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Master Thesis ǀ Tesis de Maestría submitted within the UNIGIS MSc programme presentada para el Programa UNIGIS MSc at/en

Interfaculty Department of Geoinformatics- Z_GIS Departamento de Geomática – Z_GIS University of Salzburg ǀ Universidad de Salzburg

Distribución, estado de conservación y vulnerabilidad al cambio climático del mono araña (Ateles fusciceps fusciceps) en Ecuador Distribution, conservation status and vulnerability to climate change of the spider monkey (Ateles fusciceps fusciceps) in Ecuador

by/por

Freddy Orlando Gallo Viracocha 11714046 A thesis submitted in partial fulfilment of the requirements of the degree of Master of Science– MSc Advisor ǀ Supervisor: Carlos Mena PhD

Quito-Ecuador, 03 de abril del 2020


COMPROMISO DE CIENCIA

Por medio del presente documento, incluyendo mi firma personal certifico y aseguro que mi tesis es completamente el resultado de mi propio trabajo. He citado todas las fuentes que he usado en mi tesis y en todos los casos he indicado su origen.

_______________________________________________________________________ Freddy Gallo Viracocha. Quito, 03 de abril del 2020


RESUMEN El mono araña de cabeza marrón ecuatoriano (Ateles fusciceps fusciceps) es uno de los primates más amenazados a nivel mundial. La distribución actual no es clara, recientemente ha sido registrado en áreas donde se consideraba localmente extinto. La presente investigación usa modelos de nicho ecológico (ENM) para generar áreas de distribución de A. f. fusciceps (SDM), y evalúa su adaptación potencial en escenarios actuales (fragmentación) y futuros (considerando el cambio climático). Los efectos de la presencia humana, la disponibilidad de hábitat y la importancia de las Áreas Protegidas Estatales (APs) también fueron evaluados. El ENM estimó un área de ocurrencia para la especie de 32,761 km2 en la costa centro norte del Ecuador. El SDM (excluyendo zonas intervenidas) es 11,370 km2. Los remanentes boscosos dentro del SDM incluyen 18 formaciones vegetales. Las áreas de bosque siempre verde piemontano y de tierras bajas fueron las más representativas cubriendo ~ 3,200 km2 cada una. La pérdida de hábitat ha seccionado el área de distribución actual de la especie en dos áreas, y los efectos de cambio climático seccionarían ecológicamente estas áreas en el 2050. Bajo efecto de cambio climático el área de idoneidad ambiental es contraída entre el 27.3 y 48.1%. La contracción afecta paisajes fuera de APs donde actualmente está presente A. f. fusciceps (población sur). Los resultados muestran la alta fragilidad de los ecosistemas donde está presente la especie y las actuales condiciones representan alto riesgo para la especie en el corto plazo. Se recomienda enfocar esfuerzos de conservación en APs al norte y mejorar la conectividad entre los remanentes boscosos en la población sur de esta especie, donde las condiciones ecológicas se mantendrían en el mediano plazo. Palabras claves: amenazados, cambio, climático, nicho-ecológico, primate.


ABSTRACT Ecuadorian brown-headed spider monkey (Ateles fusciceps fusciceps) is one of the most threatened primates worldwide. Its actual distribution is not clear, since it was recently registered in areas where it was considered locally extinct. In this study, we used Ecological Niche Models (ENM) to generated distribution areas to A. f. fusciceps (SDM) and assessed its potential adaptation to current (fragmented) and future scenarios (considering climate change). The effects of human presence, habitat availability and presence of Protected Areas (APs) were also evaluated. The ENM estimated an occurrence area of 32,761 km2 for the north central coast of Ecuador. SDM (excluding intervention areas) had 11,370 km2. Forest remnants inside the SDM include 18 botanical formations. The evergreen foothill and lowland forest areas were the most representative, covering ~ 3,200 km2 each. Habitat loss has divided the current range of the species in two large areas, and the effects of climate change will divide the section in several ecologically units by 2050. Under the effect of climate change, environmental suitability area is contracted between 27.3 and 48.1 %. Contraction affects landscapes outside APs where A. f. fusciceps (south population) is currently present. Our results shows a high fragility of ecosystems where the species is present and current conditions have a high risk for the species in the shorten term. It is recommended to focus conservation efforts in northern APs and improve connectivity between southern forests remnants in which ecological conditions are maintained in the medium term. Keywords: change, climate, ecological-niche, primate, threatened.


TABLA DE CONTENIDO

1.

INTRODUCCIÓN .....................................................................................................................1

1.1.

ANTECEDENTES DEL PROBLEMA ...........................................................................................2

1.2.

OBJETIVOS .............................................................................................................................3

1.2.1. OBJETIVO GENERAL ...............................................................................................................3 1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS ........................................................................................................4 1.3.

PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN ...........................................................................................4

1.4.

HIPÓTESIS ..............................................................................................................................4

1.5.

JUSTIFICACIÓN.......................................................................................................................5

1.6.

ALCANCE................................................................................................................................6

2.

REVISIÓN DE LITERATURA .....................................................................................................8

2.1.

ECOLOGÍA Y BIOGEOGRAFÍA DE LA ESPECIE ..........................................................................8

2.2.

MODELOS DE NICHO Y DISTRIBUCIÓN DE ESPECIES ............................................................17

2.3.

ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO ..................................................................................20

2.4.

CONSIDERACIONES DE RESOLUCIÓN ...................................................................................21

2.5.

ÁREAS PROTEGIDAS EN EL ECUADOR ..................................................................................23

3.

METODOLOGÍA....................................................................................................................25

3.1.

ÁREA DE ESTUDIO................................................................................................................25

3.2.

JUSTIFICACIÓN DE LA METODOLOGÍA .................................................................................26

3.3.

MODELO DE NICHO ECOLÓGICO .........................................................................................29

3.4.

OBTENCIÓN DE DATOS DE PRESENCIA DE LA ESPECIE.........................................................30

3.5.

MODELOS DE DISTRIBUCIÓN ACTUAL .................................................................................32

3.6.

MODELOS FUTUROS ............................................................................................................33

4.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN ..................................................................................................34

4.1.

RESULTADOS .......................................................................................................................34

4.1.1. MODELOS DE NICHO ECOLÓGICO ........................................................................................34 4.1.2. MODELO DE DISTRIBUCIÓN DE LA ESPECIE .........................................................................35 4.1.3. ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO ..................................................................................38 4.2.

DISCUSIÓN ...........................................................................................................................43

4.2.1. ESTRATEGIAS DE CONSERVACIÓN .......................................................................................47 5.

CONCLUSIONES ...................................................................................................................49

5.1.

MODELO ECOLÓGICO DE NICHO .........................................................................................49

5.2.

MODELO DE DISTRIBUCIÓN DE LA ESPECIE .........................................................................49


5.3.

ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO ..................................................................................50

6.

REFERENCIAS .......................................................................................................................52

7.

ANEXOS ...............................................................................................................................59

7.1.

ANEXO 1.- CORRIDA DE MODELOS EN MAXENT ..................................................................59

LISTA DE MAPAS Mapa 1 Distribución presente y pasada de Ateles fusciceps fusciceps y nueva población en la provincia de Manabí........................................................................................................................12 Mapa 2 . Localidades y número de visitas en parte de la costa ecuatoriana para obtener presencia/ausencia de mono araña Ateles fusciceps fusciceps. .....................................................25 Mapa 3 ENM proyectado en la geografía (SDM) del mono araña Ateles fusciceps fusciceps en color verde. ..............................................................................................................................................36 Mapa 4 SDM Actual del mono araña en verde áreas con cobertura vegetal nativa, en amarillo área intervenida. .....................................................................................................................................37 Mapa 5 SDM actual del mono araña Ateles fusciceps fusciceps. Áreas protegidas estatales 1=Refugio de vida silvestre Manglares Estuario del Rio Muisne, 2=Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas, 3=Reserva Ecológica Mache Chindul, 4=Refugio de vida Silvestre El Pambilar, 5=Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje, 6=Reserva Geobotánica Pululahua,7 =Refugio de vida Silvestre La Chiquita, 8=Reserva Ecológica Los Ilinizas. ...................................................................39


LISTA DE TABLAS Tabla 1 Variables ambientales usadas para la generación del Modelo de Nicho Ecológico ............30 Tabla 2 Localidades por cantones visitadas en el levantamiento de presencia/ausencia de Ateles fusciceps fusciceps ..........................................................................................................................31 Tabla 3 Variables que aportaron en la construcción del modelo de nicho ecológico ......................34 Tabla 4 Ecosistemas remanentes disponibles en el SDM ................................................................35 Tabla 5 Cobertura vegetal remanente en el SDM de Ateles fusciceps fusciceps .............................38 Tabla 6 Áreas de SDM de Ateles fusciceps fusciceps para el presente y futuro estimado para dos escenarios de Cambio climático para el año 2050. .........................................................................42 Tabla 7 Áreas de expansión, contracción y mantenimiento del SDM de Ateles fusciceps fusciceps al interior de área protegidas bajo dos escenarios de Cambio climático para el año 2050. ............42

LISTA DE FIGURAS Figura 1 Flujograma de trabajo para la generación de modelos de distribución de la especie .......28 Figura 2 SDM proyectados en escenarios de cambio climático para el año 2050. Izquierda escenarios optimistas 4.5, y derecha escenarios pesimistas 8.5 (arriba información del Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima MIROC, abajo laboratorios Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales). Áreas protegidas estatales 1=Refugio de vida silvestre Manglares Estuario del Rio Muisne, 2=Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas, 3=Reserva Ecológica Mache Chindul, 4=Refugio de vida Silvestre El Pambilar, 5=Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje, 6=Reserva Geobotánica Pululahua,7 =Refugio de vida Silvestre La Chiquita, 8=Reserva Ecológica Los Ilinizas ......................................................................................................40 Figura 3 Coordenadas de precisen de la especie formato texto.csv (n=130) ..................................59 Figura 4 Variables ambientales del presente usadas en el generación de modelos ........................60


Figura 5 Ingreso de variables la consola de Maxent para análisis Jackknife ....................................62 Figura 6 Corrida modelo análisis jackknife ......................................................................................62 Figura 7 Aporte de variables según el análisis Jackknife .................................................................63 Figura 8 Eliminación de variables colineadas ..................................................................................64 Figura 9 Corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT ..................................................64 Figura 10 Parámetros básicos para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT ....65 Figura 11 Parámetros avanzados para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT 66 Figura 12 Parámetros experimentales para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT ..........................................................................................................................................66 Figura 13 Resultado 20 corridas de modelos en Maxent ................................................................67 Figura 14 Selección de mejor modelo .............................................................................................68 Figura 15 Resumen .html del mejor modelo ...................................................................................68 Figura 16 Grafico probabilístico de la idoneidad ambiental del mejor modelo ...............................69 Figura 17 Tratamiento de capas .asc en ArcMap y trasformación archivos .grd ............................70 Figura 18 Tratamiento de capas –asc en ArcMap y trasformación archivos .grd para la obtención de escenarios futuros Ej. HadHen 4.5 .............................................................................................71 Figura 19 Representación de idoneidad ambiental presente en la superficie .................................72 Figura 20 Representación de idoneidad ambiental futura en la superficie (ej. Hadgen 4,5) ...........73


GLOSARIO Áreas protegidas estatales “APs”, espacio geográfico delimitado con el fin de conservar espacios naturales y cuya administración depende del estado. Abundancia “N”.- es el número de individuos contabilizados o registrados o estimados en un área específica. Densidad “D”.- es el número de individuos de una determinada especies por unidad de área. Manejo de fauna .- es la acción en la que se trabaja como base el conocimiento científico direccionado a la toma de decisiones para la productividad de determinado grupo de fauna silvestre (Mandujano Rodriguez, 2011). Población se entiende el número total de individuos de una especie que comparten espacio y tiempos comunes y por ende información genética (Mandujano Rodriguez, 2011). Poblaciones fragmentadas.- subpoblaciones de una determinada especie que habitan parches de hábitat distintos pero que eventualmente varios individuos realizan movimientos entre subpoblaciones (Mandujano Rodriguez, 2011). Tasa intrínseca de crecimiento poblacional “R max”. - se refiere a la tasa máxima a la cual una población puede crecer. Esta tasa es fija y es el resultado de la historia de vida de la especie (Mandujano Rodriguez, 2011). Vías de concentración representativa (Representative Concentration Pathway) “RCP”.son escenario de concentración de gases de efecto invernadero particularmente existe cuatro desde el ideal hasta el muy catastrófico (IPCC, 2014).


ABREVIACIONES Y ACRÓNICOS AUC

Area Under the Curve .

ACUS

Áreas de conservación y uso sustentable

APs

Áreas protegidas estatales.

AP

Área protegida estatal.

BRT

Boosted regression trees.

CR

Peligro crítico de extinción.

ENM

Modelos de nicho ecológico (Ecological Niche Models).

GARP

Genetic Algorithm for Rule Set Production.

GBIF

Global Biodiversity Information Facility database.

GPS

Global Positioning System.

HadGEM

El Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales.

IUCN

International Union for Conservation of Nature.

IPCC

Intergovernmental Panel on Climate Change.

MARS

Multivariate adaptive regression splines.

MAXENT

Máxima Entropía.

MIROC

Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima.

REA

Reserva Etnológica Awa.

RECC

Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas.

REMACH

Reserva Ecológica Mache-Chindul.


REMCM

La Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje.

RELI

Reserva Ecológica Los Ilinizas.

RCPs

The Representative Concentration Pathways.

RCP 2.6

The Representative Concentration Pathways con una mitigación estricta de cambio climático.

RCP 4.5

The Representative Concentration Pathways con una mitigación intermedia de cambio climático.

RCP 6.0

The Representative Concentration Pathways con una mitigación intermedia de cambio climático.

RCP 8.5

The Representative Concentration Pathways sin ninguna estrategia de mitigación frente al de cambio climático.

ROC

Receiver Operating Characteristic.

RVSP

Refugio de Vida Silvestre El Pambilar.

RVSCH

Refugio de vida Silvestre La Chiquita.

SMI

Superficie mínima viable.

SNAP

Sistema Nacional de Áreas Protegidas.

SDM

Áreas de distribución potencial para las especies (Species Distribution Modeling).


1. INTRODUCCIÓN El mono araña de cabeza marrón ecuatoriano (Ateles fusciceps fusciceps) está enlistado dentro de las 25 especies de primates más amenazados del mundo (Cuarón, Shedden, Rodríguez-Luna, de Grammont, y Link, 2008). Su distribución está restringida a la costa ecuatoriana y posiblemente a parte del sur de Colombia (Tirira, Morales-Jimenez, y Moscoso, 2015), en un rango altitudinal entre los 100 hasta los 1,800 msnm, con registros en altitudes extremas hasta los 2,300 msnm (Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004). Para los años 80, la especie ya estaba considerada en serio riesgo de extinción. Su hábitat había sido reducido a un ~ 50% de su distribución histórica (Madden y Albuja, 1989). En el 2004 existe una drástica reducción hasta ~ 80% de su área original de distribución, debido a la alta deforestación en la Costa Ecuatoriana (Tirira, 2004). Para el año 2011 se estimó que cerca de 5,900 km2 son aptos para la especie (Peck et al., 2011). Las investigaciones mencionan la alta vulnerabilidad de la especie, aludiendo su presencia estricta y preferente a sitios no intervenidos de la costa norte Ecuatoriana (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004). Además de coincidir en que la fragmentación de su hábitat había reducido a la especie a dos poblaciones: i) la de la Reserva Awa y ii) la de la Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas (Tirira, 2004). Se menciona que áreas pobladas por la especie se encuentran en el occidente de las provincias de Pichincha y Esmeraldas (Moscoso et al., 2012). Para el año 2016, nueva evidencia de poblaciones de esta especie en la Provincia de Manabí fue registrada en paisajes fragmentados - antrópicos (Cervera y Griffith, 2016), evidenciado una ampliación de la considerada hasta el 2011 como distribución actual (Moscoso, 2010; Peck et al., 2011; Tirira, 2004). Los bosques tropicales y subtropicales de la costa ecuatoriana son ecosistemas donde A. f. fusciceps se distribuye (Cuarón et al., 2008; Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004; Tirira et al., 2011; Tirira et al., 2015), la extensión de bosque nativos producto de la deforestación ha llegado a niveles críticos perdiendo el 90 % de la cobertura vegetal original (Dodson y Gentry, 1991; Sierra, 1999; Sierra, Campos, y Chamberlin, 2002). En este contexto varias especies, muchas de ellas endémicas, se han extinguido (Dodson y Gentry, 1991), y otras que soportan los niveles de intervención y fragmentación han persistido

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(Urgilés-Verdugo, Gallo, y Trávez, 2018; Urgilés y Gallo, 2018). Especies con mayores requerimientos de espacio como el jaguar y pecarí de labio blanco se hallan en serio peligro (Zapata-Ríos y Araguillin, 2013), siendo este el caso de A. f. fusciceps. En el presente estudio de tesis evaluó y generó un modelo de distribución potencial de la especie, en el que se incluyeron presencias actuales, obteniendo el área de distribución potencial, actual y futura considerando variaciones del cambio climático. El método de máxima entropía “Maxent” se usó para determinar la distribución potencial. El algoritmo calcula la probabilidad de idoneidad ecológica para la especie usando variables ambientales y las presencias de la especie sobre un área específica modelada (Phillips, Anderson, y Schapired, 2006). El estudio respondió a la inquietud de investigación: ¿Cuál es el área de distribución potencial del mono araña de cabeza marrón (Ateles fusciceps fusciceps) y cuáles son los efectos de cambio climático, pérdida de hábitat y la presencia de áreas protegidas en la distribución potencial de esta especie para el Ecuador? Los resultados permitieron generar recomendaciones de manejo para la prevalencia de la especie en el país, así como alertar de probables cambios en su distribución en el corto plazo.

1.1. ANTECEDENTES DEL PROBLEMA La deforestación es un problema a una escala global, la cantidad de bosques han disminuido en más del 50% con el tiempo (Matthews, Payne, Rohweder, y Murray, 2000), producto principalmente del crecimiento desordenado de la humanidad. Con la deforestación, muchos problemas biológicos son acarreados, desde la pérdida de la biodiversidad hasta la fragmentación de bosques. La fragmentación de los bosques afecta la diversidad biológica (Suárez, Zapata-Ríos, Utreras, Strindberg, y Vargas, 2013; Villard, Kurtis Trzcinski, y Merriam, 1999). Especies que requieren grandes cantidades de bosques conectados son las primeras en desaparecer (Urgilés-Verdugo et al., 2018). La costa ecuatoriana presenta áreas de mucha importancia como las ecorregiones TumbesChocó-Magdalena, consideradas puntos caliente (hotspots) en términos de biodiversidad (Myers, 1988). Las presiones antrópicas han fragmentado estos importantes ecosistemas siendo pocos los remanentes de bosque nativo con una superficie mayor a los 500 km2 2


(Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2013b). Parte de la costa norte ecuatoriana alberga poblaciones de A. f. fusciceps (Cervera y Griffith, 2016; Moscoso, 2010; Peck et al., 2011; Tirira, 2004). La perdida y fragmentación de bosque nativo sumado a acciones de cacería y tráfico ilegal han colocado a A. f. fusciceps en peligro crítico de extinción “CR” a nivel nacional (Tirira et al., 2011) e internacional (Cuarón et al., 2008). En las últimas décadas varios estudios han tratado de delimitar el área de distribución de A. f. fusciceps (Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004). Investigaciones determinan en base a registros de colectas históricas de especímenes de A. f. fusciceps, el área de distribución histórica, y mediante observaciones de campo realizan una aproximación del área de su distribución actual (Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004). La unión de presencias conocidas de la especie para determinar áreas de ocurrencia de la especie es denominada polígono geométrico convexo (convex hull polygon). En el 2011 una aproximación al área de distribución de la especie sobre la considerada actual en el 2004 (Tirira, 2004), estimó un área ̴ 6,000 km2 como área de distribución actual usando modelos de nicho ecológico (ENM) (Peck et al., 2011). Información referida a las distribuciones actuales en las tres publicaciones (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004) se sobreponen y concuerdan completamente. Sin embargo no consideran información de la nueva población de la especie registrada el provincia de Manabí (Cervera y Griffith, 2016) ya que en ese tiempo era desconocida.

1.2. OBJETIVOS 1.2.1. OBJETIVO GENERAL Contribuir en la actualización del área de distribución potencial presente y futura del mono araña de cabeza marrón ecuatoriano (Ateles fusciceps fusciceps) en el Ecuador, y evaluar la importancia de las áreas protegidas en términos de su conservación y vulnerabilidad ante dos escenarios de cambio climático.

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1.2.2. OBJETIVOS ESPECÍFICOS i- Generar un modelo de distribución actual del mono araña de cabeza marrón ecuatoriano (Ateles fusciceps fusciceps). ii- Analizar el cambio del área de distribución potencial entendida como área idónea para la especie bajo dos escenarios de cambio climático para el año 2050 (optimista y pesimista). iii- Evaluar la importancia presente y futura de la presencia de áreas protegidas estatales, en términos de conservación de hábitats idóneos (superficie total) para el mono araña de cabeza marrón ecuatoriano (Ateles fusciceps fusciceps).

1.3. PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN i) ¿Dónde están presentes condiciones ecológica óptimas para la presencia de la especie (distribución potencial) y ii) ¿Cómo esta área variaría por la pérdida de hábitat y la presencia de áreas protegidas en el presente y bajo efectos cambio climático en el futuro?

1.4. HIPÓTESIS Objetivo ii Ho.- No hay diferencias entre las áreas de idoneidad ecológica de la especie presentes y futuras en escenarios de cambio climático en el año 2050. Hi. - Las áreas de idoneidad ecológica de la especie presentes varía en diferentes magnitudes en relación a los dos escenarios de camino climático en el año 2050. Ho.- No hay diferencias entre las áreas de idoneidad ecológica contraída, expandida y mantenida en cada uno de los escenarios de cambio climático para el año 2050. Hi.- Las áreas de idoneidad ecológica contraída, expandida y mantenida difieren entre los escenarios de camino climático para el año 2050.

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Objetivo iii Ho. - Las áreas protegidas no son relevantes para la conservación de área de idoneidad ecológica de A.f. fusciceps en el presente y futuro. Hi.- Las áreas protegidas son relevantes para la conservación del área de idoneidad ecológica y de A.f. fusciceps en el presente y futuro.

1.5. JUSTIFICACIÓN La costa ecuatoriana es uno de los ecosistemas más amenazados a nivel mundial (Dodson y Gentry, 1991), y es el hábitat donde una de las especies de primates más amenazadas del mundo (A.f. fusciceps) está presente. La información de distribución geográfica actual de A.f. fusciceps ha sido realizada con registros en campo e históricos de museo (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004). Esta distribución, si bien es una aproximación válida, podría subestimar el rango de ocurrencia de la especie, restringiendo su área de distribución a sitios donde no se han realizado estudios. En este contexto, lo más probable es que se encuentren localidades adicionales de presencia no verificadas fuera de esta área (Ortega-Andrade, Prieto-Torres, Gómez-Lora, y Lizcano, 2015). Claro ejemplo son las áreas de presencia recientemente registradas en el norte de Manabí para A. f. fuscicep donde se registró su presencia después de 50 años en un área que se creía localmente extinta (Cervera y Griffith, 2016). Es necesaria una estimación del área de distribución A. f. fusciceps en Ecuador con una metodología que brinde una aproximación a la distribución real de la especie, y que sea validada por la International Union for Conservation of Nature (IUCN). Herramientas como los ENM son una alternativa que permite inferir área de distribución de las especies (Peterson, 2011; Soberón, 2010). La proyección en el espacio geográficos de los ENM son herramientas que permiten generar áreas de distribución potencial para las especies (Species Distribution Modeling) “SDM” (Soberón, 2010; Soberón, Osorio-Olvera, y Peterson, 2017). Los ENM pueden proyectarse en escenarios de cambio climático y han probado ser una herramienta en planificación (Ortega-Andrade et al., 2015), actualmente 5


se hace especial hincapié en el uso de los SDM para la evaluación del clima (Guisan y Thuiller, 2005). El avance de la tecnología ha logrado que no solo hoy se tenga una herramienta para la generación de mapas de distribución, sino que también permite proyectarlos en escenarios temporales (pasado y futuro). Esta información es clave para generar acciones de manejo presentes y futuras. Varios ejemplos en este sentido ya han sido aplicados en el neotrópico (Astudillo, Siddons, Barros-Quito, Orellana, y Latta, 2016; Naveda-Rodríguez, Vargas, Kohn, y Zapata-Ríos, 2016; Noguera-Urbano, Ramírez-Chaves, y Torres-Martínez, 2016; OrtegaAndrade et al., 2015). Es prioritario actualizar el área de distribución de A. f. fusciceps, ya que, si bien son conocidas las problemáticas que determinan su distribución hasta el 2011 (Peck et al., 2011), es necesario complementar esta información con áreas de distribución potencial y actual de la especie. La evaluación de esta área bajo efectos del cambio climático son herramientas que permiten generar y mejorar tomas de decisiones para la conservación de la especie.

1.6. ALCANCE Con el uso de información ambiental y geoespacial para la generación de SDM, el estudio de tesis permite generar un mapa a nivel nacional de la distribución actual de A. f. fusciceps una subespecie endémica del Ecuador. Los modelos resultantes (ENM y SDM) de A. f. fusciceps son generados para toda el área de distribución en el país, localidades donde existirían presencias de la especie no confirmadas y validadas al sur de Colombia (Tirira et al., 2015) fueron excluidas para la presente investigación. En el estudio también se determinaron e identificaron áreas importantes para la presencia de la especie considerando requerimientos de la historia natural, áreas con cobertura vegetal, accesibilidad y la presencia de áreas protegidas estatales “APs”. Además, se evaluó el efecto del cambio climático en los SDM bajo dos escenarios de cambio climático. 6


La identificación de áreas importantes para la conservación de esta especie, así como un análisis en el corto plazo de los efectos del cambio climático en la idoneidad ambiental de la especie permitirán direccionar acciones de estudio de conservación y manejo de la especie y sus ecosistemas de manera más eficiente buscando evitar la pérdida continua del bosque natural que conlleva a fragmentación de las poblaciones y a extinciones locales de esta especie. Las autoridades ambientales son las llamadas a empoderarse de esta información como herramienta para su ejecución. La información generada es una necesidad presente en el plan de acción de primates del Ecuador (Tirira, de la Torre, y Zapata-Ríos, 2018) y formará parte de al menos tres líneas de trabajo planteadas en el mismo (ver siguiente acápite). Autoridades locales e instituciones que trabajen en temas de conservación, investigación y manejo de los recursos naturales podrán referirse en esta investigación ya que el presente y futuro de la especie y de la costa ecuatoriana no es nada alentador.

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2. REVISIÓN DE LITERATURA 2.1. ECOLOGÍA Y BIOGEOGRAFÍA DE LA ESPECIE Estudios que abordan la biogeografía del mono araña de cabeza marrón ecuatoriano para el Ecuador, se reducen a cuatro (Madden y Albuja, 1989; Morelos-Juárez et al., 2018a; Peck et al., 2011; Tirira, 2004). Los estudios son presentados en orden cronológico intercalados con estudios que aportan información historia natural, ecología filogeografía y dieta de la especie. En 1989 se realiza un análisis del estado de conservación de A. f. fusciceps (Madden y Albuja, 1989). El estudio aborda temáticas como la etnografía de la especie y parámetros como densidad poblacional, y además presenta un análisis de viabilidad poblacional, fenología de especies asociadas a la dieta y relaciones entre densidad y altitud. La densidad estimada varió entre 1.38 y 4.6 ind./km2, con valores menores al interior de la Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas “RECC” donde la especie todavía es vulnerable a la presión por cacería. Una relación negativa entre la densidad y la altitud fue registrada. En altitudes mayores la densidad de la especie disminuye. La composición florística critica para la especie (dieta) disminuyó con el aumento de la altitud. El estudio realizó un análisis de población mínima (número de individuos) de la especie para estimar su persistencia a largo plazo en la RECC, dada la susceptibilidad de la especie a cambios futuros. Así, los autores determinaron: i) la abundancia de la especie al interior de la RECC, ii) la tasa intrínseca de crecimiento de la especie y iii) la variación absoluta de esta tasa producto de cambios en el ambiente. La abundancia total de la especie para la RECC corresponde a 2,924 individuos. La tasa de crecimiento natural de la especie es baja (Eisenberg, 1973). Mediante observaciones de campo se generaron varios parámetros asociados a la historia natural de la especie. Hembras adultas (cinco años) pueden tener una cría cada dos o tres años. Cada hembra amamanta aproximadamente por un año después del parto. En cada parto se supone una proporción equivalente entre machos y hembras. Se estima un periodo máximo de longevidad de 25 años en cautiverio y 15 años de vida reproductiva en vida silvestre, y se supone que el estro es sincrónico. Por la falta de información sobre mortalidad de la especie la tasa intrínseca de crecimiento “R (max)” fue calculada usando la relación entre las características reproductivas y el peso corporal de la especie. R (max) 8


fue definido en 0.01378 y 0.01312. Los autores mencionaron que el planteamiento teórico para generar el modelo de extinción es débil, sin embargo, la población estimada para la RECC (2,924 individuos) podría persistir los próximos 10,000 años, pero se debe mejorar el modelo incluyendo variables criticas como variación de la cacería, crecimiento de la población humana y perdida de cobertura vegetal nativa. Poblaciones inferiores a 100 individuos son susceptibles a la extinción sin importar que tan baja sea R (max), y poblaciones entre los 100 y 1,000 individuos son susceptibles a la extinción cuando la variación de R (max) es muy alta. En cuanto a la distribución geográfica en el estudio recopilaron información de museos sobre sitios de colecta de especímenes, presentándolas como una aproximación a su distribución histórica, en base prospecciones generan un mapa de distribución preliminar para la especie (Mapa 1). Para el 1989 se menciona que la especie ha perdido el 50% de su área de distribución histórica. Las áreas de distribución histórica han sido reemplazadas con zonas de cultivo, pastos y asentamientos humanos. Un siguiente estudio (Tirira, 2004) retoma el estado de conservación de la especie, también realiza una compilación de eventos de colección de especímenes históricos a nivel nacional e internacional, sobre los que se fundamenta la distribución histórica. En base a entrevista en varias localidades determina la presencia/ausencia de la especie, y con esta información genera un mapa de distribución actual en el año 2004 (Mapa 1). La distribución histórica de la especie estuvo dada por la ubicación de sitios de colecta de especímenes, por el norte constituyó las provincias de Esmeraldas y Carchi, el registro más al sur de la costa ecuatoriana fue en la provincia de Chimborazo en la zona tropical en el puente sobre el río Chimbo. Al oeste, el límite fue el nivel del mar en Esmeraldas, sin que exista evidencia que la especie use el manglar. Al sur, su límite al oeste es el occidente de la cordillera Chongon y Colonche, por el este el límite de distribución es la altitud límite de 2,000 msnm. La distribución actual de la especie esta relegada a sitios inaccesibles y distribuida en dos poblaciones i) al norte del río Mira en la Reserva Etnológica Awa “REA” donde la especie es conocida por indígenas Awa y colonos, y al sur en el RECC y áreas aledañas. El uso de entrevistas evidenció la presencia de la especie en la REA y permitió determinar sitios donde ya no está presente como en el sector de Intag en Imbabura, al sur de la provincia de Esmeraldas, en la Reserva Ecológica Mache-Chindul “REMACH”. En la provincia de Manabí y Pichincha donde hubo registros históricos no se lo pudo registrar a la especie y 9


se evidenció perdida de cobertura vegetal natural y presencia de cultivos. El autor menciona que de existir poblaciones de esta especie en la REMACH debería ser poco viable. Y las únicas existentes dependerán de la conservación de las reservas REA y RECC. Finalmente se consideran a la cacería, la deforestación y el tráfico de la especie como sus principales amenazas. Sobre lo generado por Tirira (2004), Peck et al. (2011) se enfocan en las áreas de distribución conocidas, y estiman parámetros como la densidad poblacional y cacería. Peck et al. (2011), en el estudio, generan un mapa ajustado para la especie con ayuda de imágenes satelitales LANDSAT, requerimientos específicos de la especie y muestreos de campo con la técnica de llamados (playbak). Esta técnica consiste en emitir vocalizaciones de la especies apoyados en amplificadores de sonido en puntos específicos dentro de un transecto, el fin es registrar y contabilizar los individuos de las especies que respondan al llamado (Peck et al., 2011). El estudio genera una primera aproximación de 5,872 km2 de área con idoneidad ecológica y bosques que pueden soportar la presencia de la especie (Mapa 1). De esta extensión, solo el 40% está protegido al interior de las áreas protegidas estatales. Del bosque no protegido adecuado para la especie (3,700 km2) solo el 23% presenta una baja presión de cacería. Debido al relieve del terreno los autores desarrollan una metodología para estimar densidad mediante playbak. Las densidades estimadas fluctuaron entre 0.23 y 0.68 ind. / km2. Las áreas de distribución de la especie en la parte de tierras bajas al occidente del al RECC, probablemente contengan altas densidad de la especie siendo el área focal para la realización de estudios de abundancia y para la implementación de acciones de conservación. Áreas al sur de la RECC ya no presentarían poblaciones de esta especie. Un estudio sobre densidad y tamaño poblacional mínimo viable de A. f. fusciceps fue realizado en cinco localidades de las provincias de Esmeraldas e Imbabura (Cueva y PozoR, 2010). Se contabilizaron 14 registros de la especie, la densidad estimada varió entre 0.6 (Voluntad de Dios) y 16.6 (Tesoro Escondido) ind. / km2, con un tamaño promedio de grupo de 3.81 ind. El tamaño mínimo poblacional efectivo fue 32.7 ind., adultos potencialmente reproductivos. Este tamaño es considerado por los autores como un número inferior al minimo necesario para mantener poblaciones estables en las localidades de estudio. Mas 10


del 90% de los registros se hicieron en bosques maduros y el 65% de los registros se los hizo en superficies colinadas. Los autores concluyen que las densidades registradas son bajas y que el número estimado de población reproductora es reducido corriendo reisgo de desaparecer las poblaciones de la especie en el país. Cervera y Griffith (2016) registraron una nueva población de A. f. fusciceps, en un área que históricamente se creía extinta, al menos desde la década de los 50. El registro se realizó en la cordillera de Jama Coaque al noroeste de la provincia de Manabí e incluyeron porciones de los cantones Flavio Alfaro, El Carmen y Chone, a 100 km de suroeste de su rango de distribución conocida. En la investigacion, se puede apreciar el área de distribución histórica y las consideradas áreas de distribucion actuales (Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004) y como estas han sido drasticamente reducidas en el año 2004 (Mapa 1). La investigación registró individuos de la especie fuera de áreas prístinas, y solo en áreas fragmentadas. Para determinar la presencia de la especie, se usaron entrevista a agricultores locales y el método de playbak (Peck et al., 2011). Los resultados mostraron grupos de la especie que variaron uno a siete individuos en cuatro fragmentos. En general, se confirmó visualmente la presencia de 16 individuos, incluidos ocho hembras, cinco machos y tres juveniles, dos de los cuales eran crías. Los nueve fragmentos de bosque en los que la especie estuvo presente tenían un tamaño de 35 a 1,300 ha; tres eran menos de 60 ha. Los fragmentos no estuvieron separados por más de 9 km y no menos de 1.3 km a lo largo del borde oriental de la cordillera Jama Coaque en un área de aproximadamente 300 km2. La publicación afirma que en ninguna de las investigaciones previas (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004) había registrado presencia de la especie al sur de las REA y RECC.

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Mapa 1 Distribución presente y pasada de Ateles fusciceps fusciceps y nueva población en la provincia de Manabí, tomado de Cervera y Griffith (2016).

Sobre estos nuevos registros estudios que buscan determinar la densidad y abundancia de A. f. fusciceps se han llevado a cabo (Alfonso-Cortes et al., 2018). El estudio estimó con el uso de transectos la densidad de tres fragmentos mayores a los 100 ha y dos fragmentos con una extencion menor donde solo se realizaron conteos. Los resulatdos muestran densidades entre 0.09 ind. /ha en la localidad el Mono y 0.47 ind. /ha., en Lolas-Rosado, se estima una abundancia de 216 individuos para 657 ha y una densidad de 3.04 ind. /ha. El estudio determinó que el área presenta poblaciones de la especie que son más vulnerables y es probable que exista endogamia y por lo tanto mayor riesgo para una extinción local en el corto plazo. 12


Medrano-Vizcaino (2018) analizó los atributos paisajísticos requeridos por A .f. fusciceps. Regresiones logísticas fueron usadas para determinar las variables que determinan la presencia de la especie. Ríos, tierras agropecuarias, áreas antrópicas y bosque nativo se definieron como atributos paisajísticos. Las tierras agropecuarias y zonas antrópicas tuvieron un efecto negativo con la presencia de A. f. fusciceps. La presencia de bosque y ríos mostraron asociación positiva con la especie (Medrano-Vizcaíno, 2018). Un estudio de ocupacion de esta especie es realizado en la RECC registran 45 eventos de captura de la especie (Urgiles-Verdugo y Gallo, 2016). La ocupación de la especie en esta zona es alta (0.85) y la probablilidad de presencia de la especie es mayor en pendiente moderadas (9–40 %) y decrece con altitudes mayores a los 1,700 msnm. Los niveles de ocupación de la especie están determinados por las distancias al límite de la RECC, lo que constituye a la reserva como un refugio para la especie. La presencia de bosques continuos e inaccesibilidad a la RECC por las fuertes pendientes han permitido la presencia y ocupación de la especie. Publicaciones recientes evidencian la presencia de la especie registrada al sur oeste de la considerada distribución actual hasta el 2011 (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004), e incluyen registros en la provincia de Manabí (Cervera y Griffith, 2016). Tirira et al. (2015) mencionan que, en el pasado, A. f. fusciceps se concentraba en la parte interior de la provincia de Esmeraldas y en las regiones adyacentes de las provincias de Imbabura y Carchi, así como en una pequeña porción de la provincia de Pichincha. Algunas observaciones recientes se han realizado en Los Bancos en la provincia de Pichincha (Moscoso, 2010); y en Flavio Alfaro, en el noroeste de la provincia de Manabí (Cervera y Griffith, 2016). Sin embargo, es incierto si estas poblaciones están conectadas con otra subpoblación de la subespecie. Se determinaron que la RECC y su área de influencia (principalmente a lo largo de la frontera occidental de bosques no protegidos), Corredor Awacachi, la REA, al norte del río Mira y cerca de la frontera colombiana, y el área de amortiguamiento son áreas de importancia para la conservación de la especie. También se mencionaron que los registros de A. f. fusciceps en Colombia son inciertos, sin que se hayan encontrado subpoblaciones de más de 50 individuos. Los análisis genéticos preliminares de

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muestras del sur de Colombia y el norte de Ecuador muestran dos clados monofiléticos diferentes (Tirira et al., 2015). Nuevos registros de A. f. fusciceps de la provincia de Manabí se han incluido en la distribución actual de la especie (Morelos-Juárez et al., 2018a). Los autores hacen una recopilación de información secundaria para determinar el estado actual de Ateles fusciceps. Mencionaron que la distribución de la especie hasta antes del 2016 estuvo restringida a las provincias de Carchi, Esmeraldas, Imbabura y Pichincha, y actualemnte es ampliada a la provincia de Manabí por los reportes realizados en el 2015 (Cervera y Griffith, 2016). La publicación presenta un mapa que retoma la distribucion histórica de la especie ya prevista en publicaciones previas de 1989 (Madden y Albuja, 1989) y 2004 (Tirira, 2004) (Mapa 1). No se establecen límites claros de la distribución de la especie. Los autores realizaron un análisis de las amenazas pasadas, presentes y futuras de la especie. Entre las amenazas pasadas se enlistaron: el avance de la agricultura y ganadería, la cacería, la perdida de hábitat y el uso y comercio ilegal. A las amenazas actuales se sumaron a las ya nombradas el calentamiento global (cambio climático), la extracción de madera y la minería. En las eventuales amenazas futuras se incluyeron a todas las de la lista anterior, las enfermedades y la presencia de especies introducidas. Áreas geograficas que represente mayor amenaza para la especie fueron definidas como toda la region tropical y subtropicla del noroccidente ecuatoriano, debido principalemente a la presencia de extensivos monocultivos y a la cacería de comunidades indígenas. La publicación generó recomendaciones importante enfocadas a la conservacion de la especie como: i) la realización de estudios de genética de poblaciones de la especie, ii) evaluación de poblaciones de la especie en campo, iii) generación de mecanismo de conectividad de las mismas con prioridad de las poblaciones registradas en Tesoro Escondido y la RECC atravez de la cuenca del río Canandé, iv) diseño de estrategias de conservacion de la especie impulsadas por autoridades ambientales, v) incluir a las comunidaes en investigaciones de la especie y vi) la creación de una reserva de la biósfera que protega los remanestes de bosque tropical y subtropical en el noroccidente ecuatoriano que incluya las áreas estatales RECC , el Refugio de Vida Silvestre El Pambilar “RVSP”, y las reservas privadas: Río Canandé, El Pambilar y Tesoro Escondido, espacio donde esta presente la especie.

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Un reciente estudio aborda aspectos sobre distribución actual, ecología y acciones de conservacion de A. f. fusciceps en Ecuador (Morelos-Juárez et al., 2018b). En el tema de distribución, los autores realizaron una comparación de información histórica de las presencia de las especie con recientes de presencia de la especie referidas en la provincia de Manabí Pichincha y Esmeraldas (Cervera y Griffith, 2016; Fuentes, Alfonso, y Mantilla, 2015; Moscoso, 2010; Peck et al., 2011; Zapata-Ríos y Araguillin, 2013). Visitas al campo se realizaron para determinar la presencia de la especie en nueve localidades de la costa ecuatoriana. No se presenta un mapa con distribución geográfica de la especie, pero se menciona su distribución actual “abarcaría” las provincias de Carchi, Esmeraldas, Imbabura, Pichincha y Manabí. En relación a la ecología de la especie, los autores analizaron la relación entre la dieta, disponibilidad de alimento y extracción de madera en la cooperativa Tesoro Escondido. Los resultados muestran que A. f. fusciceps consume al menos 65 especies de árboles, de las cuales 11 especies son preferidas por A. f. fusciceps y nueve son de importancia por presentar frutos disponibles todo el año. Mas de 50% ( ̴33 especies) de la especies consumidas por A. f. fusciceps estuvieron presentes en los permisos de extraccion de madera. De estas, cinco especies producen frutos todo el año y son cosidreadas junto a cuatro especies mas de importancia o especies clave para la A. f. fusciceps como recurso alimenticio. Como recomendaciones se plantearon generar estrategias de conectividad de los hábitats fragmentados, para mantener el flujo genetico de la especie. Tambien se mencionó que es necesario mantener la remanten boscosos al occidente ecuatoriano para la conservación de la especie, donde no se han registrado aún conflictos socioambientales o de salud pública como la zoonosis. El plan de acción de primates del Ecuador (Tirira et al., 2018) recopila las necesidades presentes y futuras para los próximos 10 años. El presente estudio de tesis coincide en varias líneas planteada en el plan de primates, asi: en la línea de manejo in situ literal c. delinear áreas prioritarias y nuevas áreas de conservación, donde obtener un análisis espacial y de viabilidad poblacional y ecosistémica que identifica las áreas más importantes en el país para la conservación de los primates. Tambien en la línea de investigación literal c.distribución. - donde se plantea llevar a cabo un análisis de la distribución de los primates del país, y literal f. evaluación de Impactos donde se busca medir los impactos del cambio climático sobre los primates. 15


Literatura gris que aborda temas de distribución de la especie es poca, reduciéndose a una tesis donde se usa modelos de nicho ecológico para determinar su área de distribución potencial (Moscoso, 2010). La tesis también aborda parámetros como la densidad poblacional, patrones de actividad, dieta, notas sobre comportamiento de la especie. De seis localidades visitadas se pudo registrar la especie en cuatro localidades una de las cuales, Ashiringa, está dentro de la provincia de Pichincha y es el único registro relativamente actual en la provincia. Usando ENM, con el algoritmo Maxent, se definió el área de distribución potencial actual para la especie (para el 2010) representando el área con cobertura natural en 11,502 km2. La estimación representa el 40% de su distribución potencial original. Las variables bioclimáticas que explicaron mayormente modelo fueron las relacionadas a la precipitación (Temporalidad de la precipitación 38.7% precipitación del trimestre más cálido 34.1%). Se determinaron como áreas de importancia para la conservación de la especie a la RECC, el Corredor Awacachi, la REA y sus áreas de amortiguamiento. El estudio también abordó censos en seis localidades aledañas a las RECC, y la REA, registraron entre 0.9 – 8.5 ind. /km2 con preferencia de la especie a sitios que presentan buen estado de conservación. El estudio de dieta varió consistentemente entre localidades estudiadas. Una segunda investigación de tesis realizó estimaciones de densidad de A. f. fusciceps y dos especies más de primates en el Bosque Protector Los Cedros (Estévez-Noboa, 2009). El estudio determina una densidad de 0.2 ind. /km2, con una media grupal de fue 1.8 ind. El 61 % de los registros de la especie se realizó en zonas con laderas y en un 69% dentro de bosque no intervenido, el porcentaje restante en bosque de transición. Las densidades estimadas muestran unas bajas condiciones para el desarrollo de la población de esta especie. Se notó una preferencia por bosque maduro con uso infrecuente de bosque de transición. La filogeografía de la especie ha sido abordada en un estudio de tesis de grado donde se usó muestras extraídas de individuos de las provincias de Esmeraldas, Carchi y Manabí (Román, 2017). El estudio se enfocó en la influencia de la distribución geográfica sobre características de la genética poblacional de A. f. fusciceps. Bajo este precepto, dos regiones Norte (Esmeraldas y Carchi) y sur (Manabí) fueron definidas. Se usó la región no codificante 16


HV1 de D-Loop mitocondrial para determinar diferencias entre la diversidad genética. Se encontró una diferencia en la diversidad genética entre las regiones estudiadas, aunque esta no es muy fuerte. Entre las recomendaciones se menciona realizar estudios de ecología en las poblaciones de la especie registrados en la provincia de Manabí, así como determinar su salud genética. Restante información de la especie se reduce a estudios que no se han enfocado en temas biogeográficos, de distribución, densidad, abundancia de la especie, se han realizado estudios sobre regeneración boscosa asociadas a especies de primates incluido A.f. fusciceps (Calle-Rendón, Peck, Bennett, Morelos-Juárez, y Alfonso, 2016), demografía (Cueva, 2008) y ecología alimentaria (Tapia, 2014).

2.2. MODELOS DE NICHO Y DISTRIBUCIÓN DE ESPECIES Modelar y predecir áreas de distribución de las especies ha tenido una atención especial debido a la aplicabilidad de sus resultados conjugando historia natural de las especies con la biogeografía, ecología, manejo de los recursos naturales, epidemiología y conservación (Phillips et al., 2006). Existen numerosos enfoques para modelar nichos y distribuciones, lo que ha derivado en la generación de diversos métodos (algoritmos) para generarlos (Qiao, Soberón, y Peterson, 2015). Sin embargo, determinar acertadamente un área de ocurrencia de una especie es complicado ya que implica muchos factores determinantes. Existen notorias diferencias en los métodos disponibles para generar áreas de distribución, pasando desde los más convencionales como el polígono convexo hasta los más sofisticados. En este contexto se presenta una revisión de los principales métodos existentes para la determinación de SDM. Hasta la fecha el método más sencillo para determinar áreas de distribución de especies son los polígonos geométricos convexos (convex hull polygon), los mismos buscan generar áreas de ocurrencia en base a las presencias conocidas de la especie. Actualmente, los

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polígonos convexos son un método que usa la IUCN para delimitar áreas de ocurrencia de las especies (IUCN, 2012). Otros métodos incluyen el uso de técnicas más sofisticados como la generación de los SDM en base a ENM (Soberón et al., 2017). En este grupo, varias son las opciones que permiten llegar a modelar un área de distribución. Estudios han comparado al menos 16 formas distintas de modelar áreas con SDM (Elith et al., 2006), otras se han enfocado en los cinco algoritmos más destacados: MAXENT, BIOMAPPER, DOMAIN, FLORAMAP, GARP, Weights of Evidence (Ortega-Huerta y Peterson, 2008), y otros incluyen una comparación minuciosas entre los algoritmos más usados como: BIOCLIM, DOMAIN, GARP y regresión logística (Naoki, Gómez, López, Meneses, y Vargas, 2006). BIOCLIM es el primer método desarrollado con el objetivo de generar SDM en base a ENM, el método se basa en un algoritmo de envolventes climáticas. Este método identifica las áreas con condiciones ambientales favorables para la especie, pero no toma en cuenta posibles relaciones entre las variables. Hasta la fecha es un algoritmo comúnmente usado y las aplicaciones generadas en la década de los 80 como los ENM, SDM e implicaciones de cambio climático aún son relevantes en términos de conservación de las especies (Booth, Nix, Busby, y Hutchinson, 2014). BIOMAPER es similar a BIOCLIM usan el algoritmo de “sobre” lo que implica que parte de un conjunto de información secundaria para generar áreas límites de distribución en base a información secundaria de cada variable (Naoki et al., 2006). Los dos algoritmos tienden a sobre predecir áreas de distribución, ya que genera localidades de presencia de la especie donde las condiciones para su presencia son muy severas (Carpenter, Gillison, y Winter, 1993). DOMAIN se basa en medidas de similaridad, el principio de su funcionamiento es que comparan las condiciones ambientales de un sitio aleatorio con el conjunto de variables en sitios de presencia de la especie. El uso de una función de similitud continua permite a DOMAIN ser más adecuado al momento de diseñar el muestreo, áreas específicas y mapeo potencial de especies raras y comunes, es particularmente idóneo para aplicaciones donde los registros de ubicación de sitios disponibles o los datos ambientales son limitados 18


(Carpenter et al., 1993). Ejemplos de su aplicación han sido publicados en flora y fauna (Ortega-Huerta y Peterson, 2008). Los SDM producidos por DOMAIN son sensibles a la parametrización (inclusión de variables), lo que puede generar que los modelos resultantes implementados en diferentes plataformas no puedan ser comparados (Naimi y Araújo, 2016). El uso de regresiones logísticas para representaciones SDM es posible, este análisis usa el modelo lineal regresión logística (logit) o sus derivados para generar modelos que se ajusten a la presencia ausencia de la especie (Fleishman, Mac Nally, y Fay, 2003). GARP (Genetic Algorithm for Rule Set Production) es un algoritmo conformado por varios algoritmos. GARP usa una serie de reglas para la generación del modelo. La aplicación de conjuntos de reglas para generar modelos parece tener dos ventajas: los conjuntos de reglas robustos e informativos (Stockwell y Noble, 1992). Lamentablemente es un algoritmo poco usado pese a su alto potencial, investigaciones especificas han enfocado el estudio de la variabilidad de flora y fauna bajo escenarios de cambio climático (EstradaContreras, Equihua, Castillo-Campos, y Rojas-Soto, 2015). El algoritmo de máxima Entropía “MAXENT” se ha desarrollado como parte de la machine learning community (Elith et al., 2006). Maxent estima las distribuciones de las especies al definir su máxima entropía, es decir la distribución más cercana a la uniforme, sujeta a variables condicionantes las que coinciden en un promedio empírico (Phillips et al., 2006). Maxent trabaja directamente sobre el espacio geográfico: con presencias y variables ambientales, es un método que permite hacer inferencias con información incompleta (presencias /seudo-ausencias). Sus aplicaciones han mostrado diversas usadas en el campo de la: conservación (Naveda-Rodríguez et al., 2016; Ortega-Andrade et al., 2015; OrtegaAndrade, Rojas-Soto, y Paucar, 2013), salud pública, y cambio climático (Ortega-Andrade et al., 2015). Son innumerables las aplicaciones de los ENM y no solo son usadas para la generación de SDM, los mismos pueden ser agrupados con variables no solo de tipo ambientales sino también estructurales como la pendiente, la topografía del suelo velocidad del viento, etc. Estudios sugieren reducción en el área de idoneidad ecológica para especies que usan 19


gradientes altitudinales (Ortega-Andrade et al., 2015; Pérez-Irineo y Santos-Moreno, 2014; Santos, Smith, Thorne, y Moritz, 2017). Otras aplicaciones muy prácticas existen como la generación de mapas de abundancia de las especies (Ureña-Aranda et al., 2015; YañezArenas, Mandujano, Martinez-Meyer, Pérez-Arteaga y González-Zamora, 2012a; YañezArenas, Martínez-Meyer, Mandujano, y Rojas-Soto, 2012b), el mismo principio es aplicado al generar zonas de riesgo a mordeduras de serpientes (Yañez-Arenas, Peterson, Mokondoko, Rojas-Soto, y Martínez-Meyer, 2014), implicaciones sobre especies invasoras (Papeş, Havel, y Vander Zanden, 2016) y cambio climático (Guisan y Thuiller, 2005; OrtegaAndrade et al., 2015).

2.3. ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO El Grupo Intergubernamental de Expertos sobre el Cambio Climático (IPCC) en el último informe del 2014 menciona que los escenarios de cambio climático simulan la concentración futura de CO2 a partir de las emisiones pasadas de gases de efecto invernadero (IPCC, 2014). El informe advierte sobre: el aumento de la temperatura, reducción notoria en todos los glaciares y aumento de del nivel de los océanos como producto principalmente del uso de combustibles fósiles, la deforestación y puntuales cambios naturales. Los escenarios de cambio climático se generan con proyecciones de variables bioclimáticas actuales (temperatura y precipitación) de los años 1950 al 2000. Las proyecciones a futuro y pasado han sido generadas, pero su rango de incertidumbre aumenta conforme más se alejan del rango actual con el que se generaron. Estas proyecciones tienen el objetivo recrear las condiciones climáticas bajo escenarios específicos los que indican en grado de cambio en estas condiciones. Actualmente, son cuatro los escenarios de cambio climático, los mismos varían en función de las Trayectorias de Concentración Representativas (RCPs) The Representative Concentration Pathways. Las RCPs son producto de las actividades antropogénicas representativas como: tamaño de la población, la actividad económica, el estilo de vida, el uso de la energía, los patrones de uso del suelo, la tecnología y la política climática. En un primer escenario el RCP 2.6 existe una mitigación estricta de cambio 20


climático bajo implicaciones de carácter social, económico, tecnológico, ambiental y político, entre las que se puede citar la reducción del uso de combustibles fósiles, reducción de la deforestación, uso de tecnologías verdes y la aplicación de políticas ambientales favorables para la reducción del calentamiento global. Un segundo RCP 4.5 y tercer escenario RCP 6.0 aplican un sentido intermedio de la mitigación, con la diferencia que RCP 4.5 presenta un forzamiento radioactivo estable para el año 2100 hasta los 4.5 W/m2, y el RCP 6.0 un forzamiento de 6.0 W/m2 con una tendencia creciente en el 2100. Finalmente, el escenario RCP 8.5 donde no se aplican ninguna estrategia de intervención y presenta un nivel muy alto de concentración de gases de efecto invernadero (IPCC, 2014). Hay que considera que los RCPs cuya trayectoria no refleja mitigación alguna son RCP 6.0 y RCP 8.5. El RCP 2.6 mantiene un trayectoria en la que se mantiene en menos de dos grados el calentamiento global (IPCC, 2014). El incremento de la temperatura producto del calentamiento global ha afectado fuertemente en la biodiversidad en este último siglo (Gitay, Suárez, y Watson, 2002). Especies han cambiado su distribución geográfica producto del drástico cambio climático y otras mucho más sensibles han desaparecido (IPCC, 2014). Dos escenarios el RCP 4.5 y RCP 8.5 de los cuatro escenarios generados en IPCC (IPCC, 2014) han sido testeados en la presente investigación permitiendo realizar comparaciones objetivas en función a la actual política ambiental mundial donde hasta el momento un escenario RCP 2.6 no ha sido discutido.

2.4. CONSIDERACIONES DE RESOLUCIÓN La información geoespacial de 19 variables y la altitud para la generación de ENM y SDM en sus escenarios pasados, presentes y futuros actualmente están disponible para todo el mundo con excepción de la Antártida (Hijmans, Cameron, Parra, Jones, y Jarvis, 2005). Las resoluciones y formatos en que está disponible esta información van desde la mayor resolución 30 segundos (1km2) hasta 10 minutos (18,6km2) de arco en su menor resolución. Los formatos en que se encuentran disponibles son: cuadrícula (ráster) ESRI, GeoTIFF y cuadrícula genérica (ráster).grd (Hijmans et al., 2005). A las antes nombradas alternativamente existe disponible una versión actualizada para las 19 variables 21


bioclimáticas en similares resoluciones, pero estas solo se han generado para el tiempo presente (Fick y Hijmans, 2017) lo que imposibilita su uso bajo escenarios de cambio climático, ya que no se han actualizado las 19 variables para el futuro y pasado. La resolución espacial en el que de las variables bioclimáticas (capas) son usadas han mostrado grandes variaciones en áreas de distribución resultantes (Fournier, Barbetmassin, y Rome, 2017; Guisan y Thuiller, 2005). Es necesario ajustar la escala de resolución en función del área de trabajo. Estudios que busquen generar SDM a nivel continental en contraste con estudios que quieran determinar variables interactuantes a nivel de hábitat deben ser de mucho mayor resolución. Los recientes avances en SDM permiten generar análisis a diversas escalas (Guisan y Thuiller, 2005). En general los estudios enfocados a SDM en el que conjugan información geoespacial de uso de suelos y variables bioclimáticas no determinan las escalas operacionales de sus variables (Sirami et al., 2017) situación que ha mostrado puede añadir un sesgo de hasta el ~50% en sus estimaciones, debiendo ineludiblemente incluir procedimientos de ajuste sobre la escala (Fournier et al., 2017). El generar un re escalamiento de variables geoespaciales es un procedimiento valido que seguramente podría inferir en el sobre ajustes de los SDM. Una aplicación interesante del aumento de la resolución ha sido realizada para el cóndor andino con resultados importantes debido a la incorporación de variables claves para la especie como la rugosidad y pendiente del terreno, en el cual todas las variables ambientales fueron re escaladas operacionalmente a 15 segundos (NavedaRodríguez et al., 2016). La resolución efectivamente se ajusta al origen de datos de las presencias de la especie para el cóndor andino, ya que el estudio usa presencias registradas en sitios de dormidero (paredones) con elevada pendiente y rugosidad del terreno. La procedencia de la información de presencias es diferente a la presente investigación, donde se usan presencias de la especie recabada en tramos de áreas no restringidas a fuertes pendientes. Aplicaciones de ENM para discutir implicaciones de hábitat a nivel interactuante con el componente biótico es una teoría muy discutida, pero sin duda necesaria para calibrar los ENM (Barve et al., 2011). Ejemplos de uso de variables interactuantes a nivel ecológico

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(ecología de poblaciones, dinámica migratoria e interacciones bióticas) ya han sido probadas (Guisan y Thuiller, 2005), pero no son la generalidad. Por otro lado, análisis espacialmente explícitos como la ocupación son idóneos para este tipo de análisis los mismo que pueden incluir variables interactuantes a nivel biótico (MacKenzie et al., 2002), pero necesitan información de presencia y ausencia de las especies.

2.5. ÁREAS PROTEGIDAS EN EL ECUADOR En el territorio ecuatoriano, la presencia del Sistema Nacional de Áreas Protegidas (SNAP) debe garantizar la conservación de la biodiversidad y el mantenimiento de sus funciones ecológicas. Dentro del SNAP, las Áreas Protegidas Estatales (APs) mantienen asignaciones de presupuesto para sus gastos operacionales administrativos y de gestión, conforme el artículo 405 de la Constitución de la República del Ecuador. Registro Oficial 449 de 20-oct.2008. Cada rubro de asignación se genera en función de planes operativos anuales de cada APs. Lamentablemente otra parte del SNAP, los denominados Bosques Protectores y Patrimonio Forestal carecen de esa asignación presupuestaria y obedecen a otra organización administrativa, por lo general particular, municipal o mixta. Los gobiernos municipales tienen también competencias para declarar área de conservación municipales y/o áreas de conservación y uso sustentable (ACUS) donde pueden conjugar su administración pública - privada pero la generalidad es que no exista y únicamente se use el amparo declaratorio para la conservación de cobertura vegetal. En Ecuador son conocidas 42 APs las mismas cubren una extensión de cinco millones de hectáreas en superficie terrestre y trece millones en superficie marina. Esta superficie constituye 19 % y cubre las 24 provincias del territorio ecuatoriano (Yánez, 2016). La función de las APs es la conservación de la biodiversidad. Según la IUCN define a un área protegida como: “una superficie de tierra y/o mar especialmente consagrada a la protección y el mantenimiento de la diversidad biológica, así como de recursos naturales y los recursos culturales asociados, y manejada a través de medios jurídicos u otros medios eficaces” (Reck, 2007, p.9). Así dentro de las APs, varias actividades de gestión son 23


realizadas y estas obedecen a cada una de las categorías, pudiendo ser: Parque Nacional, Reserva Ecológica, Reserva Biológica, Refugio de Vida Silvestre, Reserva de Producción de Fauna, Área Nacional de Recreación, Reserva Geobotánica, Reserva Marina, o Área de Caza y Pesca (Reck, 2007; Zárate, 2013). Por ley, las APs son imprescriptibles y no debe existir propiedades privadas dentro de las mismas. La realidad es otra y existe una muy variada situación de propiedad al interior de las APs, sobretodo en las recientemente establecidas (Ministerio del Ambiente de Ecuador, 2005). Así varias son las actividades y la intensidad que dentro de las APs se pueden realizar, entre las principales están: la investigación, conservación biológica, conservación cultural, conservación escénica, manejo activo y uso de ecosistemas (Reck, 2007; Zárate, 2013). Dentro del plan operativo anual de cada APs están las actividades de control y vigilancia, monitoreo de fauna y educación ambiental. Estas actividades deben ser realizadas por el personal operativo y coordinadas por la persona encargada de la administración del AP. Todos estudios dentro de áreas protegidas deben ser coordinados y comunicados oportunamente a la administración del AP. Monitoreos de la biodiversidad han sido implementados de forma exitosa en algunas APs donde hasta la actualidad generan información (ej., monitoreo tortugas terrestres en Galápagos, monitoreo de fauna en Pambilar, etc.) Dentro de la RECC no se realizan monitoreos sistemáticos de fauna. Son estudios puntuales liderados por instituciones educativas, particulares e investigadores, los que han podido compilar información sobre A.f. fusciceps. Dentro del RVSP existe un monitoreo continuo de la densidad fauna donde este primate está considerado (Tacuri, Guananga, Leverone, Salinas, y Araguillin, 2018).

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3. METODOLOGÍA 3.1. ÁREA DE ESTUDIO El estudio se realizó dentro la denominada área de distribución histórica de A.f. fusciceps en la costa centro-norte ecuatoriana, en las provincias de Pichincha, Imbabura, Carchi, Esmeraldas y Manabí (Mapa 2). La altitud varía entre el nivel del mar hasta los 3,000 msnm. El gradiente ecosistémico cubrió seis formaciones vegetales: Bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial, Bosque siempreverde estacional de tierras bajas del Jama-Zapotillo, Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Costera del Chocó, Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial, Bosque siempreverde montano bajo de Cordillera Costera del Chocó, Bosque siempreverde montano bajo de Cordillera Occidental de los Andes, Bosque siempreverde montano de Cordillera Occidental de los Andes, y Bosque siempreverde piemontano de Cordillera Occidental de los Andes (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2013a). Los pisos zoogeográficos comprendieron húmedo tropical, subtropical y templado (Tirira, 2017).

Mapa 2 . Localidades y número de visitas en parte de la costa ecuatoriana para obtener presencia/ausencia de mono araña Ateles fusciceps fusciceps.

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3.2. JUSTIFICACIÓN DE LA METODOLOGÍA El uso de algoritmos para la generación de ENM ha mostrado probada eficacia y eficiencia en el campo de la biogeografía (Elith et al., 2006; Phillips et al., 2006; Soberón et al., 2017). Los ENM se han convertido en la principal herramienta para generar SDM con ejemplos incontables de su aplicabilidad. Producto de esta necesidad muchos algoritmos se han desarrollado y a la par muchos estudios intentan comparativamente inferir cual es el mejor (Elith et al., 2006; Ortega-Huerta y Peterson, 2008). Sin duda Maxent es el algoritmo más usado principalmente a su facilidad de su uso, la interfaz gráfica que ofrece, la documentación detallada (Elith et al., 2011; Phillips et al., 2006) y su probado rendimiento (Elith et al., 2006). Pese que Maxent es por mucho el más usado en el campo de la generación de ENM y SDM, otro enfoque considera que diversos estudios presentan enfoques diversos los cuales requieren diversos métodos, no existiendo por tanto un algoritmo mejor que otro (Qiao et al., 2015). Algunas pruebas recientes han considerado a Maxent junto con los algoritmos Multivariate adaptive regression splines “MARS” y boosted regression trees “BRT”. Conforman el grupo de algoritmos de mayor rendimiento, generando modelos aceptables y congruentes con medidas de evaluación (Elith et al., 2006). Pero Maxent actualmente es el algoritmo más usado para generación de ENM y SDM (Qiao et al., 2015). Maxent (Phillips et al., 2006) ha probado ser una de las herramientas validas en la generación de SDM (Peterson, 2012; Soberón, 2007; Soberón et al., 2017). Muchos son los estudios que han utilizado Maxent como aproximaciones del SDM (Figueroa, Stucchi, y Rojas-Verapinto, 2016; Naveda-Rodríguez et al., 2016; Ortega-Andrade et al., 2015, 2013). La teoría de nicho ecológico grineliano señala que las condiciones ecológicas (nichos ecológicos de las especies) y sus áreas de distribución están relacionadas. Así, en el espacio geográfico, la distribución de las especies están condicionadas por la presencia de condiciones favorables para la presencia de cada especie (Soberón, 2007). Esta teoría enfatiza los requerimientos ambientales necesarios para que una especie pueda estar presente en una escala geográfica. De esta forma, es posible analizar correlativamente las presencias de una especie con variables no interactuantes y proyectarlas en un espacio 26


geográfico (Soberón, 2007). Producto del uso de Maxent, numerosas áreas de distribución ya han sido establecidas. Ejemplo de aquello es la realizada para Ecuador con el tapir andino, Ortega-Andrade et al. (2015) determinaron el área de distribución actual de la especie al igual que la proyectaron en escenarios de cambio climático. Los resultados fueron discutidos entorno al estado de conservación de la especie y a la restringida distribución de la especie ya considerada por la IUCN. El estudio también evalúa la efectividad de las áreas protegidas estatales en el presente y en el futuro. Otro ejemplo de aplicación de ENM es el realizado con el cóndor andino (Naveda-Rodríguez et al., 2016), los ENM son usado para generar áreas de distribución de la especie. Situación similar es la realizada con el zorro andino en Colombia (Noguera-Urbano et al., 2016), el oso de anteojos en Perú (Figueroa et al., 2016) y otras investigaciones que abordan una o varias especies (de la Torre y Torres-Knoop, 2014; Figueroa et al., 2016; Ortega-Andrade et al., 2013; Rojas-Soto et al., 2008; Yañez-Arenas et al., 2012a). Detalles sobre el tratamiento y generación de datos para la presente investigación, así como del flujo de la información se refleja en la figura 1.

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Figura 1 Flujograma de trabajo para la generaciรณn de modelos de distribuciรณn de la especie

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3.3. MODELO DE NICHO ECOLÓGICO Los ENM y posteriormente los SDM se generaron usando el algoritmo Maxent (Phillips et al., 2006). Las variables ambientales que se usaron para la generación de modelos fueron descargadas directamente del portal del Wordclim (www.worldclim.org) (Tabla 1) en una resolución de 30 segundos (~1 km2) (Hijmans et al., 2005). El área de movilidad o de accesibilidad “M” de la especie se determinó por es considerada crítica en la generación de ENM (Barve et al., 2011). Esta área se generó en función de las regiones biogeográficas (Morrone, 2014) y una manteniendo una altitud límite de 2,500 msnm, puntos sobre la cota fueron excluidos. Los modelos resultantes fueron evaluados y validados usando el área bajo la curva (Area Under the Curve) AUC (Peterson, 2012), y la característica operativa del receptor (Receiver Operating Characteristic) ROCpartial y AUCratio (Lobo, Jiménezvalverde, y Real, 2008). El umbral de corte para el modelo fue definido en un valor fijo de omisión de cinco, considerando que pudieren existir al menos el 5% de datos erróneos de presencias de la especie. La jerarquización de las variables ambientales y la altura (Tabla 2) se realizó mediante el análisis Jackknife presente en Maxent. Variables colineales fueron descartadas cuando las correlaciones de Pearson y Kendall fueron altas (r >±0.8) (Figura 8). Las correlaciones fueron realizadas en el programa R versión 3.4.1 (R Development Core Team, 2017). Mayor detalle sobre la generación de ENM está disponible en el Anexo 1.

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Tabla 1 Variables ambientales usadas para la generación del Modelo de Nicho Ecológico Código

Variable

Bio 1

Temperatura media anual

Bio 2

Rango de temperatura diurno medio (Temp. Máx – Temp. Mín)

Bio 3

Isotermalidad (BIO2/BIO7) (* 100)

Bio 4

Estacionalidad de temperatura (desviación estándar *100)

Bio 5

Temperatura máxima del mes más Caliente

Bio 6

Temperatura mínima del mes más frío

Bio 7

Rango de temperatura anual (Bio5-Bio6)

Bio 8

Temperatura media del trimestre más húmedo

Bio 9

Temperatura media del trimestre más seco

Bio10

Temperatura media del trimestre más caliente

Bio 11

Temperatura media del trimestre más frío

Bio 12

Precipitación anual

Bio 13

Precipitación del mes más húmedo

Bio 14

Precipitación del mes más seco

Bio 15

Estacionalidad de la precipitación (coeficiente de variación)

Bio 16

Precipitación del trimestre más húmedo

Bio 17

Precipitación del trimestre más seco

Bio 18

Precipitación del trimestre más caliente

Bio 19

Precipitación del trimestre más frío

Alt

Altitud

3.4. OBTENCIÓN DE DATOS DE PRESENCIA DE LA ESPECIE La información de presencia de la especie fue obtenida a través de tres métodos: i) georreferenciación directa (en 59 localidades, ver sección de resultados) con ayuda de GPS (Global Positioning System), ii) revisión de presencias de la especie en la base de datos del GBIF (Global Biodiversity Information Facility database) y consecuente validación y iii) revisión bibliográfica de presencias de la especie. Las incursiones al campo para genera presencias de la especie fueron enfocadas a 59 localidades donde i) la especies fue registrada recientemente luego de casi 50 años (Cervera y Griffith, 2016), ii) la especies no ha sido registrada recientemente pero está dentro de su distribución histórica y iii) área ecológicamente bien conservada donde actualmente persiste la especie (RECC, RVSP). Durante cada visita se realizaron recorridos de reconocimiento en ~15 km de recorridos y reproducciones de llamado de la especie (playbak) en un lapso promedio de 5 días por

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localidad (Mapa 2, Tabla 2). Localidades fuera del territorio ecuatoriano donde se cree la especie podría ocurrir no fueron visitadas. Las revisiones bibliográficas se realizaron de publicaciones que presentaron evidencia de presencia de la especie (Cervera y Griffith, 2016; Cueva y Pozo-R, 2010; Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004), y bibliografía gris que incluyó informes o tesis donde se presentaron indicios de presencia (Cervera et al., 2017; Moscoso y Peck, 2012; Román, 2017; Urgiles-Verdugo y Gallo, 2016).

Tabla 2 Localidades por cantones visitadas en el levantamiento de presencia/ausencia de Ateles fusciceps fusciceps Provincia CARCHI ESMERALDAS

IMBABURA MANABI

PICHINCHA

ZONA NO DELIMITADA Total

Cantón TULCAN ELOY ALFARO ESMERALDAS MUISNE QUININDE COTACACHI OTAVALO EL CARMEN FLAVIO ALFARO PEDERNALES PEDRO VICENTE MALDONADO PUERTO QUITO QUITO SAN MIGUEL DE LOS BANCOS LAS GOLONDRINAS

No. Localidades 1 7 2 6 5 3 1 4 1 2 5 5 9 7 1 59

Para evitar el sesgo producto de esfuerzos de muestreo concentrado en determinadas áreas de los estudios y bases de datos revisadas, se realizó un sub muestreo de las presencias de la especie considerando una grid en 2 km x 2km sobre la distribución de la presencia de la especie. El obtener acertados puntos de presencia de la especies asegura que ENM resultante no esté sobre ajustado, obteniendo así un modelo confiable (Peterson, 2012).

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3.5. MODELOS DE DISTRIBUCIÓN ACTUAL El SDM se generó al proyectar el ENM en el espacio geográfico (M de la especie). La distribución actual fue determinada usando el SDM a la que se sobrepusieron y extrajeron información de intervención antrópica. La información antrópica constituyeron las capas de: remanentes de cobertura vegetal, obtenidas del mapa de formaciones vegetales del Ecuador (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2013a), vías (con un buffer de 500 m) (MTOP, 2015), ríos navegables (buffer 500 m ) y áreas pobladas (Instituto Geográfico Militar, 2013), y la tasa de deforestación entre 2014 y 2016 entendida como el área (en km2) pérdida de bosque nativo y aumento zonas intervenidas en este período, disponibles en http://mapainteractivo.ambiente.gob.ec/portal/ (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2017a). La superficie total de distribución actual de la especie permitió identificar áreas conforme a un gradiente de estrés para la especie y evaluar la disponibilidad ecosistémica al determinar los espacios geográficos con idoneidad ecológica y con presencia de cobertura vegetal nativa. Sitios que eventualmente podrían albergar la presencia de poblaciones mínimas viables o ecológicamente estables. En este sentido se identificaron áreas suficientemente grandes para garantizar la presencia de poblaciones ecológicamente estables tanto dentro como fuera de las APs. La información que determina requerimientos de superficie para presencia de poblaciones ecológicamente estables de la especie fueron referidas en la RECC donde se estimaron la presencia de 2,439 individuos que persistirán más de 10,000 años en un área de 586 km2 entre los 200 y 800 msnm (Madden y Albuja, 1989). No se consideró la información de la población total de la especie (250 individuos) presumiblemente referida en el 2004 por Tirira (2004), referida en Cervera y Griffith (2016) y Peck et al. (2011) debido al incorrecto señalamiento de los autores, ya que la información no es referida de ninguna manera en Tirira (2004). Para la provincia Manabí se usó la información registrada donde para la especie se estimaron 216 individuos en 6.57 km2 (Alfonso-Cortes et al., 2018). Esta información sumada al de rango de hogar (home range) de la especie, parámetro tomado de la especie hermana Ateles belzebuth 469 ha., (4.69 km2) (Pozo-R, 2001) por la carencia

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de información de la especie en estudio fueron usadas para la generación de los requerimientos de área . Con los parámetros de población mínima viable y rango de hogar se pudo determinar la superficie mínima viable (SMI) al aplicar la formula SMI = =H*PVM, donde SMI es la superficie mínima indispensable o viable, H, es el rango de hogar y PVM es la población mínima viable de la especie para la prolongación de la misma en el tiempo (Richard, Fontúrbel, y García, 2006).

3.6. MODELOS FUTUROS El mismo modelo de nicho (conjunto de variables) proyectado en la geografía o SDM y en una misma resolución espacial fue proyectado en dos escenarios potenciales de cambio climático para el año 2050. Las proyecciones al futuro fueron analizadas en los escenarios considerando la concentración de gases de efecto invernadero RCPs, en el denominado optimista (RCP 4.5) y pesimista (RCP 8.5). El desplazamiento del nicho puede ser expresado como áreas que se mantienen, contraen o expanden bajo proyecciones futuras o pasadas de cambio climático. Las variables ambientales usadas fueron las generadas por los laboratorios del: i) Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima (MIROC) y ii) El Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales (HadGEM) disponibles en la página de WorldClim (http://www.worldclim.org/cmip5_30s) (Hijmans et al., 2005).

La información cartográfica de las APs fue obtenida del mapa interactivo ambiental (http://mapainteractivo.ambiente.gob.ec/portal/) (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2017b). Esta información fue usada para medir la efectividad de las APs que intersecan con el SDM resultante, sobre todo de aquellas donde se registran registros actuales de la especie y/o presentan idoneidad ecológica representativa.

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4. RESULTADOS Y DISCUSIÓN 4.1. RESULTADOS Un número de 59 localidades fueron visitadas en cinco provincias entre el 2014 y 2018. En cada sitio se registró la presencia/ausencia de la especie, al menos en 21 localidades de las 59 localidades visitadas durante el estudio se realizaron visitas de búsqueda en al menos dos años (Mapa 2). Un total de 173 presencias de la especie fueron recopiladas. La mayor parte de presencias son producto de revisión bibliográfica 82% (131 presencias), el 11% (19) son avistamientos directos obtenidos durante el estudio y el 7% (13) provenientes del GBIF. Una vez que la información de presencia fue sub muestreada en una grid de 2 km x 2km se consideraron 130 presencias de la especie para la generación de modelos (Mapa 3).

4.1.1. MODELOS DE NICHO ECOLÓGICO El ENM generado fue muy confiable, presento una AUC = (0.92), AUCratio = 1.57 (SD = 0.09) (p < 0.01), y una tasa de omisión de puntos de prueba del 0% (Fixed cumulative value 5 test omission). Seis variables explicaron la idoneidad ecológica para A. f. fusciceps. La precipitación del trimestre más seco (Bio 17) fue la que aporto mayormente en la estructuración del modelo (43.90%) (Tabla 3). La variable altitud se mostró altamente correlaciona (>0.8) con ocho variables bioclimáticas. Tabla 3 Variables que aportaron en la construcción del modelo de nicho ecológico Variable Bio 17 Bio 07 Bio 19 Bio 18 Alt Bio 15 Total

Nombre Precipitación del trimestre más seco Rango de temperatura anual (Bio5-Bio6) Precipitación del trimestre más frío Precipitación del trimestre más caliente Altitud Estacionalidad de la precipitación (coeficiente de variación)

Porcentaje de contribución 43.90 18.30 14.50 13.40 5.60 4.30 100.00

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4.1.2. MODELO DE DISTRIBUCIÓN DE LA ESPECIE El ENM proyectado en la superficie generó 32,761 km2 de SDM (Mapa 3). El SDM actual excluyendo zonas intervenidas es del 11,370 km2 (41%) que representa áreas con cobertura vegetal nativa (Mapa 4). Los remanentes boscosos dentro del SDM incluyen 18 formaciones vegetales. Los bosques siempreverdes piemontanos de Cordillera Occidental de los Andes (BsPn01) y el bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial (BsTc01) fueron los más representados cubriendo ~ 3,200 km2 respectivamente. Tabla 4 Ecosistemas remanentes disponibles en el SDM No. 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18

ECOSISTEMA Bosque siempreverde piemontano de Cordillera Occidental de los Andes Bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial Bosque siempreverde montano bajo de Cordillera Occidental de los Andes Bosque siempreverde montano de Cordillera Occidental de los Andes Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Costera del Chocó Bosque siempreverde estacional de tierras bajas del Chocó Ecuatorial Bosque siempreverde montano bajo de Cordillera Costera del Chocó Bosque siempreverde estacional piemontano de Cordillera Occidental de los Andes Manglar del Chocó Ecuatorial Bosque inundado de llanura aluvial del Chocó Ecuatorial Bosque siempreverde estacional de tierras bajas del Jama-Zapotillo Bosque siempreverde estacional montano bajo de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial Bosque semideciduo de Cordillera Costera del Pacífico Ecuatorial Bosque semideciduo de tierras bajas del Jama-Zapotillo Arbustal siempreverde montano del norte de los Andes Bosque siempreverde montano alto de Cordillera Occidental de los Andes Herbazal inundable ripario de tierras bajas del Jama-Zapotillo

Área (km2) 3,245.83 3,222.29 1,849.75 1,023.72 707.22 384.03 176.43 166.84 160.06 111.61 100.78 75.87 52.53 41.09 25.01 20.10 4.09 2.71

Las áreas intervenidas constituyeron el 14,912 km2 (53%) del SDM actual de la especie. Áreas de ríos navegables y zonas aledañas constituyeron 3,133 km2, y área de carreteras 1,035 km2 (Mapa 4). La tasa de deforestación entre el 2014 y 2016 que intersecta con el SDM generado para A. f. fusciceps representa 280 km2.

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Mapa 3 ENM proyectado en la geografía (SDM) del mono araña Ateles fusciceps fusciceps en color verde.

El SDM incluyo ocho APs de las cuales la RECC es el área con mayor superficie con bosque natural 2,055.54 km2 (18 %) del total de áreas boscosos remanentes con idoneidad ambiental para la especie generada por el modelo (Tabla 5).

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Mapa 4 SDM Actual del mono araña en verde áreas con cobertura vegetal nativa, en amarillo área intervenida.

Otras APs en la Costa ecuatoriana con remanentes boscosos e idoneidad ambiental para las especies son la REMACH, la Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje (REMCM) y el RVSP, este último en casi toda su extensión (29.95 km2). LA RECC y el RVSP presentan registros históricos y actuales de la presencia de la especie. REMACH y REMCM únicamente registros históricos. Dos APs en la costa ecuatoriana no presentaron registros previos de la especie sin embargo presentan idoneidad ambiental para la especie. APs en el callejón interandino también fueron incluidas en el SDM con proporción de cobertura vegetal con idoneidad ambiental inferior al 1% (<105 km2) (Tabla 5, Mapa 5). 37


Tabla 5 Cobertura vegetal remanente en el SDM de Ateles fusciceps fusciceps ÁREAS PROTEGIDAS

Cobertura vegetal

% CV remanente (11370 km2) 18.08 2.49 1.62 0.91 0.26 0.06 0.05

Intervención

Sin Total información superficie AP

COTACACHI CAYAPAS** 2,055.54 59.79 53.22 2,609.61 MACHE CHINDUL* 283.60 162.92 0.00 1,199.94 MANGLARES CAYAPAS MATAJE* 184.46 43.17 0.00 564.20 LOS ILINIZAS 103.81 69.92 1.26 1,342.33 EL PAMBILAR** 29.95 0.14 1.00 31.09 LA CHIQUITA 7.08 1.04 0.00 8.12 PULULAHUA 5.27 0.97 0.00 34.42 MANGLARES ESTUARIO DEL RIO MUISNE 0.00 0.00 0.12 0.00 922.46 Leyenda: CV = Cobertura vegetal con idoneidad ambiental para Ateles fusciceps fusciceps, AP = áreas protegidas estatales * = Registro histórico de la presencia de Ateles fusciceps fusciceps ** = Registros actuales e históricos de la presencia de Ateles fusciceps fusciceps

4.1.3. ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO Bajo el análisis de escenarios de cambio climático las áreas de idoneidad ambiental para la especie se ven disminuidas en el año 2050. Un 19.2% de contracción (reducción) de nicho se registró al usar información generada por Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales en el escenario optimista (HG 4.5) y en un 36,3 % para el escenario pesimista (HG 8.5) (Figura 2).

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Mapa 5 SDM actual del mono araña Ateles fusciceps fusciceps. Áreas protegidas estatales 1=Refugio de vida silvestre Manglares Estuario del Rio Muisne, 2=Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas, 3=Reserva Ecológica Mache Chindul, 4=Refugio de vida Silvestre El Pambilar, 5=Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje, 6=Reserva Geobotánica Pululahua,7 =Refugio de vida Silvestre La Chiquita, 8=Reserva Ecológica Los Ilinizas.

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Figura 2 SDM proyectados en escenarios de cambio climático para el año 2050. Izquierda escenarios optimistas 4.5, y derecha escenarios pesimistas 8.5 (arriba información del Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima MIROC, abajo laboratorios Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales). Áreas protegidas estatales 1=Refugio de vida silvestre Manglares Estuario del Rio Muisne, 2=Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas, 3=Reserva Ecológica Mache Chindul, 4=Refugio de vida Silvestre El Pambilar, 5=Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje, 6=Reserva Geobotánica Pululahua,7 =Refugio de vida Silvestre La Chiquita, 8=Reserva Ecológica Los Ilinizas

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Resultados producto del análisis de información del MIROC en el escenario optimista evidencian contracción del nicho hasta el 18% (MI 4.5) y 21% en el escenario pesimista (MI 8.5) del área de idoneidad ambiental estimada en el presente (Tabla 6, Figura 2). La reducción del nicho en el área geográfica en un futuro prevista por los tres modelos (MI 4.5, MI 8,5 y HG 4.5) muestra una contracción del nicho en el sector centro sur del SDM de la especie, al sur de las APs RECC REMACH y entre la Reserva Ecológica Los Ilinizas (RELI). El modelo más crítico HG 8.5 precisa contracciones de nicho en la costa centro y norte del SDM actual de la especie, al noroeste de la RECC y sur de la REMCM (Figura 2). Valores de expansión y mantenimiento de nicho para los escenarios futuro sobre la cobertura vegetal presentan reducción (12% y 23%) en todos los escenarios de cambio climáticos. Áreas de contracción de nicho presentaron valores entre 27.3% (HG 4.5) y valores máximos de 48,1% en el escenario pesimista (HG 8.5). Valores de expansión de nicho mostraron valores no superiores al 12% analizando los cuatro escenarios en estudio (Tabla 6). El análisis de cambio climático generado para los dos escenarios mantiene el total del área de nicho sobre las APs: REMACH, RVSP y el Refugio de vida Silvestre La Chiquita (RVSCH) (Figura 2,Tabla 7). Restantes APs muestran fluctuaciones en las áreas predicha para el año 2050. El AP que mayor área de expansión y contracción mostró fue la REMACH con 120.6 km2 y 402.81 km2 respectivamente (Tabla 7).

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Tabla 6 Áreas de SDM de Ateles fusciceps fusciceps para el presente y futuro estimado para dos escenarios de Cambio climático para el año 2050. ÁREAS Área de distribución potencial SDM Área del modelo con cobertura vegetal Área del modelo con cobertura vegetal dentro AP Área que se contrae Área que se expande Área que se mantiene

Presente

HG 4.5

HG 8.5

MI 4.5 26,992.00 (82.4%) 11,199.90* (98.5%)

32,761.00

26,465.00 (80.7%)

20,870.00 (63.7%)

11,370.00

11,398.25* (>)

10,130.50* (89.1%)

3,063.25

2,707.35* (88.4%)

2,388.53* (77.9%)

-

8,948.00 (27.3%) 2,652.00 (8.1%)

-

23,813.00 (72.7%)

15,749.00 (48.1%) 9,061.00 (27.7%) 10,293.00 (31.4%) 3,858.00 (11.8%) 3,292.00 (10.0%) 3,427.00 (10.5%) 23,700.00 17,012.00 (51.9%) 22,468.00 (68.6%) (72.3%)

2,537.11* (82.8%)

MI 8.5 25,895.00 (79.0%) 11,256.18* (98.9%) 2,538.42* (82.8%)

*= Área en un futuro que se expanden y se mantienen, sobre la actual cobertura vegetal HG= Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales MI= Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima 4.5 y 8.5 = Representan escenario optimista 4.5 y pesimista 8.5 e función de la concentración representativa de gases de efecto invernadero (%) = Representa el porcentaje en función del total generado para el modelo presente

Tabla 7 Áreas de expansión, contracción y mantenimiento del SDM de Ateles fusciceps fusciceps al interior de área protegidas bajo dos escenarios de Cambio climático para el año 2050. Área en km2 por cada una de las Áreas Protegidas estatales Escenarios de Cambio Climático HG4.5 Contracción HG4.5 Expansión HG4.5 Mantiene HG8.5 Contracción HG8.5 Expansión HG8.5 Mantiene MI4.5 Contracción MI4.5 Expansión MI4.5 Mantiene MI8.5 Contracción MI8.5 Expansión MI8.5 Mantiene

RECC

RVSP RVSCH

2,167.79

31.09

8.12

2,167.79

31.09

8.12

2,167.79

31.09

8.12

2,167.79

31.09

8.12

RELI REMACH REMCM RVSRM RGP 11.36 158.49 0.50 66.87 78.20 50.04 5.48 2.47 170.49 281.71 253.38 0.08 5.53 44.15 373.36 8.00 88.61 55.90 23.98 4.18 130.96 69.71 252.90 0.21 6.17 49.40 402.81 6.04 120.60 55.69 27.40 4.18 127.01 41.53 252.90 0.12 6.17 44.15 373.36 8.00 88.61 55.90 23.98 4.18 130.96 69.71 252.90 0.21 6.17

Leyenda: HG= Met Office Hadley Centre y el Instituto Nacional de Investigaciones Espaciales. MI= Modelo de investigación interdisciplinaria sobre el clima, 4.5 y 8.5 = Representan escenario optimista 4.5 y pesimista 8.5 en función de la concentración representativa de gases de efecto invernadero. RVSRM= Refugio de vida silvestre Manglares Estuario del Rio Muisne, RECC=Reserva Ecológica Cotacachi Cayapas, REMACH=Reserva Ecológica Mache Chindul, RVSP=Refugio de vida Silvestre El Pambilar, REMCM=Reserva Ecológica Manglares Cayapas Mataje, RGP=Reserva Geobotánica Pululahua, RVSCH =Refugio de vida Silvestre La Chiquita, RELI=Reserva Ecológica Los Ilinizas

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4.2. DISCUSIÓN El presente estudio genera un SDM actual para el mono araña de cabeza marrón A.f.fusciceps y lo analiza bajo escenarios de cambio climático. Los resultados evidencian la alta fragilidad ecosistémica, el aislamiento de las dos poblaciones de la especie (norte y sur) y la baja disponibilidad de áreas ecológicamente idóneas para A.f. fusciceps. Respondiendo la primera inquietud generada en la presente investigación que fue: ¿dónde están presentes condiciones ecológica óptimas para la presencia de la especie (distribución potencial)?, el estudio determinó que el SDM actual para A.f.fusciceps es de 11,370 km2, pero esta cifra se ve reducida ya que actualmente, solo se conocen dos poblaciones de la especie al norte de la costa ecuatoriana en las APs: RECC y RVSP y sus alrededores (población norte) donde se encuentra mejores condiciones ecológicas para la especie por la presencia de grandes fragmentos de boques resguardados en las APs, y también en sus áreas de amortiguamiento donde existen iniciativas de conservación de carácter privado, lo que ha permitido que esta área sea considerada como fuente y relicto para la especie. Por otro lado, el SDM incluye también la población sur de la especie, donde la generalidad son parches de bosque intercalados con actividades propias de la presencia humana y la APs no están presentes. Áreas sin presencias actuales que pudieren ser descartas para la ocurrencia de la especie son al noroccidente de la provincia de Pichincha y en los alrededores del a REMACH (Tabla 1). Si solo son consideradas en el SDM las áreas con presencias actuales de A.f.fusciceps el SDM se vería disminuido hasta en un 30 %. De esta forma, el área equivaldría a ~ 8,000 km2 en toda la costa ecuatoriana. La segunda inquietud de investigación fue: ¿cómo el SDM varía por la pérdida de hábitat, la presencia de áreas protegidas en el presente y bajo efectos cambio climático en el futuro? El presente estudio responde en una primera parte a esta inquietud. El SDM se vio influido por acciones antrópicas en más del 50% del área de idoneidad ambiental de la especie. El área desprovista de cobertura vegetal producto de la "intervención” (Ministerio del Ambiente del Ecuador, 2013a) y otras acciones antrópicas (áreas de ríos navegables, área de carreteras y tasa de deforestación) representaron 4,448 km2 del SDM. El SDM 43


actual de la especie en su mayor parte muestra áreas sin cobertura vegetal nativa, y es evidente producto de esta intervención, la separación entre las poblaciones de la especie al norte de la provincia de Manabí (población sur) y las de la costa norte del Ecuador (RECC RCSP y sus áreas de influencia; población norte). Son evidentes los altos niveles de fragmentación sobre los que están presentes individuos de A. f. fusciceps de la población sur (norte de Manabí). En esta localidad son escasas áreas boscosas continuas. Actualmente, la especie está presente en fragmentos de bosque entre 0.02 km y no mayor a los 42 km2. Pese a estas circunstancia en fragmentos mayores a un kilómetro se han estimado hasta el momento 216 individuos de esta especie (Alfonso-Cortes et al., 2018). Los resultados reflejan que esta población persiste en sitios fragmentados (Alfonso-Cortes et al., 2018; Cervera y Griffith, 2016) sin que, hasta el momento, haya un estudio que determine el estado de salud genética de esta población, pero estudios al respecto ya se han iniciado (Alfonso-Cortes y Fuentes, com. per.). El estudio responde a la segunda parte de la segunda pregunta: ¿cómo el SDM varía bajo escenarios de cambio climático dentro y fuera de APs? Los resultados muestran que bajo efecto del cambio climático el área de nicho de la especie se redujo de forma alarmante en todos los escenarios estudiados. Gran parte de esta reducción se da en lugares ya intervenidos (sin cobertura vegetal nativa). Los sitios con idoneidad ambiental para la especie en el presente y futuro actualmente ya están desprovistos totalmente de cobertura vegetal nativa. Los cuatro escenarios de cambio climático remarcan el actual aislamiento observado por los niveles de intervención (ver Mapa 5) en las poblaciones norte y sur de A. f. fusciceps (ver Figura 2). Hasta el momento, no existe evidencia sobre la diversidad genética de estas dos poblaciones (Román, 2017). Pero el evidente aislamiento en las condiciones ecológicas para el año 2050 de la población norte y sur es alarmante, ya que se forman dos islas con condiciones ecológicas para la especie. La población sur de la especie está completamente aislada de la población del norte (RECC, RVSP, y sus áreas de influencia) (ver Mapa 4 y Mapa 5). En este sentido tomar decisiones entorno al presente y futuro de la población sur de la especie es la prioridad. Las áreas protegidas dentro del actual SDM y en escenarios futuros sumaron ocho, sin embargo, la discusión se centra solo en las APs: RECC y RCSP donde son conocidas 44


presencias actuales de la especie. Fuera de la RECC y la RVSP A. f. fusciceps está distribuida en las zonas de influencia de RECC y RVSP, e incluyen algunas iniciativas de conservación y áreas protegidas privadas como Tesoro Escondido, Río Canandé, El Pambilar y El Chontal. En la población sur de A. f. fusciceps, el AP más cercana es la REMACH a 30 km al norte. En REMACH hasta el momento no se ha logrado registrar la especie después de 50 años del último registro. Al interior de las áreas RECC y RVSP, donde es conocida la ocurrencia actual de la especie, toda el área se mantiene la idoneidad ecología para el año 2050 (no mostró contracción de nicho). Los resultados reafirman la importancia de las actuales áreas protegidas (RECC y RVSP) y sus zonas de influencia como único relicto para la especie. Según el SMI (4.69 km2 x 2,946 individuos) son necesarios 14,612.16 km2 aplicando el número de individuos conocido hasta la década de los 80 (Madden y Albuja, 1989). El SMI es reducido al 2,300 km2 al ser incluidos únicamente 250 parejas reproductivas de la especie bajo parámetros mínimos considerado por la IUCN para determinar especies en peligro crítico de extinción (IUCN, 2017). En la población sur de la especie se han contabilizado 216 individuos (Alfonso-Cortes et al., 2018) aplicando el mismo razonamiento son necesarios 1,013.04 km2, no obstante, actualmente esta población persiste en apenas 6,5 km2 (Alfonso-Cortes et al., 2018). Si se considera los actuales remanentes presentes para esta población al interior de las APs es claro que la única que mantiene SMI para A. f. fusciceps es la RECC. Aunque la REMACH mantiene condiciones de idoneidad ambiental para la especie podría albergar una población similar, pero hasta el momento no se han registrado presencia de la misma en toda el AP. La tasa intrínseca de crecimiento de A. f. fusciceps es baja, poblaciones entre 100 y 1,000 individuos aún pueden ser susceptibles de extinción (Madden y Albuja, 1989). Y de hecho este es el escenario en que actuales cifras colocaría a la especie, siendo más critica la situación de la población sur. Bajo el principio de precaución biológica y considerando la ausencia de estimaciones poblacionales para la especie, así como la falta de información que permita tener un acertado conocimiento sobre la abundancia de la especie en el país es difícil inferir áreas mínimas viables. Pero es evidentemente clara la importancia de las APs con presencias actuales.

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Presencias que datan entre 1940 y el 2018 de la especie fueron usada para calibrar el modelo buscando generar modelos con menor sesgo. Las técnicas de recolección de información que fueron conjugadas (levantamiento de información de campo, revisión de bibliográfica y revisión del GBIF), aumentaron el esfuerzo de muestreo en la obtención de esta información. El esfuerzo de muestreo generado proveyó presencias de la especie con poca incertidumbre y permitió genera un modelo asumiendo un grado de error del 5%. El mono araña de cabeza marrón ecuatoriano A. f. fusciceps es una subespecie endémica del Ecuador (Tirira et al., 2015). Estudios previos que aborden la distribución geográfica de las especies han generado un área de ~ 5,000 km2 para la costa norte ecuatoriana (Peck et al., 2011). Madden y Albuja (1989) y Tirira (2004) presentan una distribución geográfica de la especie en mapas, pero no aportan valores de extensión. Los mapas presentados como distribuciones históricas son similares al presente estudio, la diferencia de la distribuciones presentadas como actuales por los autores (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004) difieren evidentemente ya que concentran su distribución en la costa norte ecuatoriana, sin que hayan consideraron información de la presencia de la especie en el norte de la provincia de Manabí debido a que esta información era desconocida en ese entonces. La aproximación del área de distribución actual ~ 8,000 km2 en el presente estudio claramente obedece a lo antes mencionado. Estudios que se enfocan en la distribución actual de la especie y que consideran registros de la especie en el norte de la provincia de Manabí son descriptivos. Las investigaciones mencionan que la distribución de la especie hasta antes del 2016 estuvo restringida a las provincias de Carchi, Esmeraldas, Imbabura y Pichincha, y actualmente es ampliada a la provincia de Manabí por los reportes realizados en el 2015 (Cervera y Griffith, 2016), los autores retoman el área de distribución histórica propuesta en su tiempo (Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004) como área actual de distribución (Morelos-Juárez et al., 2018a; Morelos-Juárez et al., 2018b). Aparentemente la preferencia de A. f. fusciceps a sitios prístinos (Madden y Albuja, 1989; Peck et al., 2011; Tirira, 2004) no es prioridad en la población sur de la especie pudiendo adaptarse y aparentemente persistir en sitios fragmentados. Otras especies de primates

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como el mono aullador de la costa (Alouatta palliata) y otros mamíferos medianos y grandes persisten en zonas altamente fragmentadas (Urgilés-Verdugo et al., 2018).

4.2.1. ESTRATEGIAS DE CONSERVACIÓN Los resultados evidencian el crítico nivel de amenaza que sufren los ecosistemas donde la especie está presente, así como la contracción del nicho de la especie y los drásticos cambios que se producirán producto del cambio climático para el año 2050. Es vital entender la actual y futura presencia de aislamiento de las poblaciones de esta especie, y en este sentido enfocar estrategias para salvaguardarla. Si se considera que en la actualidad solo 2,085.49 km2 están dentro de las APs con presencia actuales de la especie (RECC y RVSP), es indispensable adherir áreas con presencia de la especie y en los alrededores de las APs y buscar mecanismos para que estas puedan ser incluidas al actual sistemas de APs: de esta forma se puede consolidar un bloque de conservación entre la RECC y RVSP en y un buffer de al menos 10 km que permitiría la incursión de al menos 1,997.19 km2 de remanente de bosque con idoneidad ambiental. Otra alternativa que puede ser ejecutada por tomadores de decisiones en el Ministerio del Ambiente es incluir a la REA ubicada al norte RECC dentro de las APs. En la REA existen presencias actuales de la especie y la inclusión de la misma bajo el paraguas de APs implica una asignación de presupuesto, personal administrativo y operativo para la conservación del área. Si se considera que en la REA la cacería de subsistencia aun es permitida para la etnia Awá, este pude ser uno de los factores que afecten las poblaciones de la especie. Es necesario aumentar el número de km2 previstos en SMI para A.f.fusciceps y sobre todo incluirlos en el sistema de APs para, de esta manera, generar área núcleo de conservación. Generar conectividad estructural y funcional entre APs es indispensable para mejorar la acción de las actuales RVSP, RECC y la REA. Estos mecanismos de conexión pueden ser enfocados aprovechando acciones de tipo privadas (Río Canandé, El Pambilar y Tesoro Escondido) y bajo un estructurado modelo de conectividad donde se acople otras variables al considerarse la presencia de bosques Protectores (Asociación Agrícola Carchi – Imbabura, Cerro Golondrinas, Cebú, Los Cedros, Humedal del Yalaré e Intag (El Chontal)), 47


áreas con remanentes de vegetación natural y la fragmentación producto de la accesibilidad (vías y ríos navegables). La presencia de idoneidad ambiental y áreas con cobertura vegetal que persisten bajo escenarios de cambio climático en el 2050 en la REMACH coloca a esta AP como un sitio importante para la generación de programas de introducción, translocación y demás programas que busque el manejo y la conservación de A. f. fusciceps. Si bien información sobre abundancia de la especie no ha sido estimada, y son pocas las investigaciones que se han permitido extrapolar la abundancia de la especie (AlfonsoCortes et al., 2018; Madden y Albuja, 1989; Tirira, 2004), el generar información sobre abundancia es primordial y debe ser enfocado mediante censos estructurados con este objetivo. A la par es necesario generar información base sobre ecología reproductiva que permita generar modelos demográficos con menor incertidumbre. El usar información propia de la especie como rango de hogar, y estructura poblacional (proporciones hembras y machos reproductivos, crías, y sexos, etc.) es vital para generar los correspondientes modelos demográficos acertados. Con esta información base generada se podrá establecer poblaciones mínimas viable y ecológicamente estables, así como establecer tiempos de extinción o crecimiento de la población de esta especie críticamente amenazada. Estos modelos son indispensables y sumados a los modelos de distribución y bajo condiciones de cambio climático permitirán advertir con más certeza en el mediano plazo la situación de la especie y la toma de decisiones para su persistencia.

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5. CONCLUSIONES 5.1. MODELO ECOLÓGICO DE NICHO El ENM generado en el estudio fue altamente fiable. Seis variables constituyeron el mejor modelo. La precipitación del trimestre más seco fue la variable que mayor contribuyo a la generación del modelo. La variable altitud se mantuvo en la construcción del ENM debido a que mantuvo correlaciones importantes con ocho variables bioclimáticas.

5.2. MODELO DE DISTRIBUCIÓN DE LA ESPECIE El SDM que mantiene sitios con idoneidad ambiental y presencia de cobertura vegetal nativa corresponde a 11,370 km2, siendo el 41% del total de área idónea para la especie; de estos, solo 8,000 km2 tendría presencias recientes de la especie. En el SDM actual de la especie los ecosistemas Bosque siempreverde piemontano de Cordillera Occidental de los Andes y Bosque siempreverde de tierras bajas del Chocó Ecuatorial mantiene remantes que sobrepasan los 3,200 km2cada uno. La fragmentación de los ecosistemas del SDM de A. f. fusciceps es notoria e evidentemente mayor al sur del SDM donde aún persiste la población sur de esta especie. Ocho APs están presentes dentro del SDM actual de la especie de las cuales solo dos (RECC y RVSP) registran presencias actuales de la especie. EL AP más cercana a la población de A. f. fusciceps (REMACH) está ubicada a ~30 km al norte del último registro de presencia. La RECC es el AP con mayor cobertura vegetal e idoneidad ecológica para la especie. El RVSP en toda su extensión presenta áreas con idoneidad ecológica para la especie.

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5.3. ESCENARIOS DE CAMBIO CLIMÁTICO La idoneidad ecológica se ve reducida entre el 17.6 y el 36.3 % en dependencia del escenario y del laboratorio de donde las proyecciones de las variables provengan. La reducción del nicho en el área geográfica en un futuro prevista por los modelos muestra una contracción del nicho en el sector centro sur del SDM de la especie, al sur de la RECC REMACH y entre la RELI generando islas de condiciones ecológicas idóneas para la especie. Las APs RECC y RVSP analizadas bajo efectos del cambio climático mantienen el total de su área respectivamente con condiciones de idoneidad ambiental para la especie. La REMACH es el AP que mayor área de nicho contraída mostró en el año 2050. El enfoque de los ENM bajo escenarios de cambio climático y perdida de hábitat permitió en el corto plazo, evidenciar aislamiento en términos de nicho ecológico de las poblaciones norte y sur de A. f. fusciceps. Una de las limitaciones en el presente estudio es la alta incertidumbre al momento de generar la SMI para la especie. Esta situación es debido a la falta de información disponible, ya que hasta el momento no se han realizado estudios de telemetría en la especie, impidiendo tener una estimación clara que permita inferir su área de vida. En este mismo sentido el planteamiento generado para establecer poblaciones mínimas viables son bastantes débiles debido a la ausencia de parámetros claves como tasa intrínseca de crecimiento y tasa reproductiva. En este sentido es necesario ahondar en estas temáticas ya que las mimas permitirán mejorar los modelos actuales. El SDM generado en el presente estudio constituye un alcance objetivo de la distribución actual de esta subespecie endémica del Ecuador. Sin embargo, solo dos áreas fuera de la RECC y RVSP y sus áreas de influencia han presentado registros en estos últimos diez años. Esta situación evidencia áreas que se definieron previamente como de extinción local, y como pudo ser constatado por Cervera y Griffith (2016) no lo son y aparentemente mantienen una alta abundancia de esta especie (Alfonso-Cortes et al., 2018). Bajo este contexto, el área sobre el norte y noreste de la REA, al norte de la provincia de Esmeraldas e Imbabura, si bien en la presente investigación se designan como áreas actuales de 50


distribución, es necesariamente urgente una verificación de la presencia de la especie en campo. El registro de una población de A. f. fuscicpes no puede ser descartado considerando como ejemplo el registro después de 50 años de la especie en Manabí, sin que puedan delimitarse áreas de extinción local, ya que las mismas que podrían acarrear mucho esfuerzo de muestreo en períodos largos de tiempo con un elevado costo. Una aplicabilidad de la presente investigación fue el determinar áreas de expansión y mantenimiento de nicho para el año en el 2050. Estas áreas deben considerarse al momento de generar posibles programas de reintroducción o translocación de la especie. De esta forma, se evitaría la mala inversión de recurso para el manejo de la especie, evitando enfoques de manejo en áreas que, en el mediano plazo, no tendrán las condiciones ecológicas para la presencia de la especie. Los programas enfocados en el norte de Manabí para la especie son evidentemente claros; se pueden determinar áreas de enfoque para los próximos 30 años, los sitios con idoneidad ambiental podrían ser objeto de acciones de manejo como la conectividad estructural y funcional de los fragmentos de bosque nativo, así como en la delimitación de áreas de conservación, entre otras acciones. Es importante generar información de la especie para conocer su abundancia actual, ecología reproductiva y estructura poblacional de modo que se pueda generar un acertado modelo demográfico que sin duda será de gran ayuda al momento de determinar poblaciones mínimas viables y ecológicamente estables que, en un futuro, pueden ser representadas de mejor manera en la geografía.

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7. ANEXOS 7.1. ANEXO 1.- CORRIDA DE MODELOS EN MAXENT Para generar la tabla de registros se usó tres fuentes de información de presencia de A. f. fuscicpes (ver metodología). La información pasó por un proceso de depuración de la base de datos en el programa R (R Development Core Team, 2017), descartando presencias erróneas y evitando sesgo en el número de presencias registradas. La tabla producto de la depuración únicamente contiene tres campos Especie, Longitud y latitud (necesariamente en ese orden) y en formato .csv delimitado por comas (Figura 3). Figura 3 Coordenadas de precisen de la especie formato texto.csv (n=130)

-Preparación de variables bioambientales (bios). Se generaron usado el programa ArcMap 10.6. Las capas fueron directamente descargadas del Wordclim (www.worldclim.org) (Hijmans et al., 2005) en formato grid .grd a una resolución de 30S, las mismas fueron transformadas a formato ascii .asc en el programa ArcMap de esta forma son legibles para Maxent (Figura 4). 59


Figura 4 Variables ambientales del presente usadas en el generación de modelos

-Corrida en Maxent (análisis Jackknife) para jerarquización de variables Las presencia de las especies son ingresadas en el programa Maxent (Phillips et al., 2006) y se realiza un primera corrida usando las 19 variables bioclimáticas más la altitud. El análisis es realizado para determinar las variables con mayor aporte dentro del modelo. Posteriormente se realiza la corrida del modelo (

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Figura 5, Figura 6)

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Figura 5 Ingreso de variables la consola de Maxent para anรกlisis Jackknife

Figura 6 Corrida modelo anรกlisis jackknife

Las variables con mayor aporte al modelo fueron seleccionadas conforme los resultados producto de la prueba Jackknife (Figura 7).

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Figura 7 Aporte de variables según el análisis Jackknife

-Varíales colineadas Las variables colineadas son eliminadas y se mantienen las variables no correlacionadas. En este proceso con ayuda de Arcmap extrayendo los valores de las 19 bios más la altitud en cada una de las presencias de la especie. Los valores de cada una de las variables bioclimáticas se realizan correlaciones (Pearson y Kendall) con ayuda del programa R, el resultado es el siguiente (Figura 8).

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Figura 8 Eliminación de variables colineadas

Una vez definidas las variables que más aportan al modelo y eliminando restante con menos aporte dentro del modelo (Figura 7) y que a la vez estén correlacionadas (r >±0,8) (Figura 8) se generan los modelos usando las capas de presente y futuro en cada uno del escenario (RCP 4.5 y RCP8.5) (Figura 9). Figura 9 Corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT

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Antes de realizar la corrida se consideró la siguiente configuración básica. Opción de eliminar registros de celdas duplicadas, 20% de los datos como información de prueba, que se realicen 20 réplicas de los modelos (es decir 20 modelos) y se evalué los modelos mediante el análisis bootstrap (Figura 10).

Figura 10 Parámetros básicos para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT

En la configuración de parámetros avanzado: se seleccionan: que se use muestras del background, gráficos de las curvas sean generados, al igual que las grids de salida (modelos), se realizan 5 000 interacciones y se seleccionó un valor acumulado del valor de 5 (asumiendo el 5% de error en los datos de presencia) (Figura 11).

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Figura 11 Parámetros avanzados para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT

En los parámetros experimentales solo se escribe dos núcleos para que el análisis sea más rápido ya que son dos núcleos del computador destinados al análisis (Figura 12). Figura 12 Parámetros experimentales para la corrida de modelos para presente y futuro en MAXENT

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-Resultados Se obtiene como resultados una carpeta con los 20 modelos generados (Figura 13). Se selecciona el mejor modelo verificando parámetros como el AUC y la menor tasa de Omisión de datos de prueba así esta información se encuentra resumida en el archivo “maxentResults”. Figura 13 Resultado 20 corridas de modelos en Maxent

Se selecciona el mejor modelo verificando parámetros como el AUC de los datos de prueba (entre mayor sea mejor) y la menor tasa de Omisión de datos de prueba esta información se encuentra resumida en el archivo “maxentResults” de esta forma se selecciona el mejor modelo (Figura 14).

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Figura 14 Selección de mejor modelo

Para el presente estudio el mejor modelo fue el número 12. En el mismo se pueden observar archivos con extensión .asc que representan los modelos probabilísticos y binarios de los modelos presentes y futuros en cada uno de los escenarios. Los archivos de interés son los archivos que representan umbrales y con estos se generaron todos los análisis de áreas, .el archivo .html representa un resumen del modelo incluyendo tablas de aportes de variables y gráficos (Figura 15 Figura 16). Figura 15 Resumen .html del mejor modelo

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Figura 16 Grafico probabilístico de la idoneidad ambiental del mejor modelo

-Análisis en ArcMap Usando los archivos con umbrales de los modelos presentes y futuros en todos los escenarios de proceder a realizar un análisis en ArcMap. En realizando en primera instancia la transformación de formato. asc a .grd (tipo entero “int”). Este cambio permitirá generar cálculos de superficie en el área de distribución en genera y área contraídas, mantenidas y expandidas en los modelos futuros. Con este objetivo se usa la herramienta raster calculator. Como ejemplo es presentado los escenarios presente y futuro intermedio del laboratorio HadHem 4.5 representado en las capas ascii. “A_f_fusciceps_12_thresholded.asc” “A_f_fusciceps_12_HadHem45_thresholded.asc” de los resultados obtenidos en Maxent (Figura 17).

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Figura 17 Tratamiento de capas .asc en ArcMap y trasformaciรณn archivos .grd

La capa de del escenario futuro se la generรณ considerando que el modelo presente es sumado al modelo futuro. En el escenario presente existe dos posibilidades 0= ausencia de nicho y 1=presencia de nicho y en el escenario futuro al multiplicarlo por 10 existen dos posibilidades 0=ausencia de nicho y 10= presencia de nicho. Al aplicar la suma de presente y futuro se generan cuatro posibilidades: Presente

Futuro (*10)

0 0 1 1

0 10 0 10

+ + + +

= = = =

Resultados

Interpretaciรณn

0 10 1 11

ausencia de nicho nicho (expansiรณn) nicho (contracciรณn) nicho (mantiene en presente y futuro)

El mismo razonamiento es aplicado a los escenarios restantes por cada uno de los laboratorios usados (Figura 18).

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Figura 18 Tratamiento de capas –asc en ArcMap y trasformación archivos .grd para la obtención de escenarios futuros Ej. HadHen 4.5

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El resultado es visible. Para la capa presente 0 sin nicho (azul) y 1 presencia de nicho (verde) (Figura 19). Figura 19 Representaciรณn de idoneidad ambiental presente en la superficie

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El resultado para el escenario futuro es: 0=no nicho (gris), 1=contracción de nicho (rojo), 10 =expansión de nicho (verde) y 11=mantenimiento de nicho en el futuro (azul) (Figura 20) Figura 20 Representación de idoneidad ambiental futura en la superficie (ej. Hadgen 4,5)

Con esta información es posible generar el mapa de distribución actual al incorporar áreas intervenidas y seccionar cada una de las áreas. De la misma forma se puede genera cálculos de área protegidas para lo cual se usó herramientas básicas de ArcMap.

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