T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
RÉSUMÉ
En absorbant le contenu cellulaire de l’épiderme des feuilles, le thrips Thrips tabaci peut occasionner des dégâts considérables en cultures de poireau. Afin de limiter sa pullulation, les producteurs peuvent favoriser les processus de régulation naturelle en installant autour de leurs parcelles des plantes attractives pour les prédateurs de thrips. Dans cette optique, l’attractivité de plusieurs espèces végétales vis-à-vis de T. tabaci et de ses prédateurs a été caractérisée par le Ctifl dans le cadre du projet AGATH porté par le Ctifl, soutenu par le ministère de l’Agriculture (Casdar), et labellisé par le GIS PIClég. Pour cela, la densité d’activité de T. tabaci et de ses prédateurs a été mesurée sur chaque espèce végétale étudiée. Les résultats montrent que certaines plantes exercent un effet attractif significatif vis-à-vis des prédateurs de thrips mais aussi vis-à-vis de T. tabaci lui-même.
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
P R OT EC T I O N D E S C U LT U R E S D E P O I R E AU C O N T R E L E S T H R I P S
DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS La régulation naturelle des populations de thrips dans les cultures de poireau pourrait être favorisée en installant des plantes de service favorables aux prédateurs de thrips en bordure de parcelle. Dans cette optique, l’attractivité de différentes espèces végétales vis-àvis de T. tabaci et de ses prédateurs a été caractérisée par le Ctifl.
PROTECTING LEEK CROPS FROM THRIPS TABACI : USING SANITIZING PLANTS TO ATTRACT NATURAL ENEMIES By absorbing the cell content of the epidermis of leaves, Thrips tabaci can cause considerable dammage in leek crops. In order to limit outbreaks, growers can favour natural pest control by establishing plants around their crops that attract thrip predators. With this in mind, the attractiveness of several plant species to T. tabaci and its predators was assessed by the Ctifl within the framework of the Agath project led by the Ctifl, supported by the Ministry of Agriculture (Casdar), and certified by the GIS PIClég (Scientific Interest Group for Integrated Vegetable Production). To achieve this, the density of activity of T. tabaci and its predators was measured on each of the plant species studied. The results show that certain plants are highly attractive to thrips predators as well as to T. tabaci.
Les travaux présentés dans cet article ont été réalisés avec la collaboration de Loïc Fouyer (Ctifl), Pierre Gauguet (Ctifl), Theresa Koch (stagiaire Ctifl), Clémence Maillot (stagiaire Ctifl), Émilie Andrault (stagiaire Ctifl) et Vanessa Demoisson (Ctifl). 26
> PARCELLE DE POIREAU AMÉNAGÉE AVEC DES PLANTES-RESSOURCES ET DES PLANTESBANQUE
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS DE THRIPS DANS LES CULTURES DE POIREAU Le thrips phytophage Thrips tabaci peut être attaqué par plusieurs espèces de prédateurs généralistes appartenant aux familles des Aeolothripidae, des Coccinellidae, des Chrysopidae, des Syrphidae et des Anthocoridae. Des tests de prédation effectués par le Ctifl en 2012 ont par exemple montré que le thrips prédateur Aeolothrips intermedius (Aeolothripidae), le syrphe Sphaerophoria scripta (Syrphinae), la chrysope Chrysoperla carnea, la punaise prédatrice Orius sp. (Anthocoridae) montraient un intérêt marqué pour les larves et d’adultes de thrips, tandis que les coccinelles et les punaises prédatrices de la famille des Nabidae (Nabis sp.) et de celle des Miridae s’y intéressaient de façon plus opportuniste. Ces tests ont aussi montré que parmi l’ensemble des espèces de coccinelles présentes dans les bassins de production légumiers, seule Coccinella septempunctata semble s’intéresser à T. tabaci. Le thrips T. tabaci peut également être parasité par le parasitoïde Ceranisus menes, mais ce microhyménoptère est très peu présent en France. Afin de favoriser la régulation naturelle des populations de thrips dans les cultures légumières, les prédateurs de thrips peuvent être attirés à proximité des parcelles de culture via la mise en place de bandes fleuries leur procurant les ressources énergétiques nécessaires à la production d’œufs puis de larves. Différentes études ont montré que les syrphes sont particulièrement attirés par les plantes de la famille des Apiaceae (coriandre notamment) et par celles de la famille des Asteraceae (Ambrosino et al., 2006). L’attractivité de l’aneth (Anethum graveolens), de l’herbe à papillon (Asclepias tuberosa), de la bugle rampante (Ajuga reptans), de la tagète (Tagetes tenuifolia) et du tournesol (Helianthus annuus) vis-à-vis de la coccinelle Harmonia axyridis a, quant à elle, été montrée à l’aide de tests d’olfactométrie (Adedipe et al., 2010). Enfin, le thrips prédateur A. intermedius a été observé sur une grande diversité de familles de plantes, telles que les Alliaceae (Allium cepa notamment), les Asteraceae (Helianthus annuus notamment), les Fabaceae (Medicago sativa notamment) ou encore les Brassicaeae (Trdan et al., 2005). Cependant, il existe encore peu de connaissances
sur l’attractivité des plantes vis-à-vis des prédateurs de thrips, ainsi que sur le régime alimentaire de ces derniers lorsqu’ils sont au stade adulte. LE PROJET CASDAR AGATH (2013-2016) Afin de renforcer les connaissances sur ce sujet et de concevoir des systèmes de culture légumiers favorisant la régulation naturelle des populations de thrips, l’attractivité de plusieurs espèces végétales vis-à-vis de T. tabaci et de ses prédateurs a été caractérisée dans le cadre du projet AGATH, porté par le Ctifl de 2013 à 2016 et soutenu par le ministère de l’Agriculture et de l’Alimentation et labellisé par le GIS PIClég. Dans le projet AGATH, l’attractivité de différentes espèces végétales (achillée millefeuille, chrysanthème, tanaisie, tagète, vesce, féverole, mélilot, coriandre, ammi élevé, poireau en fleurs, millepertuis et mélanges fleuris) vis-à-vis de T. tabaci et de ses prédateurs (Aeolothrips intermedius, Anthocoridae du genre Orius, Syrphidae de la sous-famille des Syrphinae, Chrysopidae, Nabidae et Coccinellidae) a été étudiée par le Ctifl à travers le suivi de plusieurs variables biologiques (densité d’activité des populations de T. tabaci et de prédateurs de thrips) au sein de différents patchs végétaux, d’une part, et d’une culture de poireau adjacente à ces patchs, d’autre part. Dans le projet AGATH, les travaux menés par le Ctifl et présentés dans cet article ont été complétés par des observations de
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terrain effectuées par la FREDON Nord – Pas-de-Calais et la station régionale LCA. Les résultats obtenus par ces partenaires ont été présentés lors de la 6e conférence sur les moyens alternatifs de protection pour une production intégrée (COMAPPI) qui s’est tenue à Lille du 21 au 23 mars 2017 (Picault et al., 2017). UN DISPOSITIF D’ÉTUDE PLURIANNUEL Le dispositif d’étude mis en place par le Ctifl consistait en une parcelle de poireau de 1 500 m² aménagée sur deux de ses côtés avec des patchs de féverole et de vesce (en 2013), de tagète et de millepertuis (en 2013 et 2014), de poireau en fleurs (en 2014), d’ammi élevé (en 2014 et 2015), de chrysanthème (en 2015), d’achillée millefeuille et de tanaisie (en 2015 et 2016), de bourrache (en 2015 et 2016), de coriandre (en 2015 et 2016) et de mélilot (en 2013, 2014, 2015 et 2016). Un mélange fleuri a également été semé sur les bords de la parcelle en 2013 (mélange « VITI-FLEUR® » de la société Clause-Tézier) et en 2014 (mélange « MELLIFLORE II® » de la société Jouffray-Drillaud) ainsi qu’en 2015 et 2016 (mélange « PBI® » de la société Novaflore). La parcelle de poireau aménagée par le Ctifl était également longée sur l’un de ses côtés par une haie de charme et sur deux de ses côtés par une haie composée de viorne obier, d’aulne noir, de cornouiller sanguin, de laurier tin, de sureau doré, de noisetier commun et d’amélanchier.
> LE MÉLILOT, PLANTE HERBACÉE DE LA FAMILLE DES FABACÉES
27
T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
De 2013 à 2016, la densité d’activité (nombre total d’individus collectés) des populations de T. tabaci et de prédateurs de thrips (Anthocoridae du genre Orius, Syrphidae de la sous-famille des Syrphinae, Chrysopidae, Nabidae, Coccinellidae, Aeolothrips intermedius) a été suivie dans chaque patch végétal bordant la parcelle de poireau à l’aide d’un filetfauchoir. Chaque année, 8 à 12 passages de filet-fauchoir ont été effectués dans chaque patch entre début juin et fin septembre. À partir des données obtenues, le pourcentage d’individus retrouvés sur les différentes espèces végétales présentes dans le dispositif expérimental a été calculé pour chaque famille d’insecte étudiée. La proportion de Thripidae, d’Aeolothripidae, d’Anthocoridae, de Chrysopidae, de Coccinellidae, de Syrphidae, de Miridae et de Nabidae retrouvés sur les différentes espèces végétales étudiées a également été calculée. Afin de caractériser le bol alimentaire des thrips et des prédateurs de thrips dans le contexte du dispositif d’étude mis en place par le Ctifl, l’ADN des principes familles de plantes présentes autour de la parcelle expérimentale a également été recherché en 2013, 2014 et 2015 dans l’appareil digestif d’individus collectés tout au long de la période d’expérimentation sur les patchs végétaux étudiés ainsi que dans la culture de poireau adjacente. Les principales familles de plantes qui ont été recherchées dans l’appareil digestif des thrips et des prédateurs de thrips sont les suivantes : Fabaceae, Lauraceae (lauriers), Araliaceae (lierre), Apiaceae, Betulaceae (charme, noisetier, hêtre, chêne…), Amaranthaceae (chénopodes et amaranthes), Boraginaceae (bourrache officinale), Cornaceae, Amaryllidaceae (poireau), Rhamnaceae, Asteraceae, Adoxaceae, Rosaceae, Hypericaceae (millepertuis) et Papaveraceae (coquelicots). Pour des raisons techniques, certaines familles de plantes n’ont cependant pas pu être recherchées en 2013 (Araliaceae) et en 2015 (Lauraceae, Araliaceae, Betulaceae et Cornaceae). Dans cette étude, l’ADN des restes de plantes présents dans l’appareil digestif des thrips et des prédateurs de thrips a été amplifié par PCR, puis séquencé à l’aide d’une méthode de séquençage haut-débit. Les séquences obtenues ont ensuite été comparées aux séquences disponibles dans une librairie de référence spécialement élaborée pour cette étude ainsi qu’aux séquences 28
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
> LA BOURRACHE, PLANTE ANNUELLE DE LA FAMILLE DES BORAGINACÉES
disponibles dans la base de référence internationale Genbank®. Pour éliminer les éventuelles erreurs commises lors de la phase d’amplification et/ou de la phase de séquençage, des filtres bioinformatiques ont été utilisés et seules les séquences ayant une similarité minimum de 98 % avec les séquences de référence ont été conservées. De plus, les séquences représentant moins de 1/1 000 du nombre de séquences total du taxon identifié ou présentes moins de 10 fois dans chaque échantillon ont été éliminées. Les analyses ont été effectuées sur des échantillons de 100 à 250 individus selon la famille d’insecte considérée et l’année d’étude. RÉPARTITION DES POPULATIONS DE THRIPS ET DE PRÉDATEURS DE THRIPS SUR LES ESPÈCES VÉGÉTALES ÉTUDIÉES THRIPIDAE ( T. TABACI)
Les résultats obtenus dans cette étude montrent que la famille des Thripidae (T. tabaci) est très présente sur l’ammi élevée d’une part et sur l’achillée millefeuille d’autre part ; les deux années d’étude où ces plantes sont présentes dans le dispositif (2014 et 2015 pour l’ammi élevée ; 2015 et 2016 pour l’achillée millefeuille). La proportion de Thripidae collectés sur l’ammi élevée pendant toute la période d’étude est ainsi de 24 % en 2014 et de 23 % en 2015 (Tableau 1). La proportion de Thripidae collectés sur l’achillée millefeuille sur l’ensemble de la période d’étude est
quant à elle de 25 % en 2015 et de 22 % en 2016. Lorsqu’elles sont présentes dans le dispositif, la vesce (présente dans le dispositif en 2013), le poireau en fleurs (présent dans le dispositif en 2014) et le chrysanthème (présent dans le dispositif en 2015) recueillent eux aussi une proportion de Thripidae assez importante (respectivement 34 %, 22 % et 17 % du nombre total de Thripidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Les Thripidae sont également présents sur le mélilot et la tagète dans des proportions non négligeables mais qui varient davantage d’une année à l’autre (selon l’année considérée, 12 % à 33 % du nombre total de Thripidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Les Thripidae sont présents sur le mélilot chaque année, que les plantes soient en fleurs (cas des années 2014 et 2016) ou non (cas des années 2013 et 2015). Des Thripidae sont également retrouvés sur le millepertuis et la tanaisie mais dans des proportions très variables d’une année à l’autre (selon l’année considérée, 1 % à 34 % du nombre total de Thripidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude pour ce qui concerne le millepertuis et 0 % à 22 % de ce nombre total pour ce qui concerne la tanaisie). Enfin, les Thripidae sont retrouvés dans de faibles proportions sur les mélanges fleuris, la bourrache et la coriandre. AEOLOTHRIPIDAE (A . INTERMEDIUS)
Le thrips prédateur A. intermedius est, quant à lui, très présent sur l’ammi
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
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2015
23 %
2016
10 %
25 %
9 %
22 %
2013
Chrysopidae
Syrphidae (Sphaerophoria scripta & Platycheirus peltatus)
Coccinellidae (Hippodamia variegata, & Coccinella septempunctata)
Aeolothripidae Anthocoridae (Aeolothrips Miridae (Orius sp.) intermedius)
2014
3 %
2015
53 % 43 %
2016
8 %
6 %
17 %
13 %
9 %
2013 2014
2 %
2015
38 % 34 %
2016
13 %
5 %
6 %
5 %
6 %
2013 2014
5 %
2015
41 % 7 %
2016
2 %
36 %
6 %
27 %
13 %
2013 2014
4 %
2015
52 % 24 %
2016
9 %
17 %
2 %
7 %
13 %
2013 2014
2 %
2015
18 % 11 %
2016
15 %
7 %
15 %
41 %
13 %
2013 2014
4 %
2015
27 % 18 %
2016
17 %
13 %
13 %
42 %
10 %
Nabidae (Nabis sp.)
2013 2014 2015 2016
2 %
34 % 4 %
5 %
16 %
6 %
6 %
7 %
Proportion totale
Nb totald'ind.
21 %
18 %
34 %
33 %
Menthe
Lamiacae
10 %
Fabacae
Marjolaine
98
Hypericacae
100 %
Millepertuis 1 %
Vesce
23 %
271
Mélilot
1 %
100 %
Féverole
14 %
Bourrache
Boraginaceae 22 %
3 %
Tanaisie
Chrysanthème
Asteracae Achillée
Coriandre
Apiaceae 24 %
Tagète
17 %
Mélange fleuri
2014
Ammi élevé
Année 2013
Poireau en fleurs Alliacae
Famille Thripidae (Thrips tabaci)
TABLEAU 1 : RÉPARTITION (EN %) DES POPULATIONS DE THRIPS ET DE PRÉDATEURS DE THRIPS SUR LES DIFFÉRENTES ESPÈCES VÉGÉTALES PRÉSENTES DANS LE DISPOSITIF EXPÉRIMENTAL SUIVI PAR LE CTIFL
4 %
0 %
5 %
12 %
0 %
0 %
100 %
1 453
18 %
22 %
1 %
13 %
9 %
3 %
100 %
201
17 %
100 %
1 006
3 %
100 %
611
14 %
7 %
20 %
8 %
13 %
26 %
25 %
14 %
13 %
0 %
7 %
12 %
0 %
1 %
100 %
1 101
10 %
22 %
8 %
12 %
6 %
12 %
100 %
229
16 %
100 %
111
1 %
100 %
954
4 %
24 %
26 %
7 %
14 %
19 %
23 %
25 %
5 %
0 %
3 %
34 %
0 %
0 %
100 %
1 540
27 %
18 %
3 %
26 %
9 %
6 %
100 %
151
100 %
120
29 %
30 %
36 %
7 %
7 %
4 %
21 %
100 %
327
12 %
1 %
21 %
8 %
1 %
0 %
100 %
1 222
11 %
38 %
0 %
0 %
6 %
11 %
100 %
351
8 %
100 %
415
5 %
100 %
163
11 %
2 %
28 %
3 %
11 %
9 %
39 %
8 %
0 %
31 %
9 %
16 %
0 %
10 %
10 %
0 %
0 %
100 %
493
13 %
62 %
0 %
11 %
2 %
2 %
100 %
45
17 %
100 %
579
19 %
100 %
142
14 %
9 %
40 %
12 %
29 %
10 %
21 %
9 %
40 %
1 %
4 %
6 %
1 %
1 %
100 %
98
17 %
12 %
5 %
2 %
2 %
5 %
100 %
41
10 %
100 %
144
2 %
100 %
49
17 %
8 %
29 %
16 %
17 %
22 %
27 %
22 %
12 %
0 %
3 %
26 %
1 %
0 %
100 %
258
13 %
17 %
4 %
4 %
4 %
4 %
100 %
24
100 %
232
7 %
6 %
32%
17%
18 % 38 % 20 %
11 %
4 %
11 %
100 %
92
1 %
1 %
14 %
49 %
1 %
2 %
100 %
96
22 %
33 %
6 %
6 %
6 %
17 %
100 %
18
Plante fortement attractive quelle que soit l'année et/ou la composition f loristique des aménagements (sauf exception) ; Plante attractive quelle que soit l'année et/ou la composition f loristique des aménagements (sauf exception) ; Plante attractive ou plantes dont l'attractivité peut varier fortement d'une année à l'autre et/ou selon la composition f loristique des aménagements ; Plante assez peu attractive ; Interprétation difficile 29
T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
élevé (selon l’année considérée, 34 % à 38 % du nombre total d’A. intermedius collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude) et sur le mélilot (selon l’année considérée, 19 % à 34 % du nombre total d’A. intermedius collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude ; Tableau 1). Ce thrips prédateur se retrouve aussi bien sur le mélilot en fleurs (cas de l’année 2014) que sur le mélilot sans fleurs (cas de l’année 2015). En 2014, la proportion d’A. intermédius retrouvés sur le mélilot est plus forte fin juin, lorsque le mélilot est au début de sa période de floraison (semaines n° 24 à 26) tandis qu’en 2015 cette proportion évolue assez peu dans le temps entre fin juin (semaine n° 26) et mi-août (semaine n° 33). La proportion d’A. intermédius sur l’ammi élevé est, quant à elle, plus forte fin juin-début juillet, quand la plante est en pleine floraison (semaines n° 25 à 27). Le thrips A. intermedius est également retrouvé sur les mélanges fleuris, la tagète, la vesce et la tanaisie, mais dans des proportions très variables d’une année à l’autre (selon l’année considérée, 0 % à 27 % du nombre total d’A. intermedius collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude) et généralement plus faibles que sur l’ammi élevé et le mélilot. ANTHOCORIDAE (ORIUS SP.)
La famille des Anthocoridae (essentiellement représentée par Orius sp.) est très présente sur l’achillée millefeuille (selon l’année considérée, 27 % à 36 % du nombre total d’Anthocoridae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude ; Tableau 1). En 2015, la proportion d’Anthocoridae retrouvés sur l’achillée millefeuille augmente régulièrement à partir de fin juin (semaine n° 25), c’est-à-dire lorsque les plantes sont au début de leur floraison, et atteint sa valeur maximale fin juillet (semaine n° 29), lorsque les plantes sont en pleine floraison. Cette proportion diminue ensuite progressivement et atteint une valeur quasiment nulle fin août (semaine n° 35), lorsque les plantes sont fanées. En 2016, la famille des Anthocoridae n’est retrouvée sur l’achillée millefeuille dans de fortes proportions que fin juillet (semaine n° 30), lorsque les plantes sont en pleine floraison. La famille des Anthocoridae est également présente de façon non négligeable 30
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
sur les mélanges fleuris. Elle n’y est cependant retrouvée dans de fortes proportions qu’en 2013 et 2014 (respectivement 29 % et 36 % du nombre total d’Anthocoridae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Il est possible que le mélange fleuri mis en place en 2015 et maintenu en 2016 soit moins attractif vis-à-vis des Anthocoridae que ceux mis en place en 2013 et 2014. Les grandes marguerites, dont la proportion est forte dans chacun des deux mélanges fleuris semés en 2013 et 2014 mais qui sont absentes du mélange fleuri semé en 2015, pourraient être à l’origine de ce résultat. Toutefois, cela n’est qu’une hypothèse qui demande à être confirmée. COCCINELLIDAE (HYPPODAMIA VARIEGATA ET COCCINELLA SEPTEMPUNCTATA)
La féverole et la vesce se montrent très attractives pour les Coccinellidae (essentiellement représentées dans cette étude par les espèces H. variegata et C. septempunctata) lorsque ces plantes sont présentes dans le dispositif (cas de l’année 2013 ; Tableau 1). À elles seules, ces plantes concentrent 70 % du nombre total de Coccinellidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux en 2013 (39 % sur la féverole et 31 % sur la vesce). La forte attraction de ces plantes vis-à-vis des Coccinellidae pourrait être liée, d’une part, à la présence de nectars extra-floraux à l’aisselle des feuilles (cas de la féverole var. Divina utilisée dans cette étude) et, d’autre part, à la présence de très nombreux pucerons sur les tiges
(Megoura viciae, Asyrtosiphon pisum, Aphis fabae). La plupart du temps, les Coccinellidae pondent en effet leurs œufs au milieu de foyers de pucerons qui servent de nourriture à leurs larves après éclosion des œufs. La famille des Coccinellidae est également présente de façon non négligeable sur l’ammi élevé (selon l’année considérée, 24 % à 52 % du nombre total de Coccinellidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Enfin, on retrouve cette famille sur les mélanges fleuris, l’achillée millefeuille et la tanaisie, mais dans des proportions très variables d’une année sur l’autre (11 % à 28 % du nombre total de Coccinellidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude pour ce qui concerne les mélanges fleuris, 7 % à 17 % de ce nombre total pour ce qui concerne l’achillée millefeuille et 0 % à 62 % de ce nombre total pour ce qui est de la tanaisie). SYRPHIDAE (SPHAEROPHORIA SCRIPTA)
Comme pour les Coccinellidae, la féverole et la vesce sont très attractives pour les Syrphidae (essentiellement représentés dans cette étude par l’espèce S. scripta) lorsque ces plantes sont présentes dans le dispositif (cas de l’année 2013 ; Tableau 1). À elles seules, elles concentrent 50 % du nombre total de Syrphidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux en 2013 (29 % sur la féverole et 21 % sur la vesce). Là encore, la présence de nectars extra-floraux à l’aisselle des feuilles et la colonisation
> LA TANAISIE (TANACETUM), PLANTE DE LA FAMILLE DES ASTERACEAE
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
des tiges par certaines espèces de pucerons pourraient être à l’origine de la forte attractivité de ces plantes vis-à-vis des Syrphidae. La famille des Syrphidae est également présente sur les mélanges fleuris, dans des proportions qui peuvent être importantes mais variables d’une année à l’autre (selon l’année considérée, 14 % à 40 % du nombre total de Syrphidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Enfin, les Syrphidae sont retrouvés dans des proportions non négligeables sur le millepertuis (selon l’année considérée, 17 % à 19 % du nombre total de Syrphidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude), l’ammi élevé et la coriandre (selon l’année considérée, 11 % à 18 % du nombre total de Syrphidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude) et l’achillée millefeuille (selon l’année considérée, 7 % à 41 % du nombre total de Syrphidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). CHRYSOPIDAE (CHRYSOPA SP. ET
assez forte et peu variable d’une année sur l’autre, que le mélilot soit en fleurs ou non (selon l’année considérée, 22 % à 26 % du nombre total de Chrysopidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude). Lorsque la féverole et la vesce sont présentes dans le dispositif (cas de l’année 2013), ces plantes sont également attractives pour les Chrysopidae et concentrent respectivement 17 % et 27 % du nombre total de Chrysopidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude. Les proportions de Chrysopidae retrouvés sur les autres plantes sont assez similaires entre elles : selon l’année considérée, 12 % à 29 % du nombre total de Chrysopidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude pour ce qui concerne les mélanges fleuris, 8 % à 16 % de ce nombre total pour ce qui concerne la tagète, 0 % à 17 % de ce nombre total pour ce qui concerne la tanaisie, 13 % à 42 % de ce nombre total pour ce qui concerne l’achillée millefeuille et 13 % à 27 % de ce nombre total pour ce qui est des apiacées (coriandre et ammi élevé).
CHRYSOPERLA SP.)
Les individus appartenant à la famille des Chrysopidae (représentée essentiellement par les genres Chrysopa sp. et Chrysoperla sp.) sont répartis sur l’ensemble des plantes étudiées de façon plus homogène que pour les autres familles des prédateurs de thrips (Tableau 1). La proportion de Chrysopidae retrouvés sur le mélilot est néanmoins toujours
PUNAISES PRÉDATRICES DE L A
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
élevé et la tanaisie, avec une alternance entre ces espèces végétales d’une année à l’autre : quand il n’est pas en fleurs (cas des années 2013 et 2015) le mélilot concentre 38 % à 49 % du nombre total de Nabidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’étude, tandis que la plupart des Nabidae sont retrouvés sur les mélanges fleuris ainsi que sur l’ammi élevé ou la tanaisie lorsque le mélilot est en fleurs (selon l’année considérée, 66 % et 55 % du nombre total de Nabidae collectés sur l’ensemble des patchs végétaux). Les Miridae se retrouvent également davantage sur les apiacées (ammi élevé ou coriandre selon l’année), les mélanges fleuris et le mélilot que sur les autres plantes, quelle que soit l’année d’observation. La proportion de Miridae collectés sur ces plantes pendant toute la période d’étude est ainsi de 40 % en 2013 (le reste des individus se répartissant essentiellement sur la vesce et le millepertuis cette année-là), de 87 % en 2014 (dont 53 % sur l’ammi élevé), de 76 % en 2015 (dont 43 % sur l’ammi élevé) et de 39 % en 2016 (dont 17 % sur la coriandre, le reste des individus se répartissant essentiellement sur la tanaisie cette année-là).
FAMILLE DES NABIDAE (NABIS SP.) ET DES MIRIDAE
Enfin, la répartition des punaises prédatrices (Nabidae et Miridae) sur les différentes plantes est assez équilibrée (Tableau 1). Les plus fortes proportions de Nabidae sont toutefois observées sur les mélanges fleuris, le mélilot, l’ammi
STRUCTURE DES COMMUNAUTÉS SUR LES ESPÈCES VÉGÉTALES ÉTUDIÉES ACHILLÉE MILLEFEUILLE
Sur l’achillée millefeuille, la proportion d’Anthocoridae est très importante (selon l’année considérée, les Anthocoridae représentent 40 % à 46 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur l’achillée millefeuillependant toute la période d'observation) tout comme celle des Thripidae, mais en moindre mesure (selon l’année considérée, les Thripidae représentent 22 % à 34 % du nombre total de thrips et des prédateurs de thrips collectés sur l’achillée millefeuille pendant toute la période d’étude ; Tableau 2). AMMI ÉLEVÉ
> ORIUS SP. SUR UNE FLEUR DE TANAISIE
Sur l’ammi élevé, la communauté des insectes ciblés dans cette étude est principalement constituée d’Aeolothripidae (selon l’année considérée, les Aeolothripidae représentent 33 % à 36 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur l’ammi élevé 31
T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
Mélange fleuri
Mélilot
Millepertuis Poireaux fleuris Tagète
Tanaisie Vesce
Nabidae
Syrphidae
Thripidae
Proportion totale
Nb tot.
Féverole
Miridae
Coriandre
Coccinellidae
Chrysanthème
Chrysopidae
Bourrache
Anthocoridae
Ammi majus
Aeolothripidae
Achillée
Année
IAE
TABLEAU 2 : PROPORTIONS DE THRIPIDAE, D’AEOLOTHRIPIDAE, D’ANTHOCORIDAE, DE CHRYSOPIDAE, DE COCCINELLIDAE, DE SYRPHIDAE, DE MIRIDAE ET DE NABIDAE SUR LES DIFFÉRENTES ESPÈCES VÉGÉTALES ÉTUDIÉES PAR LE CTIFL DE 2013 À 2016
2015
7%
40%
3%
8%
7%
1%
1%
34%
100%
1088
2016
4%
46%
5%
1%
14%
0%
8%
22%
100%
209
2014
36%
14%
1%
8%
32%
3%
3%
2%
100%
998
2015
33%
5%
3%
7%
30%
0%
1%
21%
100%
1588
2015
9%
48%
1%
10%
15%
2%
1%
14%
100%
522
2016
13%
3%
3%
0%
61%
3%
6%
10%
100%
31
2015
12%
20%
3%
8%
13%
1%
2%
41%
100%
776
2015
36%
4%
8%
8%
16%
1%
3%
25%
100%
560
2016
9%
21%
3%
1%
40%
1%
6%
18%
100%
98
2013
3%
1%
4%
29%
22%
7%
29%
5%
100%
571
2013
1%
10%
7%
13%
39%
5%
23%
3%
100%
352
2014
39%
18%
2%
7%
19%
5%
9%
0%
100%
632
2015
14%
25%
6%
14%
25%
0%
7%
9%
100%
572
2016
26%
23%
2%
4%
15%
3%
4%
23%
100%
158
2013
4%
1%
6%
6%
46%
16%
11%
10%
100%
555
2014
55%
8%
3%
3%
20%
1%
3%
7%
100%
434
2015
48%
9%
6%
5%
12%
4%
1%
16%
100%
1090
2016
39%
1%
1%
5%
26%
1%
1%
26%
100%
103
2013
4%
2%
3%
8%
36%
6%
21%
20%
100%
460
2014
18%
1%
1%
10%
21%
13%
35%
1%
100%
77
2014
22%
19%
2%
7%
22%
2%
4%
21%
100%
81
2013
11%
14%
4%
3%
26%
6%
21%
15%
100%
253
2014
33%
11%
4%
2%
24%
8%
8%
11%
100%
212
2015
0%
88%
0%
0%
6%
0%
0%
6%
100%
17
2016
9%
45%
1%
9%
17%
2%
2%
15%
100%
299
2013
4%
4%
6%
19%
37%
7%
17%
7%
100%
687
Plante fortement attractive quelle que soit l'année et/ou la composition f loristique des aménagements (sauf exception) ; Plante attractive quelle que soit l'année et/ou la composition f loristique des aménagements (sauf exception) ; Plante attractive ou plantes dont l'attractivité peut varier fortement d'une année à l'autre et/ou selon la composition f loristique des aménagements ; Plante plutôt peu attractive
pendant toute la période d’observation) et de Miridae (selon l’année considérée, les Miridae représentent 30 % à 32 % du nombre total de thrips et des prédateurs de thrips collectés sur l’ammi élevé pendant toute la période d’étude ; Tableau 2). MÉLILOT
Sur le mélilot, la famille des Aeolothripidae est hégémonique et y représente 32
à elle seule, selon l’année considérée, 39 % à 55 % du nombre total de thrips et des prédateurs de thrips collectés pendant toute la période d’observation (sauf en 2013, où cette proportion n’est que de 4 % sans doute à cause de la nature du mélange fleuri ; Tableau 2). Les autres membres de la communauté d'insectes ciblés dans cette étude retrouvés sur le mélilot appartiennent essentiellement à la famille
des Miridae (selon l’année considérée, les Miridae représentent 12 % à 46 % du nombre total de thrips et des prédateurs de thrips collectés sur le mélilot pendant toute la période d’observation) et à celle des Thripidae (selon l’année considérée, les Thripidae représentent 7 % à 26 % du nombre total de thrips et des prédateurs de thrips collectés sur le mélilot pendant toute la période d’observation).
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
MÉL ANGES FLEURIS
Sur les mélanges fleuris, la proportion d’Anthocoridae ne cesse d’augmenter progressivement d’une année sur l’autre et passe de 10 % en 2013 à 23 % en 2016 (Tableau 2). La proportion de Miridae dans la communauté d'insectes retrouvés sur les mélanges fleuris tout comme celle des Aeolothripidae, sont également importantes mais elles varient fortement d’une année à l’autre. Cette proportion est de 15 % à 39 % selon l’année considérée pour ce qui concerne les Miridae, et de 1 % à 40 % selon l’année considérée pour ce qui est des Aeolothripidae. TANAISIE
Sur la tanaisie, les Anthocoridae sont majoritaires et représentent 45 % et 88 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés en 2015 et 2016 respectivement (Tableau 2). Le reste des individus collectés sur cette plante appartient essentiellement à la famille des Miridae (6 % et 17 % en 2015 et 2016 respectivement) et à celle des Thripidae (6 % et 15 % en 2015 et 2016 respectivement). VESCE ET FÉVEROLE
Sur la vesce et la féverole, la communauté de thrips et de prédateurs de thrips est essentiellement constituée de Coccinellidae (cette famille représente, en 2013, 19 % et 29 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur la vesce et la féverole respectivement), de Syrphidae (cette famille représente, en 2013, 17 % et 29 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur la vesce et la féverole respectivement) et de Miridae (cette famille représente, en 2013, 37 % et 22 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur ces plantes sur la vesce et la féverole respectivement ; Tableau 2).
l’ensemble des patchs végétaux pendant toute la période d’observation. La part des Anthocoridae dans la communauté des insectes ciblés dans cette étude est également non négligeable sur le chrysanthème, puisque cette famille représente 20 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips qui y ont été collectés. Néanmoins, ces résultats ne sont le produit que d’une seule année d’observation et doivent donc être considérés avec précautions.
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
Sur le millepertuis, les Aeolothripidae et les Thripidae occupent également une place importante dans la communauté d'insectes ciblés dans cette étude, mais leur proportion dans cette communau té varie fortement d’une année à l’autre (elle est de 4 % en 2013 et de 18 % en 2014 pour ce qui concerne les Aeolothripidae ; elle est de 20 % en 2013 et de 0 % en 2014 pour ce qui concerne les Thripidae). TAGÈTE
Sur le poireau en fleurs, la structure de la communauté d'insectes ciblés dans cette étude est assez équilibrée, avec 22 % des individus collectés pendant toute la période d’observation appartenant à la famille des Aeolothripidae, 21 % à celle des Thripidae, 22 % à celle des Miridae et 19 % à celle des Anthocoridae. La part des Syrphidae, des Coccinellidae, des Chryspoidae et des Nabidae dans la communauté d'insectes ciblés dans cette étude y est, quant à elle, relativement faible (Tableau 2). Néanmoins , ces résultats ne sont le produit que d’une seule année d’observation et doivent donc être considérés avec précaution.
Sur la tagète, la proportion de Miridae, la proportion d’Anthocoridae et la proportion de Thripidae sont assez stables d’une année à l’autre (Tableau 2). En 2013 et 2014 respectivement, cette proportion est de 26 % et 24 % pour les Miridae, de 14 % et 11 % pour les Anthocoridae et de 15 % et 11 % pour les Thripidae. La famille des Aeolothripidae et celle les Syrphidae sont également, sur la tagète, bien représentées dans la communauté d’insectes ciblés dans cette étude, mais leur proportion varie fortement d’une année à l’autre (elle est de 11 % en 2013 et de 33 % en 2014 pour ce qui concerne les Aeolothripidae ; elle est de 21 % en 2013 et de 8 % en 2014 pour ce qui concerne les Syrphidae).
MILLEPERTUIS
BOURRACHE ET CORIANDRE
Sur le millepertuis, la proportion de Miridae et de Syrphidae est très importante (Tableau 2). Cette proportion est ainsi de 57 % en 2013 (36 % de Miridae et 21 % de Syrphidae) et de 56 % en 2014 (21 % de Miridae et 35 % de Syrphidae).
Sur la bourrache et la coriandre enfin, la structure de la communauté des insectes ciblés dans cette étude varie fortement d’une année à l’autre sans qu’aucune grande tendance ne puisse être mise en évidence (Tableau 2).
POIREAU EN FLEURS
CHRYSANTHÈME
Sur le chrysanthème, la proportion de Thripidae est très importante (cette famille représente 41 % du nombre total de thrips et de prédateurs de thrips collectés sur le chrysanthème pendant toute la période d’observation) ce qui suggère que cette plante exerce un effet d’attraction non négligeable vis-à-vis des thrips (Tableau 2). Cette hypothèse est renforcée par le fait que cette plante concentre par ailleurs 22 % du nombre total de Thripidae collectés sur
> LA CORIANDRE, PLANTE HERBACÉE ANNUELLE DE LA FAMILLE DES APIACÉES
33
T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
FIGURE 1 : Proportions d’ADN de plante dans l’appareil digestif des thrips pour les différentes familles d’espèce végétale étudiées par le Ctifl en 2013, 2014 et 2015
Autres
Autres plantes
Apiaceae plantes (ammi élevé) Betulaceae (charme)
Mélilot
Lierre
Bourrache
Autres plantes
Bourrache
Asteraceae (achillée, chrysanthème, tanaisie, grande marguerite)
Poireau Laurier Asteraceae (grande marguerite)
Laurier
2013
LE CHARME COMMUN, LES MARGUERITES ET LE MÉLILOT : DES RESSOURCES POUR T. TABACI ?
Proportion (%)
Proportion (%)
Proportion (%)
Proportion (%)
Proportion (%)
Le bol 35 alimentaire de T. tabaci, détermiAraliaceae 30 né dans25le contexte d’étude du dispositif 20 expérimental suivi par le Ctifl en 2013, 2014 et152015, est caractérisé par une forte 10 présence5 d’espèces végétales se trouvant 0 généralement dans les haies et les zones Ant. Aeo. Th. Coc. Nab. Ch. Syr. boisées ainsi que par une proportion 35 d’astéracées, de fabacées et/ouBetulaceae d’apiacées 30 qui peut 25 être non négligeable selon l’an20 née considérée (Figure 1). Lorsqu’elles 15 ont été10recherchées, les espèces végétales entrant dans la composition des 5 linéaires0 de haies et de l’environnement Th. Coc. Aeo. Syr. Ant. Nab. Ch. boisé du dispositif expérimental repré50 sentent ainsi entre 40 % et 50 % du bol Cornaceae 40 alimentaire de T. tabaci (42 % en 2013 et 50 %30en 2014). E n 2013, la plupart de 20 ces espèces appartiennent à la famille 10 des Betulaceae (81 %), mais ce résultat doit être0 considéré avec précaution car Aeo. Ant. Coc. Th. Ch. Syr. Nab. les plantes de la famille des Araliaceae 35 (lierre)30n’ont pas été recherchées dans Lauraceae 25 digestif de T. tabaci cette anl’appareil née-là 20 (la proportion de Betulaceae dans 15 le bol alimentaire de T. tabaci est donc 10 5 probablement plus faible). En 2014, les 0 principales espèces caractéristiques des Aeo. Th. Ant. Coc. Nab. Ch. Syr. haies et des milieux boisés retrouvées 100 dans l’appareil digestif de Amaranthaceae T. tabaci ap80 partiennent à la famille des Araliaceae (47 %),60à celle des Lauraceae (34 %) et à 40 celle des Betulaceae (19 %). En 2015, les espèces20 végétales caractéristiques des haies et0des zones boisées n’ont pas été Syr. Ch. Nab. Coc. Th. Ant. Aeo. recherchées dans l’appareil digestif des Thripidae pour des raisons techniques. Les principaux genres ou espèces de 34
Mélilot
Betulaceae (charme)
2014
plantes caractéristiques des haies et des zones boisées, présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Thripidae sont Carpinus betulus (charme commun) pour la famille des Betulaceae, 60 Laurus sp. (laurier) pour la famille des Boraginaceae 50 Lauraceae, Hedera helix (lierre commun) 40 pour la famille des Araliaceae et Cornus 30 sp.20pour la famille des Cornaceae. Par10 ailleurs, 29 % du nombre total de 0 brins d’ADN de Betulaceae séquencés Coc. Ant. Syr. Nab. Ch. dans Aeo. cette Th. étude ont été retrouvés dans 40 l’appareil digestif de T. tabaci, mais cette Fabaceae 30 proportion est très variable d’une année à l’autre (Figure 2). De la même façon, 20 23 % du nombre total de brins d’ADN 10 de Lauraceae séquencés dans cette étude ont0été retrouvés dans l’appareil digesAeo. Th. Ant. Nab. Coc. Ch. Syr. tif de T. tabaci, mais là encore il existe 30 une forte variabilité interannuelle. AsteraceaeCette 25 proportion est enfin de 17 % pour ce qui 20 concerne les Araliaceae (analyses effec15 tuées 10 en 2014 uniquement). 5 Parmi les plantes herbacées qui ne font 0 ni des haies, ni des zones boisées, partie Ant. Th. Aeo. Syr. Coc. Ch. Nab. les espèces appartenant à la famille des 35 Fabaceae sont fortement présentes Apiaceae dans 30 le 25 bol alimentaire des thrips analysés 20 (Figure 1). En 2013 et 2014, les plantes 15 de 10cette famille représentent respecti5 vement 22 % et 19 % des espèces végé0 retrouvées dans le bol alimentaire tales Aeo. Ant. Coc. Th. Nab. Ch. Syr. de T. tabaci. Cette proportion est en 40 revanche très faible enHypericaceae 2015 (moins de 30 Les principaux genres de Fabaceae 2 %). présents dans le dispositif expérimental 20 et consommés par les Thripidae sont 10 Melilotus sp. (mélilot), Lotus sp. (lotier), 0 Pisum sp. (pois) et Trifolium sp. (trèfle). Ant. Coc. Syr. Th. Ch. Nab. Aeo. Par ailleurs, 34 % du nombre total de brins d’ADN de Fabaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans
Apiaceae (ammi élevé) Poireau
2015
l’appareil digestif de T. tabaci, mais cette proportion est très variable d’une année à l’autre (Figure 2). La famille des Asteraceae est également bien représentée dans le bol alimentaire de T. tabaci, sauf en 2014 où les plantes de cette famille représentent moins de 2 % des plantes consommées. En 2013 et 2015, ces plantes représentent respectivement 26 % et 37 % des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des thrips analysés. La proportion mesurée en 2015 doit être néanmoins être considérée avec précaution, car les plantes de la famille des Araliaceae, des Betulaceae, des Lauraceae et des Cornaceae n’ont pas été recherchées dans l’appareil digestif des thrips cette année-là ; il est donc probable que cette proportion soit plus faible en réalité. Les principaux genres ou espèces d’Asteraceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Thripidae sont Glebionis (chrysanthème des moissons) et en moindre mesure Tagetes sp. Il est possible que la proportion d’Asteraceae dans le bol alimentaire des thrips varie fortement en fonction des espèces présentes dans le système de culture, les résultats obtenus suggérant que des espèces telles que la grande marguerite (très présente dans le dispositif d’étude en 2013 et 2015), l’achillée millefeuille, le chrysanthème et/ou la tanaisie (très présentes dans le dispositif d’étude en 2015) seraient plus appréciées par T. tabaci que la tagète (seule espèce d’Asteraceae présente dans le dispositif d’étude en 2014). Les plantes de la famille des Apiaceae (ammi élevé et coriandre) sont, quant à elles, retrouvées dans l’appareil diges-
Poireau Laurier
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
Asteraceae (grande marguerite)
Laurier
Mélilot
2014
60
Araliaceae
Boraginaceae
50 40 30 20 10 0
Ant. Aeo. Th. Coc. Nab. Ch. Syr.
Aeo. Th. Coc. Ant. Syr. Nab. Ch. 40
Betulaceae
Fabaceae
30 20 10 0 Aeo. Th. Ant. Nab. Coc. Ch.
Th. Coc. Aeo. Syr. Ant. Nab. Ch. 30
Cornaceae
40
20 15
20
10
10
5
0
0 Aeo. Ant. Coc. Th.
Ch. Syr. Nab.
35 30 25 20 15 10 5 0
Ant. Th. Aeo. Syr. Coc. Ch. Nab. 35 30 25 20 15 10 5 0
Lauraceae
Apiaceae
Aeo. Th. Ant. Coc. Nab. Ch. Syr. 100
Aeo. Ant. Coc. Th. Nab. Ch. Syr. 40
Amaranthaceae
80
Hypericaceae
30
60
20
40
10
20 0
0 Ant. Coc. Syr. Th.
20
id a ab N
ci ne
35
e
ae
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A
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ae
id ph Sy r
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ab N
lli d ci ne oc
e
ae
ae
rid co C
2015
ae
Betulaceae, Laurus sp. (laurier) pour la famille des Lauraceae, Hedera helix (lierre commun) pour la famille des Araliaceae et Cornus sp. pour la famille des Cornaceae. Par ailleurs, 41 % du nombre total de brins d’ADN de Cornaceae séquencés Pourcentage (%) dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des100Aeolothripidae (proportion assez stable90d’une année sur l’autre ; Figure 2). Cette 80 proportion est de 31 % pour les Araliaceae (mesure 70 effectuée en 2014 uniquement), de 30 % 60 pour les Lauraceae (forte variabilité inte50 rannuelle) et de 19 % pour les Betulaceae 40 (forte variabilité interannuelle). En 2015, les espèces végétales caractéristiques 30 des haies et des zones boisées n’ont pas 20 été recherchées dans l’appareil diges10 tif des Aeolothripidae pour des raisons 0 techniques.
représentant cette année-là 20 % et 5 % respectivement des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des Aeolothripidae analysés (la famille des Araliaceae n’a pas été recherchée dans le bol alimentaire des Aeolothripidae en 2013). En 2014, cette proportion est de Pourcentage (%) 51 %, les Betulaceae, les Lauraceae2013 et les 100 Araliaceae représentant respectivement 14 %,90 13 % et 10 % des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des 80 Aeolothripidae analysés cette année-là. 70 En 2015, les espèces végétales caracté60 ristiques des haies et des zones boisées n’ont50pas été recherchées dans l’appareil 40 digestif des Aeolothripidae pour des raisons techniques. Les principaux 30 genres 20 ou espèces présents dans le dispositif10expérimental et consommés par les Aeolothripidae sont Carpinus betulus 0 (charme commun) pour la famille des
Pourcentage (%)
Ch. Nab. Aeo.
Sy
Syr. Ch. Nab. Coc. Th. Ant. Aeo.
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Proportion (%)
Asteraceae
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Proportion (%)
Syr.
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Proportion (%)
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Proportion (%)
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Proportion (%)
35 30 25 20 15 10 5 0
nt ho
Le bol alimentaire des Aeolothripidae est similaire à celui observé pour T. tabaci. Il est ainsi caractérisé par une forte présence d’espèces végétales se trouvant dans les haies et les zones boisées qui entourent le dispositif expérimental (Figure 3). La proportion de ces espèces dans le bol alimentaire des Aeolothripidae est ainsi de 25 % en 2013, les Betulaceae et les Lauraceae
FIGURE 2 : Répartition des séquences d’ADN végétaux recherchées dans l’appareil digestif des thrips et des prédateurs de thrips collectés en 2013, 2014 et 2015 sur le dispositif d’étude suivi par le Ctifl
A
LES AEOLOTHRIPIDAE APPRÉCIENT LE CHARME COMMUN, LE MÉLILOT ET L’ACHILLÉE MILLEFEUILLE
Betulaceae
INFOS CTIFL (charme) SEPTEMBRE 2017 N°334
2013
tif de T. tabaci sous forme de traces en 2013, dans des proportions relativement faibles en 2014 (5 % du bol alimentaire) et dans des proportions plus fortes en 2015 (16 % du bol alimentaire). Les plantes de la famille des Boraginaceae (bourrache) sont quant à elles retrouvées dans l’appareil digestif de T. tabaci dans des proportions assez faibles mais non négligeables (3 %, 6 % et 10 % du bol alimentaire des thrips analysés en 2013, 2014 et 2015 respectivement). Par ailleurs, la proportion de poireau dans le bol alimentaire des thrips est relativement faible au regard de ce qui était attendu (moins de 1 % en 2013, 8 % en 2014 et 18 % en 2015). Ce résultat peut s’expliquer par le fait que les analyses ont été effectuées sur des individus adultes (et non pas sur des larves), dont le régime alimentaire est es sen tiel lement composé de sucres (pollen, nectar) servant de ressources énergétiques pour la fabrication des œufs qui seront pondus sur les poireaux. Enfin, 15 % de la quantité d’ADN d’Apiaceae séquencée dans cette étude sont retrouvés dans l’appareil digestif des thrips. Comme pour les autres familles de plantes, cette proportion est toutefois très variable d’une année à l’autre. Il est possible que parmi les Apiaceae présentes dans l’environnement d’étude, T. tabaci montre un attrait particulier pour l’ammi élevé, cette plante étant très présente dans le dispositif d’étude en 2014 et en 2015. La coriandre, également très présente dans le dispositif d’étude en 2015, pourrait aussi avoir été consommée par T. tabaci. Cela est toutefois peu probable, car des travaux d'olfactométrie menés par ailleurs par le Ctifl ont montré que cette plante exerçait un effet répulsif très significatif vis-à-vis de T. tabaci.
Apiace (ammi él
Proportio
30 60
20
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10
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T
0 SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL Ant. Coc. Syr. Th.
TECHNIQUES Syr. Ch. Nab. Coc. Th.
Ant. Aeo. THRIPS TABACI SUR POIREAU
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
Ch. Nab. Aeo.
FIGURE 3 : Proportions d’ADN de plante dans l’appareil digestif des prédateurs de thrips pour les différentes familles d’espèce végétale étudiées par le Ctifl en 2013, 2014 et 2015
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2014
Pourcentage (%)
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2015
Pourcentage (%) 100 90
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Fabaceae
Amaryllidaceae
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Papaveraceae
Cornaceae
50
Amanranthaceae
Adoxaceae
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Apiaceae
Lauraceae
Hypericaceae
Araliaceae
Asteraceae
Betulaceae
80 70 60
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Parmi les plantes herbacées qui ne font partie ni des haies, ni des zones boisées, les espèces appartenant à la famille des Fabaceae sont très présentes dans le bol alimentaire des Aeolothripidae (13 %, 19 % et 27 % des espèces retrouvées dans l’appareil digestif des Aeolothripidae analysés en 2013, 2014 et 2015 respectivement ; Figure 3). Les principaux genres de Fabaceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Aeolothripidae sont Melilotus sp. (mélilot), et Trifolium sp. (trèfle). La famille des Asteraceae est également bien représentée dans le bol alimentaire des Aeolothripidae, mais seulement en 2013 (30 % du bol alimentaire) et 2015 (23 % du bol alimentaire), de la même façon que ce qui est observé pour T. tabaci. Les principaux genres ou espèces d’Asteraceae présents dans le dispositif 36
ae
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expérimental et consommés par les Aeolothripidae sont Achillea millefo lium (achillée millefeuille ), Glebionis sp. (chrysanthème des moissons) et Tagetes sp. Les plantes de la famille des Boraginaceae (bourrache) sont aussi retrouvées dans l’appareil digestif des Aeolothripidae dans des proportions non négligeables (7 %, 6 % et 21 % du bol alimentaire des Aeolothripidae analysés en 2013, 2014 et 2015 respectivement). Enfin, 50 % du nombre total de brins d’ADN de Boraginaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Aeolothripidae (proportion assez stable d’une année sur l’autre ; Figure 2). Cette proportion est de 34 % pour les Fabaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre), de 29 % pour les Apiaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre) et
de 16 % pour les Asteraceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre). BOL ALIMENTAIRE DES AUTRES PRÉDATEURS DE THRIPS COCCINELLIDAE
Comme pour ce qui concerne les thrips et les Aeolothripidae, le bol alimentaire des Coccinellidae est caractérisé par une présence très marquée d’espèces végétales propres aux haies et aux zones boisées (Figure 3). La proportion de ces espèces dans le bol alimentaire des Coccinellidae est ainsi de 54 % en 2013, les Betulaceae et les Lauraceae représentant cette année-là 45 % et 7 % respectivement des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des Coccinellidae analysées (la famille des
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
Araliaceae n’a pas été recherchée dans le bol alimentaire des Coccinellidae en 2013). En 2014, cette proportion est de 51 %, les Betulaceae, les Lauraceae, les Araliaceae et les Cornaceae représentant respectivement 10 %, 14 %, 13 % et 8 % des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des Coccinellidae analysées cette année-là. En 2015, les espèces végétales caractéristiques des haies et des zones boisées n’ont pas été recherchées dans l’appareil digestif des Coccinellidae pour des raisons techniques. Les principaux genres ou espèces présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Coccinellidae sont Carpinus betulus (charme commun) pour la famille des Betulaceae, Laurus sp. (laurier) pour la famille des Lauraceae, Hedera helix (lierre commun) pour la famille des Araliaceae et Cornus sp. pour la famille des Cornaceae. Par ailleurs, 26 % du nombre total de brins d’ADN de Betulaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Coccinellidae (proportion assez stable d’une année sur l’autre ; Figure 2). Cette proportion est de 23 % pour les Cornaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre), de 19 % pour les Lauraceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre) et de 16 % pour les Araliaceae (mesure effectuée en 2014 uniquement). Parmi les plantes herbacées qui ne font partie ni des haies, ni des zones boisées, les espèces appartenant à la famille des Apiaceae (ammi élevé et coriandre)
sont bien représentées dans le bol alimentaire des Coccinellidae quand elles sont présentes dans le dispositif expérimental (11 % et 13 % du bol alimentaire en 2014 et 2015 respectivement). Les espèces appartenant à la famille des Hypericaceae (millepertuis) sont bien représentées dans le bol alimentaire des Coccinellidae en 2013 (14 % du bol alimentaire) mais pas en 2014, ni en 2015 (moins de 1 % du bol alimentaire les deux années). Les espèces appartenant à la famille des Asteraceae ne sont bien représentées dans le bol alimentaire des Coccinellidae qu’en 2015, année où la principale espèce d’Asteraceae présente dans le dispositif est Achillea millefolium (achillée millefeuille). Les espèces appartenant à la famille des Fabaceae sont quant à elles bien représentées dans le bol alimentaire des Coccinellidae en 2014 (16 % du bol alimentaire) mais pas en 2013 (6 % du bol alimentaire) ni en 2015 (1 % du bol alimentaire). Les principaux genres de Fabaceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Coccinellidae sont Melilotus sp. (mélilot), Pisum sp. (pois), Trifolium sp. (trèfle) et Vicia (vesce). Il est possible que la forte proportion de Fabaceae observé en 2014 dans le bol alimentaire des Coccinellidae soit liée à la floraison du mélilot cette année-là. Enfin, 29 % du nombre total de brins d’ADN d’Hypericaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Coccinellidae (forte variabilité interannuelle ; Figure 2). Cette proportion est de 17 % pour les Apiaceae
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
(proportion assez stable d’une année sur l’autre), de 9 % pour les Asteraceae (forte variabilité interannuelle) et de 9 % pour les Fabaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre). SYRPHIDAE
Le bol alimentaire des Syrphidae est caractérisé par une présence importante d’espèces végétales appartenant à la familledes Amaranthaceae (27 %, 41 % et 10 % du bol alimentaire en 2013, 2014 et 2015 respectivement ; Figure 3). En 2013, 2014 et 2015, le principal genre d’Amaranthaceae présent dans le dispositif expérimental et consommée par les Syrphidae est Chenopodium sp. (chénopodes). Les plantes de la famille des Asteraceae sont également présentes de façon non négligeable dans le bol alimentaire des Syrphidae analysés (15 %, 13 % et 38 % du bol alimentaire en 2013, 2014 et 2015 respectivement). En 2013, 2014 et 2015, la principale espèce d’Asteraceae consommée par les Syrphidae est Achillea millefolium (achillée millefeuille). La forte proportion d’Asteraceae dans l’appareil digestif des Syrphidae observée en 2015 pourrait s’expliquer par la présence très importante d’achillée millefeuille dans le dispositif expérimental celle année-là. Les autres espèces d’Asteraceae consommées par les Syrphidae dans cette étude appartiennent aux genres Glebionis sp. (chrysanthème des moissons) et Tagetes sp. Contrairement à ce qui est observé pour T. tabaci et les autres prédateurs de thrips, très peu d’espèces végétales caractéristiques des haies et des zones boisées sont retrouvées dans le bol alimentaire des Syrphidae. Enfin, 77 % du nombre total de brins d’ADN d’Amaranthaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Syrphidae (proportion assez stable d’une année sur l’autre ; Figure 2). Cette proportion est de 21 % pour les Hypericaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre) et de 13 % pour les Asteraceae (forte variabilité interannuelle). ANTHOCORIDAE
> SYRPHE ADULTE
En 2013 et 2015, le bol alimentaire des Anthocoridae est caractérisé par la présence hégémonique d’espèces appartenant à la famille des Asteraceae (40 % du bol alimentaire en 2013 et 88 % en 2015 ; Figure 3). Les principaux genres ou espèces d’Asteraceae présents dans le 37
T
TECHNIQUES
THRIPS TABACI SUR POIREAU
Tagetes sp. En 2014, la structure du bol alimentaire des Nabidae est plus équilibrée, avec des proportions équivalentes entre les différents groupes d’espèces végétales consommées (20 % d’Apiaceae, 13 % de Fabaceae, 13 % d’Asteraceae et 24 % d’espèces végétales caractéristiques des haies ou des zones boisées). D’une façon générale, la part des espèces végétales se trouvant dans les haies ou les zones boisées est relativement faible dans le bol alimentaire des Nabidae, quelle que soit l’année d’observation. Enfin, 12 % du nombre total de brins d’ADN de Fabaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Nabidae (forte variabilité interannuelle ; Figure 2). Cette proportion est de 8 % pour les Apiaceae et de 6 % pour les Asteraceae.
> NYMPHE DE SYRPHE
dispositif expérimental et consommés par les Anthocoridae sont Achillea millefolium (achillée millefeuille), Tagetes sp., Tanacetum sp. (tanaisie) et Glebionis sp. (chrysanthème des moissons). En 2013, le reste du bol alimentaire des Anthocoridae est essentiellement constitué d’espèces appartenant à la famille des Hypericaceae (13 % du bol alimentaire) et à celle des Betulaceae (11 % du bol alimentaire). En 2014, le bol alimentaire des Anthocoridae est plus équilibré, et la part des Asteraceae y est très faible (2 % seulement). Cette année-là, la structure du bol alimentaire des Anthocoridae est très proche de celle observée pour les Coccinellidae : les espèces végétales caractéristiques des haies et des zones boisées représentent 46 % des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des Anthocoridae, les espèces végétales de la famille des Fabaceae (mélilot, trèfle, pois, vesce) 17 %, et celles de la famille des Apiaceae (ammi élevé) 11 %. Il est possible que la très forte proportion d’Asteraceae dans le bol alimentaire des Anthocoridae observée en 2013 soit due à la présence d’une très grande quantité de grandes marguerites dans le mélange fleuri cette année-là, ce qui n’était pas le cas les autres années. En 2015, il est possible que les Anthocoridae aient été attirés par l’achillée millefeuille et la tanaisie qui, elles, étaient absentes du dispositif en 2013 et 2014. Enfin, 33 % du nombre total de brins d’ADN d’Araliaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Anthocoridae (me38
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
SÉBASTIEN PICAULT, CTIFL
sure effectuée en 2014 uniquement ; Figure 2). Cette proportion est de 33 % pour les Cornaceae, de 33 % pour les Hypericaceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre), de 25 % pour les Asteraceae (proportion assez stable d’une année sur l’autre) et de 23 % pour les Apiaceae (forte variabilité interannuelle), de 21 % pour les Lauraceae (forte variabilité interannuelle) et de 13 % pour les Fabaceae (forte variabilité interannuelle). NABIDAE
Le bol alimentaire des Nabidae varie assez fortement d’une année à l’autre, selon la nature des ressources disponibles (Figure 3). En 2013, il est caractérisé par une forte proportion d’espèces végétales appartenant à la famille des Papaveraceae (43 %). Il est possible que ce résultat soit lié à une présence importante de coquelicots dans le mélange fleuri en 2013. Cette année-là, le reste du bol alimentaire des Nabidae est essentiellement constitué d’espèces végétales de la famille des Fabaceae, qui représentent 28 % des espèces végétales retrouvées dans l’appareil digestif des Nabidae analysés. Les principaux genres de Fabaceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Nabidae sont Lotus sp. (lotier), Melilotus sp. (mélilot), Pisum sp. (pois) et Trifolium sp. (trèfle). En 2015, le bol alimentaire des Nabidae est essentiellement composé d’Asteraceae (94 %). Le principal genre d’Asteraceae présentdans le dispositif expérimental et consommé par les Nabidae est
CHRYSOPIDAE
Comme pour les Nabidae, la composition du bol alimentaire des Chrysopidae varie d’une année à l’autre, selon la nature des ressources disponibles (Figure 3). En 2013, ce bol alimentaire est essentiellement composé d’espèces végétales appartenant à la famille des Asteraceae (22 % du bol alimentaire) et à celle des Amaranthaceae (20 % du bol alimentaire). Les principaux genres ou espèces d’Asteraceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Chrysopidae sont Achillea millefolium (achillée millefeuille) et Tagetes sp. Les principaux genres ou espèces d’Amaranthaceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Chrysopidae sont Amaranthus sp. et Chenopodium sp. En 2014, les espèces végétales appartenant à la famille des Fabaceae sont majoritaires dans le bol alimentaire des Chrysopidae (37 % du bol alimentaire). Les principaux genres ou espèces de Fabaceae présents dans le dispositif expérimental et consommés par les Chrysopidae sont Melilotus sp. (mélilot), Pisum sp. (pois) et Trifolium sp. (trèfle). Il est possible que la forte proportion de Fabaceae observée dans le bol alimentaire des Chrysopidae en 2014 soit liée à une floraison massive du mélilot cette année-là, ce qui n’était pas le cas en 2013 et 2015. En 2014, la famille des Amaryllidaceae (poireau) est également présente dans le bol alimentaire des Chrysopidae dans des proportions non négligeables (12 %). Cela est sans doute dû à la présence de poireau
PROTECTION DES CULTURES DE POIREAU CONTRE LES THRIPS DES PLANTES DE SERVICE POUR ATTIRER LES ENNEMIS NATURELS
en fleurs dans le dispositif expérimental cette année-là. En 2015, les plantes de la famille des Asteraceae sont largement majoritaires dans le bol alimentaire des Chrysopidae (71 %). Cette forte proportion est sans doute liée à la présence massive d’achillée millefeuille dans le dispositif expérimental cette année-là, mais cela demande à être confirmé. Enfin, 13 % du nombre total de brins d’ADN d’Amaranthaceae séquencés dans cette étude ont été retrouvés dans l’appareil digestif des Chrysopidae (forte variabilité interannuelle ; Figure 2). Cette proportion est de 6 % pour les Asteraceae et les Apiaceae. DES RÉSULTATS QUI PERMETTENT D'AFFINER LE CHOIX DE PLANTES DE SERVICE Les résultats obtenus dans cette étude montrent que le principal prédateur de thrips, A. intermedius, semble avoir un attrait particulier pour l’ammi élevé, surtout lorsque cette plante est en pleine floraison (soit fin juin-début juillet). Ce thrips prédateur semble également apprécier le mélilot, que cette plante soit en fleurs ou non, ainsi que l’achillée millefeuille et certaines plantes arbustives telles que le charme commun et les lauriers. Ces résultats sont cohérents avec d’autres études qui montrent qu’A. intermedius, en plus d’être carnivore, consomme également de pollen de nombreuses plantes, notamment celui des Fabaceae et des Asteraceae (Trdan et al., 2005, Bournier et al., 1979). Les punaises prédatrices de la famille des Anthocoridae (Orius sp.) qui sont également des prédateurs efficaces de T. tabaci, semblent quant à elles particulièrement intéressées par l’achillée millefeuille, surtout lorsque cette plante est en pleine floraison (soit fin juillet). Elles peuvent également être retrouvées en grandes quantités sur la tanaisie, l’ammi élevé, les mélanges fleuris riches en grande marguerite ainsi que sur la tagète, mais leur densité d’activité sur ces plantes peut être très variable d’une année à l’autre. Ces résultats rejoignent ceux obtenus dans d’autres études, qui ont montré que les plantes de la famille des Asteraceae, et en particulier la tagète, étaient particulièrement attractives pour les punaises du genre Orius (Silveira et al., 2004). Les syrphes et les coccinelles sont
quant à eux d’abord et avant tout attirés par les plantes hébergeant des proies pour leurs larves (pucerons) telles que la féverole ou la vesce. Les coccinelles s’intéressent également à l’ammi élevé, aux mélanges fleuris riches en grande marguerite et à la tanaisie, mais leur densité d’activité sur ces plantes peut varier fortement d’une année à l’autre. Ces résultats sont concordants avec ceux d’autres études, qui montrent un intérêt particulier des coccinelles pour les Asteraceae en général et la tanaisie en particulier (Blaeser et al., 2004). Les syrphes peuvent quant à eux se montrer très intéressés par les mélanges fleuris riches en grandes marguerites et l’achillée millefeuille, comme cela était déjà connu (Ambrosino et al., 2006). Les résultats obtenus dans cette étude montrent qu’ils semblent é ga lement très attirés par les Amaranthaceae, ce qui n’avait en revanche jamais été mis en évidence jusqu’à présent. La préférence des chrysopes semble aller vers le mélilot, que cette plante soit en fleurs ou non. Comme pour les coccinelles et les syrphes, les plantes hébergeant des pucerons (féverole, vesce) sont également très attractives pour les chrysopes, qui peuvent y pondre leurs œufs. Enfin, les résultats obtenus dans cette étude montrent que certaines plantes
INFOS CTIFL SEPTEMBRE 2017 N°334
POUR EN SAVOIR PLUS
Tout le détail des travaux présentés dans cet article est disponible dans le document suivant : • Picault S., 2017. Attractivité de différentes espèces végétales vis-à-vis de Thrips tabaci et de ses ennemis naturels. Rapport d’étude Ctifl, 43 p. peuvent aussi attirer fortement T. tabaci, et qu’elles ne peuvent par conséquent pas être installées à proximité des cultures de poireau dans l’optique de favoriser les processus de régulation naturelle. C’est a priori le cas de certaines plantes caractéristiques des haies et des milieux boisés telles que le charme commun, le laurier ou le lierre. C’est aussi le cas de l’ammi élevé, de l’achillée millefeuille, du chrysanthème et du poireau en fleurs, qui peuvent héberger une part importante des populations de T. tabaci lorsqu’elles sont présentes dans l’agroécosystème. Les thrips semblent également s’intéresser au mélilot et au millepertuis mais de façon beaucoup plus aléatoire. En revanche, T. tabaci semble montrer peu d’intérêt aux mélanges fleuris utilisés dans cette étude ainsi qu’à la coriandre. ▪
BIBLIOGRAPHIE Adedipe F. & Park Y.L., 2010. Visual and olfactory preference of Harmonia axyridis (Coleoptera : Coccinellidae) adults to various companion plants. Journal of AsiaPacific Entomology, vol. 13, Issue 4, p. 319-323. Ambrosino M.D., Luna J.M., JEPSON P.C. & Wratten S.D., 2006. Relative frequencies of visits to selected insectary plants by predatory hoverflies (Diptera : Syrphidae), other beneficial insects, and herbivores. Environmental Entomology, vol. 2, n° 32, p. 394-400. Blaeser P., Sengonca C & Zegula T., 2004. The potential use of different predatory bug species in the biological control of Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Pest Science, vol. 77, Issue 4, p. 211-219. Bournier A., Lacasa A. & Pivot Y., 1979. Régime alimentaire d’un thrips prédateur : Aeolothrips intermedius (Thys. : Aeolothripioas).
Entomophaga, p. 353-361.
vol.
24,
n° 4,
Picault S., Quennesson S. & Roy G., 2017. Attractivité de différentes espèces végétales vis-à-vis de Thrips tabaci et de ses ennemis naturels. Actes du colloque AFPP – 6e conférence sur les moyens alternatifs de protection pour une production intégrée, Lille 21, 22 et 23 mars 2017, 10 pp. Trdan S., Andjus L., Raspudic E. & Kac M., 2005. Distribution of Aeolothrips intermedius Bagnall (Thysanoptera : Aeolothripidae) and its potential prey Thysanoptera species on different cultivated host plants. Journal of Pest Science, vol. 78, n° 4, p. 217-226. Silveira L.C.P., paes Bueno V.H., Van Lenteren J.C., 2004. Orius insidiosus as biological control agent of thrips in greenhouse chrysanthemums in the tropics. Bulletin of Insectology vol. 57, Issue 2, p. 103-109.
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