Cambios poscosecha en las propiedades nutricionales y en la calidad visual de variedades comerciales y tradicionales de lechuga Eva Martínez-Ispizua, Ángeles Calatayud, José Ignacio Marsal y Mary-Rus Martínez-Cuenca
Departamento de Horticultura. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
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2022
Cambios poscosecha en las propiedades nutricionales y en la calidad visual de variedades comerciales y tradicionales de lechuga Eva Martínez-Ispizua, Ángeles Calatayud*, José Ignacio Marsal y Mary-Rus Martínez-Cuenca * calatayud_ang@gva.es Departamento de Horticultura. Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
Índice 1. Introducción .............................................................................................................................. 1 2. Materiales y métodos ............................................................................................................... 2 2.1. Material vegetal ................................................................................................................. 2 2.2. Experimento de campo ...................................................................................................... 4 2.3. Condiciones de almacenaje ................................................................................................ 4 2.4. Caracterización visual ......................................................................................................... 4 2.5. Composición nutricional..................................................................................................... 5 2.6. Análisis estadístico ............................................................................................................. 6 3. Resultados ................................................................................................................................. 6 3.1. Caracterización de la calidad visual.................................................................................... 6 3.2. Compuestos Nutracéuticos y Capacidad Antioxidante ...................................................... 7 3.3. Composición mineral........................................................................................................ 11 4. Discusión ................................................................................................................................. 12 5. Conclusiones............................................................................................................................ 15
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Cambios poscosecha en las propiedades nutricionales y en la calidad visual de variedades comerciales y tradicionales de lechuga
1. Introducción Paralelamente a los importantes avances en la productividad de los cultivos, el comercio de alimentos ha aumentado, diversificado y complejizado los procesos de producción para reducir las pérdidas poscosecha, mantener atributos valiosos de los productos y garantizar su calidad (Ebert, 2020; Sumalan et al., 2021). La calidad del producto es una combinación de las características, atributos y propiedades que son valorados en nutrición humana (Lee y Kader, 2000). Aplicado a los productos hortofrutícolas, se puede estudiar la calidad según cuatro componentes intrínsecos: higiénico-sanitario, tecnológico, organoléptico y nutricional (Chiesa, 2010), siendo este último el objeto de nuestro estudio. Las frutas y verduras frescas son productos de calidad significativa pero altamente perecederos. Las pérdidas pueden ocurrir en cualquier punto de la cadena de distribución desde la cosecha hasta los consumidores finales debido principalmente a dos factores fisiológicos importantes (Kader, 2002): (1) Respiración, que es la velocidad a la que respira un producto, indica la actividad metabólica de los tejidos y resulta una guía útil sobre la duración de su vida comercial (Damerum et al., 2020); y, (2) La transpiración y pérdida de humedad con la consiguiente marchitez. Esto ocurre ya que el agua es el componente principal de los productos vegetales (80-95% de peso, 95% para lechuga) y ocasiona una pérdida de peso, con el resultado de un producto flácido, poco atractivo y de una calidad comercial notablemente inferior (do Nascimento Nunes, 2009). Por todo ello, se recomienda el almacenamiento refrigerado del producto ya que retarda el envejecimiento causado por la maduración, el ablandamiento o cambios en la textura y la síntesis de compuestos metabólicos indeseables (Agüero et al., 2008; Brasil y Siddiqui, 2018). La exposición a la luz también debe tenerse en cuenta, ya que puede influir en el equilibrio nutricional de los productos, especialmente en términos de concentración de nitrato y pigmentos fotosintéticos (Kim et al., 2016; Camejo et al., 2020). La biosíntesis, composición y concentración de compuestos saludables varían ampliamente entre los cultivos de hoja, e implican la influencia de factores genéticos y ambientales (luz y temperatura), condiciones de cultivo, prácticas de cosecha y condiciones de manejo poscosecha (Rouphael et al., 2012). De todas las hortalizas de hoja, la lechuga (Lactuca sativa L.) es una de las verduras más cultivadas y consumidas en todo el mundo, pero no se considera un alimento funcional principalmente debido a su alto contenido de agua (95%) (Kim et al., 2016). Sin embargo, su alto contenido en compuestos biológicamente activos, como vitaminas, minerales y sustancias orgánicas (Pinto et al., 2014, 2015) hace que su composición nutricional sea equivalente a la de otros vegetales denominados “nutritivos”. Además, la calidad nutricional y comercial de la lechuga se relaciona no solo con el tamaño y apariencia (Koudela y Petříková, 2008; Camejo et al., 2020), sino también con el contenido de vitaminas y minerales (Simko, 2019). Asimismo, es crucial que las concentraciones de nitrato y nitrito en las hojas se encuentren en niveles no nocivos para la salud humana (Konstantopoulou et al., 2010; Colonna et al., 2016). También, el color de las hojas, causado por el equilibrio de clorofilas, antocianinas y carotenoides, puede influir en su calidad ya que la pigmentación de tejidos a menudo se asocia con la presencia de compuestos antioxidantes y de alto valor nutracéutico (Llorach et al., 2008; Zhu et al., 2016).
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Finalmente, otro componente de calidad menos tangible es el que tiene en cuenta la percepción del consumidor, que no se define en términos de las características intrínsecas del producto sino del grado de satisfacción del individuo (Tan et al., 2020). El deterioro en la apariencia visual de las hojas de lechuga genera productos que son rechazados por los consumidores (Atkinson et al., 2013), lo que impacta fuertemente en la cadena de comercialización, especialmente en la exportación (Brasil y Siddiqui, 2018). El factor consumidor es además sumamente importante para las variedades tradicionales, ya que resultan particularmente atractivas para los consumidores que se esfuerzan por comprar productos locales y de alta calidad, por lo que el interés de los agricultores en el cultivo de variedades locales está creciendo (Missio et al., 2018). Específicamente para la lechuga, las características más apreciadas son la presencia de signos de frescura, hojas brillantes, sin daños, de color intenso, sin amarillear ni decoloraciones, sin quemaduras en los bordes o grietas en los nervios de las hojas (Agüero et al., 2008; Atkinson et al., 2013). La buena aptitud de una variedad para mantener estos atributos durante el proceso de almacenamiento es, por tanto, una clara ventaja. Es verdad que las variedades vegetales tradicionales han sido desplazadas por variedades híbridas, principalmente debido a sus menores rendimientos y menor resistencia a plagas y enfermedades (Missio et al., 2018). Sin embargo, se han descrito como vegetales que se adaptan bien a diferentes condiciones (Sumalan et al., 2021), y son considerados un reservorio excelente de diversidad genética, particularmente para ciertos atributos de interés, como su alta calidad nutracéutica (GarcíaMartínez et al., 2011). Todo esto hace que las variedades locales sean un valioso recurso genético para: (1) identificar genes de interés para diversos programas de mejora; y, (2) ser reintroducidos en el mercado tras estudios específicos de calidad nutricional, y la conservación poscosecha, entre otros. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la calidad nutricional de la lechuga en relación con sus diferentes caracteres morfológicos comparando la evolución poscosecha en la composición de nutrientes de cinco variedades tradicionales de lechuga valenciana (VT) y cuatro variedades comerciales (C) para determinar las mejores candidatas por sus beneficios para la salud, que proporcionen los valores nutricionales más altos y los mejores compuestos bioactivos.
2. Materiales y métodos 2.1. Material vegetal En este estudio se utilizaron cuatro variedades comerciales (C) y cinco variedades tradicionales de lechuga (VT) de lechuga (Lactuca sativa L.) seleccionadas por su diferente forma y color. Las C se encuentran entre las lechugas más vendidas del mercado. Las VT pertenecen a la colección de germoplasma de lechuga de la Comunidad Valenciana (España) y fueron suministradas por los bancos del Instituto para la Conservación y Mejora de la Agrobiodiversidad Valenciana (COMAV, Valencia, España) y el Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA, Moncada, España). La Figura 1 proporciona el código de abreviatura, breve descripción y foto en cada estadio del tratamiento poscosecha.
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Figura 1. Código de abreviatura, breve descripción, nº identificación (en caso de tratarse de una variedad local) y foto de cuatro variedades comerciales (C) y 5 variedades tradicionales (VT) de lechuga realizada en el momento de la recolección (T0) y en condiciones de almacenamiento consistente en 3 días de oscuridad, 5 °C y 98% HR, seguidos de 0, 3 y 6 días (T3, T6 y T9, respectivamente) en fotoperiodo 12 h, 8 °C y 88% HR. A) Lechugas que no acogollan en madurez comercial; B) Lechugas que sí acogollan; a) Semillas donadas por el Instituto para la Conservación y Mejora de la Agrobiodiversidad Valenciana (COMAV); b) Semillas cedidas por el Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)
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2.2. Experimento de campo El experimento se realizó en las instalaciones experimentales del IVIA en Moncada (Valencia, España; 39º 35’ 22,3’’ N, 0º 23’ 44,0’’ W, 37 cm sobre el nivel del mar). Las semillas se sembraron en noviembre de 2020 en bandejas de 104 alveolos con sustrato de fibra de coco 100% natural (225 g L−1 densidad, Cocopeat, Projar Co., Valencia, España) bajo condiciones de invernadero (temperatura 21 °C, 60% humedad relativa (HR) y 1000 µmol m−2 s−1 PAR). Las plántulas se trasplantaron a campo el 4 de diciembre de 2020, asegurándose de que tuviesen 5 cm de altura y al menos cuatro hojas verdaderas. Cada variedad consistió en 20 plantas distribuidas en dos repeticiones separadas (10 plantas cada una) con 30 cm de separación entre cada planta y 60 cm entre cada variedad. La distancia entre hileras fue de 100 cm. La composición del suelo dentro de los 20 cm de profundidad era 68% arena, 11% arcilla y 21% de limo (franco arcillo-arenoso), que contiene 0,61% de materia orgánica, 0,051% de N total, menos de 8 mg kg−1 de P, 301 mg kg−1 de K y 2,87 meq·100 g−1 de Mg asimilable. La conductividad eléctrica del suelo fue de 0,290 dS m−1 y el pH de 8,1. El riego a goteo cumplió con el 100% de la evapotranspiración del cultivo (ETc), como se describe en Penella et al., (2014). Los nutrientes fueron aplicados por el sistema de riego a razón de (kg ha−1) de 200 N, 50 P2O5, 250 K2O, 110 CaO y 35 MgO, como recomienda Maroto (2002). El rango promedio de temperaturas mínimas y máximas durante el experimento de campo fueron 1–23 °C para diciembre, −1–26 °C para enero, 7-24 °C para febrero y 6-26 °C para marzo. Las plantas fueron cosechadas en estado adulto el 23 de marzo. 2.3. Condiciones de almacenaje Se cosecharon dieciséis lechugas para cada variedad. Se dividieron al azar en cuatro grupos (cuatro lechugas cada uno) y cada subgrupo se sometió a los siguientes tratamientos de almacenamiento: las muestras del primer subgrupo (T0) se muestrearon inmediatamente después de la cosecha sin aplicar ningún tratamiento de almacenamiento. Los otros subgrupos se sometieron a tres tratamientos de almacenamiento, que consistieron en permanecer en una cámara frigorífica industrial (Yafri S.L., Alzira, España) durante 3 días (oscuridad, 5 °C y 98% HR, T3), seguido de 3 y 6 días (T6 y T9, respectivamente) en condiciones de almacenamiento (fotoperiodo 12 h, 8 °C y 88% HR). 2.4. Caracterización visual Para determinar visualmente la condición de las plantas de lechuga a lo largo de la cadena de almacenamiento, se utilizaron como referencia los parámetros de calidad visual descritos por Kader et al. (1973) con ligeras modificaciones: firmeza, apariencia, deterioro, decoloración, marchitamiento y apariencia de la parte interna de la lechuga (Tabla 1). Esta caracterización se realizó sobre lechuga entera antes del procesamiento de la muestra y siempre por la misma persona.
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Tabla 1. Escala para cuantificar la calidad visual de la lechuga cosechada Carácter Firmeza
Apariencia
Deterioro
Decoloración
Marchitez
Apariencia interna
Puntuación 1
Descripción Blanda, fácil de comprimir o esponjosa
2
Algo firme, buena formación de cogollo
3
Firme, compacta, pero puede ceder a presión leve o moderada
4
Dura, compacta y sólida
5 1
Extra dura, demasiado madura, puede haber agrietado en costillas medias Extremadamente pobre, desechable
3
Pobre, muchos defectos, límite de venta
5 7
Justa, defectos leves a moderados, límite inferior de atractivo de ventas Buena, defectos menores
9
Excelente, esencialmente libre de defectos
1
Extremo, desechable
3
Grave, salvable, pero por lo general no vendible
5
Moderado, objetable, definitivamente perjudica la venta
7
Ligero, ligeramente objetable, puede afectar la venta
9
Ninguno
1
Extrema, muy oscuro
3
Grave
5
Moderara
7
Leve
9
Ninguna, aspecto recién cortado
1
Extrema, no aceptable en condiciones normales
3
Severa
5
Moderada
7
Ligera
9
Ninguna, aspecto recién cortado
1
Dañada
2
Apariencia objetable
3
Buen aspecto
2.5. Composición nutricional Después de cada tiempo de experimento (T0, T3, T6 y T9) y tras la caracterización visual, las plantas de lechuga se lavaron, secaron con papel para eliminar la suciedad superficial y cortaron longitudinalmente. Se reservó una mitad de cada lechuga para secar (estufa 65 °C durante 72 h). La segunda mitad fue picada e instantáneamente congelada en nitrógeno líquido para ser almacenada a −80 °C. El material vegetal reservado para el secado se usó para el análisis de minerales, mientras que las muestras almacenadas en frío se utilizaron para determinar las propiedades nutracéuticas. Las muestras en frío fueron molidas por un molino mezclador (MM400, Retsch, Hann, Alemania) con nitrógeno líquido para evitar la descongelación del material almacenado a −80 °C. La misma máquina se utilizó para homogeneizar las muestras secadas en estufa, aunque sin agregar N2.
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Se determinaron aquellos parámetros de calidad nutricional destacados por su contribución a la salud humana: clorofilas totales, carotenoides, antocianinas, ácido ascórbico, fenoles totales, capacidad antioxidante, contenido de nitratos, calcio y potasio. Los métodos utilizados fueron los recogidos en Martinez-Ispizua et al., (2022). 2.6. Análisis estadístico Los resultados obtenidos se sometieron a un análisis de varianza de una vía (ANOVA) utilizando Statgraphics Centurion XVII (Statistical Graphics Corporation 2014). El análisis estadístico se llevó a cabo teniendo en cuenta dos factores diferentes: variedad y tiempo de almacenamiento. Los resultados se expresaron como media ± desviación estándar. Las medias fueron aceptadas como significativamente diferentes en el intervalo de confianza del 95% (p < 0,05). Los valores medios, máximos y mínimos, coeficiente de variación y F-ratio de todas las características fueron calculados.
3. Resultados 3.1. Caracterización de la calidad visual La pérdida de calidad visual dependió del tiempo poscosecha y los valores más altos se registraron en T6 y/o T9 dependiendo de la variedad (Figura 2). De todas las variedades, C2, C3 y VT10 obtuvieron los mejores resultados a los tres tiempos de conservación, y la calidad visual se redujo en 10,0±0,8%, 15,7±2,7% y 20,0±1,4% para el tratamiento T3, T6 y T9, respectivamente. VT2 presentó buen comportamiento en tiempos iniciales (T3 y T6) aunque su pérdida de calidad fue muy elevada en T9. Las lechugas VT5 y VT11 obtuvieron los valores más elevados de daño desde el momento en que comenzó el experimento, con una reducción de la calidad de 24,0±2,5%, 33,9±7,5% y 48,3±11,7% para el tratamiento T3, T6 y T9, respectivamente.
Figura 2. Pérdida de calidad visual (en porcentaje) de cuatro variedades comerciales (C) de lechuga y 5 variedades tradicionales (VT) respecto al momento de la recolección (T0) en condiciones de almacenamiento consistente en 3 días de oscuridad, seguidos de 0, 3 y 6 días (T3, T6 y T9, respectivamente) en fotoperiodo
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3.2. Compuestos Nutracéuticos y Capacidad Antioxidante Clorofila total La concentración de clorofila (Chl) (Tabla 2) fue significativamente mayor en T0 y T3 que para otros tratamientos (p < 0,001). Entre las variedades, destacaron tres por sus altos valores de Chl (Figura 3A): VT1 (nivel superior en T0) y C2 y VT5 (niveles superiores en T3). La concentración más baja de Chl en T0 la registraron C1, C3 y C4, mientras que el nivel de Chl en T3 cayó a valores muy bajos en cinco de las nueve variedades (C1, C3, L1, VT2 y VT10). En T6 el Chl más alto fue para C4, VT1 y VT10, siendo el último también notable en T9 además de C2. En T9, la variedad tradicional VT5 obtuvo un valor muy bajo de Chl.
Figura 3. (A) Concentración de clorofilas totales (µg g-1 PF), (B) carotenoides (µg g-1 PF) y (C) antocianinas (µmol 100g-1 PF) de cuatro variedades comerciales (C) de lechuga y 5 variedades tradicionales (VT) medida en el momento de la recolección (T0) y en condiciones de almacenamiento consistente en 3 días de oscuridad, seguidos de 0, 3 y 6 días (T3, T6 y T9, respectivamente) en fotoperiodo
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Tabla 2. Media, rango, coeficiente de variación (%) y F-ratio de los compuestos nutracéuticos medidos en las nueve variedades de lechuga y calculados en los 4 tratamientos del estudio: momento de la recolección (T0) y tras condiciones de almacenamiento: T3 (oscuridad), T6 (luz) y T9 (luz) Tratamiento T0
Compuesto Chl Car Ant AsA Phe DPPH NO3-
Unidad µg g-1 PF µg g-1 PF µmol g-1 PF mg 100g-1 PF mg g-1 PF % mg g-1 PF
Media 440,83 11,53 48,68 35,68 3,84 17,12 1,47
Rango 370,14-564,58*** 0,00-39,73*** 33,40-71,76*** 15,78-64,20*** 1,76-9,38*** 6,47-38,74*** 1,09-2,06*
CV (%) 9,92 103,25 21,52 39,09 55,26 53,71 16,09
F-ratio 5,17 39,62 16,00 88,26 41,41 80,79 3,11
Ca
mg 100g-1 PF
K T3
T6
Chl
39,92-103,45***
29,11
26,30
3,92
3,19-5,03***
12,77
12,22
-1
419,17
299,98-650,91***
22,07
11,26
-1
mg g PF µg g PF
Car Ant AsA Phe DPPH
µg g PF µmol g-1 PF mg 100g-1 PF mg g-1 PF %
23,54 49,38 28,35 5,71 19,60
0,00-58,98*** 32,32-72,93*** 15,45-46,42*** 0,82-12,31*** 8,11-37,68***
101,38 21,00 31,74 55,97 42,84
250,47 21,47 29,73 41,14 61,96
NO3-
mg g-1 PF
1,39
0,67-2,12***
25,53
6,36
43,00-106,77*** 1,93-4,29*** 278,15-470,92***
25,59 16,51 16,07
16,74 14,84 7,63
-1
Ca K Chl
mg 100g PF mg g-1 PF µg g-1 PF
72,79 3,24 356,12
Car
µg g-1 PF
23,58
0-81,43***
91,96
6,37
Ant
µmol g-1 PF
46,75
26,19-61,01***
16,74
6,28
19,46
11,54-28,09***
26,29
11,63
AsA
T9
59,83
-1
-1
mg 100g PF -1
Phe DPPH
mg g PF %
2,84 12,03
1,45-4,71*** 6,17-22,71***
34,72 36,33
14,14 39,58
NO3-
mg g-1 PF
1,33
0,82-1,87***
19,08
6,51
-1
Ca K Chl Car Ant AsA
mg 100g PF mg g-1 PF µg g-1 PF µg g-1 PF µmol g-1 PF mg 100g-1 PF
65,83 2,96 325,52 13,81 57,70 14,36
42,92-87,58*** 2,28-3,63*** 190,31-406,94*** 0-41,88*** 46,72-70,34*** 6,08-29,73***
18,82 12,40 15,83 107,50 12,94 38,42
10,87 11,02 12,35 50,72 19,00 10,36
Phe DPPH NO3-
mg g-1 PF % mg g-1 PF
5,17 9,12 1,27
2,13-7,79*** 4,66-15,77*** 0,29-2,37**
31,23 33,44 30,46
17,28 21,46 3,84
Ca K
mg 100g-1 PF mg g-1 PF
71,05 2,93
45,99-105,63*** 2,02-3,75***
25,15 14,24
18,45 8,59
Carotenoides La concentración de carotenos (Car) fue el rasgo medido más variable a lo largo del experimento, reflejado por el coeficiente de variación en cada tiempo de almacenamiento (entre 91,9% y 107,5%; Tabla 2). En cinco de las nueve variedades (Figura 3B), se detectó la concentración de Car solo en uno o dos tiempos de almacenamiento: C1 y C2 (tiempo inicial), C3, VT1 y VT2
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(tiempo tardío). Tres variedades (C4, VT10 y VT11) registraron Car durante todo el experimento, aunque con diferencias en ellos. Los niveles en C4 fueron estables durante todo el experimento (valores medios-altos y sin diferencias entre tiempos de almacenamiento). VT10 presentó buenos niveles de Car en T6 y T3, sin diferencias significativas entre ellos, mientras que los Car en VT11 resaltaron en T3. La variedad VT5 destacó por tener el segundo nivel más alto de concentración de Car en T3, a pesar de ser bajo o ausente en los otros tratamientos. Antocianinas El mayor contenido de antocianinas (Ant) se mostró para el tratamiento de almacenamiento T9 (valor medio entre 16,8 y 23,4% superior a los otros tiempos; Tabla 2). Solo la variedad VT10 no presentó diferencias estadísticas entre tratamientos (Figura 3C) y la concentración de Ant en VT5 fue mayor en T3 que en los otros tratamientos. De todas las variedades, VT11 destacó por tener la mayor concentración de Ant en todo el experimento. Además de VT11, C4 también mostró un buen nivel de Ant (el segundo valor más alto) en T0, mientras que los niveles más notables en T3 se registraron para C3, VT11 y especialmente para VT5. En T9, los mejores resultados los obtuvieron C4, VT2 y VT11. En general, la menor concentración de Ant en todos los tiempos la registraron C2 y C1, y VT2 en los tiempos iniciales. Ácido ascórbico El contenido de ácido ascórbico (AsA) fue significativamente mayor (p < 0,001) en los tratamientos iniciales que en el final del experimento (reducción de casi el 50%; Tabla 2). De todas las variedades (Figura 4A), C4 y VT11 destacaron por tener la concentración de AsA más alta en todos los tratamientos (primer lugar en T0 a T6, y segundo mayor nivel en T9). VT1 también mostró buenos resultados (primer lugar) en T6 y T9. Por el contrario, C1, C3 y VT10 tuvieron los contenidos más bajos de AsA en varios tiempos de almacenamiento. Fenoles totales Las diferencias en el contenido de fenoles en los diferentes tratamientos de almacenamiento fueron estadísticamente significativas (Tabla 2), encontrando los valores medios más altos en T3 y T9 (5,44±0,38 mg g-1 PF, 38,6% mayor que los demás tratamientos). En T0, la concentración mayor de fenoles fue para VT11 (107,7 % sobre la media de T0; Figura 4B). VT5 tuvo el mayor contenido de fenoles en T3 (85,7% sobre la media de T3) y tres lechugas comerciales (C2, C3 y C4) también obtuvieron niveles altos (entre 27,9% y 53,9% sobre la media). Al final del experimento, cuatro variedades tradicionales (VT1, VT2, VT5 y VT11) y una variedad comercial (C4) destacaron por su alta concentración de fenoles (entre 7,15 y 6,14 mg g-1 PF). En general, los valores más bajos de concentración de fenoles fueron para VT10. Capacidad antioxidante La capacidad antioxidante, fue estadísticamente mayor (p < 0,05) en T0 y T3 que en T6 y T9 (Tabla 2). De todas las variedades (Figura 4C), C4 y VT11 destacaron por su alto poder antioxidante, siendo especialmente relevante VT11 en T0 (18,7% sobre la media de T0) y C4 en T3 (10,1% sobre la media de T3). El DPPH en VT1 y VT2 también fue notable en T0 y T6, respectivamente (13,1% y 8,9% sobre la media, respectivamente). En general, dos variedades comerciales (C1 y C3) y una autóctona (VT10) obtuvieron los resultados más bajos y fueron
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especialmente significativos en T0 (entre 5,7% y 9,8% por debajo de la media) y en T3 para C1 y VT10 (alrededor de un 9,6% por debajo de la media). El valor más bajo de actividad DPPH al final del experimento fue para C3, y también para C2 (3,7% y 2,6% inferior a la media de T9, respectivamente).
Figura 4. (A) Concentración de ácido ascórbico (mg 100g-1 PF), (B) fenoles (mg g-1 PF) y (C) DPPH (%) de cuatro variedades comerciales (C) de lechuga y 5 variedades tradicionales (VT) medida en el momento de la recolección (T0) y en condiciones de almacenamiento consistente en 3 días de oscuridad, seguidos de 0, 3 y 6 días (T3, T6 y T9, respectivamente) en fotoperiodo
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3.3. Composición mineral Nitrato La concentración de nitrato no dependió del tiempo de exposición a las condiciones de almacenamiento (Tabla 2, Figura 5A), y osciló entre 1,47 y 1,27 mg g-1 PF de T0 a T9, pero sin diferencias entre tratamientos (p-valor: 0,1522). Una marcada reducción paulatina en la concentración de nitrato se notó solo para la variedad VT2, siendo en un 52,1% menor a tiempo final con respecto a T0 (Figura 5A). De todas las variedades, VT11 y C4 tuvieron las concentraciones más altas (valores medios de 1,73 y 1,54 mg g-1 PF, respectivamente), mientras que tres lechugas comerciales (C1, C2 y C3) y dos variedades locales (VT2 y VT5) obtuvieron los niveles más bajos (1.23 ±0.10 mg g-1 PF).
Figura 5. (A) Concentración de nitrato (mg g-1 PF), (B) calcio (mg 100g-1 PF) y (C) potasio (mg g-1 PF) de cuatro variedades comerciales (C) de lechuga y 5 variedades tradicionales (VT) medida en el momento de la recolección (T0) y en condiciones de almacenamiento consistente en 3 días de oscuridad, (T3) seguidos 3 y 6 días (T6 y T9, respectivamente) en luz
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Calcio Los tratamientos de almacenamiento no influyeron estadísticamente en la concentración de Ca (valor p: 0,3306, Tabla 2), sin embargo, se encontraron diferencias significativas entre lechugas (p < 0,001). Dos de las nueve variedades (C1 y VT10) tuvieron una concentración de Ca similar en todo el experimento (Figura 5B). Las variedades C4, VT2 y VT11 tuvieron los niveles más altos de concentración de Ca en cada tiempo de almacenamiento, seguida de VT5 de T3 a T9). En contraste, C1, C2 y VT1 presentaron los valores más bajos (entre un 18,5% y un 24,2% inferior al valor medio). Potasio Para la concentración de K (Tabla 2), se encontraron diferencias estadísticas entre tratamientos (p < 0,001) ya que todas las variedades excepto C4 presentaron el nivel más alto de K en T0. En T0, la variedad VT11 destacó por su alta concentración de K (4,8 mg g-1 PF, 23,6% superior a la media en T0, Figura 5C), con el valor máximo en T3 para C4 y VT5 (13,4% y 22,4% por encima de la media en T3, respectivamente). C4, VT5 y VT11 tuvieron un alto nivel de K para los tiempos T6 y T9 (13,4% y 12,3% por encima de la media de T6 y T9, respectivamente).
4. Discusión Las condiciones ambientales poscosecha, en particular la temperatura, la HR y la luz, tienen un gran impacto en la calidad de frutas y hortalizas (Brasil y Siddiqui, 2018; Camejo et al., 2020). Aunque la lechuga no es generalmente almacenada durante largos períodos de tiempo, su calidad se puede mantener durante unos 15 días a 0 °C y HR mínima de 95% (Salunkhe et al., 1991). Los productos cosechados son metabólicamente activos y sufren procesos de maduración y senescencia que deben ser controlados para prolongar la vida útil del producto (Brasil y Siddiqui, 2018), ya que de otro modo puede ocasionar pérdidas de entre el 20% y 40% de las ganancias económicas (Sumalan et al., 2021). La pérdida de calidad del producto durante la vida útil generalmente se percibe primero como deterioro de la apariencia visual (Damerum et al., 2020), que en el caso de la lechuga (más de un 95% de contenido de agua) está relacionada principalmente con fenómenos de deshidratación. La degradación de la pared celular como consecuencia de la pérdida de turgencia (Agüero et al., 2008) ocasiona cambios perjudiciales de textura, firmeza y color del producto por oscurecimiento enzimático durante el almacenamiento (Agüero et al., 2008; Brasil y Siddiqui, 2018; Damerum et al., 2020). Por todo ello, en lechuga es fundamental controlar el estado hídrico de los tejidos (Kim et al., 2016). La anatomía de la hoja, incluido el grosor de la pared celular, el tamaño de la célula y la adhesión célula:célula, determinan la firmeza y turgencia de la hoja (Toivonen y Brummell, 2008). Camejo et al. (2020) determinaron que el reajuste en el contenido de Ca promovido por unas condiciones específicas de luz durante el almacenamiento podría modular la rigidez de la pared celular y, en consecuencia, la textura de la hoja. En nuestro estudio, la variedad con mayor acumulación de Ca fue la variedad local VT11, seguida de VT2 y C4 (Figura 5B), lo que hace pensar que son más capaces de absorber o acumular este catión, probablemente a través de sistemas más eficientes de adquisición o transporte de Ca. Sin embargo, la textura de la hoja y la calidad
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visual general son factores decisivos en el valor de mercado de la lechuga y de su atractivo para el consumidor (Camejo et al., 2020; Damerum et al., 2020), y a este respecto, VT11 fue la variedad más afectada por el almacenamiento en términos de apariencia visual (Figura 2). Al contrario, las variedades, VT1 y VT10 serían las más atractivas para los consumidores ya que sufrieron las menores pérdidas de calidad visual a lo largo del experimento, aunque su contenido de Ca no fue destacable. Otro indicador importante de la calidad visual es la retención del color verde, asociado con el contenido de clorofila (Agüero et al., 2008). La decoloración de la lechuga es impredecible y, por lo tanto, difícil de controlar para cultivadores y minoristas. Un enfoque clave para reducir el riesgo de decoloración sería desarrollar cultivares que sean "resistentes" al desarrollo de decoloración poscosecha (Atkinson et al., 2013) y en este contexto, las variedades locales pueden considerarse fuentes potenciales. En nuestro estudio, observamos visualmente que todas las variedades, excepto la variedad VT11, se comportaron de manera similar en términos de decoloración (una caída de alrededor del 20% de T0 a T9), lo que implica que la capacidad de almacenamiento respecto al mantenimiento del color en las hojas de las variedades tradicionales sería equivalente a las comerciales. Según lo propuesto por Atkinson et al. (Atkinson et al., 2013), el tipo de lechuga también sería determinante de los cambios de decoloración con el tiempo, como se demuestra con los resultados entre variedades tradicionales y comerciales de estructura similar, como VT5 vs. C3 (lechuga semiabierta) y VT1 y VT10 vs. C2 (lechuga tipo romana). Además de clorofilas (color verde), otros pigmentos como antocianinas (Ant, color rojo-púrpura) y carotenoides (Car, color amarillo-naranja) también intervienen en la coloración de las hojas de lechuga (Simko et al., 2016) y la proporción de estos compuestos es muy interesante debido a su valor nutracéutico. En el tejido fotosintético, los carotenoides, junto con las clorofilas, realizan tareas de fotoprotección neutralizando radicales libres y otras especies reactivas de oxígeno (ROS) (Sim et al., 2015). La biosíntesis de Car está regulada por la luz, lo que sugiere una relación directa con la estructura del cogollo (Mou y Ryder, 2004; Kim et al., 2016). Según Kim et al. (2016) y Baslam et al. (2013), en la lechuga de tipo iceberg (cogollo cerrado), las hojas del interior reciben menos luz que las hojas de las lechugas abiertas o semiabiertas, lo que resulta en una menor síntesis de Car. Por el contrario, la lechuga romana tiene una estructura abierta, que permite que penetre más luz y da como resultado un mayor contenido de acumulación Car. Sin embargo, estos supuestos no se cumplieron en nuestro estudio. La variedad C4 (una de las lechugas más grandes y cerradas) obtuvo los valores más altos de Car en T0, mientras que en VT1 y VT2 (tipo romana) ni siquiera se detectó. Como ya apuntó Simko et al. (2016) es posible que este resultado resida en el la determinación conjunta de Car y Chl, que hace que la gran cantidad de Chl en los tejidos interfiera en la detección de Car, como ocurre en la variedad local VT1 (valor más alto de Chl pero sin detección de Car en T0). Pero en realidad la evolución del contenido de Car en los tiempos poscosecha no sigue ningún patrón concreto, ni siquiera el del tipo lechuga. Mientras que algunas variedades (C3, VT1 y VT2) comenzaron a sintetizar Car a partir del día 3, cuando las lechugas fueron expuestas a la luz, sin embargo, el comportamiento en otras (C1 y C2) fue totalmente opuesto. Por todo ello, sólo podemos afirmar que la concentración de Car parece ser específica de la variedad de lechuga, que es probablemente debido a antecedentes genéticos.
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La concentración de Ant, cuya función biológica se ha relacionado con su capacidad antioxidante y como fotoprotectores del aparato fotosintético (Neill y Gould, 2003; Zhu et al., 2016), está condicionada en parte por la incidencia de la luz (Brücková et al., 2016), favorecida por bajas tasas de superposición de hojas, y aparece abundantemente en las lechugas de color rojo (Sytar et al., 2018). Esto implicaría que las variedades más rojas, con la mayor concentración de Ant, como son C4 y VT11, serían las de mayor potencial antioxidante. Además, el contenido de Ant tiende a aumentar con el tiempo de almacenamiento, lo que nos hace creer que su capacidad antioxidante fue clave durante el período de poscosecha. Por ello, las variedades más interesantes serían aquellas con buena capacidad de síntesis de Ant. Además de la síntesis también interesa la estabilidad del compuesto a lo largo del almacenamiento y en este sentido la variedad que sobresale es VT10. En cuanto al contenido de fenoles (Phe), se ha sugerido que los cultivares de lechuga de hoja roja presentan mayores cantidades de fenoles (Llorach et al., 2008; Kim et al., 2016; Damerum et al., 2020) que, a su vez, está relacionado con su alto contenido de antocianinas y, por lo tanto, contribuyen a la capacidad antioxidante total (Liu et al., 2007). Esto nos permitiría pensar que el comportamiento de los fenoles durante la conservación de la lechuga debería seguir un patrón similar al de las antocianinas. En este sentido, al igual que en Ant, las variedades rojizas VT11 y C4 destacaron por su alto contenido en Phe. Además, la tendencia es a un aumento de Phe con el tiempo de almacenamiento consiguiendo altos niveles de Phe en T9 en general en todas las variedades incluida VT10, que se había mantenido invariable hasta ese momento. Nuestros resultados contrastan con los informados por Ferreres et al. (1997) y Dupont, et al. (2000) quienes observaron pérdidas significativas de flavonoides y contenido fenólico en varios cultivares de lechuga durante el procesamiento y almacenamiento poscosecha, lo que podría deberse a las condiciones de almacenamiento empleadas o la capacidad de resistencia de las variedades estudiadas. El ácido ascórbico (AsA), también conocido como vitamina C, se considera una fuente de antioxidantes en la dieta humana, reduce los procesos oxidativos de las plantas (Giannakourou y Taoukis, 2003) y su síntesis también parece estar promovido por la intensidad de la luz (Camejo et al., 2020). Como anteriormente, las variedades rojizas C4 y VT11 mostraron la mayor cantidad de AsA, seguidas de VT2 y VT5. En nuestro estudio, esto indica que la estructura de la planta, en relación con la incidencia de luz, no influye particularmente en la síntesis de vitamina C. Por lo tanto, en este caso particular, el componente genético que regularía la síntesis de vitamina C sería más fuerte que la ambiental. Al analizar entre tratamientos, el contenido de AsA disminuye con el tiempo, aunque hay variedades como C1, C3 y VT1 donde la pérdida es más gradual (sin diferencias significativas en los tratamientos iniciales) o VT10, donde no hubo pérdida significativa de AsA hasta T9, demostrando nuevamente la buena capacidad de conservación de esta variedad autóctona. En cuanto a la acumulación de nitratos (NO3-), se sabe que la ingesta de nitrógeno influye en el crecimiento de las plantas y su desarrollo (Chowdhury y Das, 2013), y sus principales formas utilizables son NO3- y amonio (NH4+) (Britto y Kronzucker, 2002). La forma nítrica es la preferida por la mayoría de las plantas (Miller y Cramer, 2005), incluida la lechuga (Lara-Izaguirre et al., 2019). Desafortunadamente, el contenido de nitrato se considera potencialmente peligroso para la salud debido a sus productos de reacción, como el nitrito, el óxido nítrico y los
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compuestos N-nitrosos (Camejo et al., 2020; Pannico et al., 2020). Por ello, en línea con la Organización Mundial de la Salud, el Reglamento de la Comisión Europea 1881/2006 (CE, 2006) establece los umbrales máximos de nitratos para lechuga, que para las cosechadas entre octubre y marzo y cultivadas al aire libre, no debe superar un umbral de 4.000 mg NO3- kg-1 PF, excepto el tipo ‘Iceberg’ (2.000 mg NO3- kg-1 PF). El período de cosecha es un factor determinante ya que la asimilación de nitrato en vegetales de hojas está regulada por la intensidad de la luz (Fu et al., 2017). Según estos datos, ninguna de las variedades del estudio superó el máximo permitido de concentración de nitrato. No obstante, y dependiendo de los niveles de partida y su evolución, se observan dos comportamientos diferentes: 1) las variedades con baja tasa de transformación de nitratos (a productos potencialmente peligrosos para la salud), como VT11; y, 2) las variedades con bajos niveles iniciales como VT5 y VT10, lo que sugiere un sistema de absorción de NO3- menos eficiente. Apoyando esto, la diferente propensión a acumular nitrato entre variedades se ha relacionado con factores genéticos (Konstantopoulou et al., 2010; Colonna et al., 2016); la actividad de la nitrato reductasa (Andrews, 1986) y la capacidad diferencial de absorción y asimilación de nitrato (Colonna et al., 2016). También depende de la cantidad de nitrato disponible en el suelo (Konstantopoulou et al., 2010), aunque esta variable no es aplicable a nuestro estudio ya que todas las lechugas se cultivaron bajo las mismas condiciones de campo. Finalmente, se sabe que el crecimiento y el rendimiento de las plantas se ven fuertemente afectados por la disponibilidad de potasio (K) en el suelo y que unos niveles adecuados se han relacionado con una vida útil del producto más larga (Zhang et al., 2017). La variedad VT11 destacó del resto por su concentración de K en todos los tratamientos (valor más alto en T0 y segundo puesto en el resto), incluso aunque fue el peor conservado durante la poscosecha. Esto confirma que las diferencias genéticas entre variedades permiten que el K se absorba o retenga con más o menos facilidad.
5. Conclusiones 1) La calidad nutricional inicial (T0) depende del tipo de lechuga, especialmente debido al color de la hoja y la estructura del cogollo. En este sentido, las variedades rojizas C4 y VT11 destacan por su alta concentración de compuestos bioactivos. 2) El comportamiento poscosecha (T3, T6, T9) de las lechugas depende de la variedad, destacando VT10 ya que mantiene en buenos niveles tanto su contenido nutracéutico como su apariencia visual a lo largo del período de almacenamiento. 3) Respecto a otras variedades, como C4, VT2, VT5 y VT11, el deterioro de la calidad visual puede no corresponderse con sus propiedades bioactivas, dado que sintetizaron compuestos antioxidantes (antocianinas, carotenos y fenoles) durante el período de almacenamiento, probablemente como respuesta a condiciones de estrés durante el almacenamiento. 4) Desde el punto de vista del consumidor, destacamos las variedades ya comerciales C2 y C3, seguidas de las variedades locales VT1 y VT10, que mantuvieron su buen aspecto (firmeza, frescura y color) a lo largo del almacenamiento.
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Agradecimientos Este trabajo forma parte del proyecto 22106 (“Conservación y mejora de especies de hortalizas tradicionales de la Comunitat Valenciana”) cofinanciado por la Unión Europea a través del Fondo de Desarrollo Europeo Regional (ERDF) de la Generalitat Valenciana.
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