4.4.2. Mutualistas, digestores, benéficos y patógenos

reproducirse en forma sexual y asexual. La asexualidad es incómoda a la hora de clasificar. Un hongo (Monilinia fructicola) es responsable del color marrón de la fruta podrida. Las esporas pueden flotar entre flores, ramas y frutos y producir otras esporas asexuales. Cuando una fruta infectada cae al suelo, el hongo encuentra un compañero y se reproduce sexualmente. Esta fase sexual no se parece en nada a la versión asexual, así que el hongo pudo ser clasificado con un nombre para la fase sexual y otro para la asexual. En la clasificación el nombre sexual debería predominar, pero esto puede contradecir el uso del nombre más antiguo. Por ejemplo, el hongo asexual Aspergillus flavus (nombre de 1729) es una pelusa polvorienta que libera micotoxinas cancerígenas en el maní y el maíz. La forma sexual se llamó Petromyces flavus y se descubrió en el 2009. Entonces, si prevalece el nombre más antiguo, no se respeta el nombre sexual.

1. LOS HONGOS MUTUALISTAS

Los hongos micorrizas AM/EM. El suelo es un hervidero químico (raíces, hongos, bacterias, insectos, lombrices, etc.), es un lugar de cooperación, de lucha y traiciones. Hay hongos que cooperan (mutualistas), que protegen, que digieren (reciclan) o que intoxican. Muchos hacen varias cosas a la vez, son benéficos en ciertas condiciones o tóxicos en altas concentraciones. Los hongos mutualistas con las raíces se los clasifica en ectomicorrizales (EM) y micorrízicos arbusculares (AM). La palabra micorrizas se refiere a la interfaz hongo-raíz. Los EM son externos (ecto) a las raíces y los AM forman asociaciones internas (endo). Los EM producen enzimas que degradan las moléculas que contienen nitrógeno y lo vuelve reutilizable. En competencia extraen más nitrógeno del suelo que los hongos AM. La sociedad de micorrizas EM entrega al suelo un 70 % más de carbono por unidad de nitrógeno que la sociedad AM. La planta aporta carbono (hasta 20 % de la producción primaria por fotosíntesis) y los hongos AM mejoran la captura de nitrógeno en competencia con las bacterias. Esto reduce la descomposición y disminuye la cantidad de carbono liberado a la atmósfera. /// Un estudio comparó los hongos AM asociados a cinco especies de plantas. Se encontró que las plantas tenían mayor concentración de fósforo, lo que da identidad a los hongos AM. Sin embargo, la huella metabólica de cada planta fue diferente. Cada especie tenía sus propias reglas y los resultados fueron diferentes. Lo cual acredita que generalizar es imposible.

La evolución de las micorrizas. /// Las algas verdes (con antigüedad de 1.000 Ma) ya estaban adaptadas para interactuar con hongos benéficos. Un análisis filogenético de diez genomas de algas verdes y plantas basales encontró que estaba presente un regulador de la simbiosis, la proteína quinasa. La siguiente mejora ocurrió en las primeras plantas terrestres y se logró gracias a la duplicación de genes. Así se perfeccionó la capacidad de formar una simbiosis AM. /// Un estudio trabajó con plantas hepáticas y hongos micorrizas. Se imitaron los niveles de CO2 antiguos (1.500 ppm hace 470 Ma) con carbono y fósforo radiactivos. Se siguió la vía del carbono desde el aire a los hongos y del fosforo desde el suelo a la planta. Se colocó una malla que impedía el paso de las raíces, pero permitía pasar a las hifas de

442. Los hongos y la micorriza. El micelo es el cuerpo del hongo formado por hifas. Las hifas (5) penetran la raíz y forman dos tipos de asociación: la ectomicorriza (1-EM) y la micorrízica arbuscular (2-AM). Los hongos EM son externos a la células de la raíz (8-9, ecto) y los AM (6, endo) forman asociaciones internas con forma de ramificaciones de árbol (7).

hongos. Se pudo comprobar el intercambio de carbono por fósforo, pero con una ventaja a favor de la planta. Comparado con 440 ppm de CO2, la atmósfera de 1.500 ppm permite entre 10 y 100 veces más circulación de fósforo por unidad de carbono. Es una pista de como actuaban las primeras asociaciones entre plantas y hongos. /// La comparación de 50 genomas de plantas (34 que forman simbiosis AM y 16 que no la forman) permitió identificar 138 genes (sobre un total de 64.000) compartidos por las plantas que forman AM. Hay evidencia fósil de que la simbiosis AM evolucionó solo una vez hace 450 Ma. Se presume que las plantas que perdieron la capacidad de formar simbiosis AM también perdieron los genes. El análisis filogenómico de 49 hongos micorrízicos encontró que evolucionaron de forma independiente en muchos linajes de hongos. Los linajes de hongos micorrizas muestran una gran rotación de genes, lo que sugiere que la evolución de la simbiosis está asociada con innovación genética. Es probable que muchos de estos genes se usen para controlar la inmunidad de las plantas durante la colonización de los tejidos de las raíces por el hongo.

Estudio de casos. /// Un estudio trabajó con 83 hojas sanas de dos especies de árboles tropicales. El análisis encontró más de 400 tipos de hongos que vivían en el interior (endófitos de las hojas). En los trópicos, se cree que hay decenas de especies de hongos endófitos por planta, sea en las hojas, tallos y raíces. Una estimación indica que hay

cuatro veces más especies de endófitos que plantas. Todo esto apunta a una comunidad mutualista que tiene amplia difusión y complejidad. /// Otro caso extremo se observó en las plantas del género Afrothismia. Estas plantas se alimentan de lo producido por los hongos (micoheterotrofas). Se estudiaron cinco especies de plantas que parasitan a cinco especies de hongos arbusculares. Se trata de una co-especiación retrasada, donde el hongo huésped diverge antes que las plantas. La relación es tan extrema que muchas plantas no germinan en ausencia del hongo específico. Aun cuando el hongo sea un pariente relacionado.

La química de la simbiosis. /// Un caso típico involucra a un hongo (Laccaria bicolor) que percibe los exudados de las raíces y se orientan creciendo hacia ellas para iniciar la simbiosis. El hongo libera proteínas fúngicas (efectores) que preparan los tejidos de las plantas para una relación simbiótica. Un estudio encontró que un efector (MiSSP7) se une al interruptor molecular que controla la inmunidad de la planta. Ante un ataque la planta libera ácido jasmónico que desencadena las reacciones de defensa. Pero, el efector neutraliza esta respuesta defensiva y facilita la simbiosis. Se puede decir que los hongos fuerzan la relación simbiótica y toman el control de la simbiosis y que la planta tolera esta intromisión. Entonces, el hongo AM se asienta en la raíz en el tejido epidérmico y la corteza. Las hifas penetran en la corteza y forman estructuras ramificadas (arbusculares). Esta estructura conecta el interior de la raíz con el exterior y amplía el alcance de las raíces al aumentar la superficie. El hongo se prolonga con extensiones ramificadas que facilitan la absorción de minerales del suelo. En tanto, la planta genera una membrana periarbuscular que contiene la simbiosis, con lo que el diámetro total de la raíz aumenta. Los hongos protectores. Los hongos pueden servir de defensa protegiendo contra herbívoros y microbios patógenos. /// Un estudio trabajó con alfalfa y 10 especies de hongos AM. Las simbiosis de mayor rendimiento aumentaron la biomasa y la absorción de nutrientes en 170 %. Los de bajo rendimiento no afectaron el crecimiento. El beneficio es selectivo, de forma que los hongos que benefician a una planta pueden ser inútiles para otras. /// La gramínea Festuca (Festuca arundinacea) puede ser infectada por un hongo (Neothypodium coenophialum) que produce la enfermedad festucosis. Esta infección genera alcaloides (lolina y peramina) que son tóxicos para los animales herbívoros y lleva a una baja en la producción de leche y carne. Para la festuca es una infección benévola porque otorga protección contra los herbívoros e insectos, aumenta la resistencia al anegamiento y mejora el uso de nitrógeno y fósforo. Así, las plantas infectadas tienen ventaja frente a las sanas. Lo bueno para la planta es malo para el ganadero, como era de esperar. /// En un trabajo con el árbol de Cacao (Theobroma cacao) se estudió la reacción de las hojas frente a los hongos endófitos benévolos y patógenos. Trabajando en invernadero se infectaron hojas con hongos patógenos. Las plantas que no tenían hongos endófitos benévolos tenían tres veces más probabilidad de que murieran las hojas. La planta de cacao atrae patógenos internos como un oomiceto (Phytophthora palmivora) similar a un hongo. Las plántulas de cacao adquirieron más endófitos cuando se exponían a más hojarasca (plantas muertas en el suelo del bosque) y fueron propensas a albergar un hongo amigable (Colletotrichum tropicale).

2. LOS HONGOS DIGESTORES

La digestión en el suelo. De los hongos digestores depende el aporte nutricional en

la base de la cadena trófica. /// Por ejemplo, en las planicies del P.N. Serengueti (Tanzania) se estimó la biomasa de los hongos que están en simbiosis, junto con la biomasa de plantas y animales. Aunque los hongos representaban menos del 1 % de la biomasa total, sus aportes de nutrientes permiten duplicar la biomasa animal por los efectos en la cadena trófica. /// Un estudio trabajó con el hongo (Laccaria bicolor) que es comestible y forma simbiosis con las raíces de pinos. Algunos habitantes del suelo (colémbolos y ácaros) comen hongos, pero no esta especie en particular. Es porque produce una toxina que paraliza a los colémbolos y los pueden digerir. El estudio etiquetó a los colémbolos con nitrógeno radiactivo N-15 en un cultivo de Pino Blanco Oriental (Pinus strobus) que fue infectado con este tipo de hongo. El nitrógeno es una moneda valiosa en el bosque y se encontró que hasta el 25 % del nitrógeno en los árboles provenía de colémbolos. Menos del 10 % de los colémbolos iniciales sobrevivió al experimento (47 de 500).

La genética para digerir la madera.

Los hongos digestores de madera tienen que romper la lignina (un biopolímero muy resistente). La lignina, junto a la celulosa y hemicelulosa, forman la pared celular de las plantas leñosas y dan a la madera su estabilidad. La descomposición de la lignina y celulosa se realiza mediante enzimas que degradan los polímeros y los mineralizan. /// Un estudio del reloj molecular del genoma de 48 hongos digestores muestra que se desarrollaron hace más de 300 Ma. Los hongos de la podredumbre blanca son capaces de descomponer la celulosa, hemicelulosa y lignina. Antes de estos hongos la masa vegetal no se degradaba y quedó como grandes depósitos de carbón. /// Un estudio genético de más de 100 especies de hongos (género Amanita) permitió crear la filogenética del grupo. Se estudiaron cuatro genes y se encontró que el cambio de hongos descomponedores a simbióticos con los árboles ocurrió solo una vez y no volvieron a su pasado libre. La simbiosis significa una pérdida genética, centrada en los genes necesarios para descomponer celulosa. Los hongos EM son muy posteriores a los descomponedores y se expandieron hace menos de 200 Ma.

Los hongos digestores de madera. /// En un ensayo de campo se colocaron 300 troncos de 11 especies de árbol (7 especies de hojas caducas y 4 de coníferas). Luego de 3 años se midió el tipo de comunidades fúngicas que se habían establecido. Se identificaron entre 22 y 42 “unidades taxonómicas operativas” por cada tronco. Estas “unidades” difieren en ADN, pero no se sabe si son especies diferentes. En total fueron 1.254 unidades. Las comunidades fúngicas fueron distintas en cada tipo de árbol, aunque había especies particulares quizás como producto de coevolución. La especialización entre hongo y madera muerta parece más frecuente que con las plantas vivas. Las coníferas tenían mayor diversidad de especies de hongos que los árboles de hoja caduca. /// En otro estudio se usaron estacas de madera para medir la descomposición subterránea. La velocidad fue mayor en los sitios más cálidos, pero el aumento excesivo de humedad retrajo la descomposición. La comunidad fúngica mostró mayor variabilidad que la bacteriana. Parece que la comunidad microbiana del suelo es más importante que la temperatura y humedad a la hora de descomponer la madera. /// Las especies de hongos del género Amanita tomaron diferentes caminos genéticos, debido a las diferencias acumuladas. En las especies simbióticas es natural que perdieran las enzimas que digieren la celulosa. Pero, una especie de vida libre (Amanita inopinata) que no

forma simbiosis tampoco tiene la genética para deglutir la celulosa. Una explicación es que primero se pierde la genética y luego se desarrolla la simbiosis. Si así fuera, esta especie estaría en el tránsito hacia la simbiosis. Podría estar atrapada entre dos mundos.

Hongos digestores de rocas. /// Los hongos negros (moho de hollín microcoloniales) se alojan en las fisuras y grietas de las piedras y producen polisacáridos que provocan corrosión. Son responsables del deterioro de las piedras, alteraciones estéticas, bioquímicas y biofísicas. Un estudio realizado en la catedral Séchha de Coimbra (Portugal) de ocho siglos de antigüedad encontró los hongos que atacan la piedra. Es un hongo endémico de la piedra caliza y se lo clasificó en una familia nueva (Aeminiaceae). Se cree que el hongo pudo llegar con la piedra caliza procedente de las canteras en la Península Ibérica.

3. LOS HONGOS PATÓGENOS

La protección. La biología molecular dice que el genoma de los hongos puede producir múltiples sustancias químicas tóxicas, pero solo unas pocas se pueden reproducir en el laboratorio. Solo durante la lucha los hongos encienden los genes productores. Hay hongos que son agresivos con las bacterias, como la penicilina (Penicillium chrysogenum). En general, cerca del 80 % de las plantas terrestres establecen micorrizas con hongos AM. Esta asociación benéfica también funciona de protección contra los hongos patógenos. Se sabe que los hongos AM forman una lámina gruesa en la punta de la raíz que protege mejor a los árboles de los hongos. /// En la planta de tomate (Lycopersicon esculentum) se encontró que la sociedad con un hongo AM (Glomus mosseae) aumentó la protección contra hongos patógenos que atacan las raíces (Phytophthora nicotianae) y otros que atacan las hojas (Alternaria solani).

El caso del género Phytophthora. Estos organismos filamentosos se parecen a un hongo, pero en realidad son un oomiceto. Están más relacionados con las plantas que con los hongos. Las paredes celulares de los hongos son de quitina, pero en los oomicetos son de celulosa. Es un ejemplo de evolución convergente en el fenotipo partiendo de diferentes bases químicas. /// Un estudio encontró que una especie de oomiceto (P. palmivora) puede colonizar los tejidos fotosintéticos de las plantas hepáticas (género Marchantia). Las proteínas de respuesta de la hepática son similares a la que produce la planta Arabidopsis. Esto sugiere que las plantas terrestres primitivas ya tenían los genes para responder a las infecciones microbianas. /// Otra especie (P. infestans) infesta a la papa mediante proteínas que debilitan sus defensas. Esta enfermedad provocó la hambruna en Irlanda que llevó a una gran inmigración (1845-49). El éxito como patógeno se debe a la capacidad de secretar cientos de efectores diferentes. Uno de los efectores (PexRD54) ataca al proceso de autofagia en las células vegetales. La autofagia (autoconsumo) ocurre bajo estrés (falta de nutrientes o cambios ambientales) para recuperar aminoácidos útiles desde proteínas intracelulares. También sirve para eliminar en forma selectiva componentes celulares dañados. Consiste en descomponer el material celular para reutilizar los materiales en procesos esenciales. La autofagia asociada al cloroplasto está relacionada al metabolismo en las plantas carentes de energía. Un estudio colocó plantas Arabidopsis en la oscuridad total, es decir que se las sometió a un período de hambre. Se encontró que la digestión de las proteínas del cloroplasto (autofagia) se activaron y los niveles de aminoácidos aumentaron.