar cómo los resultados se refieren a la hipótesis presentada y proporcionar una explicación sucinta de las implicaciones de los resultados, y en particular establecer la relación con los estudios previos relacionados y posibles direcciones futuras para la investigación.

Notas científicas. Son artículos primarios, se incluyen aquí: (a) Trabajos de interés taxonómico como reportes de distribución, inventarios taxonómicos, notas taxonómicas, con la información necesaria para cubrir los estándares de Darwin core. También se incluyen resultados de ensayos de laboratorio, cuya información es de interés para la comunidad científica. La extensión del texto no será mayor de 15 páginas. El cuerpo de la Nota puede estar organizada: Introducción, Material y métodos, Resultados y Discusión y Agradecimientos.

Comentarios. Son artículos donde se discute y exponen temas o conceptos de interés para la comunidad científica. Se incluyen aquí ensayos de opinión y monografías. Deben contar con las siguientes partes: cuerpo del comentario y Agradecimientos. Todo el artículo debe tener un texto promedio de 10 páginas.

Comentarios de Libros. Son artículos que comentan recientes publicaciones de interés para la comunidad científica. Puede solicitarse al Comité Editor la elaboración de un comentario enviando dos copias del libro a la dirección postal de la Revista Peruana de Biología.

Citas en el texto Las citas en el texto deben incluir el apellido del autor y año sin comas que los separen. Ejemplos:

... (Carrillo 1988) o «... de acuerdo a Sánchez (1976) …»

Cuando dos autores son citados en el texto se usa la conjunción “y”:

…la concentración de nitrógeno fue medida según Rios y Castro (1998)….

Cuando son citados entre paréntesis se usa el símbolo “&”:

…de nitrógeno se midió por el método colorimétrico (Rios & Castro 1998)….

Citas de varias referencias entre paréntesis, van separadas por comas, en secuencia de importancia:

… la diversidad de especies es considerada elevada (Simoniz 1968, Perez 2012, Aquino 1988).

Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año, ejemplo:

... Castro (1952a) ... (Rojas 2000a, 2003c)

Autores institucionales (FAO, MINAM, etc.) se citan con sus siglas o iniciales y las fechas (por ejemplo: FAO 2009, MINAM 2012), en las referencias se colocaran estas iniciales y en paréntesis el significado.

Citas de leyes y normas: se citan indicando su categoría y el número. Por ejemplo: "tal como se indica en la Ley N.° 26821..."

Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará “et al.” sin itálicas: (e.g. Smith et al. 1981) o “… según Smith et al. (1981)”).

Citas directas o literales se deben hacer entre comillas dentro del texto cuando son menos de 40 palabras, idiomas diferentes al texto en itálicas, indicar página del extracto: … en cambio Robert Francis lo describe equivocadamente “con costillas radiales muy poco insinuadas cruzadas por estrías concéntricas de crecimiento muy finas lo que le da aspecto liso” (Francis 1971, p: 234).

Citas directas o literales de más de 40 palabras, deben separarse del texto en un párrafo sangrado, ejemplo: … Accioly (2003), señala que: “In many animal groups, early sex identification has enormous biotechnological value and is related with management practices that increase production. Moreover, dimorphic characters are useful in the taxonomic and ecological aspects. The sexual dimorphism

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is associated with functional structures related to adaptation in this species … Subsequent researches based on these data will enable to estimate sexual differentiation during early ontogenetic phases subsidizing protocols to obtain monosex stocks with significant impact on commercial production” (p: 20). (c) La Literatura Citada incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre separadas con puntos y sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al.

Los nombres de las publicaciones periódicas (revistas) deben colocarse en extenso, no abreviadas.

El código DOI debe ser colocado al final de la referencia, por ejemplo: •

doi: http://dx.doi.org/10.1590/S1679-62252006000200004 [forma extendida]

•

doi:10.1111/j.2007.0906-7590.05171.x. [forma corta]

En referencias electronicas que procedan de repositorios o paginas Web que no tengan identificadores persistentes (v.g.: Sistema Handle) debe de indicarse la fecha de acceso.

Las normas legales peruanas deben de referirse a su version impresa publicada en las separatas de Normas Legales del Peruano.

En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos: Andrén H., & H. Andren. 1994. Effects of Habitat Fragmentation on Birds and Mammals in Landscapes with Different Proportions of Suitable Habitat: A Review. Oikos 71(3):355-366. doi:10.2307/3545823.

Dormann C., J.M. McPherson, M.B. Araújo, et al. 2007. Methods to Account for Spatial Autocorrelation in the Analysis of Species Distributional Data: a Review. Ecography 30(5):609–628. doi:10.1111/j.2007.0906-7590.05171.x.

Lozano R., C. Merino y G. Orjeda. 2014. Identificación de genes relacionados a sequía en papas nativas empleando RNA-Seq. Revista Peruana de Biología 20(3):211-214.

Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. Neotropical Ichthyology. 4 (2): 167-196. http://dx.doi.org/10.1590/ S1679-62252006000200004 Laub B.G. & M.A. Palmer. 2009. Restoration Ecology of Rivers, in: G.E. Likens (Ed.), Encyclopedia of Inland Waters. Academic Press, Oxford, pp. 332–341. dx.doi.org/10.1016/B978012370626-3.00247-7 Rohde K. 2002. Ecology and biogeography of marine parasites, in: Advances in Marine Biology.

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DS N° .179-2004-EF. 2004. Texto único ordenado de la ley del impuesto a la renta. 08 de diciembre de 2004. El Peruano Normas Legales: 281912-281940 Las citas de artículos en prensa deben incluir el volumen, el año, el nombre de la revista y el DOI respectivo; de lo contrario deberán ser omitidos.

No se deben citar resúmenes de eventos académicos (congresos y otros).

No se debe citar literatura gris.

Normas y características de la información en los trabajos

La Revista Peruana de Biología se guía de los conceptos éticos (códigos de conducta <http://publicationethics.org/resources/code-conduct>) y buenas prácticas (<http://publicationethics.org/resources/guidelines>) de publicación mencionados en los lineamientos del Committee on Publication Ethics (COPE - http://publicationethics.org/). Respecto de la autoria, la Revista Peruana de Biología asume la veracidad de la carta de presentación y de la carta de consentimiento de publicación.

Cuando el artículo exponga sobre experimentos con humanos y animales, los procedimientos deben de ceñirse a la Declaración de Helsinki de 1975 y a las leyes peruanas vigentes (Ley 27265). Deben ser presentadas las declaraciones pertinentes y mencionadas explicitamente en el texto.

Cuando el artículo exponga sobre nuevas especies, nuevos registros, ampliaciones biogeográficas o inventarios taxonómicos debe tomarse en cuenta la información requerida en el Darwin Core. También debe indicarse el depósito de los ejemplares en una institución taxonómica reconocida, comprometida en la preservación del material, que permita el libre acceso al material, publique constantemente la relación del material que posee en custodia y que brinde la información necesaria sobre los ejemplares cuando sea requerido. No son consideradas las colecciones particulares.

Los nombres científicos del género y especie irán en cursivas. La primera vez que se cita un organismo deberá hacerse con su nombre científico completo (género, especie y autor); posteriormente podrá citarse solamente la inicial del nombre genérico y el nombre específico completo. Para el caso de las abreviaturas de autores en nombres botánicos pueden referirse al International Plant Names Index (IPNI - http://www.ipni.org/), la base de datos TROPICOS (http:// www.tropicos.org/) y AlgaeBase (http://www.algaebase.org/).

Las localidades y puntos de colecta deben ser referenciadas geográficamente, usando coordenadas cartesianas sexatanto en el texto como en las ilustraciones.

gesimales,

Deben usarse los símbolos de las unidades del Sistema Internacional de Medidas. Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto.

Debe usarse el punto decimal (ejemplo correcto: 0.5; incorrecto: 0,5). Las cifras deben mantenerse juntas (ejemplo correcto: 1994, 30302; incorrecto: 1,994; 30 302).

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Ilustraciones Las ilustraciones deben ser creación de los autores, en caso contrario deben indicar los permisos necesarios, procedencia y créditos.

Las Figuras (mapas, esquemas, diagramas, dibujos, gráficos, fotos, etc.) serán numeradas correlativamente con números arábigos; de igual manera las Tablas.

Las leyendas de las Figuras y Tablas deben presentarse a continuación del texto y ser suficientemente explicativas, y con toda la información necesaria para que se puedan entenderse independientemente del texto.

Las fotos y dibujos escaneados deben guardarse en archivos TIFF, tamaño del original a 300 dpi.

Los gráficos estadísticos y diagramas deben de enviarse en formato nativo editable (achivo.xls, archivo.svg, archivo. eps), no como imágenes (JPGE, TIFF, PNG).

Los mapas pueden enviarse en formatos vectoriales (v.g.: Ai, EPS) o imágenes de alta resolución (300 dpi).

Pueden enviar las fotos de cámaras digitales mayor a 3 Mpixel en su formato de salida.

Otros archivos de imágenes en TIFF, BMP, JPGE de alta resolución y tamaño, y figuras vectoriales en Ai, EPS. Formatos procedentes de software como R, en formatos editables de PDF, EPS (Postscript).

Costos por ilustraciones a color serán asumidos por el autor.

Presentación de los archivos

Los archivos deben presentarse por separado, esto es: •

Un archivo con el texto y al final leyendas en formato MS-Word.

•

Otro archivo con las tablas en MS-Excel o como tablas en MS-Word.

•

Otros archivos en formatos nativos, NO Excel.

como imágenes insertadas

NI

pegadas en una hoja de

MS-Word

o

Consentimiento de publicación

El autor responsable recibirá una prueba del trabajo en formato PDF, el cual deberá revisarlo cuidadosamente, y consultarlo con los otros autores. Una vez solucionados errores de edición, el autor responsable enviará una carta o email confirmando que el trabajo fue revisado por todos los autores y están conformes, y mencionar explícitamente su consentimiento para la publicación del trabajo como artículos de la Revista Peruana de Biología y están de acuerdo con la LICENCIA de uso.

Este es un requisito para la publicación del trabajo. Con la prueba, el autor responsable recibirá el costo por publicación en los casos que corresponda.

Costo por publicación y ejemplares para el autor responsable

Si los trabajos no incluyen ilustraciones a color, la Revista Peruana de Biología no realizará ningún cobro. El costo por publicación de láminas a color es aproximadamente de 90 US dólar, el total de láminas a color en un artículo es determinado al final de la diagramación del artículo.

Los pagos se realizan en las oficinas de Economía la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, o en coordinación con el Editor Jefe. La Revista Peruana de Biología no cuenta con presupuesto para envíos de correo a los autores. El autor responsable podrá solicitar cuatro ejemplares de cortesía de la revista en las oficinas de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Comité Editor Email: editor.revperubiol@gmail.com Correo postal: Leonardo Romero (Editor Jefe) Revista Peruana de Biología UNMSM-FCB Apartado 11-0058 Lima 11, Perú

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Revista Peruana de Biología Rev. peru. biol. ISSN-L 1561-0837

Volumen 21

Agosto, 2014

Número 2

CONTENIDO TRABAJOS ORIGINALES 117 Análisis morfométrico para la discriminación de especies: el caso del complejo Megalobulimus leucostoma

Morphometric analysis to discriminate between species: The case of the Megalobulimus leucostoma complex

Victor Borda y Rina Ramirez 125 La tribu Phanaeini (Coleoptera, Scarabaeidae, Scarabaeinae) en el Perú

The tribe Phanaeini (Coleoptera: Scarabaeidae: Scarabaeinae) in Peru

Luis Figueroa, W. D. Edmonds y Norberta Martínez Luján 139 Variabilidad vegetativa intra e interespecífica de Astrocaryum chonta y A. javarense (Arecaceae) en Jenaro Herrera, Loreto, Perú

Intra and interspecific vegetative variability of Astrocaryum chonta and A. javarense (Arecaceae) from Jenaro Herrera, Loreto, Peru

Miguel Machahua, Francis Kahn y Betty Millán 145 Capacidad fitorremediadora de cinco especies altoandinas de suelos contaminados con metales pesados

Phytoremediation capacity of five high andean species from soils contaminated with heavy metals

Enoc Jara-Peña , José Gómez, Haydeé Montoya, Magda Chanco Mauro Mariano y Noema Cano 155 Filogeografía de Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Phylogeography of Holothuria (Halodeima) inornata Semper, 1868 (Echinodermata: Holothuroidea)

Elba Prieto-Rios, Francisco Alonso Solís-Marín, Giomar Helena Borrero-Pérez y Píndaro Díaz-Jaimes

NOTA CIENTÍFICA 163 Adiciones de angiospermas a la Flora del Perú procedentes de los bosques Andino Amazónicos del sur peruano

Additions of angiosperms to the Flora of Peru from the Andean-Amazonian forests of southern Peru

Isau Huamantupa, Rodolfo Vásquez, Robin Foster, Magaly Cuba y Gloria Calatayud 171 Primeros registros de Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) y Toxocara alienata (Toxocaridae) en el Perú

First records of Hysterothylacium pelagicum (Anisakidae) and Toxocara alienata (Toxocaridae) from Peru

Luis A. Gomez-Puerta 175 Primer registro de Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) en Venezuela

First record of Nemopalpus phoenimimos Quate & Alexander, 2000 (Diptera, Psychodidae, Bruchomyiinae) in Venezuela

Dalmiro Cazorla, Mireya Sánchez, Yetsenia Sánchez, Luzmary Oraá, Yorfer Rondón, Masyelly Rojas, María Rujano, Maritza Rondón, Néstor González y Elsa Nieves 179 Primer registro del pulpo de profundidad Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) para el mar peruano

First record of depth octopus Muusoctopus longibrachus (Cephalopoda: Octopoda) for Peruvian sea

Franz Cardoso & F.G. Hochberg 183 Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) una rara especie de la Selva Central de Perú

Hypanartia splendida Rothschild, 1903 (Lepidoptera, Nymphalidae, Nymphalini) a rare species from the central rainforest of Peru

Juan Grados 187 Nuevos registros de chinches patinadores (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) en Nicaragua y registros adicionales para Costa Rica

New records of water striders (Hemiptera: Heteroptera: Gerridae) from Nicaragua and additional records for Costa Rica

Federico Herrera

TRABAJOS ORIGINALES 189 Effects of photoperiod, plant growth regulators and culture media on in vitro growth of seedlings of Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. an endemic and endangered orchid from Ecuador

Efectos del fotoperíodo, reguladores de crecimiento vegetal y medio de cultivo en el crecimiento in vitro de plántulas de Cyrtochilum loxense (Lindl.) Kraenzl. una orquídea endémica del Ecuador

Yadira González y Augusta Cueva A.

COMENTARIO 193 On Boundaries

Sobre los límites

Walter Cabrera-Febola

FE DE ERRATA 199 Revision of the South American wasp genus Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) - Erratum

Revisión del genero de avipas sudamericanas Alophophion Cushman, 1947 (Hymenoptera: Ichneumonidae: Ophioninae) - Erratum

Mabel Alvarado