Oncologia Hemangiossarcoma cardíaco primário em cão – relato de caso Primary cardiac hemangiosarcoma in a dog – case report Hemangiosarcoma cardiaco primario en perro – relato de caso Clínica Veterinária, Ano XXIII, n. 134, p. 58-66, 2018
Tayane Oliveira de Andrade Médica veterinária tayaneoa@hotmail.com
Carla F. P. de Moura Carvalho MV, dra., profa. adj. UFRRJ carlamvet@gmail.com
Flavio Guilherme Costa Lima Médico veterinário fgclima@compuland.com.br
Cintia Silva Corrêa da Veiga Médica veterinária cintiaveigavet@gmail.com
Resumo: Tumores cardíacos são pouco frequentes em cães. De etiologia desconhecida, acredita-se que existam fatores genéticos que influenciem o aparecimento desse tipo de neoplasia. No estágio inicial, não provocam sinais clínicos relevantes, mas à medida que o tumor primário avança, haverá compromisso da função cardíaca. Esses tumores podem ser confundidos com quadros de insuficiência cardíaca congestiva. O hemangiossarcoma é uma das neoplasias cardíacas mais frequentes e pode ter diversas localizações, porém geralmente acomete o átrio direito. As neoplasias cardíacas não costumam provocar metástases, porém indicam mau prognóstico para os pacientes. As alternativas terapêuticas, quando possíveis, incluem a cirurgia e a quimioterapia. O objetivo do presente trabalho foi relatar um caso de hemangiossarcoma cardíaco primário numa cadela dachshund de pelo duro de oito anos, detalhando as alterações clínicas encontradas, os exames complementares realizados e a confirmação diagnóstica final por meio da necrópsia e do exame histopatológico. Unitermos: neoplasia, coração, histopatológico Abstract: Cardiac tumors are uncommon in dogs. Their etiology is unknown, and it is believed that genetic factors may have an influence on the appearance of this type of neoplasia. At the initial stage, they do not cause relevant clinical signs, but as the primary tumor progresses, cardiac function is affected. These tumors may be confused with congestive heart failure. Hemangiosarcoma is one of the most frequent cardiac neoplasms and may have several locations, but it usually affects the right atrium. Cardiac neoplasms do not usually metastasize, but have poor prognosis for patients. Therapeutic alternatives, when possible, include surgery and chemotherapy. The objective of the present study was to report a case of primary cardiac hemangiosarcoma in an eight-year-old Dachshund bitch, presenting the clinical alterations found, the complementary exams performed and the final diagnostic confirmation through necropsy and histopathological examination. Keywords: neoplasia, heart, histopathology Resumen: Los tumores cardíacos son poco frecuentes en perros. Si bien su etiología es desconocida, se cree que existen factores genéticos relacionados con la presentación de este tipo de tumores. En estadios iniciales no suelen provocar signos clínicos relevantes, pero a medida que el tumor crece, habrá un compromiso de la función cardíaca. Este tipo de tumores pueden ser confundidos con cuadros de insuficiencia cardíaca congestiva. El hemangiosarcoma es una de las neoplasias cardíacas más frecuentes y, si bien puede tener diferentes localizaciones, suele afectar más el atrio derecho. Las neoplasias cardíacas no suelen dar metástasis; no obstante, estos pacientes tienen mal pronóstico. Las alternativas terapéuticas, cuando pueden ser realizadas, incluyen la cirugía y la quimioterapia. El objetivo del presente trabajo fue relatar el caso de una perra Dachshund pelo duro de ocho años que presentó un hemangiosarcoma cardíaco primario, detallándose las alteraciones clínicas encontradas, los exámenes complementarios realizados y su confirmación diagnóstica final por necropsia y examen histopatológico. Palabras clave: neoplasia, corazón, histopatológico
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Introdução Tumores primários cardíacos são raros em caninos, sendo o hemangiossarcoma o mais frequentemente relatado 1-3. Estima-se que esse tumor é responsável por 5 a 7% de todos os tumores malignos observados em cães 4-6. O hemangiossarcoma (HSA) é um tumor de células mesenquimais, proveniente de alterações de crescimento de células endoteliais 7, de etiologia desconhecida, e a forte incidência em determinadas raças sugere uma predisposição familiar ou hereditária 8. Esse tumor pode surgir em qualquer tecido com vasos sanguíneos. Os locais de aparecimento mais frequente em cães são: baço, átrio direito, tecido subcutâneo e fígado. Quando da ocorrência de metástases, a localização mais comum é no fígado, no omento, no mesentério e nos pulmões 5,6,11. Apesar de o hemangiossarcoma cardíaco ter como principal localização o átrio direito; ele tem sido diagnosticado em outras regiões, tais como: a junção atrioventricular direita, lúmen atrial e ventricular e ventrículo esquerdo 11-13. Os tumores metastáticos para o coração são, de manei-
ra geral, mais frequentes que os primários 1,14. Num estudo retrospectivo de 83 cães com doença neoplásica em estágio terminal, 11 foram diagnosticados com tumores primários do coração, e 24 como metastáticos 15. Os nódulos de HSA podem apresentar-se em tamanhos variados, de coloração cinza-pálida a vermelho-escura e forma nodular. É comum encontrar áreas hemorrágicas e de necrose 16. As pequenas massas são geralmente de forma oval ou circular, bem definidas e localizadas. Já as grandes massas de base do coração têm limites irregulares e podem invadir de forma difusa os átrios e os ventrículos adjacentes 17. Os sinais clínicos observados em cães com neoplasia cardíaca são muito variáveis, o que pode dificultar o diagnóstico 1,5, porém alguns indícios como sopro e arritmias podem sugerir doença cardíaca. Geralmente o quadro clínico está relacionado com o tamanho e a localização anatômica do tumor 14,15. A magnitude das alterações cardiovasculares pode variar de acordo com a localização e o tamanho da neoplasia, a presença de efusão pericárdica e o tamponamento cardíaco 18.
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Oncologia Pacientes com HSA cardíaco podem desenvolver uma insuficiência cardíaca congestiva direita, provocada pelo tamponamento ou pela obstrução da veia cava, assim como arritmias que podem provocar síncopes e cianose 4. As anormalidades hematológicas que podem estar presentes em cães com HSA incluem anemia, trombocitopenia, hemácias nucleadas, esquistócitos e acantócitos, leucocitose com neutrofilia, desvio à esquerda e monocitose 4,10,19-21. A trombocitopenia pode ser vista em 30% a 60% dos cães com HSA 22. O HSA tem crescimento rápido, e seus capilares são extremamente frágeis. Pacientes com HSA podem ter quadros hemorrágicos, uma das maiores causas de óbito dos animais com esse tipo de tumor. Tem comportamento extremamente maligno, com intensa infiltração local, metástases e formação de cavitações tumorais. O HSA pode levar a alterações na cascata de coagulação; alguns pacientes podem apresentar quadros de coagulação intravascular disseminada (CVID) 7,23. Um estudo revelou incidência de 46,7% de CVID em cães com hemangiossarcoma cardíaco, valor significativamente superior ao de outras neoplasias avaliadas 22. Sabe-se que 80% dos pacientes apresentam metástase no momento do diagnóstico dessa neoplasia. Os exames de imagens são cruciais nesses casos, já que, além do diagnóstico presuntivo, permitem determinar o grau de avanço (estadiamento) do tumor. A definição precisa do estágio da neoplasia facilita a determinação do prognóstico e do protocolo terapêutico mais adequado 16. Os avanços tecnológicos em imagens cardiovasculares não invasivas, em particular a ressonância magnética e a tomografia computadorizada, permitiram caracterizar melhor essas lesões. Por sua vez, a maior disponibilidade de ecocardiografia levou a um aumento da detecção precoce de tumores cardíacos 24. O papel da tomografia computadorizada e da ressonância magnética na avaliação de pacientes com tumores cardíacos inclui o conhecimento da localização, do tamanho, das relações anatômicas e do envolvimento de estruturas adjacentes ao tumor 24. O HSA é o tumor mesenquimal com maior incidência de metástase em cérebro. Dos animais com tumor primário em baço, cerca de 25% têm metástases cardíacas, e 63% daqueles com tumor em átrio direito têm metástases disseminadas 23,25,26. A detecção ecocardiográfica do hemangiossarcoma em cães tem uma sensibilidade relatada de 48-69% 17. Sua localização e tamanho podem variar o prognóstico 27-29. A citologia aspirativa é considerada uma técnica útil para o diagnóstico de HSA, porém com certas limitações, devido à abundante presença de sangue no material, que pode dificultar a avaliação da amostra, ao mesmo tempo em que pode provocar um quadro de hemorragia intracavitária. O diagnóstico definitivo pode ser obtido por meio de 60
avaliação histopatológica, e é recomendável que se proceda à biópsia excisional da massa sempre que possível 30. É recomendável que o diagnóstico presuntivo de HSA, inclusive o obtido por citologia aspirativa, seja confirmado pela histopatologia. Se a avaliação histopatológica não se mostrar conclusiva, deve-se recorrer ao exame imunohistoquímico – as amostras coradas para antígeno relacionado ao fator VIII permitem a identificação precisa de células endoteliais 4,20. A análise imuno-histoquímica de HSA mostrou intensa (+++) expressão de CD31 em 11 casos (100%), confirmando a origem endotelial desses tumores 31. Um estudo refere que a imuno-histoquímica é uma ferramenta essencial para o diagnóstico de tumores de células redondas e daqueles originados da base do coração 25. A diferenciação do hemangiossarcoma em relação a outros tumores, tanto malignos como benignos, é feita pela histopatologia e pela imuno-histoquímica 4,20. Existem várias alternativas terapêuticas que dependerão da localização, do tamanho e da invasão aos tecidos adjacentes. Alguns autores referem a realização de pericardiectomia e ressecção tumoral, seguida ou não de quimioterapia adjuvante 32-34, ou apenas a administração de quimioterápicos 11. Em trabalho que relata 23 casos de hemangiossarcoma de átrio direito, a ressecção cirúrgica das nodulações foi relacionada a poucas complicações, e o uso de quimioterapia adjuvante depois da retirada do tumor foi associado ao aumento significativo do tempo de sobrevida 34. A pericardiocentese, apesar de ser um procedimento paliativo, é o tratamento de escolha para estabilizar animais com derrame pericárdico e tamponamento secundários a hemagiossarcoma cardíaco 35,36. Devido ao alto poder metastático do HSA, a quimioterapia é muito importante após a remoção cirúrgica do tumor, aumentando ainda mais a sobrevida do paciente 4,10,37. Os protocolos quimioterápicos baseados no uso da doxorrubicina como fármaco único ou associado a outros medicamentos quimioterápicos, como a ciclofosfamida e a vincristina, são os mais utilizados em veterinária 4,6,10,38-40. O prognóstico de HSA é de reservado a ruim, e o tempo de sobrevida varia conforme o tratamento escolhido 7,23. Relato de caso Uma cadela daschund de pelo duro de oito anos (Figura 1) foi apresentada para consulta devido a quadro de prostração. A paciente só tinha antecedentes de uma viagem longa de avião e administração de medicação específica para pseudociese. Durante o exame físico foram constatadas uma leve dispneia, mucosas normocoradas, temperatura retal de 38,6 ºC, palpação abdominal normal e ausculta abafada, sendo indicada a realização de exames complementares. O hemograma indicou neutrofilia e eosinopenia, e o exame bioquímico apenas uma leve diminuição da creatinina,
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Figura 1 – Paciente da raça daschund de pelo duro de oito anos no primeiro dia do atendimento
sendo que os demais resultados estavam dentro dos valores de referência para a espécie. Foram realizadas radiografias torácicas em incidências lateral (Figura 2) e ventrodorsal (Figura 3), mostrando pouca visibilidade dos contornos cardíacos, aumento de câmaras direitas, campos pulmonares com imagem radiopaca, permitindo diferenciação dos lobos pulmonares, mais evidente em hemitórax esquerdo, sugerindo efusão pleural. O parênquima pulmonar apresentava visibilidade prejudicada, e a traqueia torácica encontrava-se deslocada dorsalmente. A ultrassonografia abdominal evidenciou hepatomegalia e congestão hepática e do ovário esquerdo, sugerindo pre-
Figura 3 – Radiografia ventrodorsal de cadela daschund de oito anos. Observar alterações em área cardíaca direita
sença de pequena estrutura cística, sem sinais de metástases abdominais. Pela ultrassonografia já havia sinais de efusão pleural e pericárdica. No ecocardiograma visibilizou-se uma massa na base cardíaca adjacente à aorta de aproximadamente 2,11 cm x 1,21 cm (Figura 4), e líquido no pericárdio (Figura 5), além de líquido livre na cavidade torácica. O líquido drenado do pericárdio (cerca de 40 mL) foi encaminhado para citologia, em que se
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Figura 2 – Radiografia lateral de cadela daschund de oito anos. Observar aumento das câmaras direitas e deslocamento traqueal
Figura 4 – Imagem ecocardiográfica de cadela daschund de oito anos indicando possível massa de 2,11 cm x 1,21 cm em átrio direito
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Discussão e conclusão É possível perceber que a variedade de sinais e alterações clínicas pode facilmente confundir o médico veterinário em seu direcionamento para o diagnóstico; além disso, a rapidez da evolução do quadro também limita as possibilidades de tratamento 12. Diante disso, é questionável dizer se a prevalência de tumores cardíacos é realmente pequena, como cita a literatura, ou se às vezes não há tempo hábil para a confirmação da suspeita e para o tratamento 1-3.
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observaram apenas numerosas hemácias, frequentes neutrófilos, macrófagos espumosos e algumas células redondas. O material colhido indicou apenas infiltrado hemorrágico crônico. A cadela veio a óbito dois dias depois do início dos sintomas. Foi realizada a necrópsia, e observou-se quantidade moderada de líquido no pericárdio, aumento do átrio direito, aumento da parede atrial direita (Figura 6), líquido livre no tórax e efusão pleural leve. Foi observada uma massa compatível com os achados encontrados no ecocardiograma (Figura 7), muito próxima à aurícula (Figura 8), de forma arredondada, saindo da base da aorta (Figura 9). Foi realizada a coleta de fragmento para histopatologia. Microscopicamente, observou-se grande quantidade de células endoteliais neoplásicas fusiformes, com núcleos fusiformes a vesiculosos em meio a acentuada hemorragia formando grandes lagos de sangue, com áreas multifocais de necrose. O diagnóstico histopatológico foi de hemangiossarcoma (Figura 10).
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Figura 5 – Imagem ecocardiográfica de cadela daschund de oito anos. Observar presença de líquido em pericárdio
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Figura 7 – Imagens da necrópsia de cadela daschund de oito anos. Observar dimensões da massa e proximidade com estruturas adjacentes
Figura 6 – Imagens da necrópsia de cadela daschund de oito anos. Observar áreas de necrose e hemorragia, além de espessamento da parede do átrio direito 62
Figura 8 – Imagens da necrópsia de cadela daschund de oito anos. Observar localização da massa de coloração bem diferenciada bem próxima à aurícula
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Figura 9 – Imagens da necrópsia de cadela daschund de oito anos. Observar corte transversal do coração, em que é possível ver a massa saindo da base da aorta
Figura 10 – Imagens da histopatologia da massa cardíaca de cadela daschund de oito anos. Observar células endoteliais neoplásicas fusiformes ou redondas com núcleos fusiformes a vesiculosos em meio a acentuada hemorragia no átrio direito. HE, obj. 100x
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Oncologia Geralmente, as raças grandes são as mais atingidas pelo HSA, tais como pastor-alemão, labrador retriever e golden retriever, não sendo comuns relatos a respeito da raça daschund 3,7,16,26. A localização em átrio direito do hemangiossarcoma relatado neste trabalho é compatível com a localização principal referida nos trabalhos existentes 11-13. Apesar de os estudos indicarem que o tumor cardíaco é mais metastático do que primário 1,14-16, a paciente deste relato não apresentou nenhum outro foco tumoral em cavidade abdominal ou torácica na necrópsia. O tumor relatado era de consistência firme e nodular, e havia presença de áreas hemorrágicas e com necrose compatível com a relatada nos demais trabalhos 16,17. A cadela não apresentava sinais clínicos que chamassem a atenção da tutora. Os sintomas só devem ter aparecido quando houve acúmulo de líquido no pericárdio, pois após a drenagem houve estabilização do quadro e melhora dos sintomas, corroborando os dados relatados por outros autores 4,14,15,17,18. Apesar de toda a evolução das formas de diagnóstico, é muito difícil identificar tumores cardíacos no início, pois o animal geralmente demonstra sinais muito tardiamente, quando há poucas ferramentas terapêuticas a utilizar. O hemangiossarcoma cardíaco é uma neoplasia agressiva, com poder metastático, cujas chances de cura estão diretamente correlacionadas ao tempo de diagnóstico e à escolha do tratamento, porém com prognóstico ruim e tempo de sobrevida curto. Referências 01-WALTER, J. H. ; RUDOLPH, R. Systemic, metastatic, eu- and heterotope tumours of the heart in necropsied dogs. Zentralblatt für Veterinärmedizin. Reihe A, v. 43, n. 1, p. 31-45, 1996. doi: 10.1111/j.1439-0442.1996.tb00426.x. 02-GIRARD, C. ; HÉLIE, P. ; ODIN, M. Intrapericardial neoplasia in dogs. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, v. 11, n. 1 p. 73-78, 1999. doi: 10.1177/104063879901100112. 03-WARE, W. A. ; HOPPER, D. L. Cardiac tumors in dogs: 19821995. Journal of Veterinary Internal Medicine, v. 13, n. 2, p. 95103, 1999. doi: 10.1111/j.1939-1676.1999.tb01136.x. 04-COUTO, C. G. Oncologia. In: NELSON, R. W. ; COUTO, C. G. Medicina interna de pequenos animais. 2. ed. Rio de Janeiro:
Guanabara Koogan, 2001. p. 897-899. ISBN: 978-8527706469. 05-MOROZ, L. R. ; SCHWEIGERT, A. Hemangiossarcoma em cão. Campo Digital, v. 2, n. 1, p. 50-55, 2007. Disponível em: <revista.grupointegrado.br/revista/index.php/campodigital/article/download/324/151> Acessado em: 10 de maio de 2017. 06-MODIANO, J. F. ; RITT, M. G. ; BREEN, M. ; BREEN, T. Canine hemangiosarcoma – the road from despair to hope. Modiano.lab of the University of Minnesota, 2007. 6 p. Disponível em: <http://www.modianolab.org/cancer/documents/HSAarticleJan07. pdf> Acessado em: 12 de março de 2017. 07-BROWN, N. O. ; PATNAIK, A. ; MacEWEN, E. G. Canine hemangiosarcoma: retrospective analysis of 104 cases. Journal of the American Veterinary Medical Association, v. 186, n. 1, p. 5658, 1985. 08-IWASAKI, M. ; FRÓES, T. R. ; CASTRO, P. F. ; GALEAZZI, V. S. ; TORRES, L. N. ; CORTOPASSI, S. R. G. ; GUERRA, J. L. Aspectos ultra-sonográficos modo B e Doppler colorido nas alterações esplênicas focais e/ou multifocais de cães com suspeita de processos neoplásicos não linfóides. Clínica Veterinária, ano X, n. 55, p. 38-46, 2005. 09-PINTO, A. C. B. C. F. ; FERRIGNO, C. R. A. ; MATERA, J. M. ; TORRES, L. N. ; SINHORINI, I. L. ; CORTOPASSI, S. R. G. ; HAGE, M. C. F. N. S. Aspectos radiográficos e tomográficos de hemangiossarcoma de meninges causando síndrome da cauda equina em um pastor alemão. Ciência Rural, v. 37, n. 2, p. 575-577, 2007. ISSN: 0103-8478. 10-SREBERNIK, N.; APPLEBY, E.C. Breed prevalence and sites of hemangioma and haemangiosarcoma in dogs. Veterinary Record, n. 129, p. 408-409, 1991. 11-MADRON, E. ; HELFAND, S. C. ; STEBBINS, K. E. Use of chemotherapy for treatment of cardiac hemangiosarcoma in a dog. Journal of the American Veterinary Medical Assocation, v. 190, n. 7, p. 887-891, 1987. 12-KEENE, B. W. ; RUSH, J. E. ; COOLEY, A. J. ; SUBRAMANIAN, R. Primary left ventricular hemangiossarcoma diagnosed by endomyocardial biopsy in a dog. Journal of the American Veterinary Medical Assocation, v. 197, n. 11, p. 1501-1503, 1990. 13-PALACIO, M. J. F. ; LÓPEZ, J. T. ; RÍO, A. B. ; ALCARAZ, J. S. ; PALLARÉS, F. J. ; MARTINEZ, C. M. Left ventricular outflow tract obstruction secondary to hemangiosarcoma in a dog. Journal of Veterinary Internal Medicine, v. 20, n. 3 , p. 687-690, 2006. doi: 10.1111/j.1939-1676.2006.tb02916.x. 14-KISSEBERTH, W. C. Neoplasia of the heart. In: WITHROW, S. J. ; MacEWEN, E. G. Small animal clinical oncology. 3. ed. Philadelphia: W.B. Saunders, 2001. p. 661-667. ISBN: 9780721677552.
http://www.vetimagem.com
64
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http://portalvet.royalcanin.com.b
Oncologia 15-AUPPERLE, H. ; MARZ, I. ; ELLENBERGER, C. ; BUSCHATZ, S. ; REISCHAUER, A. ; SCHOON, H. A. Primary and secondary heart tumours in dogs and cats. Journal of Comparative Pathology, v. 136, n. 1, p. 18-26, 2007. doi: 10.1016/j.jcpa.2006.10.002.
28-RAJAGOPALAN, V. ; JESTY, S. A. ; CRAIG, L. E. ; GOMPF, R. Comparison of presumptive echocardiographic and definitive diagnoses of cardiac tumors in dogs. Journal of Veterinary Internal Medicine, v. 27, n. 5, p. 1092-1096, 2013. doi: 10.1111/jvim.12134.
16-MacEWEN, E. G. Miscellaneous tumors. In: WITHROW, S. J. ; MacEWEN, E. G. Small animal clinical oncology. 3. ed. Philadelphia: WB Saunders, 2001. p. 639-646. ISBN: 9780721677552.
29-TREGGIARI, E. ; PEDRO, B. ; DUKES-MCEWAN, J. ; GELZER, A. R. ; BLACKWOOD, L. A descriptive review of cardiac tumours in dogs and cats. Veterinary and Comparative Oncology, v. 15, n. 2, p. 273-288. 2015. doi: 10.1111/vco.12167. Disponível em: <http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/vco.12167/pdf>. Acessado em: 18 de abril de 2017.
17-BOON, J. A. Pericardial disease, effusions, and masses. In: ___. Veterinary echocardiography. 2. ed. Philadelphia: WileyBlackwell, 2011. p. 411-436. ISBN: 978-0-813-82385-0. 18-FRUCHTER, A. M. ; MILLER, C. W. ; O’GRADY, M. R. Echocardiographic results and clinical considerations in dogs with right atrial/auricular masses. The Canadian Veterinary Journal, v. 33, n. 3, p. 171-174, 1992. 19-WEISER, G. Eritrócitos e distúrbios associados. In: ETTINGER, S. J. Manual de medicina interna veterinária. 1. ed. São Paulo: Manole, 1996. p. 852-853. ISBN: 8520402666. 20-COUTO, C. G. ; HAMMER, A. S. Afecções dos linfonodos e baço. In: ETTINGER, S. J. ; FELDMAN, E. C. Tratado de medicina interna veterinária – moléstias do cão e do gato. 4. ed. São Paulo: Manole, 1997, p. 2667-2689. 21-PARREIRA, I. M. ; KEGLEVICH, E. As neoplasias em cães. Enciclopédia Biosfera, n. 1, p. 14, 2005. 22-RODASKI, S. ; DE NARDI, A. B. Quimioterapia antineoplásica em cães e gatos. Curitiba: Editora Maio, 2004. p. 191-196. ISBN: 8598608017. 23-SMITH, A. N. Hemangiosarcoma in dogs and cats. The Veterinary Clinics of North America. Small Animal Practice, v. 33, n. 3, p. 533-552, 2003. doi: 10.1016/S0195-5616(03)00002-0. 24-GUZMAN, M. P. M. ; RAMIREZ, G. M. ; CASTELLON, F. C. ; HAYAMA, E. K. Evaluación de tumores cardiacos por tomografía computada multidetector y resonancia magnética cardiaca. Archivos de Cardiología de México, v. 86, n. 4, p. 335-349, 2016. doi: 10.1016/j.acmx.2016.04.005. Disponível em: <http://www.elsevier.es/es-revista-archivos-cardiologia-mexico293-articulo-evaluacion-tumores-cardiacos-por-tomografiaS140599401630026X>. Acessado em 20 de Set 2017. 25-MESQUITA, L. P. ; ABREU, C. C. ; NOGUEIRA, C. I. ; WOUTERS, A. T. B. ; WOUTERS, F. ; BEZERRA JÚNIOR, P. S. ; MUZZI, R. A. L. ; VARASCHIN, M. S. Prevalência e aspectos anatomopatológicos das neoplasias primárias do coração, de tecidos da base do coração e metastáticas, em cães do Sul de Minas Gerais (1994-2009). Pesquisa Veterinaria Brasileira, v. 32, n. 11, p. 1155-1163, 2012. doi: 10.1590/S0100736X2012001100014. 26-PASTOR, J. Canine hemangiosarcoma. Clinical update. In: WORLD SMALL ANIMAL VETERINARY ASSOCIATION CONGRESS, 27., 2002. Granada. Proceedings... Granada: WSAVA, 2002. Disponível em: <http://www.vin.com/apputil/content/defaultadv1.aspx?meta=&pId=11147&id=3846251>. Acessado em 16 de março de 2017. 27-MACDONALD, K. A. ; CAGNEY, O. ; MAGNE, M. L. Echocardiographic and clinicopathologic characterization of pericardial effusion in dogs: 107 cases (1985–2006). Journal of the American Veterinary Medical Association, v. 235, n. 12, p. 1456-1461, 2009. doi: 10.2460/javma.235.12.1456.
66
30-SMITH, A. N. Hemangiosarcoma in dogs and cats. Veterinary Clinics: Small Animal Practice, v. 33, n. 3, p. 533-552, 2003. doi: 10.1016/S0195-5616(03)00002-0. 31-JANUS, I. ; NOWAK, M. ; NOSZCZYK-NOWAK, A. ; CIAPUTA, R. ; KANDEFER-GOLA, M. ; PASLAWSKA, U. ; SAPIERZYŃSKI, R. ; LOPUSZYŃSKI, W. ; OTROCKADOMAGALA, I. Epidemiological and pathological features of primary cardiac tumours in dogs from Poland in 1970-2014. Acta Veterinaria Hungarica, v. 64, n. 1, p. 90-102, 2016. doi: 10.1556/004.2016.010. Disponível em: <https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/26919146>. Acessado em: 18 de março de 2017. 32-SCHULTHEISS, P. C. A retrospective study of visceral and nonvisceral hemangiosarcoma and hemangiomas in domestic animals. Journal of Veterinary Diagnostic Investigation, v. 16, n. 6, p. 522-526, 2004. doi: 10.1177/104063870401600606. 33-ARONSOHN, M. Cardiac hemangiosarcoma in the dog: a review of 38 cases. Journal of the American Veterinary Medical Assocation, v. 187, n. 9, p. 922-926, 1985. 34-WEISSE, C. ; SOARES, N. ; BEAL, M. W. ; STEFFEY, M. A. ; DROBATZ, K. J. ; HENRY, C. J. Survival times in dogs with right atrial hemangiosarcoma treated by means of surgical resection with or without adjuvant chemotherapy: 23 cases (1986-2000). Journal of the American Veterinary Medical Association, v. 226, n. 4, p. 575-579, 2005. doi: 10.2460/javma.2005.226.575. 35-GIDLEWSKI, J. ; PETRIE, J. P. Pericardiocentesis and principles of echocardiographic imaging in the patient with cardiac neoplasia. Clinical Techniques in Small Animal Practice, v. 18, n. 2, p. 131134, 2003. doi: 10.1053/svms.2003.36631. 36-SHAW, S. P. ; RUSH, J. E. Canine pericardial effusion: diagnosis, treatment, and prognosis. Compendium, v. 29, n. 7, p. 405-411, 2007. 37-WILLARD, M. Sistema digestivo. In: NELSON, R. W. ; COUTO, C. G. Medicina interna de pequenos animais. 2. ed. Rio de Janeiro: Guanabara Koogan, 2001, p. 372. ISBN: 978-8527706469. 38-PETERSON, J. L. ; COUTO, C. G. Tumores cutâneos e subcutâneos. In: BIRCHARD, S. J. ; SHERDING, R. G. Manual Saunders – clínica de pequenos animais. 1. ed. São Paulo: Roca, 1998. p. 243-244. ISBN: 9788572417662. 39-MACPHAIL, C. M. Neoplasia cardíaca. In: FOSSUM, T. W. Cirurgia de pequenos animais. 1. ed. São Paulo: Roca, 2002. p. 896-897. ISBN: 978-8572413558. 40-MILLER, M. W. ; SISSON, D. D. Distúrbios do pericárdio. In: ETTINGER, S. J. ; FELDMAN, E. C. Tratado de medicina interna veterinária. 4. ed. São Paulo: Manole. 1997, p. 1436-1437. ISBN: 9788527709019.
Clínica Veterinária, Ano XXIII, n. 134, maio/junho, 2018
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